叢枝菌根真菌對植物繁殖的影響研究進展

王磊 閆興富 唐占輝

摘 要：? 叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi， AMF）與宿主植物所形成的互惠共生體系是生態(tài)系統(tǒng)中廣泛分布的共生體系代表類型之一。AMF除能夠促進宿主植物生長發(fā)育外，也可以對宿主植物的繁殖過程產(chǎn)生多方面影響。研究宿主植物在AMF共生狀態(tài)下繁殖策略的變化規(guī)律，對于深入理解植物繁殖適合度的變化具有重要理論意義。該文綜述了AMF對宿主植物繁殖影響的相關(guān)研究，包括AMF的侵染對宿主植物繁殖分配、花部特征、蟲媒傳粉和花期的影響。目前已有研究發(fā)現(xiàn)某些AMF能夠促進宿主植物增加繁殖資源投入，提高花朵產(chǎn)生的數(shù)量或花冠直徑，同時增加花粉數(shù)量和花蜜量來影響訪花昆蟲的行為，以及造成開花提前及花期延長，但其作用的具體機制尚不明確，且因宿主植物的差異，并未有完全統(tǒng)一的結(jié)論。然而，由于AMF與植物共生的普遍性，其在植物繁殖過程中發(fā)揮的重要作用不可忽略。今后除了在以上各方面開展更深入的研究外，還需在AMF對宿主植物繁殖性狀的影響機制、AMF共生條件下植物有性繁殖過程中雌雄功能的資源分配，以及對無性繁殖和后代適應性的影響等方面進行更深入的研究。

關(guān)鍵詞： 叢枝菌根真菌（AMF）， 繁殖分配， 花期， 花部綜合征， 傳粉

中圖分類號：? Q948

文獻標識碼：? A

文章編號：? 1000-3142（2021）12-2110-11

收稿日期：? 2021-01-18

基金項目：? 國家自然科學基金 （31470446，31960228）? [Supported by the National Natural Science Foundation of China （31470446，31960228）]。

作者簡介： 王磊（1996-），碩士研究生，研究方向為植物繁殖生態(tài)學，（E-mail）wangl788@nenu.edu.cn。

通信作者：? 唐占輝，博士，副教授，碩士研究生導師，研究方向為植物繁殖生態(tài)學，（E-mail）tangzh789@nenu.edu.cn。

Research progress on the effects of arbuscular

mycorrhizal fungi on plant reproduction

WANG Lei1， YAN Xingfu2， TANG Zhanhui1*

（ 1. State Environmental Protection Key Laboratory of Wetland Ecology and Vegetation Restoration/School of environment， Northeast Normal

University， Changchun 130117， China; 2. College of Biological Science and Engineering/Key Laboratory of Ecological Protection of

Agro-pastoral Ecotones in the Yellow River Basin，

National Ethnic Affairs Commission of the People’s Republic

of China， Beifang Minzu University， Yinchuan 750021， China ）

Abstract：? The mutually beneficial symbiosis system formed between arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） and host plants is one of the representative types of symbiosis systems widely distributed in various ecosystems. In addition to promoting the growth and development of host plant， AMF can also have various effects on the reproduction process of host plants. Studying the changes of reproduction strategies of host plants infected by AMF has important theoretical significance for in-depth understanding of changes in plant reproductive fitness. In this article， we review the related researches on the effects of AMF on the reproduction of host plant， including the effects of AMF infection on reproductive allocation， floral characteristics， insect-pollination and anthesis of host plants. Although current studies have found that AMF can promote the increase of host plant reproduction input， increase the size and number of flowers， increase the number of pollen and nectar secretion， affect the behavior of flower visitors， and cause early flowering and prolonged flowering， the specific mechanism of AMF affecting reproduction of flowering plant is still unclear， and there is currently no unified conclusion due to differences between host plants. However， due to the ubiquity of AMF symbiosis with plant， its important role in the process of plant reproduction cannot be ignored. In the future， more researches should be conducted to investigate the influence mechanism of AMF on the reproductive traits of host plants， the resource allocation of male and female functions in the process of plant sexual reproduction， asexual reproduction and offspring fitness in addition to conducting more in-depth studies in the above-mentioned aspects.

Key words： arbuscular mycorrhizal fungi （AMF）， reproductive allocation， anthesis， floral traits， pollination

叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi， AMF）是自然界大量存在的能夠侵染植物根系且與其形成菌根共生體的土壤真菌。AMF菌絲與宿主植物營養(yǎng)根系共生所形成的叢枝菌根是生態(tài)系統(tǒng)中廣泛分布的植物-真菌互惠共生體系的代表，其對植物群落生產(chǎn)力的形成和生物多樣性的維持具有重要作用（Oehl et al.， 2011;黃艷飛等， 2019）。已有研究表明，全球約80%的陸生植物能夠與AMF形成共生體系，且部分植物對AMF具有高度的依賴性（Berruti et al.， 2016）。在AMF與宿主根系形成的共生體系內(nèi)，AMF菌絲一端侵染進宿主根系表皮細胞內(nèi)形成叢枝結(jié)構(gòu)，用無機化合物（氮和磷酸鹽）與宿主細胞的碳水化合物和脂肪酸進行交換以及分泌菌根因子激活宿主相關(guān)基因的表達（Jiang et al.， 2017; He et al.， 2019），另一端則形成根外菌絲擴大宿主根系吸收養(yǎng)分的范圍（Smith SE & Smith FA， 2011）。AMF從宿主體內(nèi)獲取含碳有機物以滿足自身的生長和繁殖，研究顯示宿主體內(nèi)約20%的光合產(chǎn)物用于AMF的消耗，其中一部分用于AMF自身的生長代謝，另一部分則以小分子有機化合物的形式釋放到土壤中，以誘導菌根際細菌在菌絲附近或表面定殖，從而改善土壤微生物群落結(jié)構(gòu)，進而改變宿主植物根際微環(huán)境（Hoeksema et al.， 2010;Bharadwaj et al.， 2012）。AMF的共生可為宿主根系提供更多的營養(yǎng)物質(zhì)和水分，增大宿主對營養(yǎng)物質(zhì)的吸收和利用效率。此外，AMF也可以通過影響宿主體內(nèi)相關(guān)代謝途徑和基因的表達等調(diào)節(jié)宿主植物體內(nèi)激素的合成與分配，促進宿主植物的生長和發(fā)育（Zhang et al.， 2014; Battini et al.， 2016; 祝英等， 2016）。因此，兩者在長期的協(xié)同進化過程中所形成的互惠互利的共生關(guān)系，對植物生長乃至繁殖發(fā)揮著重要的調(diào)控作用。

繁殖是植物生命活動中的重要環(huán)節(jié)，是植物種群更新和擴散的關(guān)鍵過程，其在維持植物群落結(jié)構(gòu)穩(wěn)定和生態(tài)系統(tǒng)功能等方面具有重要的作用（郭偉等， 2010; 孫士國等， 2018）。植物繁殖過程中的資源分配策略（營養(yǎng)器官與繁殖器官的資源投入比例）、繁殖方式（有性繁殖與無性繁殖）、花部綜合特征演化和傳粉等研究一直都是植物繁殖生態(tài)學關(guān)注的熱點問題（張嬋等， 2020）。植物繁殖性狀易受到周圍環(huán)境中生物和非生物因素的顯著影響，從而導致其繁殖性狀及繁殖策略發(fā)生不同程度的改變，以便響應這些因素的變化（Li & Zhang， 2019; Tang， 2020; Kenny et al.， 2020）。AMF可以通過改善宿主植物對環(huán)境中營養(yǎng)元素的吸收能力，促進宿主植物營養(yǎng)器官生長和生物量增加，同時可以影響宿主體內(nèi)某些次生化合物的合成，而這些促進效應和次生化合物的產(chǎn)生會進一步對宿主植物的繁殖性狀產(chǎn)生一定的影響（張延旭等， 2019; Bennett & Meek， 2020），尤其對植物繁殖分配、花部特征、昆蟲傳粉過程和花期等方面的影響，可直接或間接改變宿主植物的繁殖適合度，有利于提高植物對環(huán)境的適應能力（Scagel & Schreiner， 2006; 胡文武， 2015; Jimenez-Leyva et al.， 2017; 宋潔蕾等， 2019）。

AMF作為土壤中不可忽略的重要生態(tài)因子，其對植物繁殖過程的影響受到越來越多的關(guān)注。本文綜述了近年來有關(guān)AMF對宿主植物繁殖影響方面的相關(guān)研究，包括AMF的侵染對宿主植物繁殖分配、花部特征、蟲媒傳粉以及花期這4個與植物繁殖機制密切相關(guān)的表觀特征的影響，以及對其內(nèi)在的影響機制進行了總結(jié)，并對今后AMF對植物繁殖適合度影響的研究工作做出了展望，以期為植物與菌根真菌共生影響植物繁殖的相關(guān)研究提供參考。

1 AMF對植物繁殖分配的影響

植物繁殖分配是指植物將總資源量投入到繁殖結(jié)構(gòu)中（花和果實或種子）的比例，繁殖分配是植物資源分配策略的核心內(nèi)容之一（Tian et al.， 2012; 張嬋等， 2020）。AMF促進宿主植物生物量的增加，可直接或間接影響宿主的繁殖分配，最終影響其繁殖適合度（Merlin et al.， 2020）（圖1）。有研究已證實接種AMF后的紫莖澤蘭（Ageratina adenophora）在顯著增加生物量的同時也增加了其花序和種子數(shù)量（宋潔蕾等， 2019）。同樣，在接種AMF后，玉米（Zea mays）干物質(zhì)產(chǎn)量顯著提高的同時，果穗質(zhì)量也有一定程度的增加（Sabia et al.， 2015）。在室外條件下，接種AMF可顯著提高番茄（Solanum lycopersicum）果實的產(chǎn)量（Miranda et al.， 2015; Bona et al.， 2017），但也有研究指出AMF對溫室條件下生長的番茄果實產(chǎn)量并沒有明顯的影響（Schubert et al.， 2020），可能的原因是在室外條件下生長的番茄受到磷酸鹽的限制，從而增加菌根以適應養(yǎng)分缺乏的外部環(huán)境，而實驗室條件下的高營養(yǎng)環(huán)境可能會限制菌根的形成。眾所周知氮和磷是限制植物營養(yǎng)生長和繁殖的重要因素，而AMF可以改善其宿主對氮和磷的吸收狀況，從而在一定程度上可以促進宿主對繁殖的資源投入（Koide & Dickie， 2002），如堿蓬（Suaeda physophora）在接種AMF后地上部分的磷含量明顯提高，其種子數(shù)量顯著增加（Yang et al.， 2016）。Campo et al.（2020）研究了AMF接種對水稻（Oryza sativa）生長、籽粒數(shù)量和穗數(shù)的影響，發(fā)現(xiàn)AMF侵染后的水稻生長更好，且籽粒數(shù)和穗數(shù)顯著增加，這可能與AMF促進細胞分裂素等有利于植物花芽分化的激素合成有關(guān)。

大量研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)接種AMF可以提高宿主植物對繁殖資源的投入，可使種子產(chǎn)量增加，但也有研究發(fā)現(xiàn)接種AMF并不會明顯提高植物的種子產(chǎn)量（表1），如對大豆（Glycine max）單獨接種AMF后發(fā)現(xiàn)其種子數(shù)量、直徑、表面積等并沒有受到顯著影響。AMF對宿主植物種子產(chǎn)量的影響受到植物與AMF間的親和力以及它們與土壤中某些微生物協(xié)同增效作用的影響（Igiehon & Babalola， 2021）。值得注意的是，在接種AMF后番薯（Ipomoea batatas）的塊根和馬鈴薯（Solanum tuberosum）的塊莖產(chǎn)量有了明顯的增加，并顯著提高了匍匐莖形成塊莖的比例，這表明AMF對宿主植物的無性繁殖也會產(chǎn)生影響，能夠在一定程度上使宿主植物加大對無性繁殖的資源投入（Yu et al.， 2013; Nurbaity et al.， 2019），但這種效應并不普遍且因宿主而異，藏紅花（Crocus sativus）在AMF侵染后其作為無性繁殖器官的球莖（大小和直徑）就無顯著變化（Caser et al.， 2020）。雖然AMF能夠促進宿主植物對土壤中氮、磷等營養(yǎng)元素的利用和光合產(chǎn)物的積累，促進宿主植物生長及生物量積累，從而促使宿主植物在繁殖上的資源投入，但更多的是從種子的絕對增產(chǎn)方面進行了報道，很少用繁殖分配這個相對指標來衡量AMF對宿主植物繁殖資源分配方面的影響。當前，宿主植物的繁殖分配對AMF侵染的響應機制仍缺乏深入探討，并且克隆繁殖的植物對無性繁殖的資源投入如何響應AMF侵染的研究尚有所欠缺。此外，AMF的定殖能夠增強宿主植物抵抗土壤真菌、細菌、病毒和其他生物（如植食性線蟲）的能力（Affokpon et al.， 2011），這在一定程度上也可能會對宿主植物的繁殖分配策略產(chǎn)生一定的影響，這方面的研究也需進一步關(guān)注。

2 AMF對植物花部特征的影響

花作為植物重要的有性繁殖器官，其形態(tài)特征對訪花者訪花和花粉傳遞過程具有重要的影響（雷虓等， 2019）。AMF與宿主植物的共生可以改變植物花的大?。ㄖ睆剑?、開花數(shù)量等花部特征（Bennett & Meek， 2020）（圖2）。多數(shù)研究支持AMF侵染能夠增加植物花的大小或數(shù)量（表1），如接種AMF明顯增加了曼陀羅（Datura stramonium）花的數(shù)量（Aguilar-Chama & Guevara， 2012），在番茄和馬蹄蓮（Zantedeschia spp.）接種AMF的研究中也得到了相似的結(jié)果（Bryla & Koide， 1990; Scagel & Schreiner， 2006）。對于大多數(shù)植物而言，由于資源的限制作用，植物花的數(shù)量與植株生物量有一定相關(guān)性，AMF與植物共生后可增強宿主植物對磷元素的吸收，促進植株營

養(yǎng)生長和生物量積累，從而使宿主提高了花的生產(chǎn)，可見AMF共生后對植物所提供的磷元素增加是引起植物繁殖資源向花器官投入的重要因素之一（Scagel & Schreiner， 2006）。除此之外，植物體內(nèi)鉀含量的增加也被認為可以促使花數(shù)量的增加（Dufault et al.， 1990），而AMF的侵染可以提高宿主植物對土壤中鉀的吸收，從而提高宿主體內(nèi)鉀含量，間接使宿主花數(shù)增加（Gaur et al.， 2000），且相關(guān)研究表明AMF共生后可誘導宿主細胞鉀轉(zhuǎn)運體基因的表達，促進宿主對鉀的吸收（Liu et al.， 2019）。Bona et al.（2015， 2017）認為AMF是通過調(diào)控宿主植物體內(nèi)的光合產(chǎn)物和植物生長素（IAA）的含量，使宿主植物花數(shù)量增多。IAA作為AMF與宿主植物共生的重要信號物質(zhì)，是調(diào)節(jié)植物生長發(fā)育的重要植物激素，有研究表明，AMF能夠使IAA合成關(guān)鍵酶基因的表達上調(diào)，增加宿主體內(nèi)IAA的含量，從而促進宿主花數(shù)的增加（趙方貴等， 2019）。植物花數(shù)的增加在一定程度上可能吸引更多的傳粉者來幫助其傳粉，有助于提高傳粉效率。由此可見，AMF可以通過影響宿主植物的花部特征來提高其對環(huán)境的適應性（圖1）。

也有研究認為，AMF對宿主植物的花數(shù)沒有直接影響或在某種程度上減少了宿主植物的花數(shù)（表1）。Püschel? et al.（2014）對多種植物接種AMF后的花數(shù)進行統(tǒng)計發(fā)現(xiàn)，辣椒（Capsicum annuum）、Gazania splendens、新幾內(nèi)亞鳳仙（Impatiens hawkerii）、盾葉天竺葵（Pelargonium peltatum）、馬蹄紋天竺葵（P. zonale）等植物的花數(shù)并沒有顯著變化，而貫葉連翹（Hypericum perforatum）在接種AMF后單株花的數(shù)量減少（Lazzara et al.， 2017）。Bolin et al.（2018）發(fā)現(xiàn)Clarkia xantiana在接種AMF后花數(shù)量也有所降低，分析認為可能的原因是AMF對宿主植物具有一定的偏好性，在某些植物中表現(xiàn)為共生效應，在另一些植物中可能表現(xiàn)為寄生效應，花數(shù)的減少是由于AMF的寄生作用使得宿主植物對繁殖資源的分配減少，說明某些AMF表現(xiàn)為偏害共生作用。AMF對宿主植物花朵數(shù)量的影響可能既依賴于AMF與宿主植物之間對氮和光合產(chǎn)物的競爭，又依賴于AMF增強了宿主植物對營養(yǎng)不足或其他環(huán)境脅迫的響應能力，而這些依賴性又可能取決于環(huán)境或?qū)嶒灄l件下土壤基質(zhì)的氮磷比（N/P）。我們認為，AMF與宿主植物的親和力、植物生長基質(zhì)條件以及外在脅迫是造成AMF侵染后宿主植物花數(shù)產(chǎn)生變化的主要影響因素，今后這方面的研究要特別重視這些影響因素的共同作用。

AMF對宿主植物花部特征的影響還體現(xiàn)在對花的大?。ɑㄖ睆剑┖蛦位ㄙ|(zhì)量兩個方面（表1，圖2）。萬壽菊（Tagetes erecta）在接種AMF后花的直徑增加了約11%，花直徑的增加間接促進了傳粉者對宿主訪花頻率的提升（Gange & Smith， 2005）。一些研究也發(fā)現(xiàn)接種AMF處理后的馬蹄紋天竺葵、金盞菊（Calendula officinalis）和鳥尾花（Crossandra infundibuliformis）的花序干重均有明顯的增加（Vaingankar & Rodrigues， 2015; Giulia et al.， 2015; Heitor et al.， 2016）。此外對千葉蓍（Achillea millefolium）、Aster laevis、圓葉風鈴草（Campanula rotundifolia）、春飛蓬（Erigeron philadelphicus）、Solidago missouriensis的生長基質(zhì)施用殺真菌劑后，這些植物的花序大小等沒有顯著改變，但相同處理的卷耳（Cerastium arvense）花序大小則均有所增加，這表明了AMF對植物花大小的影響因物種而異（Cahill et al.， 2008）?；ù笮〉母淖兛梢杂绊懺L花昆蟲的種類，在一定程度上影響植物-傳粉者間的相互作用，改變植物的繁殖適合度。

雖然AMF對某些植物表現(xiàn)為寄生效應，但是這種寄生效應可能在一定程度上促進宿主植物在繁殖器官上的資源投入以滿足自身的繁殖需求（Heitor et al.， 2016）。實際上，AMF定殖對花數(shù)量或大小的影響也可能取決于植物的繁殖系統(tǒng)（Nicholas & Nicole， 2015）。AMF定殖可增加Geranium sylvaticum兩性花的花朵大?。╒arga & Kytviita， 2010），而另有一項以Cucurbita foetidissima為材料的研究結(jié)果則顯示AMF僅僅促進其雄花數(shù)的增加（Pendleton， 2000）。此外AMF定殖也可增加雌雄同株植物黃瓜（Cucumis sativus）的雄花大?。↘iers et al.， 2010）。AMF對植物花部特征的影響在不同物種間表現(xiàn)出較大的變異性和多樣性， 這取決于AMF的種類以及宿主植物的特性，目前這方面的研究還不足以支撐總結(jié)出一般的普適規(guī)律。特別是對具有復雜性系統(tǒng)類型的植物，AMF對雌雄同株性系統(tǒng)植物中兩性花和單性花，以及雌雄異株性系統(tǒng)植物中雌花和雄花的花部特征影響可能存在更大的差異。性系統(tǒng)復雜的植物，不同的基因型個體在利用資源方面的策略也有所不同，在此基礎(chǔ)上，AMF的共生可能會進一步增加其花部特征的變化和多樣性，這方面在將來的研究中也應該特別關(guān)注。

3 AMF對植物蟲媒傳粉的影響

植物有性繁殖時花粉成熟以后會通過自然界中的各種傳粉媒介將花粉傳遞到柱頭，根據(jù)傳粉媒介的不同可將有性繁殖植物的花分為風媒花、水媒花和蟲媒花等（任明迅等， 2004）。傳粉行為在植物的繁殖過程中具有重要的地位，若植物的傳粉過程受到限制則會使植物結(jié)實率降低，導致植物種群更新受阻甚至瀕危（王愛芝等， 2020）。風媒植物和水媒植物的傳粉均依靠自然作用力進行，而蟲媒植物吸引傳粉者則依賴其繁殖器官的性狀。植物吸引傳粉者的方式大體上可以分為以下幾種：（1）通過醒目的花朵展示來吸引傳粉者進行傳粉;（2）通過花朵散發(fā)的特殊氣味來吸引傳粉者傳粉;（3）花朵具有特殊的“蜜導”來吸引和指示傳粉者在吸食花蜜的過程中完成傳粉;（4）通過特化的傳粉系統(tǒng)來吸引特定的傳粉者進行傳粉或為傳粉者提供一定的回報以吸引傳粉者為其傳粉（Waser & Price， 1981; Micheneau， 2006; 顧壘和張奠湘， 2009; 張嬋等， 2012; 邢劍鋒等， 2015; 張亭等， 2018）。本文前面已經(jīng)述及AMF可以改變植物花序或花的數(shù)量和大小，而這些變化均可以間接影響植物對傳粉者視覺上的吸引，從而影響傳粉者的活動和訪問頻率。

植物花的顏色對傳粉者來說也是一個重要的視覺信號，花色由植物次生代謝產(chǎn)物花色苷含量決定，包括酚類化合物花青素和類黃酮類物質(zhì)（Weston & Mathesius， 2013）。在AMF共生情況下有些植物會改變次生代謝產(chǎn)物的產(chǎn)生，特別是改變與植物花朵顏色相關(guān)的次生代謝產(chǎn)物合成，進而可影響植物的花色（Bennett & Cahill， 2018）。一些研究發(fā)現(xiàn)接種AMF可以提高植物體內(nèi)酚類、黃酮類等化合物的合成而影響植物花朵的顏色（Chen et al.， 2013; Zhang et al.， 2013）。AMF接種可影響番茄、辣椒、草莓（Fragaria × ananassa）、萵苣（Lactuca sativa）花青素和類黃酮等色素類物質(zhì)的含量，并在一定程度上影響植物的花色（Luciano et al.， 2018）。另外，AMF的侵染也會促進宿主植物花內(nèi)次生揮發(fā)性有機物的生成（Rasmann et al， 2017; Bennett & Meek， 2020），如貫葉連翹與AMF共生后花朵中的主要次生化合物假金絲桃素和金絲桃素含量有所增加，改變了植物花朵中揮發(fā)性化合物的含量（Lazzara et al.， 2017）?；ǖ臍馕对诤艽蟪潭壬鲜怯善鋼]發(fā)性次生化合物決定，而花朵所散發(fā)的特殊氣味是植物吸引傳粉者的一個重要方式。因此，AMF與植物共生后促進花氣味的微小變化將會影響訪花者的行為，并在一定程度上改變花朵的傳粉效率以及子代的結(jié)實率。AMF改變宿主植物次生代謝產(chǎn)物以及相關(guān)化合物的量從而調(diào)控植物花色的機制，以及影響訪花者的行為途徑目前還不清楚。

AMF為宿主植物所提供的營養(yǎng)條件在一定程度上也會促進植物花粉數(shù)量和花蜜量增加（表1）。在花粉的形成過程中需要磷的參與，由于AMF共生可以促進植物對土壤中磷元素的吸收，因此，AMF的共生作用可促進宿主植物雄性功能的提高。有研究發(fā)現(xiàn)，AMF侵染能夠顯著增加西葫蘆（Cucurbita pepo）單花花粉產(chǎn)量和花粉粒徑（Lau et al.， 1995），同樣千屈菜（Lythrum salicaria）在AMF侵染后其單花花藥和花粉數(shù)量均有所增加（Philip et al.， 2001），表明AMF侵染能夠提高植物的雄性功能，從而有助于植物增強花粉傳遞和種群間的基因流動。AMF侵染某些植物后，也會增加植物雄蕊的數(shù)量從而增加花粉數(shù)量，來提高植物的雄性適合度（Varga & Kytviita， 2010; Pereyra et al.， 2019）。

花蜜在植物與傳粉者的關(guān)系中也扮演著重要角色（Gehrels et al.， 2004），AMF可通過影響植物體內(nèi)次生化合物（如茉莉酸和水楊酸）的產(chǎn)生從而影響花蜜的產(chǎn)生量（Jacobsen & Raguso， 2018）。如AMF侵染萬壽菊形成菌根后增加了其花蜜產(chǎn)量（Gange & Smith， 2005），可能的原因是菌根增強了植物的固碳作用從而導致花蜜產(chǎn)量增加，進而有助于吸引傳粉者的拜訪。但也有不同的研究結(jié)論，如匐根花荵（Polemonium viscosum）生長在沒有AMF存在的基質(zhì)中，其花蜜量顯著高于含有AMF的對照組（Becklin et al.， 2011），說明在含有AMF的基質(zhì)中植物分泌花蜜量較少，這在一定程度上可能會降低花對傳粉者的吸引力。降低花蜜量也能減少螞蟻、鳥類等盜蜜者的訪問，也可能是植物有效降低非傳粉者盜蜜風險的一種間接性防御策略。對于顯花植物來說，增加花粉和花蜜的量可在一定程度上提高傳粉者的訪問頻率而促進傳粉。AMF的共生效應在改善宿主個體營養(yǎng)條件的同時也促進了植物在花粉和花蜜上的投資，最終使傳粉者訪問頻率增加，從而提升植物的傳粉效率。但是也要注意到AMF的侵染如果降低植物花蜜的產(chǎn)量或改變了花蜜的化學成分，則可能有著更為復雜的生態(tài)學意義，值得更深入的探究。

4 AMF對植物花期的影響

植物的開花在很大程度上是由其生存的微環(huán)境特征和遺傳因素決定的（包宇， 2018）。微環(huán)境特征包括多種生物因子（個體間競爭、傳粉者活動、土壤微生物等）和非生物因子（溫度、海拔、光照和降水等），它們在一定程度上影響著植物的開花進程（Wright & Meagher， 2003; Elzinga et al.， 2007; Craine et al.， 2012; Davies et al.， 2013; Wang et al.， 2015; 李慢如和張玲， 2019; 陶澤興等， 2020）。AMF作為土壤微生物類群中活躍且變化較大的生物因子之一，其對植物花期有直接或間接影響。因為AMF共生可以促進植物的生長發(fā)育，而許多植物的開花與其個體大小有一定程度的關(guān)聯(lián)（Otarola et al.， 2013），所以AMF可能通過促進植物生長而間接改變植物的開花進程，個體大小與花期的變化可以共同影響植物的繁殖適合度（圖1）。

目前，關(guān)于AMF侵染后植物開花是否提前和花期是否延長并沒有一致的結(jié)論，大部分研究認為植物接種AMF后花期會提前（表1），如利用AMF分別侵染番茄、苘麻（Abutilon theophrasti）和三色魔杖（Sparaxis tricolor）后，3種植物的開花時間均明顯提前（Bryla & Koide， 1990; Lu & Koide， 1994; Scagel， 2004a）。最近在蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）和勛章菊（Gazania rigens）等植物中也得到了類似的結(jié)論（Liu et al.， 2018; Saini et al.， 2019），這些研究結(jié)果認為AMF可能促進了植物對鉀的吸收，導致生長素和赤霉素合成增加，從而誘導花芽的分化與形成（Asmelash et al.， 2016）。也有研究發(fā)現(xiàn)接種AMF對宿主植物的開花時間沒有影響或延后宿主植物開花時間，以海洲香薷（Elsholtzia splendens）為材料的研究中并沒有發(fā)現(xiàn)AMF促進其開花提前的現(xiàn)象（Jin et al.， 2015），在風信子（Hyacinth orientalis）的研究中也發(fā)現(xiàn)接種不同的AMF對開花沒有影響，甚至開花還略有延遲（Xie & Wu， 2018）。AMF侵染的另外一個重要影響是改變植物的花期長短，較為一致的結(jié)論是AMF侵染促進了宿主植物花期的延長（表1），但是這種促進作用并不是絕對的（Liu et al.， 2018; Xie & Wu， 2018; Saini et al.， 2019）。如AMF可使Brodiaea laxa的開花時間提前，卻不影響其花期長短（Scagel， 2004b）。AMF對宿主植物花期的影響可能是通過增加宿主植物本身的營養(yǎng)條件，從而使植物有更多的資源可以投入花生產(chǎn)上，促進植物開花提前以及改變花期長短。植物花期的延長在一定程度上能夠增加植物有性繁殖的成功率，擴大基因交流的范圍，有助于提高植物對環(huán)境的適應性。目前還沒有對由于AMF的存在而造成植物花期變化的規(guī)律進行合理解釋的理論，然而可以明確的是，AMF的存在的確會影響宿主植物的花期，但具體的影響途徑和機理尚不清楚。

5 展望

植物與AMF的共生效應一直以來都是研究生物互作的熱點領(lǐng)域之一。本文綜述了AMF共生對植物繁殖分配、花部特征、蟲媒傳粉、花期等方面的影響及其機制。但從已有的研究報道來看，國內(nèi)外學者對AMF共生條件下宿主植物繁殖響應規(guī)律的研究還相對不足，主要表現(xiàn)在以下幾個方面。首先，大多數(shù)研究是對植物接種單一的AMF研究其繁殖響應，缺乏多種AMF混合接種的實證研究;其次，已有研究大多集中在一年生植物上，而多年生植物較少，多年生植物因其具有較長的生活史周期可能對AMF的響應有更復雜的機制;再次，在AMF對宿主植物繁殖影響的機制方面缺乏深入解析，特別是AMF如何影響宿主植物內(nèi)在基因表達以及調(diào)控過程從而影響其繁殖，這方面研究還有所欠缺。因此，未來的研究應該從以下方面考慮：（1）研究多種AMF共同作用下植物繁殖的響應，實際上混合菌種的接種可以更好地模擬自然條件，研究結(jié)果將更有意義。（2）增加AMF對多年生植物繁殖影響的研究，并擴大研究的時間尺度，跟蹤AMF作用下多年生植物長期的繁殖過程。同時增加一年生植物在AMF共生條件下代際之間的繁殖響應研究，特別要關(guān)注AMF對宿主植物種子特性（包括產(chǎn)量、大小、活力等）的影響，由于種子會直接決定后代的適合度和競爭能力，進而對種群的擴散和延續(xù)產(chǎn)生一定的影響。（3）關(guān)注AMF共生后宿主植物有性繁殖和無性繁殖的權(quán)衡機制，以及有性繁殖過程中其雌雄功能的響應變化規(guī)律。（4）對AMF共生下宿主植物繁殖響應機制進行深入挖掘研究，闡明其生理機制以及分子調(diào)控原理等，包括AMF如何與宿主植物進行信息交流從而提高宿主植物體內(nèi)激素水平或者次生代謝物的含量，以及如何影響宿主植物的基因表達，進而使宿主植物與繁殖相關(guān)的性狀發(fā)生改變等。未來可通過對以上方面的深入研究，揭示在AMF共生后宿主植物繁殖策略的變化，以及其提高繁殖適合度和增強環(huán)境適應能力的機制。

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（責任編輯 何永艷）