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    乳腺癌病人前哨淋巴結1~2枚轉移、未行腋窩淋巴結清掃:影響因素和預后

    2019-12-28 08:05:22陳小松吳佳毅何建蓉李亞芬陳偉國沈坤煒
    外科理論與實踐 2019年5期
    關鍵詞:陰性輔助淋巴結

    陳小松, 吳佳毅, 黃 歐, 何建蓉, 朱 麗, 李亞芬, 陳偉國, 沈坤煒

    (上海交通大學醫(yī)學院附屬瑞金醫(yī)院外科 乳腺疾病診治中心,上海 200025)

    前哨淋巴結活檢 (sentinel lymph node biopsy,SLNB)是腋窩淋巴結(axillary lymph node,ALN)陰性乳腺癌病人的標準ALN手術方式。對于前哨淋巴結(sentinel lymph node,SLN)陰性病人,可免除進一步腋窩淋巴結清掃 (axillary lymph node dissection,ALND)[1]。 ACOSOG Z0011 研究證實,對于臨床 ALN 陰性、cT1-2、SLN 1~2枚轉移,且接受保乳和術后放療的乳腺癌病人,進一步ALND并不提高局部控制率和總生存率。因此對于滿足ACOSOG Z0011試驗條件的病人,可豁免ALND[1-2]。但目前臨床實踐并不是所有滿足ACOSOG Z0011試驗條件的病人均按其手術方式處理,部分病人仍接受ALND。同時,目前尚缺乏我國女性乳腺癌病人相關的研究報道。故本研究擬入組滿足ACOSOG Z0011試驗條件的乳腺癌病人,分析影響其未接受進一步ALND的相關因素,并隨訪其預后,為臨床的進一步治療提供幫助。

    資料與方法

    一、病人特征和分組

    入組2012年1月至2019年8月,在我院乳腺疾病診治中心接受手術治療的女性浸潤性乳腺癌病人。對于ALN手術,首先接受SLNB。SLN術中冷凍病理檢查或術后石蠟病理檢查證實為1~2枚轉移,后續(xù)接受或不接受ALND。其他入組標準包括:cT1-2N0、超聲檢查ALN陰性或可疑但細針穿刺陰性、未接受新輔助治療、非多灶性或多中心病灶、接受保乳手術治療和術后接受放療。所有病人信息及治療、隨訪信息均來自上海交通大學乳腺癌數據庫(ShanghaiJiao Tong University BreastCancer Database,SJTU-BCDB)。SLN陽性未行進一步ALND為SLNB組,接受進一步ALND為ALND組。

    二、分子分型

    激素受體(hormonal receptor,HR)陽性包括雌激素受體 (estrogen receptor,ER)或孕激素受體(progesterone receptor,PR)陽性。 Luminal型乳腺癌為 HR+/HER2-。三陰型乳腺癌 (triple negative breast cancer,TNBC)為 HR-/HER2-。 HER2 陽性乳腺癌為任何HR狀態(tài)/HER2+。Ki67高表達界值為14%,Ki67<14%為低表達。

    三、SLNB

    對于臨床ALN陰性乳腺癌病人,行SLNB前,以生理鹽水1∶1稀釋亞甲藍,在同側乳房皮下或乳暈區(qū)注射2 mL,注射后局部按摩5~8 min。術中切開腋窩皮膚和皮下脂肪后,切取藍染的淋巴結為SLNB。對于術中可觸及的腫大淋巴結亦一并切除。以上兩組淋巴結記為SLN。術中SLN行冷凍病理檢查,術后再行石蠟病理檢查,陽性為SLN轉移。SLN轉移個數以最終石蠟病理報告為準;SLN轉移比例按照SLN轉移個數/SLN總個數計算,根據其比例,將病人分為<1/3、1/3~2/3 和>2/3 三組。

    四、統計學方法

    采用SPSS 22.0軟件進行統計學分析。病人的臨床病理指標、術后復發(fā)和死亡采用描述性分析。SLNB和ALND組間指標差異及影響術后輔助化療的因素,采用卡方檢驗,并進一步行Logistic回歸多因素分析。用優(yōu)勢比(odds ratio,OR)及95%CI表示。所有統計均為雙側檢測。P<0.05為差異有統計學意義。

    結 果

    一、臨床病理特征

    本研究共161例SLN 1~2枚轉移病人,SLNB組和ALND組分別有78(48.4%)和83(51.6%)例。平均年齡(52.7±12.9)歲,其中≥65 歲 29(18.0%)例。腫瘤分期為T1和T2的分別為108(67.1%)和53(32.9%)例。 134(83.2%)例有 1枚 SLN 轉移,27(16.8%)例有SLN 2枚轉移。按SLN陽性/總SLN數比值進行三分類,分別為<1/3比值125(77.6%)例、1/3~2/3 比值 19(11.8%)例和>2/3比值 17(10.6%)例。137(85.1%)例表達ER,HER2陽性比例為13.7%(22例)。Luminal A、B 型、TNBC 和 HER2陽性乳腺癌病人分別為 123(76.4%)、12(7.5%)和 22(13.7%)例。按手術年份進行分類,分別有32、42、44和43例在2012~2013 年 、2014~2015 年 、2016~2017 年 和2018~2019年接受手術(見表1)。在83例接受進一步ALND的病人中,在總ALN轉移負荷方面,79例(95.2%)病人術后總 ALN轉移為 1~2枚,4例(4.8%)總ALN轉移為3枚;在清掃標本中發(fā)現11例(13.3%)有非SLN轉移。

    表1 臨床病理特征[n(%)]

    二、SLNB組和ALND組臨床病理特征差別

    SLNB和ALND組病人在體質量指數、月經狀態(tài)、乳腺癌/卵巢癌家族史、腫瘤位置、病理類型、腫塊直徑、脈管癌栓、組織學分級、SLN轉移比例、SLN轉移個數、PR、HER2、Ki67以及分子分型方面差異無統計學意義(P>0.05)(見表 1)。 年齡(P=0.044)、ER 表達(P=0.040)及手術年份(P<0.001)在 SLNB和ALND組間差異具有統計學意義(見表1)。SLNB組的平均年齡為(54.7±13.5)歲,高于 ALND組的(50.7±12.1)歲;≥65歲的病人在兩組的比例分別為25.6%(20例)和10.8%(9例)。ALND組有17例(20.5%)ER陰性,高于SLNB組的7例 (9.0%)。2012~2013年期間接受手術的 32例,僅 4例(12.5%)未行進一步 ALND;而 2018~2019年接受手術治療的43例病人中,未行ALND有36例(83.7%)(見圖 1)。

    對年齡分類等3個單因素分析P值不超過0.05的指標行多因素分析發(fā)現,對于滿足ACOSOG Z0011條件的病人,僅手術年份是SLN 1~2枚轉移、未行 ALND 的獨立影響因素(P<0.001),而年齡以及ER表達與進一步ALND無顯著相關。相比2012~2013年期間接受手術的病人,有更多病人在 2014~2015 年 (OR=5.07,95%CI:1.46~17.65,P=0.011)、2016~2017 年(OR=6.78,95%CI:1.97~23.32,P=0.002) 以及 2018~2019 年 (OR=39.47,95%CI:10.15~153.57,P<0.001)期間未行進一步 ALND(見表 2), 分別有 17 例 (17/42,40.5%)、21 例(21/44,47.7%)和 36 例(36/43, 83.7%)。

    表2 乳腺癌病人臨床病理指標與未行進一步ALND的多因素分析

    三、SLNB組與ALND組輔助化療和預后差異

    共14(8.7%)例術后未接受輔助化療。SLNB組有14.1%(11例)未行輔助化療,高于ALND組的3.6%(3 例)(P=0.018)(見圖 2)。 單因素分析,發(fā)現年齡(P<0.001)、月經狀態(tài)(P=0.016)和 ALN 手術方式(P=0.018)與術后輔助化療相關。多因素分析發(fā)現,年齡是病人輔助化療的獨立影響因素 (P<0.001),而ALN手術方式不與輔助化療相關(P=0.169)。

    圖1 乳腺癌病人接受SLNB和ALND手術在不同年份的分布情況

    圖2 SLNB和ALND組乳腺癌病人化療的例數

    表3 復發(fā)和死亡事件

    將入組且術后隨訪超過1年的131例病人納入預后分析,SLNB和ALND組分別有51和80例。中位隨訪42.0個月,9例復發(fā),2例死亡。在SLNB組6例(11.8%)復發(fā)病人中,3、2和1例分別為遠處轉移、局部復發(fā)和第二原發(fā)腫瘤,其中同側ALN和胸壁復發(fā)各1例;而在ALND組的3例(3.8%)復發(fā)中,2例和1例分別為遠處轉移和第二原發(fā)腫瘤,無ALN復發(fā)。SLNB和ALND組各有1例因乳腺癌遠處轉移后死亡(見表3)。

    討 論

    SLNB是臨床ALN陰性乳腺癌病人的標準手術方式,對于滿足ACOSOG Z0011試驗條件SLN 1~2枚轉移的病人,進一步ALND較單純SLNB并未顯著改善預后[2]。目前臨床已常規(guī)推薦[1],但在中國乳腺癌人群中應用較少。本研究共入組161例滿足ACOSOG Z0011試驗條件的病人,其中78例未行進一步ALND,并發(fā)現其與手術年份相關。從2012~2013年的 12.5%,上升到 2018~2019年的83.7%。SLNB和ALND組病人均具有較好的局部控制率,僅2例在SLNB組發(fā)生局部復發(fā)。

    乳腺癌手術治療從“最大的可耐受”發(fā)展到目前的“最小的有效治療”[3]。對于ALN手術的處理,從原先的ALND、內乳淋巴結清掃到目前的SLNB。NSABP B32研究證實,對于臨床ALN陰性的病人,SLNB與ALND具有相似的預后[4]。在此基礎上,針對cT1-2N0、接受保乳和計劃放療的乳腺癌病人,ACOSOG Z0011試驗證實,對于SLN 1~2枚轉移的病人,SLNB組和ALND組具有相似的10年ALN復發(fā)率。提示對于滿足ACOSOG Z0011試驗條件的病人,可豁免ALND[5]。IBCSG 23-01試驗發(fā)現,對于SLN微轉移的病人,進一步ALND不提高病人的局控率和總生存[6]。本研究161例滿足ACOSOG Z0011試驗入組標準的病人,78(48.4%)例未行進一步ALND,低于國外報道的約80%未行ALND,可能與外科醫(yī)師對ACOSOG Z0011試驗結果的認可,以及與病人溝通以及放療等學科溝通有關[7-10]。對于在2018~2019年接受手術治療的病人,筆者發(fā)現未行ALND的比例為83.7%,接近國外研究報道,提示外科醫(yī)師對ACOSOG Z0011試驗結果認可后,逐漸增加其在臨床的應用。本研究中位隨訪42.0個月,共有9例復發(fā),其中胸壁復發(fā)和ALN復發(fā)各1例,均在SLNB組,但由于其隨訪病人數較少,兩組事件數均較少,尚不能就兩組的復發(fā)率做統計比較。

    對于SLN 1~2枚轉移且滿足ACOSOG Z0011試驗條件的乳腺癌病人,哪些因素會影響醫(yī)師未行后續(xù)ALND?本研究單因素分析發(fā)現,年齡大、ER陽性以及手術年份近是影響病人未行ALND的相關因素。多因素分析發(fā)現,只有手術年份是影響病人未行進一步ALND的相關因素(P<0.001),單純 SLNB比例從 2012~2013年的 12.5%,上升到 2018~2019年的 83.7%。Howard等[11]根據SEER數據庫分析發(fā)現,對于SLN 1~2枚轉移的病人,在2010年ASCO會議報道以及2011年發(fā)表ACOSOG Z0011正式結果后,ALND比例即發(fā)生顯著下降。對比2008年,2012年ALND比例下降比值達到32.6%,提示臨床外科醫(yī)師對ACOSOG Z0011結果較為信服,結果公布后即改變臨床實踐。來自荷蘭的研究顯示,對于cT1-2N0、SLN陽性的乳腺癌病人,ALND比例從2011年的75%下降到2015年的17%。除手術時間外,年輕、浸潤性小葉癌、高組織學分級(低分化)和非教學醫(yī)院手術是影響不豁免ALND的因素[12]。

    對于滿足ACOSOG Z0011試驗條件的乳腺癌病人,行進一步ALND,有27%的病人有額外的ALN轉移[2]。在IBCSG 23-01試驗中,對于SLN微轉移的病人,有13%的病人有非SLN轉移[6]。本研究83例接受后續(xù)ALND的病人中,有11例(13.3%)存在非SLN轉移,低于ACOSOG Z0011試驗的27%,可能與本研究入組病人脈管癌栓比例低、且超聲檢查均為陰性相關。筆者既往研究發(fā)現,對于cT1-2、ALN陰性的病人,如其超聲檢查ALN陰性,SLN陽性率為16.5%,非SLN轉移比例為19.6%;如超聲檢查ALN可疑,但細針穿刺陰性的病人,其SLN陽性率為21.5%,非SLN轉移比例為12.5%,提示本組病人非SLN陽性率較低可能與術前ALN超聲檢查相關[13]。

    乳腺癌輔助化療與原發(fā)腫瘤的分子分型、解剖學分期以及病人意愿相關[14]。對于SLN 1~2枚轉移的病人,額外ALN轉移數目的檢出,是否會影響病人輔助化療的決策?ACOSOG Z0011試驗發(fā)現,SLNB和ALND組病人接受術后輔助化療的比例分別為57.9%和58.0%,未見差異有統計學意義[2]。在IBCSG 23-01試驗中,對于SLN微轉移的病人,SLNB和ALNB組術后接受輔助化療的比例差異無統計學意義,分別為22%和23%[6],提示對于SLN陽性的病人,輔助化療的選擇根據SLN狀態(tài)和分子分型等因素即可決定,額外ALN轉移的檢出,不影響其輔助化療方案的制定。本研究共147例(91.3%)術后接受輔助化療,高于ACOSOG Z0011的58%,可能與其組織學分級高、ER陰性率高以及T2病人多相關。SLNB組未行輔助化療的比例高于ALND組 (14.1%比3.6%,P=0.018),可能與SLNB組年齡較大相關,≥65歲的病人比例在SLNB組為25.6%,高于ALND組的10.8%。但多因素分析顯示,影響術后輔助化療的獨立影響因素為年齡,與ALN手術方式無關。

    ACOSOG Z0011試驗的10年隨訪發(fā)現,SLNB和ALND組病人的淋巴結復發(fā)率均較低,分別為1.5%和0.5%[5]。本研究中位隨訪42個月,僅1例SLNB組病人發(fā)生同側ALN復發(fā),復發(fā)率為1.3%。如延長隨訪時間,SLNB組是否有更高的ALN復發(fā)率?ACOSOG Z0011試驗發(fā)現,在7例淋巴結復發(fā)病人中,僅1例發(fā)生在術后5年,提示淋巴結復發(fā)較多發(fā)生在術后5年內,延長隨訪時間對于淋巴結復發(fā)率的檢出價值不大[5]。除局部區(qū)域復發(fā)外,SLNB組有3例發(fā)生遠處轉移,而ALND組為2例。兩組各有1例死亡,提示進一步ALND可能并不改善此類病人的預后,待擴大樣本量后進一步分析驗證。

    本研究發(fā)現,對于滿足ACOSOG Z0011試驗條件的病人,具有較低的ALN復發(fā)率,進一步ALND并不提高其預后,待進一步研究證實。

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