植物-土壤反饋與草地群落演替:菌根真菌和土壤病原菌的調(diào)控作用

張 靜,王 平,楊明新,谷 強(qiáng),紀(jì)寶明,*

1 北京林業(yè)大學(xué)草業(yè)與草原學(xué)院,北京 100083 2 中國(guó)地質(zhì)調(diào)查局西寧自然資源綜合調(diào)查中心(原武警黃金第六支隊(duì)),西寧 810021

在陸地生態(tài)系統(tǒng)中,植物地上群落和地下生物和非生物環(huán)境通過(guò)物質(zhì)循環(huán)和能量流動(dòng)形成相互關(guān)聯(lián)的有機(jī)整體[1]。土壤的物理、化學(xué)和生物群落的結(jié)構(gòu)與組成影響著植物個(gè)體的生長(zhǎng)發(fā)育、種群動(dòng)態(tài)和群落組成及演替,反之,不同植物由于生活方式、生理和生態(tài)特征的差異,能夠通過(guò)根系和凋落物傳遞到土壤中,并對(duì)土壤的生物及非生物因子產(chǎn)生特異性的影響[2-3]。在自然群落內(nèi),植物在生長(zhǎng)過(guò)程中引起的土壤生物或非生物條件的改變,這種影響反過(guò)來(lái)會(huì)促進(jìn)或抑制該種或它種植物的生長(zhǎng),被稱(chēng)為植物-土壤反饋[4- 6]。植物-土壤反饋的概念和模式提出以來(lái),基于反饋理論的研究在草地、農(nóng)田、森林、沙地等各種陸地生態(tài)系統(tǒng)廣泛開(kāi)展,積累了大量數(shù)據(jù)[7- 13]。2012年美國(guó)生態(tài)學(xué)年會(huì)開(kāi)設(shè)論壇、2013年英國(guó)生態(tài)學(xué)會(huì)旗艦期刊JournalofEcology開(kāi)辟專(zhuān)刊分別對(duì)“植物-土壤”的研究進(jìn)行了總結(jié)和展望。一方面,植物-土壤反饋具有了規(guī)范的概念、標(biāo)準(zhǔn)的研究方法和統(tǒng)一的數(shù)據(jù)分析模式,為該方向的研究提供了切實(shí)可行的理論基礎(chǔ)；另一方面,生態(tài)學(xué)家們也越來(lái)越意識(shí)到植物-土壤反饋?zhàn)饔脤?duì)解釋植被更新和演替、植物群落多樣性和穩(wěn)定性以及生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的重要意義,成為群落生態(tài)學(xué)和恢復(fù)生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)領(lǐng)域[11, 14-16]。

廣義上的植物-土壤反饋途徑包括物理、化學(xué)和生物反饋[6],而在狹義范圍內(nèi),植物-土壤反饋理論的微觀(guān)機(jī)制則是建立在不同植物對(duì)特定微生物類(lèi)群的響應(yīng)存在差異的基礎(chǔ)之上的[4],一種植物誘導(dǎo)的根際微生物產(chǎn)生特異性改變,這種改變將會(huì)反饋于植物,導(dǎo)致植物的相對(duì)生長(zhǎng)發(fā)生改變,從而進(jìn)一步影響不同植物之間的作用關(guān)系,形成微生物-植物之間的反饋[17]。這種反饋可以直接改變植物之間的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系,推動(dòng)群落結(jié)構(gòu)的動(dòng)態(tài)變化。20多年來(lái),生態(tài)學(xué)家對(duì)根際微生物-植物反饋關(guān)系的規(guī)律開(kāi)展了初步的理論和實(shí)驗(yàn)探索。研究結(jié)果表明,根際微生物對(duì)植物的反饋?zhàn)饔眉瓤墒钦虻?也可是負(fù)向的(圖1)。在正反饋?zhàn)饔孟?一種植物誘導(dǎo)形成的根際微生物能夠促進(jìn)該種植物的生長(zhǎng),從而增強(qiáng)這個(gè)物種在群落中的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)。在植物群落原生演替、次生演替過(guò)程中,微生物的正反饋對(duì)先鋒物種建群和外來(lái)物種入侵起著重要的推動(dòng)作用[7,19-21]。相反,當(dāng)微生物的負(fù)反饋占主導(dǎo)時(shí),植物對(duì)根際微生物的影響會(huì)反過(guò)來(lái)抑制自身的生長(zhǎng)和競(jìng)爭(zhēng)性,從而阻止群落內(nèi)任何單一物種形成絕對(duì)優(yōu)勢(shì),因此負(fù)反饋成為植物群落演替后期維持物種多樣性和穩(wěn)定性的重要機(jī)制[17,22-24]。

圖1 兩種植物及其對(duì)應(yīng)土壤微生物的反饋?zhàn)饔?改自Bever 2003, 2012)[17- 18]Fig.1 Schematic graph of plant-soil feedback for the potential interactions between two plant species and their soil microorganisms圖中A和B分別代表兩種植物,SA和SB分別代表植物A和B馴化的土壤微生物(黑色粗箭頭),αA和αB分別表示SA對(duì)宿主植物A和共存植物B的影響(藍(lán)色粗箭頭),βB和βA分別表示SB對(duì)宿主植物B和共存植物A的影響(黃色粗箭頭),CA表示植物A對(duì)植物B的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)(黑色細(xì)箭頭),CB表示植物B對(duì)植物A的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)(黑色細(xì)箭頭),IS為植物-土壤反饋系數(shù)

草地占全球陸地面積的20%,是人類(lèi)活動(dòng)干擾最為嚴(yán)重的生態(tài)系統(tǒng)之一,其生態(tài)系統(tǒng)功能及其維持機(jī)制倍受關(guān)注。我國(guó)是草地資源大國(guó),擁有草地總面積近4億hm2,約占國(guó)土面積41.7%,在國(guó)民經(jīng)濟(jì)和生態(tài)安全上起著舉足輕重的作用[25]。據(jù)統(tǒng)計(jì),我國(guó)約90%的天然草地發(fā)生了不同程度的退化,生產(chǎn)功能急劇下降,生態(tài)功能日趨脆弱。近年來(lái),尋求草原的退化機(jī)理及其恢復(fù)途徑成為草地生態(tài)學(xué)的研究熱點(diǎn),其中,微生物介導(dǎo)的植物-土壤反饋在草地群落演替中的作用及機(jī)理逐漸受到生態(tài)學(xué)家關(guān)注[16]。但是,迄今為止的反饋研究大多是將根際微生物作為一個(gè)整體來(lái)考量的,分析的是多種微生物甚至包含土壤理化性質(zhì)在內(nèi)的集合效應(yīng),對(duì)關(guān)鍵微生物類(lèi)群特有的反饋規(guī)律和機(jī)制依然模糊。根際微生物種類(lèi)繁多,數(shù)量巨大,可通過(guò)與植物發(fā)生共生、寄生或腐生等相互作用關(guān)系對(duì)植物生長(zhǎng)產(chǎn)生有益或有害的影響[1],其中以叢枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi, AMF)為代表的有益微生物和以病原菌為代表的有害微生物的研究較多[15,26]。本文以菌根真菌和病原菌為代表的根際微生物為例,綜合分析微生物-植物反饋的形成機(jī)制、作用規(guī)律及其對(duì)群落恢復(fù)演替過(guò)程的潛在影響,并就根際微生物-植物反饋研究中存在的問(wèn)題及建議進(jìn)行探討,以期從地下生物的角度完善植被退化機(jī)理,同時(shí)對(duì)退化草地恢復(fù)治理的實(shí)踐活動(dòng)提供理論指導(dǎo)。

1 菌根真菌-植物反饋與草地群落演替

菌根是由土壤中一類(lèi)特殊的真菌與高等植物植物根系形成的互惠共生體,菌根共生體普遍存在于所有的陸地生態(tài)系統(tǒng)中[27]?；谧钚碌母鶕?jù)根系組織形態(tài)分化和寄主植物世系的標(biāo)準(zhǔn)[28],菌根類(lèi)型主要有叢枝菌根(arbuscular mycorrhiza, AM)、外生菌根(ectomycorrhiza, ECM)、蘭科菌根(orchid mycorrhiza, ORM)和歐石楠類(lèi)菌根(ericoid mycorrhiza, ERM)四大類(lèi)。而在眾多的菌根類(lèi)型中,AMF因其獨(dú)特的生物學(xué)和生態(tài)學(xué)特性成為了目前研究微生物-植物相互反饋的關(guān)注重點(diǎn)。首先,AMF是土壤中分布最廣泛的一類(lèi)與植物共生的微生物[29]。在目前已知的植物中,80%以上的物種均與AMF形成共生關(guān)系[30],而在草地生態(tài)系統(tǒng)中,幾乎所有的植物都可與AMF形成這種互惠互利的關(guān)系。其次,AMF是土壤中生態(tài)功能最為重要的微生物功能群之一,對(duì)植被-土壤系統(tǒng)的養(yǎng)分循環(huán)、生產(chǎn)力和穩(wěn)定性都起著重要的調(diào)控作用[14,31]。宿主植物提供光合產(chǎn)物給AMF作為其唯一的碳源,作為回饋,AMF可以幫助植物吸收氮、磷等土壤養(yǎng)分,改善植物的水分狀況提高植物抗旱性,增強(qiáng)植物抗病能力,改良土壤結(jié)構(gòu)[29,32-34]。更為重要的是,AMF在群落組成上具有相當(dāng)程度的宿主專(zhuān)一性及與植被-土壤環(huán)境的生態(tài)匹配性[2,35-36]。因此,同一群落內(nèi)的不同植物根際區(qū)共生的AMF往往有著不同的群落組成[37-38],這就為AMF-植物之間反饋的形成奠定了基礎(chǔ)。

基于此,生態(tài)學(xué)家對(duì)AMF-植物相互反饋的形成機(jī)制和變化規(guī)律開(kāi)展了大量的試驗(yàn)分析和理論模擬,試圖將AMF的動(dòng)態(tài)變化整合到現(xiàn)有的物種多樣性理論框架中,以更為準(zhǔn)確地理解和預(yù)測(cè)植物群落的演替規(guī)律和方向[39-41]?，F(xiàn)有的研究表明,植物對(duì)不同AMF的響應(yīng)不同,且對(duì)AMF具有選擇性,植物根際區(qū)AMF群落組成及多樣性的改變能夠反饋于植物,導(dǎo)致植物的相對(duì)生長(zhǎng)發(fā)生改變,從而進(jìn)一步影響共存植物之間的種間關(guān)系[42-43]。一方面,AMF通過(guò)促進(jìn)優(yōu)勢(shì)植物的生長(zhǎng),加速競(jìng)爭(zhēng)排除[44],產(chǎn)生正反饋效應(yīng),另一方面也能抑制優(yōu)勢(shì)植物而間接促進(jìn)從屬植物的生長(zhǎng),提高其競(jìng)爭(zhēng)能力,產(chǎn)生負(fù)反饋效應(yīng),提高植物多樣性[45]。這些反饋?zhàn)饔媚軌蛟谙喈?dāng)程度上解釋AMF對(duì)植物物種共存和群落結(jié)構(gòu)的影響[4,17,46-48],也能夠解釋對(duì)植物入侵的影響[7,19,49-50]。入侵植物對(duì)AMF的依賴(lài)性較低,會(huì)降低AMF的豐度,從而抑制了對(duì)AMF依賴(lài)性較高的本地植物生長(zhǎng)[49,51]。但是,關(guān)于A(yíng)MF-植物反饋對(duì)植被更新和演替作用的研究相對(duì)薄弱,更多地停滯在理論模擬層面。在理論模擬層面,對(duì)AMF-植物反饋如何影響群落演替已有了初步的預(yù)測(cè)?；贐ever[5,17,26]的經(jīng)典反饋模式,AMF與不同演替類(lèi)型植物的相互反饋可以模擬為圖1所示的關(guān)系：群落中共存的植物A和B分別屬于演替早期類(lèi)型和演替晚期類(lèi)型,而AMF-A和AMF-B分別為植物A和B下的AMF群落。如果AMF-A對(duì)其宿主植物A的促進(jìn)作用(αA)大于對(duì)植物B的作用(αB),則形成AMF對(duì)演替早期類(lèi)型植物A的正反饋；反之,如果αA<αB,則形成負(fù)反饋。正反饋有利于競(jìng)爭(zhēng)排除,降低生物多樣性,而負(fù)反饋則促進(jìn)物種共存,提高生物多樣性[17]。同樣道理,比較βA與βB的大小,可以判斷AMF-B對(duì)植物B的反饋方向和強(qiáng)度。不同AMF對(duì)不同植物的反饋效應(yīng)能夠直接改變植物A對(duì)植物B相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)(CA)及B對(duì)A的相對(duì)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)(CB),從而驅(qū)動(dòng)群落中的不同演替類(lèi)型植物的種群動(dòng)態(tài)。

然而,這種理論的模擬預(yù)測(cè)迄今未得到實(shí)驗(yàn)的證實(shí)。雖然早在幾十年前Johnson等[52]就發(fā)現(xiàn)在不同演替階段的植物群落中AMF的群落組成有明顯差異,并推測(cè)這種差異可能是由于演替進(jìn)程中宿主植物的更迭導(dǎo)致的。但其后對(duì)AMF宿主專(zhuān)一性的研究大多局限于不同植物種類(lèi)、生活型及功能群對(duì)AMF群落差異的影響[53],迄今仍缺乏不同演替類(lèi)型植物能否誘導(dǎo)形成不同AMF群落的直接驗(yàn)證。同樣,關(guān)于A(yíng)MF對(duì)不同演替類(lèi)型植物的影響,Janos[54]很早就發(fā)現(xiàn)菌根真菌對(duì)演替晚期類(lèi)型植物的促進(jìn)作用大于對(duì)演替早期類(lèi)型植物的作用,但直到最近,人們才開(kāi)始關(guān)注AMF對(duì)不同演替類(lèi)型植物的生長(zhǎng)促進(jìn)作用[24,55-58]。研究證實(shí),早期演替階段土壤養(yǎng)分含量一般較高,植物生長(zhǎng)速率較快,會(huì)優(yōu)先利用土壤中的養(yǎng)分,對(duì)AMF依賴(lài)性低。而在演替后期,隨著土壤養(yǎng)分的不斷耗竭,植物物種能夠更好地結(jié)合AMF等有益真菌以有效吸收利用土壤中的養(yǎng)分,因此晚期演替植物對(duì)AMF更具依賴(lài)性,驅(qū)動(dòng)了植物群落演替[42,56,58]。而且,AMF多樣性驅(qū)動(dòng)了晚期演替植物多樣性-生產(chǎn)力正相關(guān)關(guān)系[24]。這為利用AMF進(jìn)行生態(tài)修復(fù)提供了理論支持,即通過(guò)引入特定種類(lèi)的土壤AMF促進(jìn)演替后期植物物種的建植,同時(shí)抑制一些雜草植物的生長(zhǎng)[57]。

2 病原菌-植物互作與草地群落演替

生物多樣性的形成和維持機(jī)制是生態(tài)學(xué)和進(jìn)化生物學(xué)研究的核心問(wèn)題之一,盡管資源分配理論可用于解釋動(dòng)物和微生物物種共存,但在植物物種共存方面是否起決定性作用依然存在很大爭(zhēng)議[59]。近年來(lái)的研究證據(jù)表明,植物與微生物之間,尤其與病原微生物(如病原菌)之間的相互作用可能在植物物種共存、群落構(gòu)建和物種多樣性維持方面起關(guān)鍵作用[15, 60- 61]。

病原菌可分為專(zhuān)性病原菌(可侵染同種或同類(lèi)宿主植物)和廣譜性病原菌(可侵染多種宿主植物),有些廣譜性病原菌也具有一定的宿主特異性,但是所有病原菌對(duì)植物的影響或響應(yīng)均不同[15]。專(zhuān)性病原菌的積累通常對(duì)宿主植物產(chǎn)生負(fù)反饋效應(yīng),作用也更強(qiáng)[8,25,62]。在演替早期,植物生長(zhǎng)環(huán)境惡劣,物種豐富度低,不利于病原菌的生長(zhǎng)繁殖,一般不存在負(fù)反饋效應(yīng)。當(dāng)植物群落演替到一定階段,物種多樣性增加,非生物環(huán)境改變,積累的病原菌降低了優(yōu)勢(shì)物種的相對(duì)生長(zhǎng),伴生種的競(jìng)爭(zhēng)能力增強(qiáng),產(chǎn)生負(fù)反饋效應(yīng),進(jìn)而促進(jìn)群落中物種共存,提高植物多樣性和生產(chǎn)力,驅(qū)動(dòng)了群落演替[22,47,63]。而晚期演替植物對(duì)病原菌的抗性較強(qiáng),能夠在演替后期占據(jù)競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)。此外,外來(lái)植物因受本地病原菌的影響較小而導(dǎo)致的成功入侵[19,64]以及洲際間病原菌(如栗疫病)的爆發(fā),也為病原菌能影響本地群落構(gòu)建提供了有力證據(jù)。同時(shí),病原菌對(duì)溫帶地區(qū)的生物多樣性維持也發(fā)揮著重要作用,負(fù)反饋能夠維持更高的物種豐富度[15,65]。

圖2 植物-土壤反饋研究方法(改自Bever, 2012)[24]Fig.2 Plant-soil microbial feedback study approach

由于病原菌的生活史特性(如侵染性、毒性、存活率和生長(zhǎng)速率等)依賴(lài)于外界環(huán)境條件,植物-土壤負(fù)反饋的強(qiáng)度可因環(huán)境條件不同而產(chǎn)生變化[25]。病原菌的致病性和專(zhuān)一性可能隨著溫度或濕度的增加而增強(qiáng),濕潤(rùn)的環(huán)境條件下負(fù)反饋強(qiáng)度更大[15]。與其它微生物類(lèi)群相比,病原菌導(dǎo)致的負(fù)反饋?zhàn)顝?qiáng),尤其是親緣關(guān)系越遠(yuǎn)的物種負(fù)反饋效應(yīng)越強(qiáng),表明微生物動(dòng)態(tài)對(duì)植物群落譜系發(fā)散具有潛在作用[8]。這一結(jié)果符合病原菌寄主范圍的系統(tǒng)發(fā)育信號(hào)的預(yù)期[66-67]。此外,協(xié)同進(jìn)化史對(duì)反饋強(qiáng)度也有重要的作用,存在協(xié)同進(jìn)化的植物和土壤病原微生物具有更強(qiáng)的負(fù)反饋,而入侵植物缺乏相應(yīng)的專(zhuān)性致病菌,從而獲得競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì),有利于其成功入侵[8]。

但在植物群落理論中考慮病原菌動(dòng)態(tài)并非易事。植物病原菌種類(lèi)繁多,以至于每種植物可能與形態(tài)和功能多樣的病原菌類(lèi)群發(fā)生相互作用。很多非致病微生物(如菌根真菌),同樣可能激發(fā)與病原菌相似的功能,并干擾病原菌的效應(yīng)。此外,植物防御病原菌是一個(gè)耗能的過(guò)程,相比于早期演替物種快速的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和生殖生長(zhǎng),晚期演替植物生長(zhǎng)速度慢且生長(zhǎng)周期長(zhǎng),對(duì)病原菌的抵抗力更弱,也會(huì)引起早期演替植物和晚期演替植物反饋效應(yīng)的不同[15]。

3 存在問(wèn)題及建議

實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證根際微生物-植物反饋機(jī)制對(duì)群落演替的作用,不僅僅是驗(yàn)證、完善和發(fā)展理論,還從地下生物的角度對(duì)完善植被退化機(jī)理及其恢復(fù)途徑具有重要的實(shí)際意義。直接驗(yàn)證根際微生物-植物反饋對(duì)草地群落的演替作用,需要針對(duì)植物的不同演替類(lèi)型,考慮反饋關(guān)系中兩個(gè)互相耦合的環(huán)節(jié)(圖2)：(1)在馴化階段,同一群落中不同演替類(lèi)型的植物能否誘導(dǎo)形成不同的微生物組成？(2)在反饋階段,一種演替類(lèi)型植物誘導(dǎo)形成的微生物能否不同程度反饋影響該演替類(lèi)型及其它類(lèi)型的植物？針對(duì)這些問(wèn)題,需要開(kāi)展嚴(yán)格的控制實(shí)驗(yàn)提供實(shí)證。

在實(shí)驗(yàn)方法上,傳統(tǒng)的反饋研究有些是用全土作為交互回接實(shí)驗(yàn)的接種劑,無(wú)法分離專(zhuān)性微生物(如AMF、專(zhuān)性病原菌、固氮菌等)對(duì)植物的反饋效應(yīng)[68-69],有些研究是用一種或者幾種微生物配置簡(jiǎn)單的人工群落,難以充分模擬自然群落中微生物物種組成的復(fù)雜性[49,57-58,70]。為準(zhǔn)確揭示自然生境條件下微生物-植物反饋?zhàn)饔?有必要在分析不同演替類(lèi)型植物誘導(dǎo)形成的特異微生物群落基礎(chǔ)上,采用微生物群落作為交互回接的接種劑[35],通過(guò)設(shè)置交互回接實(shí)驗(yàn),對(duì)比研究特異微生物群落對(duì)不同演替類(lèi)型植物的反饋方向及強(qiáng)度[15]。在測(cè)定指標(biāo)上,傳統(tǒng)的反饋研究大多局限于根際微生物對(duì)植物生長(zhǎng)指標(biāo)(如生物量、養(yǎng)分含量)的影響,而維持根際微生物-植物系統(tǒng)存在投資成本-收益之間的權(quán)衡[15,40,71-72],為準(zhǔn)確揭示微生物-植物反饋的功能機(jī)制,有必要量化不同演替類(lèi)型植物誘導(dǎo)形成的微生物的功能差異,以進(jìn)一步探明微生物-植物反饋隨草地演替進(jìn)程的變化規(guī)律,以及反饋效應(yīng)在維持草地植物群落多樣性和穩(wěn)定性、促進(jìn)植被更新和演替中的重要作用。在研究對(duì)象上,當(dāng)前的研究往往集中于土壤微生物對(duì)單一植物種類(lèi)或類(lèi)群的效應(yīng),而在自然群落中存在物種間的相互作用,因此,不同功能的微生物(如菌根真菌、病原菌)如何影響草地植物物種共存、多樣性格局以及多樣性-生產(chǎn)力的關(guān)系,值得進(jìn)一步探究[24, 73]。

退化草地恢復(fù)演替過(guò)程中的多穩(wěn)態(tài)復(fù)雜性已經(jīng)成為生態(tài)學(xué)研究的前沿,但是大部分研究主要集中在理論推測(cè)和模型模擬方面,仍然缺乏在自然生態(tài)系統(tǒng)中的驗(yàn)證和應(yīng)用[74]。當(dāng)前的恢復(fù)措施大多局限于宏觀(guān)層面,傾向于單一或者很少物種組合,以及單一養(yǎng)分調(diào)控,往往忽視了土壤微生物在促進(jìn)自然植被與土壤演替中的作用。在一定的時(shí)間和空間尺度上,草地可能是多穩(wěn)態(tài)系統(tǒng),外界干擾可能會(huì)改變?nèi)郝溲萏娴穆窂絒75-76]。在今后的工作中需要加強(qiáng)對(duì)草地土壤微生物的研究,從地上-地下相互作用的角度分析草地退化的關(guān)鍵生態(tài)過(guò)程及機(jī)理,量化不同退化及恢復(fù)階段中植物-土壤反饋的方向及強(qiáng)度,明晰其在生態(tài)系統(tǒng)狀態(tài)轉(zhuǎn)換中的作用,有助于揭示草地退化與恢復(fù)的多穩(wěn)態(tài)機(jī)制,檢驗(yàn)多穩(wěn)態(tài)理論能否解釋草地群落的演變規(guī)律。同時(shí)有助于指導(dǎo)草地的管理實(shí)踐,促進(jìn)草地生態(tài)系統(tǒng)的良性發(fā)展,實(shí)現(xiàn)草地可持續(xù)發(fā)展。