植食性昆蟲的嗅覺選食過程及其機(jī)制研究進(jìn)展

王 鵬，張 龍

(1. 青島農(nóng)業(yè)大學(xué)植物醫(yī)學(xué)學(xué)院，山東青島 266109；2. 中國農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，北京 100193)

1 引言

嗅覺在植食性昆蟲的選食過程中發(fā)揮了關(guān)鍵作用。前人的研究結(jié)果表明，寄主和非寄主植物揮發(fā)物的釋放和散布特征；相關(guān)化合物的種類、組合、比例和濃度變化；昆蟲的嗅覺器官功能及其上分布的嗅覺感受相關(guān)蛋白等，共同影響了其從遠(yuǎn)距離定位追蹤到近距離選擇取食的整個嗅覺選食過程。本文通過對前人研究成果的綜述，系統(tǒng)分析和討論了影響該過程的相關(guān)因素，相關(guān)內(nèi)容可為今后深入研究植食性昆蟲的嗅覺選食機(jī)制提供理論指導(dǎo)。

2 植食性昆蟲選食行為及其感受植物信息途徑

據(jù)統(tǒng)計，全世界的昆蟲種類超過1千萬種，而以活的植物組織為食的植食性昆蟲至少占了其中的一半以上(Gullan and Cranston, 2005; Speightetal., 2008)?，F(xiàn)今已有包括直翅目(蝗蟲等)、纓翅目(薊馬)、半翅目(葉蟬、蚜蟲等)、鞘翅目(甲蟲)、膜翅目(樹蜂、葉蜂等)、鱗翅目(蝶類和蛾類)、雙翅目(蠅類)等都有植食性昆蟲種類，這還不包括一些以死亡植物組織為食物的昆蟲(Priceetal., 2011)。植食性昆蟲的選食行為受到很多因素的影響，如溫濕度等物理因素、其自身的感覺行為和營養(yǎng)代謝等遺傳特征，以及寄主植物的營養(yǎng)水平和次級代謝產(chǎn)物等(欽俊德, 1980)。不同的植食性昆蟲取食植物的種類和數(shù)量不同，根據(jù)其寄主植物的范圍，可分為單食性、寡食性和多食性(Johnson and Lyon, 1991; Bernays and Chapman, 1994)。其中單食性昆蟲的食譜單一，僅取食某一種植物，如三化螟Tryporyzaincertulas僅對水稻造成危害(李云瑞, 2002)；相比之下，寡食性昆蟲可取食屬于同一個科或幾個近似科的多種植物：如飛蝗Locustamigratoria就表現(xiàn)出嗜食禾本科Gramineae和莎草科Cyperaceae植物的特性(Bernaysetal., 1976; Bernays and Chapman, 1977)，這其中包括了我國主要的糧食作物如小麥、水稻、玉米等；又如小菜蛾P(guān)lutellaxylostellaL.主要取食以油菜、甘藍(lán)、白菜等為代表十字花科的植物；而多食性昆蟲的寄主范圍極廣，能夠廣泛危害不同科屬的植物，如棉鈴蟲Helicoverpaarmigera能夠取食包括茄科、豆科、禾本科等超過30個科的200多種植物(郭予元, 1998)。實際上，大多數(shù)植食性昆蟲屬于單食性種類，因而其特異選擇寄主植物的行為是植食性昆蟲中普遍存在的行為(Dixon, 1986; Janzetal., 2001)。

植食性昆蟲的選食行為大致分為兩個過程：一個是遠(yuǎn)距離尋找適宜寄主植物的過程，即昆蟲通過視覺和嗅覺獲得植物信息，產(chǎn)生定向反應(yīng)來縮短與植物的距離，最終與植物接觸。如蘋果實蠅Rhagoletispomonella、溫室白粉虱Trialeurodesvaporariorum、桃蚜Myzuspersicae等在較遠(yuǎn)距離上主要通過視覺對植物進(jìn)行定向(Moerickeetal., 1975; Vaishampayanetal., 1975; Kennedy, 1976)。另一個是對植物進(jìn)行試探取食的過程，即昆蟲通過嗅覺、味覺和觸覺近距離對植物進(jìn)行比較以確定該植物是否能滿足自身的需要(Visser, 1986; 欽俊德, 2003)。在整個選食過程中，昆蟲充分利用多種感覺模式協(xié)同感知植物的理化性質(zhì)(Miller and Stricker, 1984)，但其利用的感覺方式及先后次序不盡相同(趙冬香等, 2004)，例如玉米黃翅葉蟬Dalbulusmaidis在經(jīng)過視覺刺激后才會表現(xiàn)出對寄主植物氣味的趨向反應(yīng)(Toddetal., 1990)。

更多研究結(jié)果表明，嗅覺在昆蟲遠(yuǎn)距離定位和選擇食物的過程中發(fā)揮了關(guān)鍵作用(Bruceetal., 2005; Bruce and Pickett, 2011)。Tortoetal.(1996)發(fā)現(xiàn)嗅覺在沙漠蝗Schistocercagregaria行為中起重要作用，如己醛、辛醛、壬醛、癸醛、己酸、辛酸、壬酸和癸酸等(其中的部分化合物為植物揮發(fā)物)能明顯吸引蝗蝻，而愈創(chuàng)木酚和苯酚能顯著增強(qiáng)這種作用(Tortoetal., 1994)。沙漠蝗和馬鈴薯甲蟲Leptinotarsadecemlineata均可以在距氣味源較遠(yuǎn)的地方通過觸角感器感知寄主植物的氣味，并通過頂風(fēng)追蹤到達(dá)氣味源(Haskell and Shoophvoen, 1969; de Wilde, 1974)。在追蹤氣味源的過程中，昆蟲一般按“之”字形的折線運(yùn)行軌跡穿梭于不同濃度和成分化合物的氣縷中，在這個過程中昆蟲逐漸趨向高等級(high rank)氣味線索，而忽略質(zhì)量不高的氣縷(Beyaert and Hilker, 2014)。煙草天蛾Manducasexta的研究發(fā)現(xiàn)，相關(guān)氣味在散布過程中的頻率和濃度是其能準(zhǔn)確定位曼陀羅花香氣的最主要因素(Riffelletal., 2014)。Finch和Collier(2007)認(rèn)為在昆蟲搜尋寄主植物的過程中，植物揮發(fā)物的最主要作用是刺激昆蟲在有寄主植物的區(qū)域里產(chǎn)生更頻繁的降落行為。當(dāng)昆蟲在植物上降落后，它們還可以在短距離上通過口器上的嗅覺感受通路對食物的質(zhì)量進(jìn)行評價，如黑腹果蠅Drosophilamelanogaster下顎須上的嗅覺感器能夠在短距離內(nèi)有效判斷食物信息的特異性(Dwecketal., 2016)。

3 植物揮發(fā)物結(jié)構(gòu)和散布特征

植物釋放的揮發(fā)性化合物在昆蟲定位寄主上發(fā)揮了重要作用(Hopkins and Young, 1990; Szentesietal., 1996)，它們可以在較遠(yuǎn)距離為昆蟲提供潛在食物源的信息，并幫助它們邁出覓食過程的第一步(Kang and Hopkins, 2004; Vickersetal., 2000)。因此，植食性昆蟲的嗅覺選食與植物組織釋放的揮發(fā)物及其性質(zhì)直接相關(guān)。

植物揮發(fā)物屬于植物的次級代謝產(chǎn)物，由植物表面釋放。目前，世界上已知的大約90個科的植物釋放了總計超過1 700種的化合物(Dudarevaetal., 2006; Laothawornkitkuletal., 2009)，多是分子質(zhì)量為100～200 u的烴、醇、醛、酮、酯和萜烯類等。而植食性昆蟲對其中六碳醇、醛和衍生物酯類等普遍存在于植物中的揮發(fā)物有較為強(qiáng)烈的趨向性反應(yīng)(Whitman and Eller, 1992; Paréetal., 2000)。實際上，這些揮發(fā)物被釋放后并非一直穩(wěn)定存在于大氣中，其中某些氣味在空氣中極易被O3、-OH、NO3氧化(Holopainen, 2004)，同時在風(fēng)的作用下，這些揮發(fā)物會以氣縷的形式自氣味源順風(fēng)擴(kuò)散，其濃度會不斷降低并形成變化梯度(閆鳳鳴, 2003)。以綠葉揮發(fā)物中的順-3-己烯醛為例，該化合物在空氣中的殘留期只有2 h(高宇等，2012)。據(jù)Falletal.(1999)報道的數(shù)據(jù)顯示，該化合物在植物葉片經(jīng)過受傷處理后1～2 s之內(nèi)就由α-亞麻酸分解出來并迅速釋放，在5 min之內(nèi)含量即到達(dá)頂點，然后迅速下降，在二十多分鐘時就接近并趨近于零值。在這個過程中，順-3-己烯醛被逐步衍生成反-2-己烯醛和順-3-己烯基乙酸酯等化合物，而這2種化合物也分別會在十幾或幾十分鐘時含量到達(dá)最高點并逐步下降。此外，植物中另一種普遍存在的揮發(fā)物苯甲醛在空氣中也極易被氧化成苯甲酸和苯甲醇。相比之下，2-苯乙醇則能夠在較低空間擴(kuò)散到相當(dāng)遠(yuǎn)的地方。Wangetal.(2019)的風(fēng)洞試驗也表明，不同植物揮發(fā)物在相同釋放距離上，其相對濃度的變化差異各不相同。

植物揮發(fā)物能否遠(yuǎn)距離傳播，除了與其本身的穩(wěn)定性相關(guān)，也與風(fēng)速、溫度、濕度、輻射等環(huán)境因素有關(guān)。植物氣味分子在空氣中的散布分為兩個階段：首先是氣味分子的隨機(jī)運(yùn)動使它們彼此緩慢分離；緊接著包含有這些分子的氣團(tuán)會被空氣湍流打亂而迅速散布開來，這兩個過程的時空特征完全不同(Murlis, 1992)。整體來看，氣縷從氣味源處散發(fā)后，隨著距離的增加其結(jié)構(gòu)尺寸在增大而氣味的濃度在降低(Voskampetal., 1998; Murlisetal., 2000; Dekkeretal., 2005)。然而，氣縷結(jié)構(gòu)的變化極為復(fù)雜，包括不同化合物流動速度、不同時間內(nèi)化合物的結(jié)構(gòu)變化、因化合物的帶電特征而重新組合與成團(tuán)等。揮發(fā)物在傳播過程中的變化，勢必會在一定程度上影響昆蟲在較遠(yuǎn)距離對植物信息指示性氣味的識別方式。在這個過程中，風(fēng)和風(fēng)速發(fā)揮到了關(guān)鍵的作用(Smith, 1990)。實際上，昆蟲常常表現(xiàn)出一種趨風(fēng)性的行為特征：即使在沒有氣味刺激的情況下，僅憑機(jī)械感受就會往逆風(fēng)向運(yùn)動(Bell, 1984)。在一定距離的范圍里，昆蟲通過嗅覺器官感知上風(fēng)向氣縷中濃度達(dá)到一定閾值水平的化合物組成所代表的植物信息，并據(jù)此將行進(jìn)目標(biāo)準(zhǔn)確指向氣味源(Davidetal., 1982; Geieretal., 1999; Beyaert and Hilker, 2014)。

隨著植物揮發(fā)物釋放距離的增大，不同植物釋放的氣縷相互交錯，相關(guān)化合物組合彼此混合，在大氣中形成了一個對于植食性昆蟲而言復(fù)雜且處于動態(tài)變化的嗅覺感受環(huán)境，對其定位寄主植物產(chǎn)生重要影響(Atema, 1996;Randlkofer, 2010； Riffelletal., 2014)。在這種復(fù)雜的化學(xué)信息背景下，植食性昆蟲可能會因為寄主植物指示性揮發(fā)物的濃度因距離和其它氣味的稀釋，而降低了其對寄主植物的定向效率(Voskamp, 1998; Murlisetal., 2000)。舉例來說，馬鈴薯甲蟲對寄主植物馬鈴薯葉片氣味的趨性，會因為非寄主植物野生番茄或甘藍(lán)氣味的混入而降低(Thiery and Visser, 1987)；黑豆蚜Aphisfabae則會被其非寄主植物(薄荷和艾菊等)的揮發(fā)物所驅(qū)避(Nottinghametal., 1991)。因此，對植物揮發(fā)物在釋放后形成的多維時空動態(tài)特征的研究，即揮發(fā)物各種類濃度、比例和組合方式等隨時間、空間的動態(tài)變化規(guī)律，可作為未來理解昆蟲嗅覺選食過程機(jī)制的重要途徑。

4 植食性昆蟲嗅覺感受特征

嗅覺在植食性昆蟲從較遠(yuǎn)距離搜尋寄主植物過程中的不同階段表現(xiàn)出了不同的作用機(jī)制。早期觀點認(rèn)為，昆蟲對遠(yuǎn)距離植物的定向常缺乏種類的特異性，由于寄主植物或非寄主植物共有的綠葉揮發(fā)物的釋放量要遠(yuǎn)遠(yuǎn)高于它們特異揮發(fā)物的釋放量，昆蟲首先感受到的應(yīng)是以綠葉揮發(fā)物為主的背景氣味(Shorey, 1973; Kennedy, 1977; Chapman, 1982)。Bruceetal.(2005)對前人文獻(xiàn)的研究發(fā)現(xiàn)，一些常見的綠葉植物揮發(fā)物普遍會對不同種類的植食性昆蟲產(chǎn)生強(qiáng)烈的電生理反應(yīng)，如己醇、己醛、反-2-己烯醛、順-3-己烯醇、2-庚酮和1-辛烯-3-醇等。這些綠葉揮發(fā)物通常會在植物遭受到外界壓力的脅迫時被大量釋放，如被植食性昆蟲咬食、被植物病原菌侵染以及受到機(jī)械傷害等(Agelopoulosetal., 1999; Falletal., 1999; Matsuietal., 2000)。而作為很多綠色植物共同釋放的化合物，綠葉揮發(fā)物可能本身并不具備特異性，或者僅有較弱的吸引能力，甚至對某些植食性昆蟲有降低取食或者引起拒食的特征(Heil, 2004; Brilli, 2009; 高宇等, 2012)。但是，這些普遍存在的揮發(fā)物可以給植食性昆蟲乃至捕食性天敵以初步的指示，即這里可能存在食物源，且這些背景氣味能夠在一定程度上銳化昆蟲對于低濃度的真正寄主植物“資源指示氣味”的感受，這種增強(qiáng)效應(yīng)會使昆蟲定位寄主的鏡像變得更加清晰，使之在下一階段可以順利找到寄主植物(Schroeder and Hilker, 2008)。但是，一個具有大量綠葉揮發(fā)物背景氣味的環(huán)境同樣意味著這里存在更多的取食競爭者(Ballhornetal., 2013)。而相同種類的昆蟲因其發(fā)育階段和性別對植物揮發(fā)物反應(yīng)方式和強(qiáng)度也會有差異，例如雌蟲因自身生殖的營養(yǎng)需求以及后代生長所需食料可能更多關(guān)注食物的狀態(tài),因而對綠葉揮發(fā)物的識別和反應(yīng)較雄蟲更敏感，雄蟲則會優(yōu)先考慮更多的配偶和交配機(jī)會，這種性別差異在鱗翅目、鞘翅目、雙翅目和半翅目等植食性昆蟲上均有報道(Fernandez and Hilker, 2007; Ballhornetal., 2013)。

要更準(zhǔn)確識別適宜的寄主植物，需要下一階段更為精確的感覺機(jī)制。有研究認(rèn)為，由于代表寄主和非寄主植物各自特征的特異化合物釋放量極低，使得能夠被昆蟲識別的有效距離限制在十幾乃至幾十厘米的范圍里(Finch and Skinner, 1982; Schoonhovenetal., 2005)，近來的觀點認(rèn)為這一距離通常不超過5 m(Finch and Collier, 2000; 2012)。例如，印度棉葉蟬Empoascadevastans等對寄主植物氣味僅在較短距離內(nèi)會引起定向反應(yīng)(Saxena and Saxena, 1975)。這或許說明，能夠指示特定植物種類的信息，如特異的揮發(fā)物種類或氣味比例(Clifford and Riffell, 2013)，僅僅在較近距離時才會被昆蟲感受到并識別出來。但是，從植食性昆蟲嗅覺器官及其化學(xué)感受功能的角度來看，仍可能存在某些具有遠(yuǎn)距離傳播能力的特異植物揮發(fā)物對其遠(yuǎn)距離定向發(fā)揮重要作用。近年的研究發(fā)現(xiàn)，昆蟲的觸角和口器觸須在識別植物氣味信息中存在較為明顯的功能差異：例如飛蝗在較遠(yuǎn)距離上能夠僅通過觸角感受植物氣味并產(chǎn)生趨近的行為，但卻無法僅通過口器觸須實現(xiàn)這一點(Zhangetal., 2017)。而作為除觸角以外的最重要的嗅覺感器，口器觸須在昆蟲嗅覺選食的過程中也發(fā)揮了重要的作用，特別是在近距離探測和分辨寄主和非寄主植物的氣味上(Blaneyetal., 1973; Blaney, 1975; Chapman and Sword, 1993)。飛蝗在近距離上利用口器觸須的觸診行為對食物進(jìn)行初步判斷，在這一個過程中可以觀察到一系列觸診動作(Blaney and Chapman, 1970; Blaneyetal., 1971)。該動作貫穿于從開始試探到最后取食的整個選食過程，通過這種行為可以使昆蟲的化學(xué)感受器官與植物化合物進(jìn)行充分接觸，從而有效地感受近距離上植物釋放的氣味以及植物表面化合物的組成(Renwick and Chew, 1994; Blaney, 1981)。

關(guān)于植食性昆蟲通過嗅覺識別寄主植物的方式主要有兩種假說：一種是昆蟲通過識別并對寄主植物釋放的某一種或數(shù)種特異化合物表現(xiàn)出吸引性趨向行為(該化合物在其他物種上不存在或者存在量很少)，但這類案例相對較少，如蚜蟲對十字花科植物的識別主要依靠異硫氰酸酯類化合物(Bruceetal., 2005)；再如洋蔥釋放的揮發(fā)物丙硫醇二硫物和丙基二硫能夠?qū)κ[蠅HylemyaantiquaMeigen產(chǎn)生強(qiáng)烈的吸引行為(Pierceetal., 1978; Ishikawa, 1988)。多數(shù)昆蟲則是通過感受和識別寄主植物釋放的具有特定濃度和配比的普通化合物組合(Milet-Pinheiro, 2013)，如Feinetal.(1982)報道了蘋果實蠅在風(fēng)洞實驗中對由蘋果釋放的特定比例的7種活性成分產(chǎn)生吸引降落的行為，且在人工合成的混合物測試中也得到了相似的效果；再如馬鈴薯甲蟲可以被馬鈴薯葉片釋放的氣味混合物所吸引，而對其中單一化合物無明顯吸引反應(yīng)，這同樣說明特定劑量的揮發(fā)物組合在其感受植物氣味時發(fā)揮的重要作用(Visser and Ave, 1978)。通過多種化合物組合的方式，昆蟲中央神經(jīng)系統(tǒng)也可以根據(jù)外緣嗅覺感受神經(jīng)元在不同時間同時感受的化合物種類，來對由植物釋放的氣縷的來源形成判斷。之所以以氣味組合的形式，Bruceetal.(2005)認(rèn)為是由于這幾種氣味在被植食性昆蟲的嗅覺器官同時探測到時，其上的嗅覺感受神經(jīng)元釋放的電信號在神經(jīng)系統(tǒng)傳導(dǎo)過程中形成同步，從而使昆蟲獲得了相比單一化合物更高的時空分辨率(Martinetal., 2011)。因此，昆蟲對來自寄主植物的化合物組合的感受相對于單一化合物的感受會更加敏感(Riffelletal., 2009; Websteretal., 2010)。Bruce和Pickett(2011)認(rèn)為，在通常情況下，昆蟲通過嗅覺識別某種植物可以只依據(jù)該植物的揮發(fā)物成分中的3～10余種特征化合物，且它們在一定程度上不可替代。通過對這一些特征化合物進(jìn)行識別，昆蟲可以擁有靈活和高效的感受寄主植物信息的能力，而且這種編碼方式也更利于昆蟲適應(yīng)環(huán)境條件的變化。這些化合物在揮發(fā)物氣團(tuán)中的比例和濃度特征，則是影響昆蟲對寄主植物識別的最主要因素(Riffelletal., 2013)。此外，昆蟲對非寄主植物釋放的揮發(fā)性化合物的拒絕反應(yīng)，也可能是基于由非寄主植物釋放的化合物的刺激帶來的排斥作用，這同樣在昆蟲對寄主和非寄主植物的識別和選擇過程中發(fā)揮了極其重要的作用(Zhang and Schlyter, 2004)。如Chapman在1990年出版的《Biology of Grasshopper》一書中就提出了蝗蟲對食物的選擇可能是因為非寄主植物釋放的化合物不為蝗蟲所接受，從而選擇其他可取食的植物的觀點。

5 昆蟲嗅覺選食行為分子基礎(chǔ)

二十世紀(jì)八九十年代氣味分子受體蛋白(Odorant Receptors, ORs)基因和氣味分子結(jié)合蛋白的發(fā)現(xiàn)(Odorant binding proteins, OBPs)(Vogt, 1981; Buck and Axel, 1991)，使嗅覺與動物行為之間關(guān)系的研究進(jìn)入了分子時代。近些年的研究表明，在化學(xué)感受中ORs起決定性作用，是探討行為嗅覺分子機(jī)制的關(guān)鍵，特別是相關(guān)受體組合可能聯(lián)合參與了對某種(些)氣味的識別過程(Bruceetal., 2005)。目前已經(jīng)明確昆蟲的ORs具有7個跨膜區(qū)，一般有370～400個氨基酸(Vosshall, 2003)。通過基因組測序和生物信息學(xué)、分子生物學(xué)技術(shù)鑒定出多種類昆蟲的ORs基因：鱗翅目的煙蚜夜蛾Heliothisvirescens(Kriegeretal., 2004)、家蠶Bombyxmori中鑒定出66個ORs(Sakuraietal., 2004; Nakagawaetal., 2005)、膜翅目的蜜蜂Apismellifera中鑒定出163個 ORs(Robertson and Wanner, 2006)、直翅目的飛蝗中約140余個ORs(Wangetal., 2015; Lietal., 2018)。昆蟲會在感受到食物源釋放的氣味后發(fā)生趨向性行為，而當(dāng)其嗅覺通路中的某些(類)關(guān)鍵的化學(xué)感受蛋白被干擾后，就會喪失這種趨向行為。在黑腹果蠅的研究中發(fā)現(xiàn)，敲除了Orco后其對多種食物的揮發(fā)物喪失了電生理和行為學(xué)活性，經(jīng)過補(bǔ)救實驗恢復(fù)該受體的表達(dá)，對相關(guān)化合物的反應(yīng)活性也得以恢復(fù)(Larssonetal., 2004)。同樣，降低氣味分子結(jié)合蛋白OBPs在昆蟲嗅覺感器內(nèi)的表達(dá)，也能夠減弱昆蟲感受寄主釋放的氣味分子的能力，具體表現(xiàn)觸角電位反應(yīng)活性的減弱和其吸引的趨向行為的喪失等(Lietal., 2016)。這些研究為解釋植食性昆蟲對寄主植物的識別和選擇分子機(jī)制提供了重要基礎(chǔ)和依據(jù)，此外，Zhangetal.(2017)報道了植物重要的揮發(fā)物己醛，具有激活飛蝗口器觸須上的兩類嗅覺受體通路(LmigOrco和LmigIR8a)，增強(qiáng)神經(jīng)信號傳播強(qiáng)度和調(diào)控嗅覺選食的能力；而大量表達(dá)在觸須上的OR12，也被證明與植物釋放的幾種醛類物質(zhì)的識別相關(guān)(Lietal., 2018)。

研究發(fā)現(xiàn)單一氣味分子受體或結(jié)合蛋白的表達(dá)，可以影響昆蟲嗅覺選食過程中對多個氣味的感受；而單一的揮發(fā)物也可以被多個氣味分子受體或結(jié)合蛋白所感受，其引起的行為反應(yīng)也會因多個蛋白的干擾而發(fā)生改變。這表明許多氣味會激活不同的ORs組合，形成獨(dú)特的“編碼”(Hallem and Carlson, 2006; Wilson and Mainen, 2006)，并在初級嗅覺中樞形成編碼(Chouetal., 2010)。例如黑腹果蠅對16種氣味的行為學(xué)反應(yīng)表明OBPs以組合編碼的方式來介導(dǎo)嗅覺行為反應(yīng)(Swarupetal., 2011)。而OR對氣味分子的編碼特征有3個重要原則：(1)組合式編碼，即每種氣味分子可以激活多個OR，每個OR也可以被多種氣味分子所激活；(2)OR決定了嗅覺神經(jīng)元的反應(yīng)模式是興奮還是抑制；(3)不同OR對氣味種類的反應(yīng)范圍不同，有的寬，有的窄，例如果蠅Or82a只能被乙酸香葉酯強(qiáng)烈激活，是典型的窄調(diào)節(jié)受體，而Or67a可以被大多數(shù)氣味強(qiáng)烈激活，是典型的寬調(diào)節(jié)受體(Hallemetal., 2004; Careyetal., 2010; Carey and Carlson, 2011)。

值得注意的是，昆蟲不同的嗅覺器官因其上分布的嗅覺感受相關(guān)基因數(shù)量和表達(dá)量存在差異，導(dǎo)致其在選食過程中承擔(dān)的功能有所不同。Wangetal.(2019)報道了東亞飛蝗通過觸角和口器觸須兩種嗅覺器官，對不同距離上的植物揮發(fā)物刺激產(chǎn)生不同的行為反應(yīng)。這種功能性差異應(yīng)與這兩類器官上的嗅覺感器和化學(xué)感受相關(guān)蛋白的種類、數(shù)目、表達(dá)量及其氣味配體的差異有關(guān)(Lietal., 2018)。在果蠅中，僅有極少量的嗅覺感受神經(jīng)元分布在下顎須上，且這些少數(shù)的神經(jīng)元僅存在于一種錐形感器中(de Bruyneetal., 1999)。飛蝗的轉(zhuǎn)錄組數(shù)據(jù)發(fā)現(xiàn)，觸角相較于觸須擁有更多的化學(xué)感受相關(guān)蛋白乃至更高的表達(dá)量，僅少數(shù)幾種嗅覺受體基因在觸須上的表達(dá)水平顯著高于其在觸角上的表達(dá)水平(Wangetal., 2015; Lietal., 2018)。通過觸角與口器觸須相比，推測觸角應(yīng)具有對來自植物的揮發(fā)性化合物更廣的反應(yīng)譜以及相應(yīng)更高的敏感性，而這種感受差異可能直接導(dǎo)致昆蟲在不同距離上識別寄主植物信息能力的差異(Wangetal., 2019)。

6 展望

關(guān)于植食性昆蟲利用嗅覺識別植物過程的機(jī)制研究，是從化學(xué)信息流的方面探討昆蟲與植物的協(xié)同進(jìn)化、生物群落的演替規(guī)律，屬于化學(xué)生態(tài)學(xué)的重要內(nèi)容。植食性昆蟲利用嗅覺識別寄主的過程極其復(fù)雜，這個過程不但與昆蟲個體的生理、行為有關(guān)，同時這種識別過程也受到同種個體、甚至相關(guān)其他種類等的影響，更受植物種類、品系、個體和群體的生長發(fā)育階段、狀態(tài)和周邊植物的存在方式影響，也受其它物理環(huán)境，如光、氣溫、風(fēng)速和風(fēng)向等影響。盡管也有大量的研究，但多是在實驗室或者相對簡單的環(huán)境下的研究結(jié)果，限制了揭示實際環(huán)境中的植食性昆蟲嗅覺識別寄主植物的機(jī)理。今后的研究至少需要更加重視植食性昆蟲在自然環(huán)境或接近自然環(huán)境條件下利用植物氣味識別植物的機(jī)理。而其中難度最大的是如何研究在實際環(huán)境中植物揮發(fā)物在釋放后形成的多維時空動態(tài)特征，包括揮發(fā)物各種類濃度、比例和組合方式等隨時間、空間的動態(tài)變化規(guī)律，可作為未來理解昆蟲嗅覺選食機(jī)制的重要途徑。此外，同種群體的個體間相互作用對于利用植物氣味識別寄主植物的影響是未來研究一個重要方面。而對于植食性昆蟲嗅覺識別寄主植物氣味的分子機(jī)制仍處于初級階段。對植食性昆蟲的嗅覺相關(guān)蛋白或基因的鑒定、以及確定編碼植物揮發(fā)物的基因或蛋白，是從分子層面解析植食性昆蟲嗅覺選食過程機(jī)制的重要途徑。隨著越來越多的昆蟲種類的基因組測定，以及相關(guān)技術(shù)的快速發(fā)展，相信對于植食性昆蟲嗅覺選食過程的分子機(jī)理的理解也會越來越深入。