柑橘黃龍病菌對(duì)沙田柚田間性狀和果實(shí)品質(zhì)的影響

吳豐年，戴澤翰，鄭 昱，陳仰泓，許美容，岑伊靜，鄧曉玲

(1 韓山師范學(xué)院 食品工程與生物科技學(xué)院，廣東 潮州 521041； 2 華南農(nóng)業(yè)大學(xué) 農(nóng)學(xué)院，廣東 廣州 510642； 3 嘉應(yīng)學(xué)院 生命科學(xué)學(xué)院，廣東 梅州 514015)

世界上最早報(bào)道柑橘黃龍病(Citurs Huanglongbing， HLB)的地區(qū)為我國(guó)廣東潮汕地區(qū)[1-2]，該病現(xiàn)已廣泛分布于亞洲、美洲和非洲的多個(gè)國(guó)家，對(duì)全球多個(gè)柑橘產(chǎn)區(qū)造成嚴(yán)重威脅[3]。該病由候選的韌皮部桿菌“Candidatus Liberibacter spp.”引起，我國(guó)發(fā)現(xiàn)的黃龍病病原菌為該菌的亞洲種“Ca.L. asiaticus”(CLas)[4]。黃龍病可為害包括橙類(lèi)、橘類(lèi)、柚類(lèi)和香櫞等柑橘屬植物的所有栽培品種。鑒于尚未發(fā)現(xiàn)可行的黃龍病治療手段，目前防控該病害的措施主要為植物檢疫、培養(yǎng)無(wú)病苗木、及時(shí)挖除病株和控制媒介昆蟲(chóng)亞洲柑橘木虱Diaphorina citri 等[2-3]。

柑橘黃龍病可對(duì)柑橘的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)和果實(shí)品質(zhì)造成嚴(yán)重影響，發(fā)病植株表現(xiàn)出復(fù)雜多樣的癥狀，包括生長(zhǎng)逐漸衰退、產(chǎn)量減少、病果畸形、果皮變軟、果小味酸、經(jīng)濟(jì)壽命短、植株抗病性下降甚至死亡[5]；不同生長(zhǎng)季節(jié)的葉片表現(xiàn)出的病害癥狀存在差異，病害顯癥時(shí)表現(xiàn)為斑駁黃化、均勻黃化、缺素狀黃化等癥狀[2]。隨著發(fā)病程度加劇，病樹(shù)容易早期落果，雖有部分果實(shí)仍可供采摘收獲，但果實(shí)品質(zhì)也發(fā)生了變化[6]。目前研究發(fā)現(xiàn)，多個(gè)柑橘品種感染黃龍病后，可溶性固形物及維生素C 含量降低，外觀和著色變差，可食用部分減少[7-10]。此外，黃龍病還可降低一些柑橘品種果實(shí)的甜味度、綜合風(fēng)味和果肉飽滿度，并增加酸度、異味度，使得口感明顯變差[7，10]。

抗病柑橘品種選育一直都是黃龍病研究的重要領(lǐng)域。不同柑橘品種的抗性反應(yīng)存在差異，多項(xiàng)研究表明柚類(lèi)植物具有一定的黃龍病抗性或耐性，很少感染黃龍病[11-12]，但也有研究表明黃龍病可使柚類(lèi)植物出現(xiàn)新葉發(fā)黃、老葉斑駁、果小味苦、產(chǎn)量減少等癥狀[13-15]；Folimonova 等[16]發(fā)現(xiàn)不同柑橘品種對(duì)黃龍病的反應(yīng)存在差異，其中3 種柚類(lèi)植物同樣可感染黃龍病，其感病性較其他敏感品種低，癥狀表現(xiàn)多樣且易變。目前關(guān)于柑橘黃龍病對(duì)柚類(lèi)植物生長(zhǎng)和果實(shí)品質(zhì)影響的評(píng)價(jià)指標(biāo)仍然不夠豐富，難以做到客觀判斷，需系統(tǒng)性研究柑橘黃龍病對(duì)柚類(lèi)植物的影響。

本研究以沙田柚Citrus maxima 和砂糖橘Citrus reticulata 為材料，在分析病菌濃度與植株感染黃龍病后的葉片癥狀的關(guān)系基礎(chǔ)上，分析黃龍病病菌濃度對(duì)沙田柚樹(shù)勢(shì)、產(chǎn)量、果實(shí)內(nèi)外品質(zhì)和感官品質(zhì)的影響。研究結(jié)果將為評(píng)價(jià)黃龍病對(duì)沙田柚生長(zhǎng)以及果實(shí)品質(zhì)的影響提供科學(xué)依據(jù)，同時(shí)也為解析柚類(lèi)植物的黃龍病耐性機(jī)理提供一定的理論支撐。

1 材料與方法

1.1 病原物的檢測(cè)

稱取0.1 g 采自防蟲(chóng)網(wǎng)室或田間的柚樹(shù)成熟葉片中脈并剪碎，采用植物DNA 提取試劑盒(OMEGA)提取DNA，用去離子水將DNA 調(diào)整到同一濃度，使用Li 等[17]報(bào)道的CLas 16S rDNA 的特異性引物和探針進(jìn)行實(shí)時(shí)熒光定量PCR(qPCR)檢測(cè)，統(tǒng)計(jì)各樣品的擴(kuò)增循環(huán)數(shù)(Cycle threshold，Ct)，確定其帶菌情況。

鑒于柑橘植原體“Candidatus Phytoplasmaasteri”和柑橘衰退病病毒Citrus tristeza virus 可能導(dǎo)致相似的黃化癥狀[12，18]，會(huì)干擾沙田柚的黃龍病癥狀觀察，本研究所使用和調(diào)查的植物材料(嫁接病原芽條、無(wú)病苗圃樣品和田間調(diào)查樣品)均通過(guò)qPCR 確保不含有上述2 種病原微生物。各陽(yáng)性、陰性樣品和后續(xù)嫁接試驗(yàn)所用黃龍病接穗均來(lái)源于華南農(nóng)業(yè)大學(xué)柑橘黃龍病研究室網(wǎng)室(23.09°N，113.21°E)。

1.2 病芽嫁接后黃龍病癥狀觀察和病菌濃度檢測(cè)

所用沙田柚和砂糖橘盆栽苗來(lái)源于華南農(nóng)業(yè)大學(xué)園藝學(xué)院苗圃場(chǎng)(23.16°N，113.36°E)，均為2 年生無(wú)病苗，隔離種植于防蟲(chóng)網(wǎng)室中。選擇對(duì)應(yīng)的柑橘品種，通過(guò)qPCR 檢測(cè)后，分別將黃龍病菌濃度較一致(Ct=25±0.5) 的接穗嫁接到健康沙田柚和砂糖橘上，每個(gè)品種嫁接10 株(10 個(gè)重復(fù))，嫁接苗隔離種植于防蟲(chóng)網(wǎng)室中，每隔30 d 記載各植株嫁接后1 年內(nèi)的癥狀表現(xiàn)，并對(duì)其帶菌情況進(jìn)行檢測(cè)。

1.3 田間癥狀調(diào)查和指標(biāo)測(cè)定

選取廣東省梅州市梅縣石扇鎮(zhèn)較高樹(shù)齡(15年) 和較低樹(shù)齡(6 年) 沙田柚果園各1 個(gè)進(jìn)行調(diào)查。果園栽培管理?xiàng)l件較一致，均為平地種植，調(diào)查時(shí)間為果實(shí)成熟期。為了確定果園黃龍病發(fā)病情況，每個(gè)果園根據(jù)5 點(diǎn)取樣法(東西南北中) 采集75 個(gè)帶有柚果的枝條上的葉片，進(jìn)行編號(hào)和檢測(cè)。分別從2 個(gè)果園中選取健康(Ct＞35)、低黃龍病菌濃度(28＜Ct＜32)和高黃龍病菌濃度(Ct＜26)植株各10 株(共60 株)，記錄這些植株的樹(shù)勢(shì)、產(chǎn)量，鑒定田間葉片和果實(shí)癥狀。植株樹(shù)勢(shì)指標(biāo)包括株高(cm)、樹(shù)冠直徑(cm)和樹(shù)冠表面積(m2)。產(chǎn)量測(cè)定包括單株柚果總產(chǎn)量(kg)、總結(jié)果數(shù)和落果數(shù)，最后計(jì)算經(jīng)濟(jì)果產(chǎn)量(kg)。

1.4 果實(shí)外在品質(zhì)的測(cè)定

每個(gè)果園分別選取健康、低菌濃度和高菌濃度枝條上的果實(shí)各10 個(gè)，使用電子天平稱量單果質(zhì)量(g) 和果皮質(zhì)量(g)，量尺測(cè)定每個(gè)柚果的縱徑(cm)和橫徑(cm)，游標(biāo)卡尺測(cè)定果皮厚度(cm)；計(jì)算果形指數(shù)和果皮率(%)；評(píng)估果實(shí)著色指數(shù)(%)；將種子剝離后，對(duì)種子計(jì)數(shù)(粒)，稱量種子質(zhì)量(g)，計(jì)算種子率(%)。

1.5 果實(shí)內(nèi)在品質(zhì)的測(cè)定

用手動(dòng)榨汁機(jī)分別對(duì)已測(cè)完外在品質(zhì)的果實(shí)榨取汁液，4 層紗布過(guò)濾后，稱量果汁質(zhì)量(g)，

用改良后的2，6-二氯酚靛酚鈉滴定法測(cè)定汁液的維生素C 含量[7，19]，用PAL-BX/ACID 糖酸折射儀(日本ATAGO Co.，Ltd)測(cè)定可溶性固形物含量(%)和可滴定酸(以檸檬酸質(zhì)量濃度計(jì)，g/L)。

1.6 果實(shí)風(fēng)味感官品質(zhì)的評(píng)價(jià)

采用改良后的Obenland 法進(jìn)行果實(shí)風(fēng)味感官品質(zhì)評(píng)價(jià)[20]，由10 名經(jīng)過(guò)專業(yè)培訓(xùn)的人員對(duì)2 個(gè)果園健康、低菌濃度和高菌濃度植株果實(shí)進(jìn)行感官品質(zhì)打分，健康、低菌和高菌濃度植株果實(shí)各取10 個(gè)。打分標(biāo)準(zhǔn)包括甜味度(濃甜9 分，中甜5 分，無(wú)甜味1 分)、酸味度(濃酸9 分，中度酸5 分，無(wú)酸味1 分)、果肉飽滿度(飽滿9 分，一般5 分，干癟1 分)、異味度(較重9 分，一般5 分，無(wú)異味1 分)和綜合風(fēng)味(極好9 分，一般5 分，極差1 分)。

1.7 數(shù)據(jù)處理

基于數(shù)據(jù)重復(fù)數(shù)量和預(yù)測(cè)的數(shù)據(jù)分布模式，兩樣本間的顯著性差異比較采用非參數(shù)分析Wilcoxon Mann-Whitney 檢驗(yàn)(P＜0.05)，多組數(shù)據(jù)結(jié)合Tukey’s studentized range test 多重比較和非參數(shù)分析Kruskal-Wallis 秩和檢驗(yàn)(P＜0.05)進(jìn)行驗(yàn)證。統(tǒng)計(jì)分析通過(guò)SAS 9.0 軟件完成，圖形由Origin v.9.0制作。

2 結(jié)果與分析

2.1 病芽嫁接后沙田柚和砂糖橘盆栽苗黃龍病病菌濃度及癥狀

健康沙田柚植株嫁接帶黃龍病接穗150 d 后，沒(méi)有發(fā)病(圖1)，經(jīng)PCR 檢測(cè)沒(méi)有發(fā)現(xiàn)黃龍病菌的存在(圖2)，植株正常生長(zhǎng)，葉片青綠；嫁接180 d后有20%可檢測(cè)到低濃度黃龍病菌(Ct=31.44)，植株仍無(wú)明顯癥狀(圖1)；嫁接病毒330 和360 d 后，所有柚苗均可檢測(cè)到黃龍病菌，但病菌濃度保持在較低水平(Ct＞28)(圖2)，老葉輕微斑駁黃化，新葉輕微均勻黃化，且抽梢正常。

砂糖橘嫁接病毒90 d 后，有30%的植株可檢測(cè)到低濃度黃龍病菌(Ct=29.49)(圖2)，這些植株新長(zhǎng)出的葉片開(kāi)始出現(xiàn)輕微黃化；嫁接150 d 后，所有接種植株均可檢測(cè)到病原菌(圖1)，且病菌濃度顯著提高(Ct=26.56)(圖2)，整株葉片明顯黃化，新葉細(xì)??；嫁接病毒180～210 d，病菌濃度進(jìn)一步升高，老葉出現(xiàn)輕微斑駁黃化癥狀，有落葉現(xiàn)象，此時(shí)仍能正常抽發(fā)新葉；嫁接病毒240 d 以后，菌濃度達(dá)到最高且保持在比較穩(wěn)定的水平(Ct＜25)，老葉典型斑駁黃化，落葉明顯，新葉轉(zhuǎn)綠不正常，出現(xiàn)缺素型花葉。

通過(guò)對(duì)比2 個(gè)柑橘品種的顯癥進(jìn)程和病菌濃度變化，沙田柚的發(fā)病速度較慢，程度較輕(圖1)，當(dāng)2 種柑橘都能檢測(cè)到黃龍病菌時(shí)(接種后180～360 d)，帶病沙田柚的帶菌量顯著低于砂糖橘(圖2)。此外，相同條件下種植的健康未接種病原的沙田柚和砂糖橘苗在調(diào)查期間均檢測(cè)不到黃龍病菌，葉片始終保持青綠狀態(tài)。

圖 1 沙田柚和砂糖橘盆栽苗嫁接黃龍病接穗后的發(fā)病率Fig. 1 Incidences of citrus Huanglongbing in Citrus maxima and Citrus reticulata after grafting HLB-infected scions

圖 2 沙田柚和砂糖橘盆栽苗嫁接黃龍病接穗后的陽(yáng)性植株帶菌量Fig. 2 Concentration of HLB pathogens in disease positive Citrus maxima and Citrus reticulata after grafting HLB-infected scions

2.2 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚田間癥狀、樹(shù)勢(shì)和產(chǎn)量的影響

2 個(gè)沙田柚果園中，病菌濃度較低(28＜Ct＜32)的病樹(shù)，6 年生和15 年生果園葉片均沒(méi)有明顯的黃龍病典型黃化癥狀或只表現(xiàn)輕微的均勻黃化，果實(shí)外觀或縱切面(果實(shí)大小、著色情況和厚度等)均與健康的果實(shí)相似(圖3a、3b)，低濃度病樹(shù)分別占6 年生和15 年生果園的13.33%(10/75) 和16%(12/75)；植株病菌濃度較高時(shí)(Ct＜26)，2 個(gè)果園葉片均表現(xiàn)出典型的黃龍病斑駁黃化癥狀，葉片基部癥狀最明顯，果實(shí)變小變輕，果皮著色不均勻，嚴(yán)重的情況下果實(shí)畸形、果皮增厚(圖3c)，高濃度病樹(shù)分別占6 年生和15 年生果園的14.67%和13.33%。

圖 3 健康和感染柑橘黃龍病沙田柚的葉片和果實(shí)圖示Fig. 3 Leaves and fruits from healthy and HLB-infected Citrus maxima

黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚的樹(shù)勢(shì)和產(chǎn)量的影響情況見(jiàn)表1。黃龍病菌濃度對(duì)相同樹(shù)齡沙田柚的樹(shù)勢(shì)各指標(biāo)(株高、樹(shù)冠直徑和表面積)并沒(méi)有顯著影響；樹(shù)勢(shì)主要受樹(shù)齡因素調(diào)控：15 年生沙田柚植株株高、樹(shù)冠直徑和表面積顯著高于6 年生植株。

沙田柚產(chǎn)量指標(biāo)(單株柚果總產(chǎn)量、單株總結(jié)果數(shù)、落果數(shù)和經(jīng)濟(jì)果總產(chǎn)量)同時(shí)受到樹(shù)齡和黃龍病菌濃度的影響，15 年生柚樹(shù)的單株柚果總產(chǎn)量和總結(jié)果數(shù)顯著高于6 年生柚樹(shù)。與健康植株相比，攜帶低濃度(28＜Ct＜32)黃龍病菌對(duì)相同樹(shù)齡 沙田柚產(chǎn)量各指標(biāo)沒(méi)有顯著影響。相比同樹(shù)齡健康樹(shù)和低菌濃度病樹(shù)，15 年生高菌濃度(Ct＜26)病樹(shù)的產(chǎn)量顯著降低，落果數(shù)最多，經(jīng)濟(jì)果總產(chǎn)量最低，僅為對(duì)應(yīng)健康植株的8.44%；6 年生柚樹(shù)可能由于總產(chǎn)量相對(duì)較低，高菌濃度病樹(shù)單株總產(chǎn)量和結(jié)果數(shù)沒(méi)有顯著性變化，但因較高的落果數(shù)量，亦造成經(jīng)濟(jì)果總產(chǎn)量顯著減少，為對(duì)應(yīng)健康植株的40.80%。

2.3 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚果實(shí)外在品質(zhì)的影響

表2 表明，與健康果實(shí)相比，染病后低病菌濃度(28＜Ct＜32)病樹(shù)的果實(shí)外在品質(zhì)均無(wú)顯著性差異；高病菌濃度(Ct＜26)病樹(shù)單果質(zhì)量、果實(shí)縱徑、橫徑、著色指數(shù)、果皮質(zhì)量和種子數(shù)量顯著降低，果

皮率顯著提高，果形指數(shù)、果皮厚度和種子數(shù)無(wú)顯著性差異。此外，關(guān)于相同染病情況2 個(gè)不同樹(shù)齡的柚果，除了6 年生高菌濃度柚果著色指數(shù)(65.50%)顯著高于15 年生(44.00%)高菌濃度柚果，其他各指標(biāo)間均無(wú)顯著性差異。

表 1 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚樹(shù)勢(shì)和產(chǎn)量的影響1)Table 1 Effects of different concentrations of HLB pathogen on tree vigor and yield of Citrus maxima

表 2 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚果實(shí)外在品質(zhì)的影響1)Table 2 Effects of different concentrations of HLB pathogen on external qualities of Citrus maxima

2.4 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚果實(shí)內(nèi)在品質(zhì)的影響

如表3 所示，樹(shù)齡對(duì)沙田柚果實(shí)各內(nèi)在品質(zhì)均無(wú)顯著性影響。與健康樹(shù)果實(shí)相比，低菌濃度(28＜Ct＜32)病樹(shù)果實(shí)各內(nèi)在品質(zhì)指標(biāo)無(wú)顯著性變化，而高菌濃度(Ct＜26)病樹(shù)果實(shí)的可食率、出汁率、可溶性固形物含量和維生素C 含量均顯著降低，可滴定酸含量顯著升高。

2.5 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚果實(shí)風(fēng)味感官品質(zhì)的影響

如表4 所示，在帶病情況一致的條件下，不同樹(shù)齡沙田柚果實(shí)風(fēng)味的人為感官品質(zhì)評(píng)價(jià)的各項(xiàng)指標(biāo)均沒(méi)有顯著性差異。相同樹(shù)齡條件下，低菌濃度病樹(shù)(28＜Ct＜32)與健康樹(shù)果實(shí)感官品質(zhì)各項(xiàng)指標(biāo)無(wú)顯著性差異；高菌濃度(Ct＜26)病樹(shù)的柚果甜味度、飽滿度和綜合風(fēng)味均顯著降低，而酸味度和異味度均顯著提高。

表 3 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚果實(shí)內(nèi)在品質(zhì)的影響1)Table 3 Effects of different concentrations of HLB pathogen on internal qualities of Citrus maxima

表 4 柑橘黃龍病菌濃度對(duì)沙田柚果實(shí)風(fēng)味感官品質(zhì)的影響1)Table 4 Effects of different concentrations of HLB pathogen on sensory qualities of Citrus maxima

3 討論與結(jié)論

關(guān)于柚類(lèi)品種耐黃龍病的相關(guān)研究很多，劉新華等[11]根據(jù)田間癥狀調(diào)查發(fā)現(xiàn)，同區(qū)域內(nèi)沙田柚的田間發(fā)病率(2.6%)遠(yuǎn)低于柑橙類(lèi)(21.5%)；后續(xù)通過(guò)嫁接和分子試驗(yàn)證明，相比感病的椪柑Citrus reticulata Blanco cv. Ponkan，琯溪蜜柚Citrus maxima 的癥狀表現(xiàn)和病菌侵染速度明顯更慢[12]。在本研究中，相比同等種植條件下的砂糖橘，嫁接1 年內(nèi)的沙田柚葉片無(wú)明顯黃龍病癥狀，抽梢正常，病原菌仍保持在較低水平，且低菌濃度對(duì)果實(shí)產(chǎn)量、果實(shí)內(nèi)外觀品質(zhì)和風(fēng)味人為感官品質(zhì)均無(wú)明顯影響，這可能與沙田柚自身特有的黃龍病抗性相關(guān)。植物葉片黃化主要是由于細(xì)胞葉綠體內(nèi)淀粉顆粒異常膨大，擠壓破壞類(lèi)囊體基粒和片層造成[21-23]，說(shuō)明黃龍病引起的黃化癥狀可能與淀粉積累相關(guān)。戴澤翰等[24]通過(guò)顯微觀察發(fā)現(xiàn)發(fā)病沙田柚的維管形成層比感病品種具有更旺盛的分化能力，可形成更多的次生韌皮部細(xì)胞，且光合細(xì)胞合成和容納淀粉的能力更強(qiáng)。更發(fā)達(dá)的韌皮部可緩解淀粉的局部累積，這可能就是柚類(lèi)植物較耐黃龍病的原因之一。

本研究發(fā)現(xiàn)沙田柚同樣具有較高的黃龍病菌感染率，在嫁接病穗330 d 后全部植株均染病，且高濃度黃龍病菌可影響沙田柚葉片癥狀、果實(shí)產(chǎn)量、內(nèi)外品質(zhì)和感官品質(zhì)，使葉片斑駁黃化、果實(shí)變小變輕、嚴(yán)重時(shí)果實(shí)畸形、果軸歪斜，這些表現(xiàn)與前期關(guān)于沙田柚的田間調(diào)查結(jié)果相一致[25-26]；產(chǎn)量、品質(zhì)、出汁率、可溶性固形物和維生素C 含量顯著下降，酸含量升高，該現(xiàn)象同樣發(fā)生在砂糖橘、紐荷爾臍橙Citrus sinensis Osbeck cv. Newhall、哈姆林甜橙Citrus sinensis Osbeck cv. Hamlin、瓦倫西亞橙Citrus sinensis Osbeck cv. Valencia、甌柑Citrus reticulata Blanco cv. Suavissima 等其他柑橘品種中[6，8， 10，27-28]。其中，可溶性固形物含量在沙田柚果實(shí)感官和品質(zhì)鑒定中起關(guān)鍵作用，直接影響甜度和苦味，間接影響果汁含量[29]。本研究發(fā)現(xiàn)果實(shí)出汁率及感官和品質(zhì)確實(shí)與可溶性固形物含量存在相關(guān)性，隨著可溶性固形物含量的降低，果實(shí)出汁率、甜味度、飽滿度及綜合風(fēng)味明顯下降，酸味度和異味度加強(qiáng)，食用感官明顯變差。此外，不同柑橘品種對(duì)黃龍病的反應(yīng)存在差異，可能與不同品種的果實(shí)品質(zhì)和栽培環(huán)境存在差異有關(guān)，因此需明確黃龍病對(duì)柚類(lèi)植物樹(shù)勢(shì)、產(chǎn)量、果實(shí)內(nèi)外品質(zhì)、感官品質(zhì)的系統(tǒng)性影響，從而深入研究柚類(lèi)植物的耐性機(jī)制。

因柚類(lèi)植物存在一定的黃龍病耐病性，種植者往往對(duì)其發(fā)病情況關(guān)注較少，也忽略了對(duì)傳病媒介柑橘木虱的防治。雖然癥狀不明顯的病樹(shù)仍有一定的經(jīng)濟(jì)價(jià)值，但這些帶病植株有病原菌的侵染和分布，可作為田間黃龍病菌的來(lái)源，通過(guò)人為嫁接或蟲(chóng)媒自然傳播感染其他健康植株，并且隨著發(fā)病程度的進(jìn)一步加劇，柚類(lèi)植物的經(jīng)濟(jì)價(jià)值會(huì)受到嚴(yán)重影響，甚至顆粒無(wú)收，造成無(wú)法挽回的損失。因此，在柚園管理的過(guò)程中，應(yīng)及時(shí)發(fā)現(xiàn)病株，對(duì)其進(jìn)行鏟除或隔離，并注意防控柑橘木虱，以免病害擴(kuò)散蔓延。

致謝：感謝嘉應(yīng)學(xué)院生命科學(xué)學(xué)院師生在部分植物材料收集上給予的支持與幫助！