被子植物性系統(tǒng)及其可塑性

劉美 黎云祥 陳艷

摘 要：繁殖是生物適合度的最終表現(xiàn)，有性繁殖相關(guān)性狀的多態(tài)性極大地促進(jìn)了物種分化和生物多樣性的維持，并影響著植物對環(huán)境變化的響應(yīng)。在種群水平上，被子植物的花有雌花、雄花和兩性花三種性表型，三種性表型在種群中的分布和頻率即定義了種群的性系統(tǒng)。被子植物的性系統(tǒng)包含植物影響性分配和交配的相關(guān)特性，決定著雌配子、雄配子在種群中的頻率、交配機(jī)會及交配方式，是有性繁殖的關(guān)鍵性狀，在被子植物中表現(xiàn)出豐富的多態(tài)性，在種群水平上分為性單態(tài)和性多態(tài)兩大類。性單態(tài)為被子植物的古老性狀，而性多態(tài)在100多個被子植物科中獨(dú)立進(jìn)化產(chǎn)生。被子植物性系統(tǒng)多態(tài)性及其變化機(jī)理一直是進(jìn)化生物學(xué)與生態(tài)學(xué)的熱點(diǎn)問題之一。該文以種群水平的性多態(tài)為對象，總結(jié)了被子植物性系統(tǒng)的類型、表達(dá)的遺傳基礎(chǔ)、分布頻率，以及遺傳因子、非生物環(huán)境和交配環(huán)境對性系統(tǒng)表達(dá)和性分配的影響。

關(guān)鍵詞：被子植物， 有性繁殖， 非生物環(huán)境， 交配環(huán)境， 遺傳因子

中圖分類號：Q943

文獻(xiàn)標(biāo)識碼：A

文章編號：1000-3142（2020）08-1211-10

Abstract：Reproduction defines the fitness of organisms. Surviving and successful adaptation by angiosperms to our changing world depends on their sexual reproduction. Three sexual phenotypes are found in angiosperms at population level， i.e. female flower， male flower and hermaphrodite. The composition and frequency of these three sexual phenotypes in population define the population sexual system. Variation and evolutionary flexibility of key traits associated with sexual systems are also often regarded as major drivers of the divergence of plant lineages and the maintenance of biodiversity， which shape mating chances and mating patterns of male and female gametes in plant populations. Intraspecific sexual system diversity is common in angiosperms， and can be found among flowers or populations. Sexual systems in angiosperms can be divided into two classes， i.e. gender monomorphism and gender polymorphism at population level. Gender monomorphism is an ancient trait，however gender polymorphism has evolved independently in more than 100 angiosperm families. It is believed that sexual systems and sex allocation are highly sensitive to environmental changes and the ways that sexual expression responds to changes in abiotic and biotic environments is a major current theme in evolutionary biology and ecology. Here， we discuss within-population polymorphisms in sexual systems and review the frequencies of different sexual systems in angiosperms from the perspective of how sexual expression and sex allocation respond to genetic constrains， abiotic environments and mating environments， aiming to encourage more studies in this area.

Key words：angiosperms， sexual reproduction， abiotic environment， mating environment， genetic factors

繁殖是生物適合度的最終表現(xiàn)，其相關(guān)性狀的多態(tài)性促進(jìn)了物種的分化和形成，如有性繁殖相關(guān)基因的分化、有性繁殖性狀多態(tài)性與環(huán)境（包括生物和非生物環(huán)境）的相互作用已被證實(shí)在植物家系的分化中起到了重要作用（何亞平和劉建全， 2003; Barrett， 2013; Pauw， 2013）。同時，有性繁殖性狀對環(huán)境變化極為敏感，物種能否適應(yīng)環(huán)境的變化在很大程度上取決于其有性繁殖對環(huán)境變化的響應(yīng)速度（Hedhly et al.， 2009; Eckert et al.， 2010; Shimizu et al.， 2011），在全球環(huán)境快速且劇烈變化的背景下，有性繁殖性狀多態(tài)性及其變化機(jī)理一直是生態(tài)學(xué)和進(jìn)化生物學(xué)的熱點(diǎn)問題。

被子植物性系統(tǒng)（sexual systems）包含植物性分配和交配的相關(guān)特征，如花部雌器官、雄器官（雌蕊、雄蕊）的組成和分布，雌配子、雄配子在種群中的頻率、交配機(jī)會和交配方式，是有性繁殖的關(guān)鍵決定性狀（Barrett， 2002; Pannell， 2017）。在花序、個體和種群水平上，兩性花和單性花可有不同組合，進(jìn)而在種群水平上呈現(xiàn)出不同的性系統(tǒng)（Yakimowski & Barrett， 2014）。在花水平上，性系統(tǒng)不僅包括雌蕊、雄蕊的組成差異，形成三種性表型（sexual phenotype），即雌花（female flower）、雄花（male flower）和兩性花（hermaphrodite），而且還包括雌蕊、雄蕊成熟時間差異（即雌雄蕊異熟）（陸婷和譚敦炎， 2007）、相對位置差異（即雌雄蕊異位，如柱高二態(tài)、異型花柱、鏡像花柱）（張大勇等， 2004; 周偉和王紅， 2009）等。在種群水平上，被子植物的花有三種性表型，即雌花、雄花和兩性花，這三種性表型在種群中的分布和頻率定義了植物的性系統(tǒng)（Yakimowski & Barrett， 2014）。被子植物的性系統(tǒng)表現(xiàn)出極高的多樣性，不同類群、不同世系（lineage）、不同種群受到的選擇壓力不同，表現(xiàn)出多樣的調(diào)控網(wǎng)絡(luò)和機(jī)制（Goldberg et al.， 2017; Pannell， 2017）。種群水平的性系統(tǒng)研究有助于揭示性分配、性表達(dá)的機(jī)理及影響因素（Goldberg et al.， 2017）。因此，本研究將針對種群水平的性系統(tǒng)展開。

1 被子植物的性系統(tǒng)類型及分布

早在1753年，林奈就把被子植物花部性器官的組成和排列作為植物分類的關(guān)鍵性狀，并依據(jù)花部特征將被子植物分為23個類群（class）（Bremer， 2007）。根據(jù)植物雌器官、雄器官是否存在于同一植株，被子植物在種群水平的性系統(tǒng)可分為性單態(tài)（gender monomorphism）和性多態(tài)（gender polymorphism）。性單態(tài)較為古老，主要有雌雄同花/兩性花（hermaphroditism）、雌雄（異花）同株（monoecy）、雄全同株（andromonoecy）和雌全同株（gymomonoecy）四種類型。性多態(tài)類型較多，較為常見的有雌雄異株（dioecy）、雌全異株（gynodioecy）和雄全異株（androdioecy）（張大勇， 2004; 吉乃提汗·馬木提和譚敦炎， 2014）。

被子植物花的主要功能是保證交配和繁殖，其性系統(tǒng)表現(xiàn)出無以倫比的多態(tài)性（Goldberg et al.， 2017; Pannell， 2017）。性多態(tài)性在100多個科中獨(dú)立進(jìn)化形成（Karron et al.， 2012）。不同的性系統(tǒng)在被子植物中出現(xiàn)的頻率不同（表1）。從表1可以看出，以祖先性狀的雌雄同花最為常見（Pannell， 2017），占被子植物物種的72%～74%;性多態(tài)中以雌雄異株最為常見，盡管僅占物種的6%，但在被子植物科中的分布達(dá)到43%;三性花異株（trioecy）或不完全的雌雄異株（subdioecy）僅在少數(shù)物種的自然種群中被觀察到。不完全雌雄異株被認(rèn)為是不穩(wěn)定的性系統(tǒng)（Vaughton & Ramsey， 2012），能否被觀察到可能受環(huán)境條件、觀察時間等的限制，如楊屬植物Populus deltoides var. wislizenii一般被判定為雌雄異株。但是，Rowland et al.（2002）培養(yǎng)該變種的雄株枝條，觀察到部分雄株枝條在雄花和花粉產(chǎn)生后可形成雌花，在該變種的自然種群中也觀察到成熟“雄株”形成種子的現(xiàn)象。因此，他們認(rèn)為該變種的性系統(tǒng)實(shí)際為不完全的雌雄異株，觀測時間的差異導(dǎo)致了部分植株性別的年際變化。

性系統(tǒng)的多態(tài)性表現(xiàn)為不同的分類等級。性系統(tǒng)的獨(dú)立進(jìn)化和轉(zhuǎn)換在許多被子植物科、屬中出現(xiàn)，如壇罐花科（Siparunaceae）（Renner & Won， 2001）、蠅子草屬（Silene）（Casimiro-Soriguer et al.， 2015）、苦瓜屬（Momordica）（Schaefer & Renner， 2010）。被子植物有1.4%的屬同時擁有雌雄同株和雌雄異株的物種（Renner， 2014）。性系統(tǒng)的多態(tài)性可出現(xiàn)在種群水平上，如Yakimowski & Barrett（2014）調(diào)查了彎喙慈姑（Sagittaria latifolia）116個北美種群的性比，發(fā)現(xiàn)種群的性表型隨緯度連續(xù)變化，從南到北依次呈現(xiàn)出雌雄同株、雌雄異株、不完全雌雄異株、雌全異株、雄全異株五種性系統(tǒng)，隨著緯度增加，雌株比例和雌株產(chǎn)生的花朵數(shù)量逐漸降低。一年生植物山靛（Mercurialis annua）在其不同分布區(qū)域呈現(xiàn)出雌雄同株、雌雄異株和雄全異株三種性系統(tǒng)。過去認(rèn)為，山靛性系統(tǒng)的變化來源于染色體組的加倍和雜交（Pannell et al.， 2004; Obbard et al.， 2006），而Pannell et al.（2008）對山靛歐洲種群的調(diào)查顯示，其性系統(tǒng)的轉(zhuǎn)換可發(fā)生在相同的染色體倍性水平上。

2 被子植物性系統(tǒng)表達(dá)的遺傳基礎(chǔ)

性單態(tài)在被子植物中為祖先性狀（Charlesworth， 2002; Zhang et al.， 2006），而性多態(tài)盡管在物種中所占比例不高，但在許多科屬中卻多次獨(dú)立進(jìn)化產(chǎn)生，如雌雄異株和雌全異株在被子植物約10%的物種和約一半的科中出現(xiàn)，故單性個體的遺傳基礎(chǔ)成為解讀被子植物性系統(tǒng)進(jìn)化的關(guān)鍵（Grant et al.， 1994; Lebel-Hardenack & Grant， 1997）。關(guān)于單性個體的進(jìn)化，最具影響力的假說是Charlesworth & Charlesworth（1978）提出的，他們認(rèn)為單性個體的產(chǎn)生是三類突變順序產(chǎn)生的結(jié)果，即雌性不育（female-sterility）、雄性不育（male-sterility）突變以及阻止不育位點(diǎn)重組的突變依次產(chǎn)生（Charlesworth， 2002），從而形成了雄株或雌株。

被子植物性別的遺傳決定機(jī)制非常多樣，可以是常染色體的單個位點(diǎn)，也可以是連鎖/不連鎖的多個位點(diǎn)（Charlesworth， 2013; Billiard et al.， 2015; Heikrujam et al.， 2015）。如二倍體山靛的性別僅由一個位點(diǎn)決定，其中雄性由顯性等位基因控制（Pannell， 1997a; Russell & Pannell， 2015），而菠菜（Spinacia oleracea）的性表達(dá)卻由緊密連鎖的多個位點(diǎn)共同控制（Onodera et al.， 2011）。

不同性別決定基因的緊密連鎖和交互顯性使被子植物的性別穩(wěn)定表達(dá)，進(jìn)而導(dǎo)致性染色體的進(jìn)化（Charlesworth， 2013; Heikrujam et al.， 2015）。被子植物性染色體有同型（homomorphic sex chromosomes）和異型（heteromorphic sex chromosomes）兩種，前者無法從形態(tài)上區(qū)分不同的性染色體，甚至難以與常染色體相區(qū)別，后者不同的性染色體在形態(tài)上有明顯差異。已在4個科19個物種中觀察到異型性染色體，而同型染色體在13個科20個物種中被分子標(biāo)記鑒定到（Renner， 2014）。被子植物性染色體有XY和ZW兩種系統(tǒng)，XY系統(tǒng)中雄性為雜合子，而ZW系統(tǒng)中雌性為雜合子，其中XY系統(tǒng)較為常見（物種列表詳見Ming et al.， 2011）。目前，被子植物中僅有0.01%的物種（隸屬20個科）觀測到性染色體，性染色體的分布未表現(xiàn)出系統(tǒng)發(fā)育地位和生活型的限制（Ming et al.， 2011; Heikrujam et al.， 2015）。

近年來，性器官如胚珠（Skinner et al.， 2004; Mathews & Kramer， 2012）、花藥和花粉（Song et al.， 2013; Zhang & Yang， 2014; Shi et al.， 2015）表達(dá)的關(guān)鍵基因正逐步受到重視，雌蕊、雄蕊發(fā)育的關(guān)鍵決定基因及調(diào)控因子在一些植物中被揭示（Chuck， 2010），一些植物激素在性器官關(guān)鍵基因的表達(dá)和調(diào)控中起到了重要作用，如生長素、赤霉素、細(xì)胞分裂素、乙烯、脫落酸、茉莉酮酸酯、油菜素甾醇等。這些植物激素對性器官表達(dá)的調(diào)控方向在不同的植物中會不同，使許多植物在環(huán)境變化時表現(xiàn)出性表達(dá)和分配的可塑性（Golenberg & West， 2013; Pannel， 2017）。

3 被子植物性系統(tǒng)的可塑性

表型可塑性在自然界普遍存在，且常常為適應(yīng)性的，對生物的分化和進(jìn)化具有重要作用（Thibert-Plante & Hendry， 2011）。有研究者提出植物的性別決定從根本上來說可能是數(shù)量性狀，盡管植物性別的表達(dá)和分配具有很強(qiáng)的遺傳基礎(chǔ)，但個體仍可依據(jù)環(huán)境依賴的性表達(dá)機(jī)會和代價來調(diào)節(jié)性別的表達(dá)，以實(shí)現(xiàn)個體適合度的最大化（Renner， 2014; Pannell， 2017）。性表達(dá)的可塑性（plasticity）或彈性（lability）指植物在不同環(huán)境或生活史周期中雌器官、雄器官表達(dá)的適應(yīng)性變化（Renner， 2014）。性表達(dá)的可塑性即使在有完善的性染色體的植物中也可能出現(xiàn)（Pannell， 2017）。性表達(dá)的可塑性可能導(dǎo)致性系統(tǒng)的變化，如彎喙慈姑北美種群隨緯度的增加，雄性器官的表達(dá)增加而雌性器官的表達(dá)卻降低，從而導(dǎo)致五種性系統(tǒng)的依次更替（Yakimowski & Barrett， 2014）。模型模擬顯示，植物性表達(dá)和分配在時間和空間上的可塑性可以穩(wěn)定存在（Crossman & Charlesworth， 2014），而環(huán)境導(dǎo)致的性器官比例變化增加了植物后代的總體產(chǎn)出，具有適應(yīng)性意義（黃雙全和郭友好， 2000; Golenberg & West， 2013）。性表達(dá)的可塑性在許多植物類群中都存在（Korpelainen， 1998），非生物環(huán)境和交配環(huán)境的變化都可能導(dǎo)致植物性系統(tǒng)的變化。

3.1 性系統(tǒng)表達(dá)和性分配對非生物環(huán)境的適應(yīng)性變化

許多植物類群中都表現(xiàn)出多種性系統(tǒng)的共存，但不同性系統(tǒng)的物種/種群往往顯示出生境特征差異，如加拿大安大略湖，彎喙慈姑的自然種群中雌雄異株、雌雄同株兩種性系統(tǒng)均存在，但雌雄異株往往分布在穩(wěn)定的濕地環(huán)境，而雌雄同株往往分布在水生群落邊緣和環(huán)境條件波動較大的生境中（Dorken & Barrett， 2003）。壇罐花科呈現(xiàn)出雌雄同株和雌雄異株的多次進(jìn)化和反轉(zhuǎn)，Siparuna屬在新熱帶地區(qū)有65個物種，其雌雄同株物種的分布都局限在亞馬遜盆地和美國中南部低海拔地區(qū)，雌雄異株物種則分布于安第斯山脈。Renner & Won（2001）研究顯示，溫度和降水在不同性系統(tǒng)的分布中起重要作用。牻牛兒苗科植物Geranium maculatum，雌全同株種群較兩性花種群分布于更為干燥的地區(qū)（Van Etten & Chang， 2009）。

非生物環(huán)境對植物性表達(dá)和分配的影響可能來源于雌器官、雄器官發(fā)育的資源需求差異，因胚珠和種子的發(fā)育比花粉發(fā)育需要更多的營養(yǎng)，所以在資源不足時植物往往會權(quán)衡雌器官、雄器官的投入（張大勇和姜新華， 2001）。在資源脅迫條件下，植物一般會減少雌性器官的投入（資源分配理論，resource allocation theory），因此不利的環(huán)境條件促進(jìn)了性多態(tài)的進(jìn)化和維持（Spigler & Ashman， 2012），如百合科的Wurmbea屬植物在澳大利亞隨著環(huán)境干旱程度的增加，性二型的程度也增加（Barrett & Case， 2006）。干旱導(dǎo)致的植物性表達(dá)分異在其他植物類群和其他地區(qū)被觀察到，如噴瓜（Ecballium elaterium）在伊比利亞呈現(xiàn)出性系統(tǒng)的地理梯度差異（Costich， 1995），Buxus balearica在巴利阿里群島顯示出大陸和島嶼種群的差異（Lazaro & Mendez， 2007），隨干旱程度的增加植物對雄性的投入增加。Delph & Wolf （2005）綜述了非生物環(huán)境條件對性表達(dá)的影響，發(fā)現(xiàn)雄株的性表達(dá)可塑性高于雌株，在許多物種中表現(xiàn)為不穩(wěn)定的雄株（inconstant male）。在較好的環(huán)境條件下這些植株可以結(jié)實(shí)，如Wurmbea dioica自然種群在經(jīng)歷了冬季充足降水后，30%的被標(biāo)記雄株產(chǎn)生雌花并孕育果實(shí)，顯示出兩性花植株的特征（Dorken & Barrett， 2003）;適宜條件下人工栽培三年后，該物種71%的雄性個體發(fā)育為兩性花植株（Ramsey & Vaughton， 2001），而無論在野外還是人工栽培條件下雌株均未顯示性表達(dá)的變化。

環(huán)境誘導(dǎo)的性表達(dá)可塑性受花粉與種子相對擴(kuò)散能力的影響。Charnov & Bull（1977）首先提出并證實(shí)，如果非生物環(huán)境條件的變化更有利于植物的某一個性別時，生境依賴的性分配將被選擇（Bull， 1981）。模型模擬顯示，如果同時考慮植物雌配子、雄配子相對擴(kuò)散能力和生境質(zhì)量，環(huán)境變化將導(dǎo)致兩種完全不同的性分配策略。一種是在高質(zhì)量的生境中產(chǎn)生更多的花粉，以平衡花粉被傳播出去以后的二次性比;另一種是在高質(zhì)量的生境中產(chǎn)生更多的胚珠，以提高后代產(chǎn)生于有利生境的概率（Guillon et al.， 2006）。當(dāng)花粉擴(kuò)散距離大于種子擴(kuò)散距離時，植物將在不良生境中增加對雄性功能的投入，此時花粉進(jìn)入適應(yīng)生境的概率高于種子。在被子植物中，花粉擴(kuò)散能力往往大于種子的擴(kuò)散能力（Willson， 1993; Ghazoul， 2005），雌性在不良生境中難以發(fā)育成種子與果實(shí)（張大勇和姜新華，2001），故不良生境中偏雄的性投入在被子植物中更為常見（Freeman & Vitale， 1985; Guillon et al.， 2006）。花粉與種子擴(kuò)散與非生物環(huán)境的交互作用，說明傳粉系統(tǒng)等生物環(huán)境對性系統(tǒng)表達(dá)和性分配同樣具有重要意義。

3.2 性系統(tǒng)表達(dá)和性分配對交配環(huán)境的適應(yīng)性變化

交配環(huán)境不僅包括種群中可交配對象的數(shù)量、分布等特征，而且還包括傳粉系統(tǒng)的特征。交配環(huán)境決定了種群內(nèi)雌配子、雄配子相遇和交配的機(jī)會，但交配環(huán)境對性系統(tǒng)的影響直到最近才被關(guān)注（Ehlers & Bataillon， 2007）。

雌配子、雄配子相遇和交配的概率取決于種群水平的花粉和胚珠的相對供應(yīng)量，一般用花粉胚珠比（pollen to ovule ratio， P/O ratio）來衡量。在植物性系統(tǒng)的進(jìn)化與轉(zhuǎn)換中，花粉限制（pollen limitation）具有重要的驅(qū)動作用（Ashman et al.， 2004; Ehlers & Bataillon， 2007; Hesse & Pannell， 2011），花粉限制程度的時間和空間變化影響著植物的性表達(dá)和性分配（Brunet & Charlesworth， 1995），其作用表現(xiàn)在進(jìn)化水平和生態(tài)尺度上。Schaefer & Renner（2010）構(gòu)建了苦瓜屬（Momordica）47個非洲物種的系統(tǒng)進(jìn)化樹，并將各物種的性系統(tǒng)投射到系統(tǒng)發(fā)生樹上，該屬物種有7次從雌雄異株到雌雄同株的獨(dú)立進(jìn)化，這些轉(zhuǎn)換事件均發(fā)生在進(jìn)入稀樹干草原生境時。在稀樹干草原生境中，種群密度很低，雌株可獲得的花粉量很低，花粉限制程度很高，導(dǎo)致了該屬物種從雌雄異株到雌雄同株的進(jìn)化。山靛在西班牙西南部呈現(xiàn)出雄全異株的性系統(tǒng)，其雄株的比例和兩性花個體對雌雄功能的投入呈現(xiàn)出較大的年際變化。密度種植實(shí)驗(yàn)顯示，雄株的比例隨種群密度的增加而增加（Pannell， 1997b）;將其兩性花個體種植在沒有雄株的環(huán)境中，其對雄性功能的投入將增加（Dorken & Pannell， 2009）。類似變化在雌全異株的物種中能觀察到，兩性花個體對雄性功能的投入表現(xiàn)出雌株頻率依賴性，種群中雌株的比例增高時，兩性花個體將增加對雄性功能的投入，表現(xiàn)出性器官投入的時空差異（Mccauley & Brock， 1998; Ehlers & Thompson， 2004）。仙人掌科的Pahaycereus pringlei依靠蝙蝠傳粉，在墨西哥有雌全異株種群、不完全雌雄異株種群（即雌株、雄株、兩性花共存），花粉限制程度可以解釋其性系統(tǒng)的變化（Fleming et al.， 1994; Ehlers & Bataillon， 2007）。模型模擬證實(shí)，雌株、雄株、兩性花共存在一般條件下并不穩(wěn)定，只有在花粉限制條件下才可穩(wěn)定存在，在強(qiáng)烈花粉限制的條件下，兩性花個體可能提供的繁殖保障使其具有較高的適合度（Maurice & Fleming， 1995; Wang et al.， 2015），如Humeau et al.（1999， 2010）比較了留尼汪海島上Dombeya屬不同物種的性系統(tǒng)，無論是種間還是部分物種內(nèi)部都呈現(xiàn)出從嚴(yán)格的雌雄異株到不完全雌雄異株的變化。對不同性系統(tǒng)分布區(qū)域的調(diào)查顯示，嚴(yán)格的雌雄異株出現(xiàn)在高海拔干擾較小的森林，而不完全雌雄異株則分布于低地片斷化的小種群中。低地片斷化小種群具有較高程度的花粉限制，這可能導(dǎo)致對繁殖保障的選擇。

植物的兩性交配機(jī)會不僅僅是取決于種群水平的花粉和胚珠供應(yīng)量，傳粉者及其傳粉效率也是重要的影響因素（黃雙全和郭友好， 2000; Devaux et al.， 2014）。不同傳粉者的傳粉效率不同，對一些物種而言，不同地域傳粉者類群的變化可以解釋種群間的花粉限制強(qiáng)度的差異（Gómez et al.， 2010; Lazaro et al.， 2015），進(jìn)而影響種群的性表達(dá)，如被子植物的花粉胚珠比是其交配系統(tǒng)的良好指示，異交植物的花粉胚珠比顯著高于自交植物（Cruden， 2000）。但是，相同交配系統(tǒng)的植物，其花藥胚珠比可能有很大差異，這種變化往往與傳粉者組成、豐度及傳粉效率相對應(yīng)（Cruden， 2000）。Corokia cotoneaster自交不親和，依賴?yán)ハx傳粉，Webb（1994）對新西蘭該物種兩個自然種群的調(diào)查顯示，兩種群的花粉胚珠比具有很大差異（19 762∶1，13 634∶1），這種差異由主要傳粉類群的變化導(dǎo)致，前者主要依賴蠅類傳粉，后者主要依賴傳粉效率更高的蜂類傳粉。榕屬（Ficus）為專性異交的植物，依賴專一性的傳粉榕小蜂為其傳粉，傳粉榕小蜂的傳粉行為不同，有主動和被動兩種傳粉模式。主動傳粉小蜂在出飛時會主動收集花粉并儲存于其花粉筐中，進(jìn)入接受期榕果時，又會主動將花粉從花粉筐中刷出、并授于柱頭之上，極大地降低了宿主花粉在傳遞過程中的損失，具有很高的傳粉效率。被動傳粉的榕小蜂沒有此類行為，宿主花粉靠粘附于小蜂的體表傳遞，花粉損失量較大，傳粉效率較低。對應(yīng)與主動、被動傳粉小蜂傳粉效率的差異，榕屬物種的花藥胚珠比（anther-to-ovule ratio，在榕屬物種中被廣泛使用，與其他類群中使用的花粉胚珠比相對應(yīng)）發(fā)生了顯著的分化，主動傳粉模式的榕屬物種其花藥胚珠比大多小于0.16，而被動傳粉模式的榕屬物種的花藥胚珠比大多大于0.23，且物種內(nèi)花藥胚珠比很穩(wěn)定（Kjellberg et al.， 2001; Cook et al.， 2004）。目前，在榕屬物種的自然種群中，僅發(fā)現(xiàn)地果（Ficus tikoua）的花藥胚珠比表現(xiàn)出巨大的變幅（Deng et al.， 2016）。

與非生物傳粉相比較，生物傳粉的不確定性和波動性更大。對性系統(tǒng)可塑性與傳粉方式關(guān)系的比較顯示，性系統(tǒng)表達(dá)的高可塑性往往與生物傳粉相聯(lián)系，如生物傳粉在不完全雌雄異株物種中的比例（79%）高于雌雄異株物種中的（61%）（Ehlers & Bataillon， 2007）。

交配機(jī)會波動導(dǎo)致的性表達(dá)和分配可塑性可能通過親本效應(yīng)傳遞給后代（Uller， 2008）。栽培試驗(yàn)顯示，一些植物的兩性花個體性表達(dá)的可塑性與其來源種群的交配環(huán)境有關(guān)，如山靛的兩性花個體在栽培條件變化時表現(xiàn)出不同的性分配可塑性。這與兩性花個體來源種群的交配環(huán)境有關(guān)，與只有兩性花個體的源種群相比，如果源種群中具有雄性個體，那么其兩性花個體表現(xiàn)出更高的性分配可塑性（Vilas & Pannell， 2014）。

3.3 性系統(tǒng)表達(dá)和性分配可塑性的遺傳和系統(tǒng)發(fā)育限制

性系統(tǒng)表達(dá)和分配的可塑性不是沒有限制的，而是進(jìn)化中不同性系統(tǒng)間的轉(zhuǎn)換往往表現(xiàn)出很強(qiáng)的方向性（Barrett， 2013; Castric et al.， 2014）。這說明植物性表達(dá)和分配的可塑性可能具有一定的遺傳限制。性染色體的存在使植株性別穩(wěn)定表達(dá)，降低了性表達(dá)的可塑性，如具有性染色體的雌雄異株植物顯示出嚴(yán)格的性別決定系統(tǒng)，性表達(dá)幾乎沒有、或僅有很小的可塑性（Ainsworth， 2000）。性表達(dá)的可塑性受到系統(tǒng)發(fā)生地位的限制。Renneret et al.（2007）對槭屬（Acer）在北半球的124個物種的性系統(tǒng)和系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系進(jìn)行匹配發(fā)現(xiàn)，具有性表達(dá)可塑性物種在系統(tǒng)發(fā)生樹中聚在一起，說明該屬中性表達(dá)的可塑性具有遺傳基礎(chǔ)。Diggle & Miller（2013）對茄亞屬（Leptostemonum）的研究顯示，性表達(dá)可塑性在該亞屬為古老性狀，但在Lasiocarpa組中，遺傳同化效應(yīng)使該組物種喪失了性表達(dá)的可塑性。性表達(dá)可塑性還表現(xiàn)出基因型依賴性，對具有不穩(wěn)定雄株物種的調(diào)查顯示，不穩(wěn)定雄株產(chǎn)生種子的概率在不同的基因型間有很大差異（Ehlers & Bataillon， 2007），如Delph & Lloyd（1991）調(diào)查了亞高山長階花（Hebe subalpina）不同雄株在野生條件下產(chǎn)生種子的平均概率（四年平均），并在相同的條件下種植這些雄株的克隆，結(jié)果顯示不同克隆在栽培條件下產(chǎn)生種子的比率有很大差異，各克隆在栽培條件下產(chǎn)生種子的比例與克隆在自然條件下產(chǎn)生種子的平均概率成極顯著的正相關(guān)關(guān)系，說明基因型是決定雄株能否產(chǎn)生種子的重要因素。

4 結(jié)論及未來發(fā)展趨勢

性系統(tǒng)是有性繁殖的關(guān)鍵性狀，在被子植物中表現(xiàn)出極高的多態(tài)性。在種群水平上，根據(jù)雌器官、雄器官是否分布于同一植株，可分為性單態(tài)和性多態(tài)。性單態(tài)為被子植物的古老性狀，其中兩性花最為常見，超過70%的被子植物物種為兩性花性系統(tǒng)。性多態(tài)盡管在物種中所占的比例不大，但在100多個科中獨(dú)立進(jìn)化產(chǎn)生，表現(xiàn)出被子植物對環(huán)境變化具有一定適應(yīng)能力。

性系統(tǒng)的表達(dá)和性分配受到遺傳因素的影響，性別決定基因既是單位點(diǎn)基因也是多個位點(diǎn)的連鎖或不連鎖基因。多個性別基因的緊密連鎖構(gòu)成了性染色體，性染色體和性表達(dá)關(guān)鍵決定基因已在許多植物中被揭示。這些關(guān)鍵基因的表達(dá)受到植物激素的調(diào)控，表現(xiàn)出性表達(dá)和性分配的可塑性，后者提高了植物在不同環(huán)境中的后代產(chǎn)出，具有適應(yīng)性意義。

許多植物都表現(xiàn)出多種性系統(tǒng)的共存，其性系統(tǒng)的分布和植株對雌雄功能的投入受到非生物環(huán)境和交配環(huán)境的共同作用。在不良的環(huán)境中，植物往往增加對雄性功能的投入，這與雌器官、雄器官發(fā)育中所需的營養(yǎng)差異有關(guān)，也與花粉擴(kuò)散能力大于種子擴(kuò)散能力有關(guān)。交配環(huán)境決定了雌配子、雄配子在種群中相遇的機(jī)會，其對性系統(tǒng)表達(dá)和性分配的影響在近年來才被重視?；ǚ巯拗剖切韵到y(tǒng)進(jìn)化和性表達(dá)差異的重要驅(qū)動力，而傳粉者類群、傳粉者行為等通過影響花粉限制水平，進(jìn)而影響植物性系統(tǒng)的表達(dá)和性分配。

被子植物的繁育特征已有100多年的研究歷史，但其性系統(tǒng)的多態(tài)性及其變化機(jī)理還遠(yuǎn)未解決。在性多態(tài)及其與環(huán)境變化關(guān)系的研究中，以下問題仍是熱點(diǎn)：

（1） 性別決定的遺傳機(jī)制，特別是性器官表達(dá)和分化的關(guān)鍵基因;（2） 交配環(huán)境，特別是傳粉者類群變化、行為變化對性系統(tǒng)進(jìn)化和可塑性的影響;（3） 野外觀測與控制實(shí)驗(yàn)相結(jié)合，探討性系統(tǒng)表達(dá)和性分配對環(huán)境變化的響應(yīng);（4） 不同研究尺度的結(jié)合，即研究中包含更多的植物，以探討系統(tǒng)發(fā)生尺度上植物性系統(tǒng)的進(jìn)化，同時不能忽視種群水平的實(shí)驗(yàn)，以揭示植物性系統(tǒng)差異的進(jìn)化和維持機(jī)理。

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（責(zé)任編輯 蔣巧媛）