紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)對節(jié)肢動物不同功能群的影響路徑和強(qiáng)度研究

王 慶，盧志興，張 翔，楊勝志，陳又清*

(1 中國林業(yè)科學(xué)研究院資源昆蟲研究所，昆明 650224；2 云縣凝鑫紫膠產(chǎn)業(yè)發(fā)展有限公司，云南臨滄 675807)

以農(nóng)業(yè)生產(chǎn)為目的的土地利用方式轉(zhuǎn)換對陸地棲境有顯著的影響，因此了解其對生物多樣性的影響至關(guān)重要(Tscharntkeetal., 2005; Magagulaetal., 2015)。生境變化，尤其是一些對物種豐富度有重要影響的特殊生境的變化如何影響生物多樣性，是當(dāng)前值得關(guān)注的一個熱點(diǎn)問題(Weibulletal., 2003; Dauberetal., 2005; Barragonetal., 2011)。節(jié)肢動物是陸地生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，對生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)、生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)和功能等有重要的影響(Fuetal., 2009)。節(jié)肢動物種類差異與生境尺度上的土地利用和周圍基質(zhì)組成等因素有關(guān)，表現(xiàn)出對環(huán)境變化極為敏感。棲息地質(zhì)量和土壤條件對螞蟻、甲蟲Coleoptera、蝴蝶Rhopalocera等物種的生存非常重要(Weibulletal.,2003;Dauber,2005)，現(xiàn)有的研究大多集中于棲境的變化對節(jié)肢動物的物種多樣性的影響，而對于它們之間的相互關(guān)系如何受影響卻少有研究。

在西南山區(qū)，紫膠是當(dāng)?shù)匾环N重要的經(jīng)濟(jì)作物，它是紫膠蟲Kerriaspp.在寄主植物上分泌出的一種純天然樹脂(陳又清和姚萬軍, 2007)。與許多半翅目昆蟲一樣，紫膠蟲也會分泌蜜露，并與照顧它們的螞蟻形成“食物換保護(hù)”的互利關(guān)系(Chenetal.,2011;盧志興等,2012)。螞蟻與紫膠蟲的互利關(guān)系對紫膠生產(chǎn)生態(tài)系統(tǒng)的服務(wù)和功能有十分重要的作用，已有研究表明，螞蟻可以顯著降低紫膠蟲的寄生蜂和紫膠黑蟲Holcocerapuverea等天敵的多度(王思銘等,2010;Chenetal., 2014)，但是在紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)中，有關(guān)螞蟻-紫膠蟲-寄生蜂三者之間的相互關(guān)系的研究還較少，在不同的紫膠生產(chǎn)經(jīng)營模式下，如紫膠蟲有無、寄主植物種類、林分、基質(zhì)特征等的變化是否會對它們的相互關(guān)系產(chǎn)生影響也少有研究。

本研究通過調(diào)查不同的紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)中螞蟻和紫膠蟲寄生蜂多樣性的變化來探究紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)對螞蟻、寄生蜂等節(jié)肢動物功能群的影響。本研究主要關(guān)注以下幾個問題：紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)中不同的地表覆蓋和寄主植物種類以及有無紫膠蟲是否會對螞蟻和寄生蜂功能群產(chǎn)生影響，是如何影響的？紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)是否會對螞蟻和寄生蜂之間的相互關(guān)系產(chǎn)生影響，它們之間的影響強(qiáng)度和路徑是怎樣的？

1 材料與方法

1.1 研究地概況

研究區(qū)位于云南省臨滄市云縣，地處東經(jīng)99°43′～100°33′，北緯23°56′～24°46′。云縣的氣候主要受印度洋的暖濕氣流和西南季風(fēng)影響，屬于低緯高原亞熱帶季風(fēng)氣候和暖溫帶季風(fēng)氣候。全年平均氣溫19.1℃，最高氣溫26.9℃，最低氣溫13.8℃，年平均降水量為1 367.2mm。

1.2 樣地設(shè)置

試驗(yàn)地位于云縣曉街鄉(xiāng)紫膠林場，在林場內(nèi)選取兩塊樣地，分別為X1和X2。林場內(nèi)的紫膠蟲寄主植物樹種組成基本一致，主要樹種為南嶺黃檀Dalbergiabalansae和鈍葉黃檀Dalbergiaobtusifolia，其中X2樣地有部分寄主植物為木豆Cajanuscajan。兩塊樣地受人為干擾情況不同，其主要差別是地被雜草有沒有被清理，其中X1林下植被清理，而X2保留，兩塊樣地具有不同的地表覆蓋。

在曉街鄉(xiāng)林場2個樣地共設(shè)置12條樣帶，6條為有紫膠樣地(X01～X06)，6條為無紫膠樣地(X07～X12)，共12條樣帶。每條樣帶放置8～10個地表陷阱和同等數(shù)目的樹棲陷阱。地表陷阱杯規(guī)格為直徑6.5 cm，高7 cm。放置時將杯口向上放于預(yù)先挖的凹坑內(nèi)，保證杯口與地面齊平并固定，然后使用周圍細(xì)土填平地表與杯口的縫隙，使陷阱杯口與地面齊平，并平整過渡，有利于提高螞蟻的采集率，同時將周圍的生境恢復(fù)到與放置陷阱前基本一致。陷阱杯內(nèi)倒入濃度為50%乙二醇作為保存液，體積約為陷阱杯容量的1/3。同時，在樣帶上選取合適樹木放置樹棲陷阱，樹木間距至少10 m。樹棲陷阱規(guī)格與地表陷阱一致，用細(xì)鐵絲將陷阱固定在樹干上，離地面約1.5 m，同樣使用濃度為50%乙二醇作為保存液。另外，使用蜂蜜和金槍魚混合物作為誘餌吸引螞蟻，為防止螞蟻接觸或食用誘餌，用支架將誘餌立于陷阱瓶中央(高度約為杯子高度的3/4處)。待陷阱放置72 h后，收集陷阱中螞蟻標(biāo)本，并轉(zhuǎn)移至裝有75%乙醇的離心管中保存。通過參考文獻(xiàn)(徐正會, 2002)和相關(guān)網(wǎng)站(http://www.ants-china.com/)對標(biāo)本進(jìn)行鑒定并統(tǒng)計數(shù)量，對于無法鑒定到種的標(biāo)本以形態(tài)種對待。

于2018年4月26日在曉街鄉(xiāng)林場X1樣地和X2樣地進(jìn)行紫膠蟲寄生蜂采集，具體方法為在有紫膠的樣帶內(nèi)選擇木豆和鈍葉黃檀各15株，在每株植物1.5 m處選擇一根有膠被的枝條，測量膠被的長度和寬度，使用100目的尼龍網(wǎng)做成長50 cm 寬10 cm的圓柱形籠子進(jìn)行套籠，用細(xì)鐵絲將套籠兩端扎緊，防止寄生蜂羽化后逃逸。20 d后收集套籠內(nèi)的寄生蜂，轉(zhuǎn)移至裝有75%乙醇的離心管中保存，帶回實(shí)驗(yàn)室鑒定。

1.3 分析方法

分別對調(diào)查的樹棲螞蟻和地表螞蟻進(jìn)行統(tǒng)計分析。為了防止部分種類螞蟻個體數(shù)過多而被大量計數(shù)，使用國際上常用的6級計分制對螞蟻多度數(shù)據(jù)進(jìn)行轉(zhuǎn)換(1分=1頭；2分=2～5頭；3分=6～10頭；4分=11～20頭；5分=21～50頭；≥50頭為6分)(Hoffmann and Andersen, 2003;盧志興等,2016)。利用基于物種的個體數(shù)的稀疏曲線及預(yù)測曲線判斷本次調(diào)查的抽樣充分性，只有當(dāng)抽樣充分時數(shù)據(jù)才具有代表性。以樣帶作為重復(fù)，通過多因素方差分析，研究有無紫膠蟲放養(yǎng)(有紫膠蟲L和無紫膠蟲W)和不同的樣地類型(X1和X2)以及兩者的交互效應(yīng)對螞蟻的物種豐富度和多度的影響。利用非度量多維尺度(Non-metric multi-dimensional scaling，NMDS)工具分析不同類型樣地樹冠層螞蟻和地表層螞蟻的群落結(jié)構(gòu)差異(基于Bray-Curtis半度量距離矩陣)，同時計算群落結(jié)構(gòu)差異顯著性。NMDS方法可以處理任意類型的非線性物種矩陣，并分析其生物組成的相似關(guān)系，能夠更好地表達(dá)群落結(jié)構(gòu)對環(huán)境梯度的響應(yīng)。

利用多因素方差分析比較不同樣地(X1和X2)和不同樹種(木豆、鈍葉黃檀)下紫膠蟲寄生蜂多度的差異，結(jié)合之前調(diào)查的螞蟻數(shù)據(jù)，利用結(jié)構(gòu)方程模型分析樹棲螞蟻、紫膠蟲(以紫膠體積代表)、寄生蜂和寄主植物之間的影響路徑和相互關(guān)系，兩因素之間的影響路徑用標(biāo)準(zhǔn)化路徑系數(shù)β表示，利用χ2(當(dāng)P>0.05時說明模型擬合較好)，擬合指數(shù)(CFI，當(dāng)CFI>0.95時模型擬合較好)和近似均方根誤差(RMSEA，當(dāng)RMSEA<0.05時模型擬合較好)等指標(biāo)來評估結(jié)構(gòu)方程模型的擬合程度(Grace, 2006; 吳明隆, 2010)。

數(shù)據(jù)的整理和預(yù)處理在Excel 2016(Microsoft office)上進(jìn)行，抽樣充分性分析、多因素方差分析和群落結(jié)構(gòu)NMDS分析均在R(ver 3.6.3)上進(jìn)行，結(jié)構(gòu)方程模型分析在AMOS 22(IBM)上進(jìn)行。

2 結(jié)果與分析

2.1 物種組成及抽樣充分性

本次調(diào)查共采集螞蟻9 531頭，隸屬于5亞科24屬45種，物種名錄如表1所示。2個樣地的地表和樹棲螞蟻群落基于個體數(shù)的物種稀疏和預(yù)測曲線如圖1～圖2所示，實(shí)線部分為實(shí)際的物種數(shù)和多度，虛線部分為預(yù)測物種數(shù)和多度，陰影部位為置信區(qū)間，從圖中可以看出，3個樣地的預(yù)測部分(虛線)都趨于平緩，說明樣地內(nèi)的物種數(shù)隨個體數(shù)增加基本不再變化，即本次調(diào)查抽樣比較充分。

表1 螞蟻物種名錄及多度

續(xù)表1 Continued table 1

圖1 樹棲螞蟻(A)和地表螞蟻(B)基于個體數(shù)的物種稀疏及預(yù)測曲線Fig.1 Estimated rarefaction curves of species richness of arboreal ants(A) and ground ants(B)注：圖中X1和X2表示不同的樣地，q=0表示使用全部物種，實(shí)線為實(shí)際物種數(shù)和多度，虛線為估計值，陰影部分表示置信區(qū)間。Note: X1 and X2 were plots of Xiaojie village, q=0 meant use all species, the solid line was the actual species diversity and abundance, the dashed line was the estimated value, and the shade indicated the confidence interval.

2.2 螞蟻多樣性比較

是否放養(yǎng)紫膠蟲對樹棲螞蟻物種豐富度和多度均無顯著影響(豐富度：F=0.362，P=0.561；多度：F=2.201,P=0.169)，對地表螞蟻的物種豐富度和多度也均無顯著差異(豐富度：F=0.436,P=0.526；多度：F=0.257,P=0.623)(圖2)。不同樣地對樹棲螞蟻的物種豐富度沒有顯著影響(F=1.841,P=0.209)，但是對多度有顯著影響(F=7.256，P=0.011)，其中，X1樣地樹棲螞蟻多度顯著低于X2樣地(P=0.003)(圖3)。地表螞蟻的物種豐富度和多度在不同樣地均無顯著差異(豐富度：F=0.715，P=0.513；多度：F=1.006，P=0.400)。兩種因素的交互作用對樹棲和地表螞蟻的多樣性均無顯著影響。

2.3 螞蟻群落結(jié)構(gòu)比較

從群落結(jié)構(gòu)相似性來看，樹棲螞蟻和地表螞蟻的群落結(jié)構(gòu)在有紫膠樣帶(L)和無紫膠樣帶中均沒有顯著差異(樹棲螞蟻：ANOSIMR=-0.03571,P=0.641；地表螞蟻：ANOSIMR=0.02009,P=0.302)(圖4)。

2.4 寄生蜂物種組成和多樣性分析

在曉街鄉(xiāng)兩個紫膠林場采集的紫膠蟲寄生蜂主要有5種，其物種名和多度如表2所示。膠蚧紅眼嚙小蜂Tetrastichuspurpureus和黃胸膠蚧跳小蜂Tachardiaephagustachardiae是紫膠蟲寄生蜂的主要種類，其數(shù)量分別占39.26%和35.60%。

不同樹種對紫膠蟲寄生蜂的物種豐富度和多度均沒有顯著影響(物種豐富度：F=2.250，P=0.172；多度：F=0.349,P=0.571)，而不同樣地對寄生蜂物種豐富度和多度均有顯著影響(物種豐富度：F=20.250,P=0.003；多度：F=17.108,P=0.003)，X1樣地寄生蜂多度要顯著高于X2樣地(P=0.003)(圖5)。另外，群落結(jié)構(gòu)相似性分析結(jié)果顯示兩種樣地寄生蜂的群落結(jié)構(gòu)沒有顯著性差異(ANOSIMR=0.2046,P=0.089)(圖6)。

圖2 不同紫膠類型螞蟻物種豐富度和多度比較Fig.2 Comparison of species richness and abundance of ants in different lac types注：“L”表示有紫膠蟲樣帶，“W”表示無紫膠蟲樣帶，不同小寫字母表示各處理間差異顯著(P<0.05)，下同。Note: “L” indicated band with lac insects, “W” indicated band without lac insects, and different lowercase meant significant difference among treatments at 0.05 level, the same below.

圖3 不同紫膠林樣地螞蟻物種豐富度和多度比較Fig.3 Comparison of ant species richness and abundancein different lac plantations

圖4 樹棲螞蟻(A)和地表螞蟻(B)群落結(jié)構(gòu)的非度量多維尺度分析Fig.4 NMDS analysis of arboreal ants(A) and ground ants(B) communities

表2 不同樣地寄生蜂種類和多度

圖5 不同寄主植物(A，B)和樣地(C，D)的寄生蜂物種豐富度和多度比較Fig.5 Comparison of parasitoid species richness and abundance in different host plants(A, B) and plots(C, D)

圖6 不同樣地寄生蜂群落結(jié)構(gòu)的非度量多維尺度分Fig.6 NMDS analysis of parasitoid communities in different plots

2.5 不同因素對寄生蜂影響的路徑分析

紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)中不同因素對寄生蜂多度影響的結(jié)構(gòu)方程模型χ2=0.975，DF=3，P=0.807，CFI=0.998，RMSEA=0.001，模型擬合結(jié)果優(yōu)良，能很好地反映出不同變量之間的影響結(jié)果，在分析過程中，不同樹種對其他因素均沒有顯著的影響路徑，因此從模型中剔除(圖7)。各變量相互影響的路徑系數(shù)結(jié)果表明，不同的地表覆蓋對樹棲螞蟻(β=0.787,P<0.001)和地表螞蟻(β=0.652,P=0.004)均有顯著的積極影響，而地表覆蓋及地表螞蟻對寄生蜂多度有顯著的負(fù)面影響(地表覆蓋：β=-0.932,P<0.001；地表螞蟻：β=-0.362,P=0.039)，而紫膠體積(β=0.271,P=0.075)和樹棲螞蟻多度(β=-0.025，P=0.915)對寄生蜂多度沒有顯著影響(表3)。

圖7 螞蟻、紫膠和寄主植物對寄生蜂影響的結(jié)構(gòu)方程模型分析結(jié)果Fig.7 Structural equation modeling (SEM) results of effects of ants, lac insects and host plant on parasitoids注：圖中不顯著的路徑為虛線，顯著的路徑為實(shí)線，箭頭上的數(shù)字為標(biāo)準(zhǔn)化路徑系數(shù)β，變量的左上角為決定系數(shù)R2值。Note: The insignificant path in the figure was a dotted line, and the significant path was a solid line, the number on the arrow was the normalized path coefficient β, upper left corner of the variable was determination coefficient R2.

表3 螞蟻、紫膠和寄主植物對寄生蜂的影響路徑

3 結(jié)論與討論

在農(nóng)林生產(chǎn)系統(tǒng)中，經(jīng)營管理等活動會影響其維持生物多樣性的能力，一般來說，休耕或不受管理的棲境對節(jié)肢動物類群有積極的影響(Pecketal., 1998；Magagulaetal., 2015)。在西南地區(qū)的紫膠林生產(chǎn)過程中，由于受間伐的影響，一片紫膠林內(nèi)經(jīng)常會出現(xiàn)有紫膠蟲的寄主植物和無紫膠蟲的寄主植物的鑲嵌分布，本研究結(jié)果表明，在同一紫膠林生態(tài)系統(tǒng)中，有紫膠和無紫膠的寄主植物的樹棲螞蟻和地表螞蟻在物種多樣性和群落結(jié)構(gòu)上均沒有顯著的差異，這說明紫膠蟲與螞蟻形成的互利關(guān)系在時間尺度和空間尺度上均有較高的穩(wěn)固性。但是在地表覆蓋不同的紫膠林中，地表螞蟻的多度具有顯著的差異。

另一方面，螞蟻-紫膠蟲互利關(guān)系對其他節(jié)肢動物也會產(chǎn)生一定的影響，已有研究證明，照顧紫膠蟲的螞蟻對寄生蜂多度有十分顯著的抑制作用(Chenetal., 2014)，也有研究發(fā)現(xiàn)螞蟻-蚜蟲之間的互利關(guān)系不僅對蚜蟲的寄生蜂有影響，對重寄生蜂也有顯著的負(fù)面影響(Sanders and Van Veen, 2010)。本研究結(jié)果與前人基本一致，在地表螞蟻多度較高的樣地，寄生蜂的多度則顯著低于對照樣地。結(jié)構(gòu)方程模型分析結(jié)果也顯示樹棲螞蟻多度對寄生蜂有顯著的負(fù)面影響，而這種影響的主要原因是兩種樣地不同的地表覆蓋引起的：地表覆蓋不僅直接影響了地表螞蟻和樹棲螞蟻的多度，也對寄生蜂有顯著的間接影響。眾所周知，植物的多樣性對節(jié)肢動物的多樣性有顯著的積極作用(Haddadetal., 2011; Cook-Pattonetal., 2011)。例如，在玉米生產(chǎn)系統(tǒng)中，非作物植被(田間雜草，樹林等)能夠降低田間害蟲種類或數(shù)量，增加天敵的種類或數(shù)量(Ramonetal., 2009;Lundgren and Fergen, 2010; Simonietal., 2013; 黃吉等, 2015)。然而這些研究多是針對節(jié)肢動物多樣性的影響，對于地表覆蓋如何影響節(jié)肢動物功能群之間的相互作用關(guān)系卻少有研究。在本研究中，主要關(guān)注紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)對雜食性的螞蟻和寄生性的紫膠蟲寄生蜂兩個節(jié)肢動物功能群的影響，結(jié)果顯示雖然地表覆蓋物(主要為雜草)對螞蟻有顯著的積極影響，但是對于紫膠蟲的寄生蜂卻有顯著的負(fù)面影響。這顯示出紫膠林與一般農(nóng)業(yè)生產(chǎn)系統(tǒng)的差別：在紫膠林中，螞蟻與紫膠蟲的互利關(guān)系是整個生態(tài)系統(tǒng)的“基石作用”，它會對其他節(jié)肢動物不同的功能群產(chǎn)生顯著的影響(王慶等,2018; 2020)，即螞蟻會對紫膠蟲的寄生蜂產(chǎn)生顯著的抑制作用。因此，對于紫膠生產(chǎn)系統(tǒng)來說，保留紫膠林下的雜草等地表覆蓋物，會顯著增加與紫膠蟲形成互利關(guān)系的螞蟻的多度，從而抑制紫膠蟲的天敵寄生蜂，這對紫膠生產(chǎn)是有利的。