植物耐鋁毒機制研究進展

宋鑫 徐杉 何映輝

摘要 鋁毒（Al）是酸性土壤中限制植物正常生長的重要非生物脅迫因素，嚴重制約了酸性土壤地區(qū)農(nóng)業(yè)的發(fā)展。目前對于植物抵御鋁毒的研究主要集中在有機酸的分泌、鋁的螯合等方面，并發(fā)現(xiàn)ALMT和MATE是2個與植物耐鋁性密切相關的轉(zhuǎn)運蛋白家族。主要從鋁對植物的毒害作用、植物抵御鋁毒的生理響應機制以及耐鋁毒植物的篩選選育方面進行了總結，并提出今后的研究方向。

關鍵詞 植物;根系;鋁;檸檬酸;蘋果酸

中圖分類號 Q945文獻標識碼 A

文章編號 0517-6611（2021）05-0031-04

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2021.05.008

開放科學（資源服務）標識碼（OSID）：

Research Progress on Mechanisms of Plant Aluminum Tolerance

SONG Xin1，XU Shan2，HE Ying-hui3

（1.College of Life Science and Resources and Environment，Yichun University，Yichun， Jiangxi 336000;2.College of Life Science，Chongqing Normal University，Chongqing 401331; 3.College of Animal Medicine，Henan Agricultural University，Zhengzhou，Henan 450046）

Abstract Aluminum toxicity （Al） is an important abiotic stress factor that restricts the normal growth of plants in acidic soil and seriously restricts the development of agriculture in acidic soil areas.Current studies on plant tolerance to aluminum mainly focus on the secretion of organic acids and chelation of aluminum，and ALMT and MATE are found to be two transporter families closely related to plant tolerance to aluminum.In this paper，the toxic effect of aluminum on plants，the physiological response mechanism of plants to aluminum toxicity，the selection and breeding of plants resistant to aluminum toxicity were summarized， the future research direction was proposed.

Key words Plant;Root;Aluminum（Al）;Citric acid;Malic acid

目前全世界約有39.5億hm2酸性土壤，其中可耕性土地為1.79億hm2，主要分布在熱帶、亞熱帶[1]。在我國，酸性土壤主要分布在長江以南的廣大地區(qū)，土壤類型主要為紅壤，總面積約占國土面積的21%[2]。酸性土壤的形成主要有兩方面的因素，其一為自然因素的影響，其二為人類活動的影響。自然酸化包括植物根系向土壤中分泌有機酸以及微生物代謝過程中產(chǎn)生的有機酸進入土壤，同時在工業(yè)化進程中導致高頻度酸雨的形成以及在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)過程中大量化肥的施用導致土壤酸化日益嚴重，最終造成土壤中出現(xiàn)大量的離子態(tài)活性鋁[3-5]。

鋁（Al）是自然界中最豐富的金屬元素，廣泛分布于土壤礦物中。Al占地球地殼的7%（重量），通常以無毒形式的硅酸鹽或其他沉積物存在于植物中[6]。在中性土壤中，鋁主要以鋁硅酸鹽和氧化物形式存在。然而，當土壤pH低于5.5時，Al被溶解為Al3+，離子態(tài)活性鋁對于植物具有毒性，能夠抑制植物根系的生長以及對水分和養(yǎng)分的吸收[7-8]。因此，著手解決土壤酸化問題，開展作物耐酸鋁脅迫的生理機制研究，挖掘耐酸鋁優(yōu)良基因資源對選育作物耐酸鋁新品種具有十分重要的意義。從鋁對植物的毒害、植物對鋁的耐受機制以及耐鋁植物資源的篩選與選育三方面進行綜述，以期為后續(xù)進一步深入研究植物耐酸鋁分子機理奠定基礎。

1 鋁對植物的毒害

鋁離子在酸性條件下為三價陽離子，能夠被植物根細胞質(zhì)外體中的負電荷強烈吸附[9]。這一結果在水稻[10]和玉米[11]上得到了驗證。由于鋁并不是植物生長發(fā)育的必需元素，因此鋁被植物吸收并不是一種代謝途徑，而是主要在植物根系表皮以及皮層組織中積累[12]。當植物積累過量Al3+時，根系對于磷酸鹽、Ca、Mg等營養(yǎng)物質(zhì)的吸收作用受限，造成營養(yǎng)元素失調(diào)。同時，大量Al3+會破壞細胞分裂、細胞壁合成以及破壞膜系統(tǒng)等生理功能，影響根系生長并最終導致整株植物體生長受限[13-15]。

具體來說，鋁對植物的毒害作用主要集中在根系和地上部生長方面。其中對根系的影響主要表現(xiàn)為根系生長受到抑制[3]，具體表現(xiàn)為主根伸長受到抑制，根尖與側(cè)根短粗且脆，顏色呈褐色，根毛顯著減少，根尖表皮破損老化，整個根系分支減少[16-18]。有研究表明在微摩爾鋁離子濃度下即可對植物產(chǎn)生毒害作用。但關于鋁離子對植物根系毒害的具體作用部位目前爭議較大，研究觀點主要集中在根冠、分生區(qū)、生長區(qū)[19]。有研究發(fā)現(xiàn)，當植物根系積累大量鋁離子時其對根尖的傷害遠超過其他根系部位[3]。對玉米根冠的研究發(fā)現(xiàn)鋁離子對根冠的毒害作用較大，根冠是鋁毒害作用的第一感受器[20]。但Ryan等[21]的研究結果顯示在鋁處理下無論是完整的玉米根系還是去除根冠的玉米根系，其整個根系的生長并未有顯著差異，因此認為根尖分生區(qū)和生長區(qū)才是鋁毒作用的關鍵部位。

鋁對地上部的影響主要表現(xiàn)與植物缺素癥狀相似，具體表現(xiàn)為葉片小、黃化、壞死，莖稈生長緩慢，葉片、莖稈呈紫色，這與根系生長受限阻礙根系對營養(yǎng)元素的吸收密切相關[22-23]。

2 植物對鋁的耐受機制

植物根系對鋁離子的反應主要為外部排斥和內(nèi)部耐受機制[24]。外部排斥機制主要包括分泌有機酸[7]、提高根際pH[7]、胞壁對鋁的結合位點[25]。內(nèi)部耐受機制主要包括鋁離子區(qū)域化、細胞內(nèi)鋁離子與有機酸螯合后毒性鈍化[26]，從而降低鋁對植物的毒害，提高植物抗性。

2.1 外部排斥機制

2.1.1 有機酸的分泌。

大量研究結果表明植物根系所分泌的有機酸能夠?qū)ν寥乐械匿X離子進行螯合，減少根系對其的吸收，減輕鋁對植物的毒害作用[27]。鋁處理能夠誘導植物普遍分泌的有機酸種類主要有草酸、蘋果酸、檸檬酸等[28]。在眾多的耐鋁機制中，根系分泌有機酸被認為是最為重要的植物耐鋁機制[27]。在對黑麥草的研究過程中發(fā)現(xiàn)與對照組相比，在300 μmol/L鋁濃度下，黑麥草根尖分泌檸檬酸、蘋果酸的速率與分泌量均顯著增加[29]。同樣的結果也在柱花草上得到驗證，隨著鋁濃度的增加以及處理時間的延長，柱花草根系分泌的檸檬酸逐漸增加[30]。楊野等[31]發(fā)現(xiàn)在鋁處理下，小麥根系所分泌的蘋果酸顯著增加，其中耐鋁品種ET8根系分泌蘋果酸速率顯著高于鋁敏感品種ES8。

目前在分子水平上對植物耐鋁性的研究主要集中在對耐鋁候選基因的挖掘與鑒定，候選基因包括編碼調(diào)控、轉(zhuǎn)運蘋果酸、檸檬酸、草酸等有機酸的基因，同時也發(fā)現(xiàn)了一些轉(zhuǎn)錄因子與植物耐鋁性密切相關[32]。目前研究較多的候選基因主要集中在蘋果酸和檸檬酸轉(zhuǎn)運蛋白基因上，這類基因分屬于ALMT和MATE家族[32]。

ALMT1是第一個被發(fā)現(xiàn)與蘋果酸轉(zhuǎn)運密切相關的轉(zhuǎn)運蛋白，在擬南芥受到鋁脅迫時，與對照組相比根中ALMT1表達量顯著升高[33]。ALMTs作為一種陰離子通道在鋁脅迫刺激下被激活，誘導編碼蘋果酸轉(zhuǎn)運蛋白，這些轉(zhuǎn)運蛋白與胞質(zhì)中的Al3+結合形成穩(wěn)定的化合物從而提高植物耐鋁性，因此ALMTs被認為是調(diào)控植物耐鋁性強弱的關鍵基因[32]。第一個被分離出來的ALMT基因是Sasaki等[34]在小麥中克隆得到的TaALMT1。在對小麥的進一步研究中發(fā)現(xiàn)在高濃度鋁脅迫下TaALMT1被激活，主要編碼蘋果酸轉(zhuǎn)運蛋白，并在根尖大量表達[35]。ALMTs在編碼蘋果酸轉(zhuǎn)運蛋白的同時還發(fā)揮著其他重要功能，例如維持蘋果酸的平衡、參與細胞滲透調(diào)節(jié)等作用[36]。在玉米根尖中發(fā)現(xiàn)ZmALMT1參與了離子選擇性運輸[37];大麥中HvALMT1參與了氣孔的開合調(diào)節(jié)以及根部的生長發(fā)育過程[38]。

與ALMT功能類似，MATE主要通過調(diào)節(jié)植物根部檸檬酸、草酸的轉(zhuǎn)運與釋放增強植物的耐鋁性[39]。第一個克隆分離得到的MATE家族基因是大麥HvAACT1基因，其與大麥耐鋁性密切相關[40]。隨后在擬南芥[41]、桉樹[42]、玉米[43]、高粱[44]、水稻[45]中也陸續(xù)發(fā)現(xiàn)MATE家族基因，且與耐鋁性密切相關。通過異源表達發(fā)現(xiàn)，SbMATE在擬南芥和HvMATE在爪蟾卵母細胞、煙草、小麥、大麥中均能夠促進檸檬酸的外排，增強宿主自身耐鋁性[46]。

2.1.2 其他解毒機制。①根冠pH增加。Degenhardt等[47]發(fā)現(xiàn)當外界氫離子進入擬南芥根細胞后會促進根際pH升高，從而使鋁離子活性降低，增強擬南芥耐鋁性。②黏液形成。Miyasaka等[48]發(fā)現(xiàn)，植物根尖分泌的黏液能夠有效阻止鋁離子進入根部分生區(qū)細胞，增強植物耐鋁性。Watanabe等[49]在對野牡丹的研究中證實了其根尖分泌的黏液鋁離子濃度顯著高于其他部位分泌液鋁離子濃度。③減少細胞壁鋁離子結合位點。植物細胞壁中的果膠主要是鋁離子的結合位點，當鋁離子與細胞壁果膠結合后細胞壁會發(fā)生一定的形態(tài)學改變，導致細胞無法繼續(xù)生長，限制了自身的長度，所以造成鋁離子結合位點減少，從而減少鋁離子的進入[32]。

2.2 內(nèi)部排斥機制

2.2.1 細胞質(zhì)螯合作用。

一些研究結果表明某些高等植物能夠在體內(nèi)積累較多的鋁，但不會顯示鋁毒癥狀[50]。例如蕎麥能夠在鋁脅迫5 h后每千克干重中積累大于400 mg的鋁[51]。沈丹艷等[52]研究發(fā)現(xiàn)，蕎麥葉片中Al主要是以Al3+-草酸形式存在。在對繡球花的研究中發(fā)現(xiàn)其葉片中鋁離子含量達15.66 mmol/kg，進一步通過核磁共振發(fā)現(xiàn)其細胞中積累的鋁主要是以可溶性Al3+-檸檬酸形式存在[51]。以上研究結果說明鋁在植物體內(nèi)主要是以無毒或低毒的螯合物形式存在，但不同植物體內(nèi)鋁的螯合物可能有所不同[53]。

2.2.2 液泡區(qū)域化。

植物能夠?qū)Ⅲw內(nèi)過多的鋁離子區(qū)域化在液泡中來提高耐鋁性[32]。Shen等[54]發(fā)現(xiàn)耐鋁性強的蕎麥品種葉片中所積累的鋁80%都以Al3+-草酸形式區(qū)域化在液泡中。Larsen等[55]在擬南芥上分離克隆了一個液泡膜上的ABC轉(zhuǎn)運蛋白基因AtALS1，其主要功能是將胞質(zhì)中的鋁轉(zhuǎn)運到液泡中;在水稻中也發(fā)現(xiàn)了一個與AtALS1相類似的基因OsALS1，其功能也是將水稻葉片胞質(zhì)中的鋁轉(zhuǎn)運到液泡中進行區(qū)域化，減輕鋁對水稻的毒害[56]。

2.2.3 鋁誘導蛋白的合成及抗逆酶活性的變化。鋁誘導蛋白的合成可能是植物耐鋁的重要機制之一[50]。在對苜蓿的研究中發(fā)現(xiàn)耐鋁品種在鋁脅迫下會產(chǎn)生一個18.7 kD的蛋白質(zhì)，但敏感品種卻沒有[57]。楊建立等[58]研究發(fā)現(xiàn)在鋁脅迫下鋁敏感小麥根尖蛋白的組分發(fā)生劇烈變化，但耐鋁小麥根尖蛋白組分幾乎不受鋁脅迫的影響。

鋁脅迫能夠誘導植物體內(nèi)一些酶活性發(fā)生顯著變化[59]。在對高粱的研究過程中發(fā)現(xiàn)，鋁脅迫下耐鋁性強的高粱品種葉片硝酸還原酶（NR）活性顯著高于敏感品種，相似結果在花生上也得到驗證[59]。隨后的研究發(fā)現(xiàn)鋁脅迫還會誘導植物體內(nèi)抗氧化酶活性發(fā)生變化，包括SOD、POD、CAT等[60]。王芳等[61]研究發(fā)現(xiàn)蕎麥能夠通過提高SOD、POD活性來增強耐鋁能力。Dipierro等[62]研究發(fā)現(xiàn)，南瓜在鋁脅迫下能夠通過抗壞血酸過氧化物酶（APX）活性的增強來提高對活性氧自由基的清除能力。雖然鋁脅迫能夠引起植物體內(nèi)某些酶活性的變化，但在其他非生物脅迫因素下植物體內(nèi)的酶活性也會發(fā)生類似變化，是否具有特異性耐鋁酶的存在還有待進一步研究。

3 耐鋁植物資源的篩選與選育

3.1 傳統(tǒng)土培法 傳統(tǒng)土培法是將植物直接種植于添加AlCl 3的土壤中，根據(jù)植物生長狀況以及生物量等生長性狀指標來判斷評估植物耐鋁性強弱[50]。土培法的優(yōu)點是操作管理簡單，篩選過程更加接近于自然環(huán)境，但缺點是無法隨時觀察到植物根系的生長情況，同時土壤環(huán)境也比較復雜，存在大量土壤微生物，這些都會影響到植物的耐鋁性。因此，土培法可作為一種簡單、粗略了解植物耐鋁性的方法。

3.2 營養(yǎng)液培養(yǎng)法

營養(yǎng)液培養(yǎng)法就是在營養(yǎng)液中加入一定量的單體鋁，然后將植物放在溶液中進行培養(yǎng)生長，同時觀察和記錄植物地上部和根系的生長狀況[50]。營養(yǎng)液培養(yǎng)法能夠?qū)⒉煌蛐?、不同品種的植物共同培養(yǎng)在同一個濃度溶液中，節(jié)省空間，并且能夠精確控制試驗條件，保證了結果的客觀性。同時還能夠隨時對溶液顏色、黏稠度、根系分泌物、溶液pH進行檢測，更加精確地反映不同植物對鋁脅迫的影響。缺點是對試驗條件要求較高，操作比較煩瑣。

3.3 基因工程選育耐鋁品種

國外自20世紀60年代開始就利用基因工程的方法選育耐鋁植物材料[63]。例如目前發(fā)現(xiàn)大麥中存在一個控制耐鋁性的顯性基因Alp，因此可以將耐鋁大麥中的Alp轉(zhuǎn)入鋁敏感大麥中，使得敏感品種獲得耐鋁特性。隨著組培技術和轉(zhuǎn)基因技術的進一步發(fā)展，也可以將已知的在其他植物上發(fā)現(xiàn)的耐鋁基因轉(zhuǎn)入到大麥、小麥、水稻、玉米等農(nóng)作物中，使得農(nóng)作物獲得耐鋁特性[64]。

4 展望

我國南方地區(qū)的土壤以酸性紅土為主，土壤中鋁含量較高，容易對農(nóng)作物造成毒害作用。開展耐鋁作物的選育及篩選適宜高鋁土壤生長的植物資源對于南方酸性紅土耕地的利用具有十分重要的意義。

目前對于植物耐鋁的研究主要集中于植物根系分泌有機酸、鋁與其他元素進行螯合形成沉淀物以及與耐鋁性密切相關的轉(zhuǎn)運蛋白ALMT和MATE等方面，今后研究可以從以下方面進行加強：①加強收集不同物種的種質(zhì)資源，進行耐鋁性篩選，篩選出適合在鋁毒害較嚴重地區(qū)種植的材料;②進一步明確植物耐鋁機制，探明植物在抵御鋁脅迫過程中基因調(diào)控網(wǎng)絡機制;③積極采用組學技術深入挖掘調(diào)控植物耐鋁性的關鍵候選基因，為今后選育耐鋁新品種奠定基礎;④提高和改進鋁毒害較嚴重地區(qū)作物栽培管理措施，通過新的栽培管理技術體系來幫助農(nóng)作物在鋁毒害環(huán)境中提高產(chǎn)量，充分挖掘土壤耕地的生產(chǎn)潛力。

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