昆蟲繁殖適度研究進展

易小龍，王小云，鄭霞林，陸 溫

（廣西大學農學院/廣西農業(yè)環(huán)境與農產品安全重點實驗室培育基地，廣西 南寧 530004）

昆蟲屬于無脊椎動物中的節(jié)肢動物，是世界上數量最多的動物群體。到21 世紀初，人類已知的昆蟲種類已有100 多萬種，無論是個體數量、生物量、種數與基因數，它們在生物多樣性中都占有十分重要的地位［1］。昆蟲與人類的關系密切而復雜，有些昆蟲對人類是有害的，它們會給農業(yè)生產和人類健康帶來重大危害。例如，蝗蟲、薊馬、飛虱、蚜蟲等農業(yè)害蟲，一直制約著人類的作物生產，常導致其產量下降，品質降低，甚至出現(xiàn)絕收現(xiàn)象。而蚊、蠅、虱、蚤等醫(yī)學昆蟲不僅能侵襲人體，騷擾吸血；還可以作為病媒昆蟲，攜帶病原體，并通過各種方式，在人群中傳播疾病，危害人類健康。

也有一些昆蟲對于人類而言是有益的，如訪花昆蟲是蟲媒植物授粉的必要條件，對一些作物的產量起著至關重要的作用。根據相關統(tǒng)計，2007 年10 種水果、11 種蔬菜和4 種大田作物的總經濟價值為12 562.70 億元，其中昆蟲傳粉功能的總經濟價值為6 790.30 億元，占當年農作物總經濟價值54.05%［2］。家蠶、柞蠶等工業(yè)原料昆蟲，蠶蛹、蠶蛾等藥用昆蟲，以及食用昆蟲和飼料用昆蟲等，作為可以被人類利用的生物資源，具備重大的經濟價值。此外，自然界還存在著大量的捕食性及寄生性昆蟲，以一種或一類生物抑制另一種或另一類生物，通過食物鏈的形式調控農業(yè)有害生物種群數量，并以子代延續(xù)和自然繁殖長久在農田生態(tài)系統(tǒng)中駐留，發(fā)揮著持續(xù)控制農業(yè)有害生物的功效生態(tài)，在維持農業(yè)生態(tài)系統(tǒng)功能和穩(wěn)定農業(yè)生產中發(fā)揮重要的作用［3］。

如何減少害蟲的為害，使益蟲更益，甚至變害為益是昆蟲學當前的主要研究方向。繁殖是昆蟲最基本的行為活動之一，是昆蟲保證種群延續(xù)以及繁榮的重要手段。無論是農業(yè)害蟲的防治，還是經濟、生防等昆蟲的養(yǎng)殖與利用，都不能缺少對于昆蟲繁殖行為的研究。作為衡量昆蟲繁殖能力強弱與改變的指標，昆蟲繁殖適度研究必不可少。昆蟲繁殖適度是一個群體概念，指昆蟲在自然環(huán)境中留下能夠適應其所處環(huán)境的后代的能力，包括親代的生存能力、繁殖能力以及后代的存活能力［4］。昆蟲繁殖適度通常會受到溫度、濕度、光照等環(huán)境因素以及昆蟲自身因素的影響。本文基于近年來昆蟲繁殖適度的相關研究，從環(huán)境因素和昆蟲自身因素兩個方面進行了綜述。

1 環(huán)境因素對昆蟲繁殖適度的影響

1.1 溫度對昆蟲繁殖適度的影響

在自然界中，溫度是限制昆蟲種群增長、分布范圍的主要因素之一。昆蟲是變溫動物，保持和調節(jié)體內溫度的能力不強，其體內的生理代謝過程會受到環(huán)境溫度的強烈影響。外界溫度過高或過低，都會影響到昆蟲正常的生命活動，其中，昆蟲生長發(fā)育和繁殖行為受溫度的影響最為直接。在適宜的溫度區(qū)間內，溫度的升高會加快動物新陳代謝的速率，溫度越高，昆蟲的發(fā)育速率越快，其交配前期、產卵期與壽命也會隨之縮短。而當溫度的改變過大偏離其適宜區(qū)間時，昆蟲的繁殖適度就會受到溫度嚴重的限制（表1）。一方面是溫度對于親代的影響，昆蟲在提高體內Hps70 蛋白含量獲得耐脅迫能力的同時，也會伴隨生殖力降低、壽命縮短等負面影響［13］；另一方面則是溫度對于卵的直接作用，崔旭紅等對B型煙粉虱Bemisia tabaci的研究表明，將B 型煙粉虱的卵短時間暴露在高溫下，便會使其卵孵化率顯著下降［14］。

然而，昆蟲對于環(huán)境溫度的改變也有著其相應的對策，除了提高體內耐熱酶系以抵抗不適的溫度變化外［13］，其還可以通過遷飛和滯育等途徑度過不適合其生存的空間和時間，以獲得最大化的繁殖利益。雖然遷飛和滯育通常意味著昆蟲繁殖適度的降低［15-16］，但是相較于在不合適的空間或時間下繁衍后代，遷飛和滯育無疑是更好的選擇。

1.2 濕度對昆蟲繁殖適度的影響

昆蟲對濕度的要求本質就是其對水的需求。昆蟲體型小，儲水能力一般很弱，同時其相對表面積大，日常的行為活動時容易損失水分。濕度對昆蟲繁殖適度的影響本質上是對其體內水分平衡的影響，從而調控其生長發(fā)育，限制其繁殖行為，表現(xiàn)在多個具體方面。首先是成蟲生殖能力，濕度的改變可以影響昆蟲卵巢的發(fā)育，限制其生殖潛能。研究表明大黑腮金龜Holotrichia oblita產卵的最適土壤含水量范圍為11%～25%，土壤含水量過高會抑制它產卵，過低則會限制其卵巢的發(fā)育［17］。濕度還可以與其他環(huán)境因子聯(lián)合作用影響成蟲的產卵。例如在25～35 ℃范圍內，埃及伊蚊Aedes aegypti其產卵量隨著溫度的增加而降低，其降低的強度則受到濕度影響，在高濕度條件下，溫度的增加對埃及伊蚊產卵量的影響更為強烈［18］。濕度的變化也會影響卵的發(fā)育和孵化，稻縱卷葉螟Cnaphalocrocis medinalisGuenee［19］、黃芪根瘤象甲Sitona simillimus［20］、銅綠麗金龜Coelophora saucia（Mulsant）［21］等昆蟲的研究表明，不合適的濕度條件會明顯減少其卵的孵化率，顯著延長其卵的發(fā)育歷期。

1.3 光照對昆蟲繁殖適度的影響

光是自然界的主要能量來源，所有生命體都會直接或間接的受到光的影響。光對昆蟲的生長發(fā)育、繁殖能力以及呼吸代謝等方面存在著重要影響，其影響程度與光周期、強度和波長有關。光周期通過對昆蟲的交配、產卵、滯育、休眠等行為活動的調節(jié)，而顯著影響昆蟲的繁殖適度。相較于短光照（8 h :16 h），赤星瓢蟲Coelophora saucia在長光照（14 h :10 h）條件下雌成蟲產卵前期更短，產卵量和孵化率顯著提高［22］。光周期還是誘導和解除昆蟲滯育的主要環(huán)境因素之一，通常滯育會給昆蟲的繁殖適度帶來負面影響。如滯育明顯降低了豆螟Ostrinia scapulalis成蟲的交配成功率、繁殖力以及雌蟲的壽命［23］。光照強度與波長的改變也會影響昆蟲繁殖適度。異遲眼蕈蚊Bradysia difformis在588、1 275、1 575、2 072、3 323 lx 5 種光照強度下，其壽命及雌蟲的產卵量隨光照強度的增加而下降，588 lx 時，成蟲的壽命及產卵量顯著高于其他光強處理［24］。段云等［25］發(fā)現(xiàn)不同波長影響棉鈴蟲Helicoverpa armigera的明適應狀態(tài)、交配及產卵，在夜間給予590、540、505 nm 波長的光照可以保持其明適應狀態(tài)，干擾其夜間的活動習性，而夜間給予光波長為590、505 nm 的光照時，會顯著減少卵的孵化率。

光照影響昆蟲的繁殖適度，可用于害蟲綜合治理策略的制定。燈誘法等即基于夜間燈光能夠影響夜行性昆蟲的節(jié)律，干擾其取食、產卵、交配等行為活動，降低其繁殖適度這一原理［26］。日本在蔬菜田間使用黃燈來防治夜行性蛾類，取得了顯著防效，并減少了農藥在蔬菜栽培過程中的使用量［27-28］。

1.4 食物對昆蟲繁殖適度的影響

食物的種類、成分及質量影響和改變昆蟲的繁殖適度。食物與昆蟲繁殖適度的關系在植食性昆蟲的寄主適應性研究、經濟昆蟲和生防昆蟲的養(yǎng)殖等方面，已有大量報道。取食不同寄主植物對亞洲玉米螟Ostrinia furnacalis幼蟲的存活率、發(fā)育歷期和繁殖能力均有顯著影響。其中，蒼耳和酸模葉蓼是室內飼養(yǎng)玉米螟的最適宜寄主，取食這兩種寄主時幼蟲發(fā)育歷期最短，成蟲壽命較長，幼蟲成活率較高［29］。目前的觀點認為這可能是由于昆蟲取食寄主時營養(yǎng)成分以及有害成分的不同［30］。食物質量的不同也會對繁殖適度造成影響，如Chen 等［31］在以糖和酵母膏飼養(yǎng)橘小實蠅Bactrocera dorsalis Hendel成蟲時發(fā)現(xiàn)，飼料中酵母的含量會顯著影響其壽命與產卵量，在不添加酵母膏的情況下，成蟲不能產卵，而當酵母膏濃度增加到25%時，成蟲的壽命會顯著縮短。駱丹［32］對馬尾松毛蟲Dendrolimus punctatus的研究表明，取食馬尾松老葉的雌蟲的產卵量顯著高于取食新葉的雌蟲，說明對于馬尾松毛蟲而言，馬尾松老葉是一種比新葉質量更高的食物。

昆蟲寄主適應性對繁殖的影響研究，可以幫助農業(yè)工作者更好地預測害蟲在田間的發(fā)生趨勢，從而可以對害蟲采取針對性的防治措施。此外，對其取食不同成分配比食物的研究，還可以幫助研究者找出更合適的飼料配方，降低大規(guī)模養(yǎng)殖昆蟲所需的經濟成本。

1.5 密度對昆蟲繁殖適度的影響

昆蟲的密度對其存活率、食物利用率、防御能力、遷飛行為、昆蟲體色、個體大小、產卵量等指標均有重要的調控作用，是影響昆蟲生長發(fā)育和種群動態(tài)規(guī)律的重要因子。在自然界，昆蟲一般通過釋放信息素吸引或趨避同類，以便維持其交配、產卵等各種行為所需的密度［33-34］。研究表明，幼蟲和成蟲的密度都可以對昆蟲的繁殖行為產生一定的影響，進而改變其繁殖適度。幼蟲密度主要通過食物競爭、自相殘殺或是接觸損傷等幾種方式，影響幼蟲的生長發(fā)育、化蛹，從而影響繁殖適度。在二點委夜蛾Athetis lepigone［35］、甜菜夜蛾Spodoptera exigua［36］和草地螟Loxostege sticticalis［37］中，過高的密度不僅影響幼蟲發(fā)育歷期和存活率，還會顯著影響成蟲的體重及其產卵量和壽命，降低種群增長率。成蟲密度除了通過限制空間和食物的方式外，還可以通過影響昆蟲的交配行為來改變昆蟲的繁殖適度。不同飼養(yǎng)密度對井上蛀果斑螟Assara inouei的繁殖適度有顯著影響，其成蟲只有在特定的飼養(yǎng)密度下才有最大的壽命與繁殖力，飼養(yǎng)密度過高或過低都顯著降低成蟲的繁殖力，該密度下，成蟲既不會過于擁擠、相互干擾，又有利于雌雄蟲交配［38］。

2 昆蟲自身因素對昆蟲繁殖適度的影響

2.1 體型或體重對昆蟲繁殖適度的影響

昆蟲個體的體型、體重是影響兩性交配成功率的主要因素之一。大部分進行兩性交配的昆蟲都對配偶的體型或體重具有偏好，有些種類則更偏愛與某些體型的個體交配。如雌性昆士蘭果蠅Bactrocera tryoni對體型較大的雄性個體更加偏愛［39］；雄性溫帶臭蟲Cimex lectularius更喜歡與體型較大的雌性交配［40］。一般而言，雌蟲的個體越大，其繁殖能力也就越強。通常，昆蟲對配偶大小的偏好會增加其繁殖適度。Honek［41］對10 目57 種昆蟲體型與產卵量之間的相關性做出了分析，發(fā)現(xiàn)雌性個體的大小是制約昆蟲繁殖潛力的主要因素，大部分昆蟲的產卵量均隨著雌性個體體型的增大而增加，僅有少數種類例外。除了數量，雌成蟲的大小還影響子代的發(fā)育歷期和存活率。例如，白蠟吉丁腫腿蜂Sclerodermus pupariae較大雌蟲所產下的后代，其完成一個世代所需要的時間明顯縮短，存活率顯著增加［42］。相較于雌蟲，雄蟲的體型或體重的改變通常只會對子代卵的孵化率造成影響。張詩語［43］對馬尾松毛蟲D.punctatus的研究表明，雌蟲與體型較大的雄蟲交配能顯著提高其卵的孵化率。此外，雄蟲體型的增加有時還會對其繁殖適度造成負面影響，在一些昆蟲中，隨著雄蟲體型的增大，其在交配中對雌蟲的傷害也會隨之增加。因此，較大的雄性反而會使其繁殖適度降低。如與較大雄蟲交配的雌性黑腹果蠅Drosophila melanogaster，其壽命和產卵量都會顯著降低［44］。

2.2 多次交配對昆蟲繁殖適度的影響

多次交配是昆蟲交配行為中的一種典型策略，廣泛存在于雙翅目、鱗翅目、膜翅目、鞘翅目等各類昆蟲中［45］。目前，昆蟲多次交配的發(fā)生機制尚不明確。但是大量研究表明昆蟲發(fā)生多次交配時，其繁殖適會隨之改變。

一般而言，多次交配對繁殖適度的改變是有利的，能夠給雌蟲提供其所需的營養(yǎng)和精子等物質利益，從而提高雌蟲的產卵量、孵化率、延長其壽命。例如，紅棕象甲Rhyncophorus ferrugineuss的多次交配能夠顯著提高雌蟲的產卵量與孵化率，延長其壽命［46］。然而，對于交配中沒有伴隨營養(yǎng)補給的昆蟲種類，增加交配時間、延長產卵活動需要加需要更多的能量，通常不能延長雌蟲的壽命，有時甚至會縮短其壽命。異色瓢蟲Harmonia axyridis的多次交配雖然提高了其雌蟲的產卵量和孵化率,但是卻顯著縮短了它的壽命［47］。

多次交配還可以給昆蟲帶來一定的基因利益，在多次交配的過程中雌蟲可以與更多具有優(yōu)質基因的雄蟲交配，它可以接受多個雄蟲的精子，其子代的基因多樣性因此增加，子代對環(huán)境的適應能力隨之增強。一雌多雄配對模式下，赤擬谷盜Tribolium castaneum的多次交配可以提高其子代的交配成功率［48］。多次交配可以增加捕食性瓢蟲Anegleis cardoni后代的存活率，縮短發(fā)育時間［49］。雌蟲還可以通過多次交配來避免由于近親交配所帶來的基因不相容。例如，在蟋蟀Gryllus bimaculatus中，與近親交配的雌性可以通過繼續(xù)與非近親雄蟲交配的方式，避免近親交配帶來的低孵化率［50］。

然而，一些種類的昆蟲無法從多次交配中獲益。這類昆蟲中，雌雄蟲交配策略不對等，通常是雄蟲渴望更多次的交配，而雌蟲只需少數的幾次交配便可滿足其終生產卵需求。因此，雌蟲選擇接受多次交配僅僅是為了躲避其它雄蟲的騷擾，這只是雌蟲的一種順從行為，而不能從雄蟲處獲得任何利益。相反，由于多次交配花費的時間與能量，以及增加的感染疾病和被天敵捕食的風險，或造成雌蟲生殖道的傷害，多次交配反而會對其繁殖適度造成負面影響［51］。

2.3 交配經歷對昆蟲繁殖適度的影響

雄蟲的交配經歷也會對昆蟲的繁殖適度造成一定影響，因雄蟲所采取的交配策略的不同而異。通常，雄蟲會在第一次交配時，會投入較多的精子與營養(yǎng)物質，以確保初次交配的成功。然而由于雄蟲在交配后不能完全恢復其體內的精子與營養(yǎng)物質，因此，在之后的交配中雄蟲投入的精子量與營養(yǎng)物質會少于其初次交配時所投入的量，對應的與之交配的雌蟲的繁殖適度便會降低。Marcotte 等［52］研究發(fā)現(xiàn)，在薔薇斜條卷夜蛾Choristoneura rosaceana中，與有交配經歷雄蟲交配的雌蟲的繁殖適度顯著低于與處女雄蟲交配的雌蟲。還有一些種類的雄蟲，其在第一次交配時并不會投入最大的精子量與營養(yǎng)物質，反而會在之后的某次交配中進行更多的投資，以確保該次交配的成功。因此，在該類昆蟲中，與非處女雄蟲交配的雌蟲反而會獲得更大的繁殖適度［53-54］。而對于雄蟲交配能力極強的昆蟲種類，因其在交配后能快速恢復其所消耗的精子與營養(yǎng)物質，所以交配次數的增加并不會顯著影響雌蟲的繁殖適度。例如，對二化螟Chilo suppressalis雄蟲的交配次數并不會對其雌蟲的繁殖適度造成顯著影響［55］。

2.4 延遲交配對昆蟲繁殖適度的影響

成蟲交配日齡對于昆蟲繁殖適度的影響是多方面的，不同日齡下昆蟲的交配成功率不同。在不同的種類間，昆蟲對配偶日齡的偏好也有差異，而這種偏好通常意味著與該日齡的成蟲交配能夠獲得更大的繁殖利益。如朱紅毛斑蛾Phauda f lammans雌蟲與年輕雄蟲的交配成功率更高，且與年輕的雄性交配可以獲得更高的產卵量與卵孵化率［56］。而大猿葉甲Colaphellus bowringi則更喜歡與齡期適中的配偶交配［57］，而獲得更高的繁殖適度［58］。

昆蟲延遲交配與成蟲的交配日齡有關。延遲交配（Delay mating）是指動物的交配行為在自然界中受到各種因素的影響，不能在正常時間進行交配而延遲。研究發(fā)現(xiàn)，延遲交配對昆蟲的交配成功率、產卵量、孵化率、壽命等方面都存在顯著的影響，且其影響因昆蟲種類不同而有所差異。張詩語等［59］對鱗翅目11 科39 種蛾類昆蟲的延遲交配進行Meta 分析發(fā)現(xiàn)，在不同科的蛾類昆蟲間，延遲交配對繁殖適度的影響存在差異。如延遲交配會降低麥蛾科、尺蛾科、夜蛾科等10 科昆蟲的產卵量，但對巢蛾科昆蟲的產卵量沒有顯著影響；延遲交配可以顯著降低蛀果蛾科昆蟲的孵化率，而對于潛蛾科昆蟲，其不會導致孵化率發(fā)生明顯變化。雖然，昆蟲延遲交配對繁殖適度的影響存在性別差異。但是通常雌性是繁殖的主體，雌蟲交配日齡的變化對昆蟲繁殖適度的影響往往更為顯著。例如，煙草甲Lasioderma serricorn延遲雌蟲或雄蟲的交配日齡會對其繁殖適度造成負面影響，而雌蟲交配的延遲對其繁殖適度的影響更為強烈［60］。

基于延遲交配能降低昆蟲繁殖適度這一原理，利用性信息素在野外干擾昆蟲交配已在梨小食心蟲Grapholitha molesta［61-62］、蘋小卷葉蛾Adoxophyes orana beijingensis［63］和蘋果蠹蛾Cydia pomonella［64-65］等害蟲的防治上得到應用，并取得了顯著防效。

3 展望

由于國內農業(yè)生產中農藥、化肥污染事件的頻繁發(fā)生和農產品質量安全問題的日益凸顯，近年來，兼顧資源節(jié)約和環(huán)境友好的綠色防控技術在農業(yè)生產中逐漸受到了更多的使用與重視，在害蟲綜合治理中的地位日益提升［66］。昆蟲繁殖適度是衡量昆蟲繁殖能力強弱以及變化的一個重要指標。因此，通過對不同因素與昆蟲繁殖適度關系的研究，可以幫助人們發(fā)現(xiàn)削弱昆蟲繁殖能力、降低其繁殖適度的因素或方法，進而尋找到更多綠色無公害的防治方法，或改進原有的防治方法。例如，在培育不育雄蟲時，通過研究雌雄交配能力的差異以及雌性對不同大小雄蟲的性偏好，培育出交配競爭力更強的不育雄蟲，在野外大批量的釋放不育雄蟲來占據雌蟲的交配機會，以此提高昆蟲不育技術對害蟲的防治效果。另外，有關昆蟲繁殖適度的研究，還可以幫助研究者們對一些防治方法的有效性進行驗證。例如，雄性誘劑的有效性可以通過對雌雄蟲交配能力的研究，以及在不同交配次序下與雄蟲交配的雌蟲的繁殖適度的情況，來判斷雄蟲數量的減少對害蟲種群的繁殖及增長有無影響，從而避免無效的、以雄蟲為靶標的防治措施的投入。

雖然昆蟲繁殖適度研究已有一定基礎，但當前的研究仍存在以下幾個問題，需要進行更深入、系統(tǒng)的研究。首先是在研究不同環(huán)境因素對昆蟲繁殖適度的改變時，研究者們通常只會對單一的某種因素進行研究。然而，在實際生產中，溫度、濕度、光照條件等因素往往會同時作用到某一昆蟲上，不同的環(huán)境因素之間是否會存在互作作用這一點并不明確。因此，只針對某一因素對昆蟲繁殖適度影響的研究結果，往往不能精確的推斷出昆蟲種群在自然環(huán)境下的變化規(guī)律，對其的發(fā)生規(guī)律做出準確的預測預報。其次，昆蟲繁殖適度缺乏可衡量其改變強弱的綜合指標。昆蟲繁殖適度與親代壽命、親代繁殖能力及子代的生存能力等多種能力相關，而各種能力之間又或多或少的存在正面或負面的互作或影響。因此，當某一因素對與昆蟲繁殖適度相關的能力同時存在正面和負面的影響時，在研究中很難用一個指標或標準去定義昆蟲繁殖適度改變的強弱。最后，是新一代技術在昆蟲繁殖適度研究中應用相對緩慢的問題。如利用微衛(wèi)星新一代分子標記為手段的親子鑒定技術，可以很好的確定多次交配中雄性父權值的問題，結果有助于探究昆蟲多次交配的行為機制，明確多次交配使昆蟲繁殖適度產生變化的原因；響應面分析、多元線性回歸分析等相關實驗、統(tǒng)計分析方法可以很好的對不同因素間的互作作用做出準確的分析，幫助植保工作者更好的預測害蟲在田間的發(fā)生規(guī)律，但是相關的研究結果依舊鮮有報道。相信隨著研究的深入和新一代技術在昆蟲繁殖適度研究中的應用，將會有更多綠色防控方法被發(fā)現(xiàn)，讓更多的無公害防治方法在實際生產中得到應用。