寄生經(jīng)歷和寄主齡期對(duì)斑痣懸繭蜂寄生草地貪夜蛾幼蟲(chóng)效能的影響

周金成 張柱亭 尚丹

摘要 草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda （J.E.Smith）屬鱗翅目灰翅夜蛾屬，是新近入侵我國(guó)的重大危險(xiǎn)性害蟲(chóng)。斑痣懸繭蜂已被證明對(duì)同屬于灰翅夜蛾屬的甜菜夜蛾和斜紋夜蛾的幼蟲(chóng)均具有較強(qiáng)的寄生能力。為探究短期馴化是否能有效改善斑痣懸繭蜂對(duì)草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的寄生能力，本研究比較了有、無(wú)寄生經(jīng)歷的斑痣懸繭蜂雌蜂分別對(duì)2齡和3齡草地貪夜蛾幼蟲(chóng)在寄生行為和效能上的差異。結(jié)果表明，有寄生經(jīng)歷的雌蜂相對(duì)于無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂能夠較快刺扎寄主幼蟲(chóng)，并表現(xiàn)出更高的刺扎頻率和寄生率，但雌蜂的各項(xiàng)行為指標(biāo)在2齡和3齡幼蟲(chóng)間無(wú)顯著差異。本研究將為改善本土天敵對(duì)入侵性草地貪夜蛾的防控能力提供借鑒。

關(guān)鍵詞 入侵害蟲(chóng); 寄生蜂; 孤雌產(chǎn)雌; 生物防治

中圖分類號(hào)： S 476.3， S 433.4 ?文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼： A ?DOI： 10.16688/j.zwbh.2019388

Abstract Spodoptera frugiperda （J.E.Smith）， belonging to the genus Spodoptera， Lepidoptera， is a new dangerous invasive pest in China. Meteorus pulchricornis has been demonstrated as an effective biological control agent against the larvae of Spodoptera litura and Spodoptera exigua， which are both belonging to the genus Spodoptera. To investigate whether the shortterm training is helpful to improve the parasitic efficacy of M. pulchricornis females against S. frugiperda larvae， we compared the parasitic behavior and efficacy of females with or without parasitic experience when they parasite 2nd instar and 3rd instar larvae of S. frugiperda. The results showed that the experienced females performed higher parasitism rate， more frequent sting behavior， and shorter time to parasite host larvae than inexperienced females， but the parasitic behaviors were not different between 2nd and 3rd instar larvae. The results will supply a reference for the improvement of native natural enemies for the control of invasive pests.

Key words invasive pest; parasitoid wasp; thelytoky; biological control

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda （J. E. Smith），又稱秋黏蟲(chóng)，是一種原產(chǎn)于北美地區(qū)的多食性害蟲(chóng)[1]，其已報(bào)道的寄主植物至少涵蓋76個(gè)科，353種[2]。草地貪夜蛾自2019年1月首次報(bào)道入侵我國(guó)云南省以來(lái)，短時(shí)間內(nèi)在我國(guó)迅速遷飛擴(kuò)散至黃河流域以南的大部分省份。截至2019年8月1日，我國(guó)已有21個(gè)省份發(fā)現(xiàn)有草地貪夜蛾入侵，為害面積已超過(guò)60萬(wàn) hm2[3-4]。綜合現(xiàn)有情況，草地貪夜蛾入侵并在我國(guó)定殖及周年為害幾成定局，僅依靠現(xiàn)有的應(yīng)急防控手段短時(shí)間內(nèi)完全撲殺入侵種群已無(wú)可能，對(duì)草地貪夜蛾的防控已演變?yōu)橐粓?chǎng)“持久戰(zhàn)”[4-6]。

對(duì)草地貪夜蛾等入侵生物而言，入侵地本土生態(tài)控制因子的缺位通常是造成入侵物種快速擴(kuò)張的重要原因。天敵逃逸假說(shuō)（enemy release hypothesis）認(rèn)為，入侵物種在入侵地的暴發(fā)基于以下兩個(gè)根本原理： 1）原產(chǎn)地入侵物種具有專食性天敵而入侵地沒(méi)有。2）入侵地本土天敵與入侵害蟲(chóng)缺乏協(xié)同進(jìn)化歷史，不能有效識(shí)別并取食入侵害蟲(chóng)，而只傾向于取食本土植食昆蟲(chóng)[7-8]。

因此，對(duì)草地貪夜蛾的長(zhǎng)期防控應(yīng)基于生態(tài)學(xué)原理，針對(duì)其特定生態(tài)位尋找有效的長(zhǎng)效防控策略?？疾旌秃Y選專食性天敵來(lái)重新構(gòu)建新的生態(tài)平衡是目前國(guó)內(nèi)外控制入侵生物的主要策略之一。這一策略已取得了許多可供參考的成功案例。早在1888年，美國(guó)引進(jìn)了澳洲瓢蟲(chóng)Rodolia cardinalis成功控制了入侵北美的一種原產(chǎn)于澳大利亞的吹綿蚧Icerya purchasi的暴發(fā)[8-9]。在我國(guó)，針對(duì)長(zhǎng)期肆虐的入侵性害蟲(chóng)美國(guó)白蛾Hyphantria cunea，通過(guò)篩選和利用本土性白蛾周氏嚙小蜂Chouioia cunea來(lái)抑制美國(guó)白蛾種群擴(kuò)張已取得較好的效果[8]。然而，由于本土天敵缺乏同入侵害蟲(chóng)的協(xié)同進(jìn)化歷史，導(dǎo)致其在田間可能無(wú)法有效識(shí)別外來(lái)入侵物種。因此，需要對(duì)本土天敵進(jìn)行必要的“馴化”，最終使其充分發(fā)揮對(duì)入侵性害蟲(chóng)的防控作用。例如通過(guò)使用目標(biāo)害蟲(chóng)對(duì)專食性天敵進(jìn)行長(zhǎng)期飼養(yǎng)或者使天敵接觸目標(biāo)害蟲(chóng)的氣味、寄主植物等，進(jìn)而提高天敵對(duì)目標(biāo)害蟲(chóng)的搜尋能力，改善其防控效果[10]。

斑痣懸繭蜂Meteorus pulchricornis是一種主要寄生鱗翅目夜蛾科害蟲(chóng)幼蟲(chóng)的寄生蜂。據(jù)報(bào)道，該蜂是甜菜夜蛾S.exigua和斜紋夜蛾S.litura幼蟲(chóng)的重要寄生性天敵，而這兩種夜蛾科害蟲(chóng)與入侵我國(guó)的草地貪夜蛾同屬于灰翅夜蛾屬，具有較密切的親緣關(guān)系[11-13]。基于此，我們認(rèn)為斑痣懸繭蜂可能是防控草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的一種重要候選天敵。由于4齡以上的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)常具有鉆蛀習(xí)性，而斑痣懸繭蜂尚未有報(bào)道具有可以鉆入植株寄生鱗翅目幼蟲(chóng)的習(xí)性。因此，本研究分別選取了2齡和3齡草地貪夜蛾幼蟲(chóng)作為寄主，調(diào)查了無(wú)寄生經(jīng)歷和有寄生經(jīng)歷的兩種雌蜂對(duì)2齡和3齡草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的首次刺扎時(shí)間、刺扎頻率、寄生率和結(jié)繭率。研究結(jié)果將為考察和篩選斑痣懸繭蜂防治草地貪夜蛾提供重要參考，同時(shí)也將為篩選和利用針對(duì)草地貪夜蛾的其他生防作用物提供借鑒。

1 材料與方法

1.1 供試?yán)ハx(chóng)

草地貪夜蛾幼蟲(chóng)采自貴州省黔東南州凱里市丹寨縣附近的玉米田。野外采集的幼蟲(chóng)于室內(nèi)以新鮮玉米葉飼養(yǎng)至成蟲(chóng)羽化后置于圓柱形養(yǎng)蟲(chóng)籠（直徑20 cm，高35 cm）內(nèi)產(chǎn)卵，籠壁覆蓋紗布和牛皮紙作為草地貪夜蛾成蟲(chóng)產(chǎn)卵介質(zhì)。用蘸有10%蜂蜜水的脫脂棉每12 h飼喂草地貪夜蛾成蟲(chóng)1次。待草地貪夜蛾卵塊孵化后，幼蟲(chóng)統(tǒng)一以人工飼料飼養(yǎng)。人工飼料的配制主要以Bowling于1967年[14]提出的草地貪夜蛾人工飼料配方為基礎(chǔ)，加入微量復(fù)合維生素、韋氏鹽和甲醛加以改進(jìn)。試驗(yàn)選取發(fā)育至2齡或3齡的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)作為供試寄主。

本試驗(yàn)中的斑痣懸繭蜂室內(nèi)種群由江蘇科技大學(xué)生物技術(shù)學(xué)院提供。該蜂為孤雌產(chǎn)雌品系，即雌蜂無(wú)需交配即可產(chǎn)下100%的雌性子代。該蜂在室內(nèi)以2齡末期的斜紋夜蛾幼蟲(chóng)為寄主已連續(xù)飼養(yǎng)20代以上。羽化后的雌蜂以10%蜂蜜水每日飼喂。試驗(yàn)統(tǒng)一選取2日齡雌蜂作為供試雌蜂。

1.2 試驗(yàn)設(shè)計(jì)

本試驗(yàn)預(yù)設(shè)2個(gè)試驗(yàn)因素，分別為寄主幼蟲(chóng)齡期和雌蜂是否具有寄生經(jīng)歷，共組成4組處理組合：即有寄生經(jīng)歷的雌蜂寄生2齡幼蟲(chóng)、有寄生經(jīng)歷的雌蜂寄生3齡幼蟲(chóng)、無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂寄生2齡幼蟲(chóng)和無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂寄生3齡幼蟲(chóng)。每組處理各設(shè)10次重復(fù)。

為獲得有寄生經(jīng)歷的雌蜂，試驗(yàn)預(yù)先將20頭草地貪夜蛾2齡末期幼蟲(chóng)置于底部平鋪飼料的塑料養(yǎng)蟲(chóng)盒（長(zhǎng)8 cm，寬4 cm，高4 cm）內(nèi)，將1頭雌蜂接入養(yǎng)蟲(chóng)盒內(nèi)寄生，肉眼觀察到雌蜂刺扎幼蟲(chóng)后，繼續(xù)使雌蜂寄生24 h后移出，移出有寄生經(jīng)歷的雌蜂備用。為排除試驗(yàn)容器和接蜂操作造成的試驗(yàn)誤差，將1頭無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂移入沒(méi)有寄主幼蟲(chóng)的同一尺寸的養(yǎng)蟲(chóng)盒內(nèi)24 h后，移出無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂備用。試驗(yàn)前預(yù)先將每5頭2齡幼蟲(chóng)或3齡幼蟲(chóng)分裝于管壁平鋪飼料的玻璃管（直徑2 cm，長(zhǎng)10 cm）內(nèi)，將1頭有寄生經(jīng)歷的雌蜂或無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂接入玻璃管內(nèi)寄生12 h后，移出寄生蜂。寄生蜂移入后2 h內(nèi)觀察統(tǒng)計(jì)雌蜂的首次刺扎時(shí)間、刺扎次數(shù)（產(chǎn)卵器成功刺入寄主蟲(chóng)體）。將幼蟲(chóng)單頭分裝于透氣塑料盒內(nèi)以人工飼料飼養(yǎng)至寄生蜂子代從蟲(chóng)體內(nèi)鉆出結(jié)繭，中途死亡的寄主幼蟲(chóng)解剖觀察其體內(nèi)是否含有寄生蜂幼蟲(chóng)。統(tǒng)計(jì)各重復(fù)內(nèi)寄主幼蟲(chóng)的被寄生頭數(shù)，記錄寄生率和結(jié)繭率。

1.3 數(shù)據(jù)處理

采用廣義線性模型下的雙因素方差分析檢驗(yàn)寄生經(jīng)歷和寄主齡期分別對(duì)雌蜂刺扎次數(shù)（泊松分布）、寄生率（二項(xiàng)分布）和子代蜂結(jié)繭率（二項(xiàng)分布）的影響。隨接蜂時(shí)間的延長(zhǎng)，雌蜂對(duì)寄主首次刺扎的累積風(fēng)險(xiǎn)采用考克斯比例風(fēng)險(xiǎn)模型進(jìn)行分析。不同處理組合下各試驗(yàn)指標(biāo)的多重比較采用Tukey 氏HSD法進(jìn)行檢驗(yàn)[15]。本試驗(yàn)所得數(shù)據(jù)均使用R統(tǒng)計(jì)軟件進(jìn)行分析[16]。

2 結(jié)果與分析

雙因素方差分析表明，雌蜂寄生經(jīng)歷對(duì)寄主幼蟲(chóng)寄生率存在顯著影響（F1，94=7.07，P<0.05）。有寄生經(jīng)歷的雌蜂的寄生率（90.16%±5.37%）顯著高于無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂（65.49%±6.11%;z=2.38，P<0.05）。寄主齡期（F1，94=1.28，P=0.26）和寄主齡期與寄生經(jīng)歷間的交互作用（F1，94=1.12，P=0.29）均對(duì)寄生率無(wú)顯著影響（圖1a）。子代蜂結(jié)繭率均不受雌蜂寄生經(jīng)歷（F1，69=1.75，P=0.11）、寄主齡期（F1，69=0.38，P=0.54）以及兩因素間的交互作用（F1，69=0.078，P=0.78）的顯著影響（圖1b）。

考克斯比例風(fēng)險(xiǎn)模型表明，雌蜂首次刺扎時(shí)間受雌蜂寄生經(jīng)歷的顯著影響（χ2=4.02，df=1，P<0.05），但均不受寄主齡期（χ2=0.24，df=1，P=0.62）和寄生經(jīng)歷與寄主齡期間交互作用（χ2=0.074，df=1，P=0.79）的影響。隨時(shí)間的延長(zhǎng)，有寄生經(jīng)歷的雌蜂對(duì)寄主的瞬時(shí)刺扎風(fēng)險(xiǎn)（平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤差：1.41%/min±0.24%/min）顯著高于無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂（0.71%/min±0.12%/min;z=2.94，P<0.05）（圖2）。有寄生經(jīng)歷的雌蜂首次刺扎寄主時(shí)的平均中位時(shí)間為44.01 min，而無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂首次刺扎寄主的平均中位時(shí)間為62.52 min。

雌蜂刺扎頻率受雌蜂寄生經(jīng)歷的顯著影響（F1，36=13.16，P<0.05），但均不受寄主齡期（F1，36=0.043，P=0.84）和寄生經(jīng)歷與寄主齡期間交互作用（F1，36=0.053，P=0.82）的影響。有寄生經(jīng)歷的雌蜂對(duì)寄主的刺扎頻率（8.19次±0.64次）顯著高于沒(méi)有寄生經(jīng)歷的雌蜂（3.85次±0.44次;z=5.47，P<0.05）（圖3）。

3 討論

研究結(jié)果表明，相對(duì)于無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂，有寄生經(jīng)歷的斑痣懸繭蜂雌蜂完成對(duì)寄主的識(shí)別和刺扎產(chǎn)卵花費(fèi)的時(shí)間更短，因而對(duì)寄主幼蟲(chóng)的寄生率更高。草地貪夜蛾為新近入侵我國(guó)的外來(lái)物種，與我國(guó)本土天敵類群沒(méi)有在自然界中形成長(zhǎng)期的協(xié)同進(jìn)化關(guān)系，因而本土天敵可能難以識(shí)別這一外來(lái)物種。因此，提高本土天敵對(duì)外來(lái)目標(biāo)害蟲(chóng)的適應(yīng)性和識(shí)別能力決定了本土天敵的防控潛能。前人研究表明，寄生蜂可以利用聯(lián)系性學(xué)習(xí)來(lái)提高其對(duì)寄主害蟲(chóng)的搜索效率和寄生率[10，17]。例如接觸過(guò)銹色粒肩天牛Apriona swainsoni幼蟲(chóng)的管氏腫腿蜂Sclerodermus guani雌蜂在再次搜索寄主時(shí)，會(huì)表現(xiàn)出對(duì)這種天牛幼蟲(chóng)的趨向性[18]。有寄生經(jīng)歷的廣赤眼蜂Trichogramma evanescens雌蜂搜索寄主所花費(fèi)的時(shí)間比無(wú)寄生經(jīng)歷的雌蜂明顯縮短[19]。類似的研究也發(fā)現(xiàn)，有寄生經(jīng)歷的斑痣懸繭蜂可以有效識(shí)別健康寄主，從而避免發(fā)生過(guò)寄生行為[17]。這些研究和我們的研究結(jié)果均表明，通過(guò)對(duì)斑痣懸繭蜂成蜂進(jìn)行短時(shí)馴化來(lái)提高其對(duì)草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的寄生效率具有可行性。在該蜂的生產(chǎn)和應(yīng)用過(guò)程中，除了對(duì)其成蜂進(jìn)行馴化外，還可以通過(guò)以斜紋夜蛾、甜菜夜蛾等草地貪夜蛾近緣物種或直接以草地貪夜蛾幼蟲(chóng)為寄主對(duì)其進(jìn)行多代馴化，以提高其對(duì)目標(biāo)害蟲(chóng)的識(shí)別能力和選擇趨向。在今后的研究中，應(yīng)當(dāng)考慮開(kāi)展對(duì)本土天敵昆蟲(chóng)的馴化，以提高其對(duì)草地貪夜蛾的控害效果。

本研究還發(fā)現(xiàn)，斑痣懸繭蜂雌蜂對(duì)2齡和3齡草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的寄生行為和寄生率均未表現(xiàn)出差異。前人研究表明，斑痣懸繭蜂傾向寄生斜紋夜蛾和甜菜夜蛾的中間齡期幼蟲(chóng)，1齡幼蟲(chóng)由于營(yíng)養(yǎng)有限，導(dǎo)致子代蜂無(wú)法順利完成發(fā)育，而較高齡期的幼蟲(chóng)雖具有豐富的營(yíng)養(yǎng)，但其免疫功能較強(qiáng)[11]。盡管草地貪夜蛾與斜紋夜蛾和甜菜夜蛾同屬于灰翅夜蛾屬，但與后兩者不同的是，草地貪夜蛾的高齡幼蟲(chóng)常表現(xiàn)出鉆蛀性，因而防治草地貪夜蛾應(yīng)堅(jiān)持“防早防小”的基本原則。我們認(rèn)為斑痣懸繭蜂對(duì)較低齡期的草地貪夜蛾幼蟲(chóng)的寄生作用可以在防治窗口期發(fā)揮一定的作用。

此外，分布于我國(guó)的斑痣懸繭蜂均為孤雌產(chǎn)雌生殖的種群，而歐洲地區(qū)分布的斑痣懸繭蜂多進(jìn)行兩性生殖。我國(guó)僅在1984年報(bào)道過(guò)1例疑似的斑痣懸繭蜂雄蜂野外個(gè)體[20]。孤雌產(chǎn)雌的特性將為這種寄生蜂的工廠化繁育和田間應(yīng)用帶來(lái)諸多優(yōu)點(diǎn)：首先，釋放于田間的孤雌產(chǎn)雌品系的雌蜂無(wú)需交配即可產(chǎn)出可育后代，因而不必花費(fèi)時(shí)間去搜尋雄蜂交配，從而直接發(fā)揮防控作用，具有極強(qiáng)的野外定殖能力。其次，在室內(nèi)大規(guī)模繁育過(guò)程中，兩性生殖的寄生蜂常常需要利用大量寄主去繁育無(wú)寄生功能的雄蜂，用于與雌蜂交配，而孤雌產(chǎn)雌生殖的寄生蜂會(huì)充分利用有限的寄主幼蟲(chóng)資源育出100%的具有寄生功能的雌蜂，大大降低了生產(chǎn)成本[21]。第三，兩性生殖的許多寄生蜂類群的性別決定機(jī)制為染色體單雙倍體條件下的CSD性別決定機(jī)制，當(dāng)寄生蜂在室內(nèi)近親繁育過(guò)程中，由于相關(guān)等位基因位點(diǎn)趨于純合，常導(dǎo)致后期雄蜂比例上升，而孤雌產(chǎn)雌生殖的寄生蜂則規(guī)避了這一問(wèn)題[22]。綜合斑痣懸繭蜂的諸多優(yōu)點(diǎn)，我們認(rèn)為該蜂對(duì)于目前肆虐我國(guó)多地的重大入侵害蟲(chóng)草地貪夜蛾具有一定的防治潛力。關(guān)于斑痣懸繭蜂對(duì)草地貪夜蛾的控害潛力和寄生后生長(zhǎng)發(fā)育表現(xiàn)，尚需開(kāi)展更為詳細(xì)、全面的研究。

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（責(zé)任編輯： 楊明麗）