深圳灣紅樹林老鼠簕灌叢的光合固碳及其影響因子

魏 龍，蔡 堅*，林秋蓮，楊 瓊，古偉唐

（1. 廣東省林業(yè)科學研究院 廣東省森林培育與保護利用重點實驗室，廣東 廣州 510520； 2. 廈門大學 環(huán)境與生態(tài)學院，福建 廈門 361102； 3. 廣東內(nèi)伶仃-福田國家級自然保護區(qū)管理局，廣東 深圳 518040；4. 深圳大學 生命與海洋科學學院，廣東 深圳 518040）

紅樹林是生長在熱帶和亞熱帶海岸潮間帶的木本植物群落[1]。老鼠簕（Acanthus ilicifolius）是爵床科老鼠簕屬的常綠亞灌木，喜光而不耐蔭蔽，在陽光充足處生長茂盛，高可達2 m，植株葉片堅硬光滑，為長橢圓形，邊緣一般具刺狀利齒，有泌鹽現(xiàn)象。在我國，老鼠簕常構成紅樹林的林下灌叢[1-2]。過去，對于老鼠簕的研究主要集中在其地理分布特征、群落外貌及其結構、藥用價值等方面[1-3]；另一些研究則針對老鼠簕的種子萌發(fā)[4]、幼苗耐鹽性[5]、潮汐淹水及其光照的適應性[6]等方面展開。溫室內(nèi)的模擬研究表明：由于適應于林下的生境，老鼠簕幼苗在光照強度達到45%時，葉片達到最大光合固碳能力，生長迅速；而極低的光照強度使老鼠簕幼苗生長緩慢[6]。

老鼠簕灌叢的生物量碳庫是紅樹林林下植被碳庫的主要組成，約占廣東內(nèi)伶仃-福田國家級自然保護區(qū)（114°03'E，22°32'N）紅樹林植被碳庫的5%～10%[7-8]。野外條件下，老鼠簕還是先鋒植物，在光照較弱的紅樹林及前沿光灘亦可分布。近10 年來，在深圳灣南岸的香港米鋪濕地，老鼠簕的分布面積逐年增加，迅速占領中、高潮位的灘涂[9]。因此，隨著該區(qū)域的老鼠簕灌叢的擴張，其生物量碳庫對于紅樹林生物量碳庫的貢獻將大幅增加。在位于深圳灣北岸的福田紅樹林區(qū)，老鼠簕主要分布于林下、林窗和林緣，少數(shù)也分布于紅樹林前沿光灘[10]。然而，不同生境的環(huán)境因子將對老鼠簕植株的固碳效率產(chǎn)生不同影響，進而可能改變其生物量碳庫的累積。在以造林增匯為目標的紅樹林造林中，物種配置和群落結構組成對于生物量碳庫的影響極為顯著，適當?shù)牧址指脑齑蟠筇岣吡思t樹林碳儲量[11]。在熱帶地區(qū)，如密克羅尼西亞的帕勞和雅浦，紅樹林的碳儲量分別高達479～1 068 t·hm-2和853～1 385 t·hm-2，其復雜的林分結構和地被層碳庫具有很大的貢獻[12]。因此，本研究對不同生境下老鼠簕的固碳效率的比較，不僅能揭示其生物量固碳的演變特征和響應機制，還將對紅樹林造林的生物量碳庫累積評估和造林實踐提供理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 樣地概述

研究樣地位于廣東省深圳的廣東內(nèi)伶仃-福田國家級自然保護區(qū)（114°03'E，22°32'N）的觀鳥屋西側。該區(qū)域屬于南亞熱帶季風氣候，年均溫22.5 ℃，最冷月（1 月）均溫14.1 ℃；雨季為每年的3 月至9 月，年均降水量1 962 mm，年均相對濕度79%；平均日照時數(shù)為2 134 h；潮汐為不規(guī)則半日潮，平均潮差1.36 m（香港天文臺，http://www.hko.gov.hk）。該區(qū)域內(nèi)分布的天然林為秋茄（Kandelia obovata）-桐花樹（Aegicerascorniculatum）群落、白骨壤（Avicennia marina）群落和人工引種的海桑（Sonneratia caseolaris）-無瓣海桑（Sonneratia apetala）群落。根據(jù)曾雪琴等[13]的調(diào)查結果，在天然秋茄-桐花樹群落（秋茄林）、天然白骨壤群落（白骨壤林）、林中空地（林窗）、人工海桑-無瓣海桑群落的林緣和光灘等5 種生境下，各選取4 個1 m × 1 m 的樣方，隨機選取樣方內(nèi)2 棵植株測定。5 種生境的分布如圖1 所示。

圖1 深圳福田紅樹林的樣地分布圖

1.2 研究方法

1.2.1 生物量測定 在5 種樣方內(nèi)，各采集成熟老鼠簕植株2 棵作為水平樣。將新鮮的植株分成根、莖、葉3 部分，把樣品放入烘箱用105 ℃烘10 min進行殺青，60 ℃烘干至恒重，分別稱取各植株根、莖、葉的干重。

1.2.2 光合特性和樣品元素含量測定 選取5 種樣方內(nèi)的成熟植株各2 棵作為水平樣，測定成熟葉片的光合特性。采用Li-6400（LI-6400XT; Li-Cor，Inc.， Lincoln， NE， USA）便攜式光合作用測定系統(tǒng)的外接紅藍LED 光源葉室，在晴天10:00-15:00 進行測定。選取枝條頂端向下的第二對健康成熟的葉片，在光照強度（PPFD）為1 000 μmol photons m-2s-1的光照條件下測定葉片的光合參數(shù)，主要包括葉片凈光合速率（A），蒸騰速率（E）和氣孔導度（gs）等。儀器使用開放式氣路，CO2濃度為380 μmol mol-1。葉片WUE為同化速率和蒸騰速率比值（A/E），光合N 利用率PNUE為同化速率和葉片N 含量的比值（A/[N]）。光響應曲線的測定采用外接紅藍LED 光源，設置10 個光照強度梯度，分別為1 600， 1 200， 800，400，200，100，50，20，10，0 μmol photons m-2s-1，每個梯度的光照強度持續(xù)至少2 min。最大光合速率（Amax），光補償點（LCP）和光飽和點（LSP）通過Long等[14]的方法計算。所有參數(shù)可以通過公式（1）進行擬合[15]：

式中：A為凈光合速率，μmol m-2s-1；ΦCO2為最大的表觀量子產(chǎn)量，mol mol-1；Amax為最大光合速率，μmol CO2m-2s-1；Q為光照強度，μmol m-2s-1；k為常數(shù)（0＜k＜1）；Rday為暗呼吸速率，μmol m-2s-1。

收集進行光合特性測定的葉片在60 ℃下烘干，研磨過60 目篩。用穩(wěn)定同位素質(zhì)譜儀（Thermo Finnigan MAT DELTAplus XP） 測 定 樣 品 的δ13C（‰）。δ13C 用公式（2）表示：

式中：Rsample為樣品的13C/12C 比率；Rstandard為Pee-Dee Belemnite 標準物的13C/12C 比率；葉片的碳穩(wěn)定同位素比率（δ13C 值）代表了植物整個的生長季的水分利用率（WUE）[16]。通過穩(wěn)定同位素δ13C 分析植物水分利用率（WUE）的公式為：

式中：Ca為大氣CO2濃度；δ13Ca為大氣CO2碳同位素比率；δ13Cp為植物葉片碳同位素比率；a為CO2從空氣中擴散過程的碳同位素分差（4.4‰）；b為RuBP 羧化酶在同化CO2過程中對13CO2的判別值（≈29‰）；ΔW為葉片內(nèi)外水蒸汽壓差（可根據(jù)實驗期間觀測的大氣溫度和濕度計算獲得）。

用德國Elementar 公司Vario EL III 型元素分析儀測定葉片總N 的含量（%）。葉片光合氮利用率

（PNUE）為光合速率A和葉片總N 含量的比值。

1.2.3 環(huán)境因子測定 分別選取夏秋季的每月月中的天氣晴朗、光照穩(wěn)定的中午，測定樣地的實際光照強度，與空地光照強度比較，即獲得其相對光照強度每月重復測定樣方內(nèi)的光照強度。對每月測定的日照強度計算平均值。在生物量測定的樣方內(nèi)，采集每個樣地內(nèi)的表層土壤（0～10 cm）樣品，帶回實驗室自然風干、研磨。通過硝化法、分光光度法測定其N，P 含量[17]。按比例（土:水＝1:5）取樣，用去離子水充分浸泡、振蕩，離心或過濾后取上清，分別用鹽度計和pH 計測定其鹽度和pH 值。5 種生境的環(huán)境因子如表1 所示。

表1 5 種生境樣地的環(huán)境因子

1.3 數(shù)據(jù)分析

應用統(tǒng)計軟件SPSS17.0 對數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析。對不同生境下的生物量和光合作用參數(shù)進行比較和差異顯著性分析（One-way ANOVA，LSD 法），當p＞0.05 為沒有顯著差異；采用線性回歸對葉片水分利用效率（WUE）和葉片δ13C 值、植株總生物量和葉片光合氮利用效率（PNUE）進行回歸；采用逐步回歸對植株生物量、光合作用參數(shù)和生境的光照強度、土壤鹽度和pH、土壤元素含量等進行回歸分析。使用Sigmaplot10.0 繪圖。

2 結果與分析

2.1 植株生物量及其分配特征

5 種生境的老鼠簕植株的地上和地下生物量及其分配情況如圖2 所示。在林窗生境中的地上生物量顯著高于其他樣地，而秋茄和白骨壤林下的地上生物量最低。地下生物量最高值（4.62±0.93 g）出現(xiàn)在光灘的樣方中。

圖2 不同生境老鼠簕植株的地上生物量（AGB）和地下生物量（BGB）

2.2 植株成熟葉片的光合特性

2.2.1 葉片光合特性和水分利用率 5 種生境下老鼠簕成熟葉片的凈光合速率A、氣孔導度gs、蒸騰速率E和水分利用率WUE的變化趨勢如圖3 所示。其中，林窗、林緣和光灘3 種生境下A和gs達到最高，而林下生境不利于葉片的光合作用。蒸騰速率E在林下較低，而在光灘生境中達到最大值。WUE在林窗達到最大，而在林下和光灘生境最低。

在5 種不同生境中，老鼠簕成熟葉片WUE與δ13C 值呈現(xiàn)顯著正相關（R2=0.301，P=0.015）；總生物量與葉片PNUE具有極顯著的正相關（R2=0.525，P=0.001），如圖4 所示。

圖3 不同生境老鼠簕植株成熟葉片的光合特性和水分利用率

圖4 老鼠簕植株成熟葉片水分利用效率（WUE）和葉片δ13C值（A）、葉片的光合氮分利用效率（PNUE）和植株總生物量（B）的相關關系

2.2.2 葉片光響應曲線 5 種生境的老鼠簕植株成熟葉片的光響應曲線如圖5 所示，圖中，Amax為最大光合速率，LCP 為光補償點，LSP 為光飽合點。林窗生境中的植株葉片最大光合速率（Amax）最高；而兩種林下生境中的Amax均最低，葉片光合能力最弱。光補償點（LCP）和光飽和點（LSP）的變化趨勢與Amax相似。在林窗、林緣和光灘的生境中，葉片光合能力都處于較高水平，林窗的光照強度最有利于老鼠簕的光合作用。

2.3 影響植株光合固碳的關鍵生態(tài)因子

圖5 不同生境下老鼠簕植株成熟葉片的光響應曲線

在光照強度、土壤pH 值、土壤鹽度、土壤總氮和總磷含量等諸多環(huán)境因子中，老鼠簕植株的總生物量與光照強度存在顯著的相關性（R2=0.515，P=0.009），與葉片光合速率也存在顯著的相關性（R2=0.557，P＜0.001）（參見表2）；其他指標均不顯著相關。

3 討論

紅樹林是熱帶地區(qū)碳儲量最豐富的森林之一[18]。近年來，國內(nèi)外對紅樹林碳庫的評估成為研究熱點，并為紅樹林造林提供諸多信息。我國紅樹林是全球紅樹林天然分布的北界，在植被生物量碳庫上較熱帶地區(qū)的碳庫為低[19]。老鼠簕灌叢作為我國紅樹林的主要下木層植被，大大增加了紅樹林的植被碳庫[8]。因此，對于紅樹林內(nèi)、林緣和光灘等不同生境條件下老鼠簕的光合固碳能力開展研究，有助于從固碳機制上揭示老鼠簕灌叢碳庫累積的影響因子，為紅樹林人工造林的物種配置模式和造林增匯措施提供理論依據(jù)。

表2 不同生境老鼠簕的生長/光合特性與主要環(huán)境因子的逐步回歸分析結果

深圳福田紅樹林區(qū)的老鼠簕灌叢主要分布在秋茄林、白骨壤林內(nèi)，也出現(xiàn)在林間空地、林緣和光灘上（圖1）。從生物量的分配來看，在林窗、林緣和光灘的老鼠簕植株地上生物量累積大大高于林下生境（圖2）。這與其葉片的光合速率有關（圖3）：在林窗、林緣和光灘生境下，成熟葉片能獲得更多的光能，從而提高光合作用效率；同時，光灘的植株也增加了根生物量的比重，提高其對營養(yǎng)元素的吸收以支持高的光合作用消耗。植物的生物量分配反映了植物生長中資源和能量分配的一般特征[20-21]。在本研究中，在秋茄林和白骨壤林內(nèi)，老鼠簕植株葉片的光合速率低、植株生物量較低，而林窗生境具有最高的總生物量?？梢姡鲜蠛{植株的生物量分配策略與光照強度密切相關。

植物的氣孔是葉片獲取CO2的通道，也是葉片水分蒸騰的門戶。葉片光合速率增大，消耗CO2增多，葉片通過調(diào)節(jié)氣孔開度，增大氣孔導度（gs）來加速外界CO2向葉細胞內(nèi)的擴散，彌補CO2的消耗[16]。植物的光合速率和水分利用率的權衡，與植株有機碳固定密切相關，體現(xiàn)了植物生物量形成的物質(zhì)基礎[22]。在本研究中，林窗、林緣和光灘的老鼠簕葉片光合同化速率最大；但光灘的老鼠簕葉片蒸騰速率最大，說明光灘的高光強顯著提高了葉片水分蒸騰，使得葉片的水分利用率降低。林窗和林緣的老鼠簕植株的水分利用更具保守性，這一特點符合老鼠簕在的分布特征，即老鼠簕在林窗和林緣生境下能進行最佳的光合同化和生物量積累。葉片δ13C反映了同化速率與氣孔導度的平衡（內(nèi)在水分利用效率），葉片的δ13C 值越高，植物水分利用效率就越高[23]。本研究中，老鼠簕葉片δ13C 值的變化與葉片WUE的變化是趨勢一致，兩者之間存在顯著的正相關性（圖4）。可見，中等光照強度下老鼠簕葉片較高的WUE是提高其碳同化的有效手段，而低光照條件對光合速率的抑制、高光照條件對蒸騰作用的促進均降低了其生物量積累。另外，葉片中N 直接或是間接參與光合作用的各個環(huán)節(jié)，對植物葉綠素、光合速率、暗反應的主要酶等有所影響[24]。PNUE代表單位葉片N 的凈碳同化率，有效地指示了植物捕獲碳源而付出的N。本研究中，老鼠簕葉片PNUE與植株總生物量呈現(xiàn)顯著的正相關（圖4），暗示了其投入光合作用的N 越多，光合捕獲的碳也更多。

從葉片光合能力上，5 種不同生境中老鼠簕葉片光響應曲線的結果顯示林下Amax低下；林窗生境的葉片Amax最高；林緣和光灘的Amax有所下降的趨勢（圖5）；LCP 和LSP 的變化趨勢也有類似趨勢，且LSP 的最大值出現(xiàn)在林緣生境。這一結果與光合固碳速率的變化趨勢較為一致，說明林窗和林緣是老鼠簕光合能力最佳的生境，最適于老鼠簕植株的生物量碳累積。

綜合老鼠簕生長的5 種生境的環(huán)境因子，本研究發(fā)現(xiàn)光照強度是影響其生物量積累和光合碳同化的關鍵生態(tài)因子（表2）。在郁閉的冠層下，老鼠簕植株的生長和光合能力均受到抑制，而林窗和林緣生境的光合強度使其光合固碳達到最適。在光灘的強光照生境中，老鼠簕也能進行較高的光合固碳；但強光加速葉片水分喪失，降低WUE，進而抑制地上生物量累積?？梢姡庹諒姸仁菦Q定老鼠簕林下生長的重要因子。在林窗和林緣，光合速率和與光合速率有關的各項指標均處于高水平，說明在光強40%～80%的林窗和林緣環(huán)境中，老鼠簕可以通過較高的光合速率和水分利用率加速生長。

光是植物必需的資源之一，對植物的生長、發(fā)育和演化具有極其重要的作用，同時又是影響植物形態(tài)和生理功能、調(diào)控植物生長的重要環(huán)境因子[21，25]。紅樹林是濱海藍碳的重要貢獻者，其固碳效率顯著高于熱帶雨林[18]。因此，對于紅樹林下木層植被碳庫而言，雖然郁閉的紅樹林冠層下老鼠簕僅貢獻了5%～10%的植被碳庫[8]，但在40%～80%的中等光照強度下老鼠簕對群落總碳庫的貢獻將達到最大值?？梢?，在深圳福田紅樹林中，老鼠簕灌叢的固碳率不容忽視，是該區(qū)域紅樹林藍碳的重要組成。從濱海濕地生態(tài)修復的角度而言，物種配置對于紅樹林植被碳庫極為重要[11]。因此，在我國紅樹林造林中，通過在林下種植老鼠簕灌叢可提高植被碳儲量，也能提升紅樹林的固碳效率，起到更好的減排效果。從固碳效率提升的角度看，還可對冠層植物群落的郁閉度進行適當控制，使其光照強度維持在40%～80%之間，以提高老鼠簕的生物量固碳。

4 結論

深圳福田紅樹林區(qū)的林窗生境下，自然生長的老鼠簕灌叢光合能力、光合固碳速率和地上生物量累積均高于林下、林緣和光灘生境，而達到最大；林下生境最不利于老鼠簕植株固碳；光灘的老鼠簕植株具有較高的地下生物量累積，但由于其蒸騰速率高、水分利用率低下，其植株固碳和生物量低下。光照強度是決定5 種生境的老鼠簕植株固碳的關鍵因子。