蟲生真菌環(huán)境適應研究簡述

摘 要：蟲生真菌是全球廣泛分布的節(jié)肢動物和線蟲等種群的生物調控因子，在寄生狀態(tài)下與寄主免疫系統(tǒng)進行多維度的分子博弈，在非寄生狀態(tài)下要適應不同環(huán)境中的生存壓力，處于復雜的生態(tài)關系中并承擔功能。本文對蟲生真菌物種多樣性、孢子擴散與抗性、環(huán)境適應行為和生態(tài)功能等進行簡要綜述。蟲生真菌環(huán)境適應研究利于理解其在生態(tài)系統(tǒng)中的功能和價值;利于該類特色真菌資源利用。

關鍵詞：蟲草;生物防治;共生;菌絲網(wǎng)絡

中圖分類號：S539 文獻標識碼：A

文章編號：1008-0457（2020）06-0001-07 國際DOI編碼：10.15958/j.cnki.sdnyswxb.2020.06.001

Abstract：Entomopathogenic fungi are globally distributed in the parasitic state， they are engaged in molecular competition with the host immune system. Moreover， in the non-parasitic state， it has to adapt to the stress of survival in different environmental niches and assume corresponding functions in the complex ecological relations. In this paper，diffusion and resistance of spores， environmental adaptation behavior and ecological function were briefly reviewed. The study of the adaptation mechanism of entomopathogenic fungi facilitates understanding of its function and value in the ecosystem， and is beneficial to the development and utilization of this kind of unique fungal resources.

Keywords：Cordyceps;biological control;symbiosist;mycelium network

1 前言

蟲生真菌（entomopathogenic fungi）指能夠寄生昆蟲、蜘蛛等節(jié)肢動物并可導致寄主死亡的真菌。我國是世界上最早發(fā)現(xiàn)并利用蟲生真菌資源的國家。春秋戰(zhàn)國時期，《管子·山權數(shù)》書中就記載有管仲獎勵防治蠶病的事例[1]。自唐、宋以來，白僵蠶（由球孢白僵菌Beauveria bassiana感染家蠶所得）就有入藥的傳統(tǒng)[2]。明朝時期，《本草綱目》就記載了含冬蟲夏草Ophiocordyceps sinensis、蟬花（茸）Isaria cicadae的藥方。1835年Agostino Bassi正式確定白僵菌是引起歐洲僵蠶病的病原，并自此奠定昆蟲病理學的基礎[3]。近現(xiàn)代時期，蟲生真菌研究則更多關注微生物殺蟲劑對農(nóng)林經(jīng)濟害蟲的控制。隨著生物技術的進步，蛹蟲草Cordyceps millitaris、冬蟲夏草和蟬花等重要蟲生真菌成功被栽培和利用，蟲生真菌資源也受到越來越多的關注。研究發(fā)現(xiàn)蟲生真菌具有多重生態(tài)功能，可與植物進行元素交換，能夠與植物建立共生體系并具有提高作物產(chǎn)量、抵抗植物病害等生態(tài)價值[4]。文中從生態(tài)學角度，簡略梳理蟲生真菌資源的生態(tài)適應機制便于將該類生物資源多維應用于自然生態(tài)系統(tǒng)。

2 蟲生真菌物種多樣性

全球蟲生真菌中蟲草類真菌超過1000種，隸屬3個科20余屬[5]。早期研究，蟲生真菌物種多樣性研究集中于物種分類，技術手段主要有經(jīng)典形態(tài)分類、rDNA條形碼分類[6]。后來形態(tài)學結合多基因系統(tǒng)學分類成為主流[7]。隨著DNA測序技術的進步和成本的降低，基于全基因組的分類技術也可預期。物種在哲學上一直存在著分歧。我國著名昆蟲學家陳世驤[8]則對物種的概念、進化與分類做了非常好的梳理，他認為生物通過物種的演變而不斷進化，物種是進化的基本環(huán)節(jié)。Mayr在定義物種時提出生態(tài)位是生物物種的一個基本特征，空間和生態(tài)因子對物種的形成至關重要[9]。因此，對于描述物種多樣性而言，生態(tài)種具有更多的優(yōu)勢，生態(tài)種能夠在綜合生物物種概念的同時揭示演化過程中生物與環(huán)境之間的相互作用，同時可揭示生物多樣性的形成機制[10]。在演化過程中，環(huán)境與生物發(fā)生相互作用，不同的物種得以形成，物種的多樣性隨之逐漸提升。

蟲生真菌生物多樣性在形成過程中，受外界地質地貌、物候規(guī)律以及其寄主等相關生物因子的共同作用。代永東[11]通過多樣本相關分析發(fā)現(xiàn)，青藏高原多次地質運動造成了海拔、氣候（水熱）等差異性的增加，這為冬蟲夏草物種多樣性分化、起源和地理譜系結構提供了解釋。該研究對于詮釋地質活動影響冬蟲夏草物種多樣性演化過程和空間分布格局的機制有重要意義。此外，蟲生真菌的空間布局與植被、寄主的分布密切相關[12]，而不同產(chǎn)地的冬蟲夏草的活性成份也會有所不同[13]，楊大榮等[14]圍繞冬蟲夏草分布區(qū)的氣候條件、土壤和植被類型進行了總結，提出其寄主蝠蛾種類對冬蟲夏草的分布的重要性。除蟲草外，白僵菌也是譜系地理學關注度較高的一類蟲生真菌。李增智[15]對寄主和白僵菌進行了分析，認為白僵菌遺傳譜系與地理來源關系密切。白僵菌遺傳譜系與地理的相關性仍沒一致定論[16-17]，一個事實是中國家蠶資源隨著絲綢之路進入歐洲，白僵菌是否也一同遷徙？如果白僵菌也隨之傳播，那么白僵菌無疑成為一個研究蟲生真菌遺傳變異和地理譜系很好的材料，有利于揭示蟲生真菌為適應空間隔離與可遺傳變異關系。

3 蟲生真菌的環(huán)境適應

3.1 孢子的擴散與抗性

擴散對于種群的空間動態(tài)、演化和遷移是一個至關重要的過程[18]。擴散能力差的物種種群可能會因此變得孤立，進而從整個生態(tài)系統(tǒng)中消失[19]。一些子囊菌通過形成大量適合風傳播的分生孢子（小型無性繁殖體）散布到數(shù)百公里之外[20]。真菌的子實體結構為孢子的擴散提供了便利，如玉米赤霉病的子囊孢子彈射速度可以達到34.5m/s，這意味著子囊至少提供870個大氣壓的膨壓才可以使孢子獲得該速度[21-22]。這種孢子繁殖體的擴散對真菌種群增長、空間分布模式、集合種群動態(tài)和遺傳多樣性有很大影響[23-24]。蟲生真菌Isaria屬的一些種會形成孢梗束類[25]、蟲草屬Cordyceps則會形成子座[26]，這些子實體結構會給孢子擴散提供動力學基礎。蟲生真菌有性孢子和無性孢子都是多次繁殖的，其擴散過程可參照其他真菌，進化出獨特的物理結構來適應其傳播動力，大致傳播途徑可分為風、水流和人類活動等長距離擴散[28-30]以及隨動物短距離傳播（如彈尾蟲、煙草甲）[31-32]。蟲生真菌擴散方式作為防治農(nóng)林害蟲防治的重要應用途徑。大尺度長距離傳播是一種隨機的擴散過程，但與寄主密切相關的小尺度短距離傳播機制還鮮為人知，蟲生真菌的孢子傳播機理作為生物防治的效率問題值得深入探究。

蟲生真菌還需要產(chǎn)生足夠的抗逆性來應對周圍環(huán)境的變化。不同類型的真菌孢子有不一樣的環(huán)境耐受性。例如，氣生孢子比水生孢子的耐受性更強，子囊孢子對極端環(huán)境（高溫、高滲透、干旱等）的抗性優(yōu)于分生孢子[33]。對于生物防治而言，蟲生真菌的抗性能夠為農(nóng)林類病蟲害防治提供更為穩(wěn)定的菌劑。張永軍等[34]通過紫外線誘變和低水活度條件脅迫的方式篩選了抗旱、耐輻射的白僵菌和玫煙色棒束孢Isaria fumosoroseus，這些真菌孢子可在低水活度、強紫外線的條件下生長。YING等[35-36]以白僵菌和玫煙色棒束孢為材料研究發(fā)現(xiàn)甲酸提取蛋白（formic-acid-extractable，F(xiàn)AE）能夠幫助玫煙色棒束孢孢子耐受熱環(huán)境脅迫。在孢子的抗性方面，白僵菌和（I.fumosoroseus）應用范圍廣、效果好受到的關注度較高。

3.2 寄主內環(huán)境的適應

蟲生真菌孢子接觸寄主后，需要在寄主體內完成寄生的生活史。昆蟲的體壁是寄生所需要突破的第一道障礙，昆蟲角質層質地堅硬且含有抗菌物質，螞蟻在真菌感染時能分泌抗菌藥物[37]，赤擬谷盜Tribolium castaneum能夠分泌苯醌來抵抗真菌感染[38]。在粘液和粘附蛋白的幫助下，真菌分生孢子附著在宿主表面萌發(fā)并形成一個稱為附著胞的侵染結構[39]。隨著機械壓力和體壁降解酶的作用，蟲生真菌直接侵染破壞昆蟲角質層[40]。進入昆蟲血體腔后，真菌會面臨昆蟲的一系列免疫反應，包括細胞免疫和體液免疫等。細胞免疫主要由血細胞介導，涉及凝血、吞噬和包囊三個過程[41]。體液免疫主要依賴Toll信號通路，在真菌感染時被激活并導致drosomycin和metchnikowin等抗菌肽的產(chǎn)生[42]。在長期的協(xié)同演化過程中，蟲生真菌已經(jīng)有多種策略來適應宿主的免疫防御反應，金龜子綠僵菌Metarhizium anisopliae通過表達MCL1（膠原樣免疫逃避蛋白）防止昆蟲血細胞識別其菌絲體[43]。真菌在血淋巴中繁殖時會分泌活性化合物抑制昆蟲的免疫反應，綠僵菌可分泌毒素抑制V-ATP酶和阻斷AMPs編碼基因的表達，從而逃避免疫細胞吞噬[44-45]。球孢白僵菌產(chǎn)生的卵孢菌素能夠抑制大蠟螟Galleria larvae的ProPO活性并下調gallerimycin基因的表達來抵御昆蟲免疫[46]。關于真菌適應昆蟲內環(huán)境過程與機制的文獻較多，WANG等[47]詳細總結了昆蟲病原真菌與昆蟲宿主的作用機制。瞿嬌嬌[48]發(fā)現(xiàn)蟲生真菌鹿兒島被毛孢Hirsutella satumaensis能夠對昆蟲蛻皮激素產(chǎn)生響應，并在真菌中首次發(fā)現(xiàn)Hsegt（蛻皮激素失活酶）基因，該酶對真菌應答昆蟲免疫有重要作用。真菌與其侵染的昆蟲之間相互作用機制一直是領域內研究熱點。

另一值得關注的現(xiàn)象是，白僵菌能夠與蚊蟲的腸道微生物發(fā)生相互作用，真菌在與昆蟲免疫系統(tǒng)博弈過程中，能夠與昆蟲腸道微生物菌群建立聯(lián)系，真菌通過調控中腸中的抗菌肽和雙氧化酶來紊亂寄主中腸菌群，使機會致病菌黏質沙雷氏菌Serratia marcescens進入血體腔轉變?yōu)楦叨玖Φ闹虏【?，進而加速寄主死亡[49]。在鹿兒島被毛孢與大蠟螟作用過程中發(fā)現(xiàn)，過表達的Hsegt基因會加劇大蠟螟體內細菌的增殖，而且增多的細菌會影響被毛孢菌絲從大蠟螟表皮穿出[48]。陳萬浩[50]研究了二斑葉螨類酵母共生菌與葉螨之間的互作機制，為二斑葉螨綠色防控提供新的思路。對于蟲生真菌與寄主腸道微生物和內共生微生物之間的相互作用已引起研究者們關注，但更詳細的微生態(tài)機制和過程還需要更多研究。

蟲生真菌在適應寄主體內理化因子和生物因子過程中演化出了一系列適應機制。如何結合外部環(huán)境因子的生態(tài)適應性，對于蟲生真菌的保種、生物控蟲和菌劑生產(chǎn)有重要價值。

3.3 非寄主環(huán)境的適應

在非寄生環(huán)境下，金龜子綠僵菌可在甘藍根際具有較強的定殖能力[51]。ANDERSON等[52]發(fā)現(xiàn)，在玉米植株的組織內中，共生的球孢白僵菌能有效地控制玉米螟的危害。大量研究顯示，球孢白僵菌的分生孢子對番茄、食莢菜豆和棉花種子進行處理后可以通過選擇性培養(yǎng)基在植物的根部、莖稈上和葉片上分離成功。除了定殖于幼苗，球孢白僵菌孢子也能作用番茄種子，通過孢懸液浸種法，播種18周后的番茄葉片、莖稈和根部組織中均發(fā)現(xiàn)有球孢白僵菌。此外，球孢白僵菌也能夠在松果菊、棉花、油豆角、大豆和柳枝稷等很多植物組織中產(chǎn)生內生定殖[53-54]。在植物根際的蟲生真菌還有擬青霉屬Paecilomyces（寄生昆蟲的一些種類現(xiàn)分類上劃為棒束孢屬Isaria）的一些種。祝明亮等[55]研究發(fā)現(xiàn)淡紫擬青霉P.lilacinus IPC菌株在煙草具有親和能力，可以在煙草外根際、根表以至根內定殖。

蟲生真菌需要與周圍環(huán)境或其他微生物菌群進行生態(tài)位的“博弈”。野外采集的蟲草內菌核、菌膜中均能夠檢測到豐富的真菌和細菌，這些現(xiàn)象說明蟲草個體生長發(fā)育與周圍土壤環(huán)境微生物有著密切的聯(lián)系。張永杰等[56]研究了天然冬蟲夏草可培養(yǎng)真菌的多樣性，結果顯示這些分離菌株對于蟲草的生長及活性物質均有較大的影響。關于野生冬蟲夏草的子座、內菌核、菌膜、菌際土中的微生物多樣性的研究文獻較多[57-59]，這也是冬蟲夏草適應高原環(huán)境微生物的結果。在蟲生真菌與生境其他微生物的相互作用中，這是一場種與種之間的“博弈”與“合作”過程。在這個過程中各個類群的微生物都在尋求適于自身發(fā)展的合適生態(tài)位。針對天然冬蟲夏草個體發(fā)育過程中華被毛孢與擬青霉共存的現(xiàn)象[60]，真菌學家梁宗琦肯定其在生態(tài)共生方面的作用[61]，現(xiàn)今共生現(xiàn)象已成為學術界關注熱點。2018年第九屆國際共生大會討論了從時空背景、細胞到全球生態(tài)等多尺度共生現(xiàn)象，也討論了共生對于人類社會共同發(fā)展的重要性[62]。蟲生真菌與其他微生物能夠形成復雜的共生體。在復雜的生態(tài)關系下，共生的微生物會相互作用產(chǎn)生大量的活性物質，這或許能夠為蟲生真菌生物活性物質的多樣性作出生態(tài)視角的解釋。一些共培養(yǎng)結果也說明，蟲生真菌與其他微生物的相互作用會提高特定活性物質產(chǎn)量，步嵐等[63]用分離自蛹蟲草的一株菌株與蛹蟲草共培養(yǎng)，顯著提高了蟲草菌素的含量，利用共生的微生物促進蟲生真菌（或其他真菌）次生代謝產(chǎn)物的提高對于生物資源的有很好的應用前景。當前高通量測序技術的應用使得蟲生真菌的內菌核和環(huán)境空間中的微生物群落結構與功能的解析得到發(fā)展[64-65]，問題是高通量的測序結果對自然狀況反映的可信度，這需要更多的驗證試驗來確定生態(tài)關系。

4 蟲生真菌的生態(tài)功能

4.1 參與真菌菌絲網(wǎng)絡體系構建

關于蟲生真菌網(wǎng)絡構建與生態(tài)功能的研究鮮見報道，但是有文獻研究表明，子囊菌和擔子菌中的菌絲融合對菌落個體內和菌絲之間的營養(yǎng)交換和信號傳遞有重要影響[66]，菌絲相互連接后，菌絲體之間會組成一個三維網(wǎng)狀結構[67]。這個網(wǎng)絡系統(tǒng)承擔運輸?shù)墓δ埽恍┩寥勒婢€可以促進特定細菌沿菌絲網(wǎng)絡的移動[68-70]，從而充當真菌管道或真菌高速公路的角色，真菌還可以作為富集和運輸特定細菌物種的載體，例如土壤中的終極腐霉Pythium ultimum菌絲體可以作為轉運胞菌屬、紅球菌屬、假單胞菌屬 富集 土壤污染物區(qū)域[71]。WARMINK等[69]發(fā)現(xiàn)，Burkholderia terrae菌株BS001不僅能夠自行沿真菌菌絲發(fā)生遷移，而且還能促使Dugesia japonica BS003等細菌沿著真菌“高速公路”移動?！罢婢W(wǎng)絡”除了能夠運輸微生物以外，還承擔著物質元素分配的物流通道功能，綠僵菌甚至還接收了水平轉移的DNA信息[72]。蟲生真菌的菌絲網(wǎng)絡體系構建模式和生態(tài)運行機制的研究在真菌生態(tài)應用方面很有價值。

4.2 參與碳/氮等元素循環(huán)

氮氣雖然占地球大氣總量的78%，卻不能直接作為植物的氮源，除非氮氣能夠被微生物共生體（如根瘤菌）或其他固氮微生物固定，然后將可利用的含氮化合物轉移到植物體內[73]。氮元素轉移到植物體內后，會隨著植物的分泌物和死亡個體（含凋落物）消解。緊接著，氮元素通過微生物的礦化作用還原到土壤中。90%以上的陸生植物與土壤真菌有良好的共生關系，其中一些菌根真菌能夠將礦化態(tài)氮轉移到植物體內[74]。除了參與氮元素循環(huán)之外，一些研究還發(fā)現(xiàn)蟲生真菌蟬棒束孢與菌根真菌關系密切[75]，而菌根真菌可以為植物分配碳/氮元素[76]。但蟲生真菌與菌根（其他）真菌的碳/氮元素之間的聯(lián)系鮮有報道。在自然界，60%的罹病昆蟲是被真菌感染致死[77]，31%的植物氮元素還能通過食物鏈轉運到昆蟲體內[78]，由此可看出蟲生真菌對生態(tài)系統(tǒng)中的氮元素轉運起重要作用。研究發(fā)現(xiàn)植物可與綠僵菌、球孢白僵菌構建共生關系，并可通過蟲生真菌獲得植食性昆蟲體內的氮元素，從而提高自身生物量，通過同位素示蹤法發(fā)現(xiàn)，5種綠僵菌、球孢白僵菌和蠟蚧輪枝菌Lecanicillium lecanii都表現(xiàn)出向植物轉移氮元素的能力[79]。除了對植物生物量的提高，作為內生物的蟲生真菌還能促進植物的生長、提高植物對病害的抗性、對植物的酶活性產(chǎn)生積極的影響[80-81]。

上述研究可證明蟲生真菌可轉移氮元素給植物，但氮元素轉移的化合物形式未知。在以家蠶為替代寄主的蟬花人工培養(yǎng)過程中[82]，對比家蠶和蟬花的蛋白質含量發(fā)現(xiàn)，家蠶蛹內的粗蛋白含量為52.18%～62.78%[83]，而蟬花體內的粗蛋白含量為38.83%～40.75%[84]，這說明蟬花在個體發(fā)育的過程中排出了多余的氮元素且可能與環(huán)境交換其他元素。傳統(tǒng)中藥白僵蠶的菌絲能夠分泌形成草酸銨晶體[85]。由此可以推斷，草酸銨晶體是白僵菌與昆蟲發(fā)生相互作用的含氮代謝產(chǎn)物，有機酸銨鹽是否參與蟲生真菌的氮循環(huán)過程亟待研究。

5 總結

蟲生真菌在漫長的演化歷史中為生存必需具備適應環(huán)境的能力。在經(jīng)歷了“進化事件”后，其生活史中增加了寄生階段，使得生物學過程調控變的異常復雜，這為該類獨特的真菌資源應用提供了很好的進化基礎。真菌作為地球生態(tài)系統(tǒng)中一個類群，與其他生物類群建立了長期共生關系，各自承擔不同的生態(tài)功能彼此協(xié)同發(fā)展，這或許是生態(tài)系統(tǒng)演化過程的驅動力之一。

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