南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉和性腺組織能量積累及其分配

朱凱, 張立川, 陳新軍,2,3,4, 姚吉祥, 韓飛, 林東明,2,3,4

南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉和性腺組織能量積累及其分配

朱凱1, 張立川1, 陳新軍1,2,3,4, 姚吉祥1, 韓飛1, 林東明1,2,3,4

1. 上海海洋大學(xué)海洋科學(xué)學(xué)院, 上海 201306; 2. 大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)省部共建教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 上海 201306; 3. 國(guó)家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心, 上海 201306; 4. 遠(yuǎn)洋漁業(yè)協(xié)同創(chuàng)新中心, 上海 201306

利用組織能量密度測(cè)定技術(shù)和殘差指標(biāo)分析方法, 分析了南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉組織和性腺組織的能量積累及其分配變化過(guò)程。結(jié)果顯示, 胴體、尾鰭、足腕、精莢復(fù)合體、精巢等組織的能量密度值分別為21.16±1.44、21.98±1.51、21.44±1.50、20.83±1.70和21.41±1.70kJ?g–1。胴體和精莢復(fù)合體兩組織的能量密度在不同性腺成熟度之間均存在顯著性差異, 而尾鰭、足腕、精巢等3種組織的能量密度則在不同性腺成熟度之間均沒(méi)有統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。個(gè)體總能量積累為299.31±90.81kJ; 隨著個(gè)體生長(zhǎng), 總能量積累呈現(xiàn)增加的趨勢(shì)。胴體、足腕和尾鰭等肌肉組織的能量占比為95.31%~98.04%, 隨著性腺發(fā)育呈現(xiàn)降低的趨勢(shì); 精巢和精莢復(fù)合體等性腺組織的能量總投入占比為2.63%~5.33%, 隨著性腺發(fā)育呈增加的趨勢(shì), 并在Ⅴ期達(dá)到最大值。同時(shí), 殘差指標(biāo)分析顯示, 胴體、尾鰭、足腕等肌肉組織能量積累–胴長(zhǎng)殘差與性腺組織能量積累–胴長(zhǎng)殘差呈顯著的正相關(guān)關(guān)系, 表明個(gè)體性腺發(fā)育過(guò)程中肌肉組織能量沒(méi)有轉(zhuǎn)化用于性腺組織的生長(zhǎng)發(fā)育, 其生殖能量投入傾向于外源性投入。初步掌握了南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉和性腺組織能量的積累變化過(guò)程, 為深入了解它們的繁殖策略和為可持續(xù)開發(fā)利用該種類資源提供了科學(xué)基礎(chǔ)。

鳶烏賊; 雄性個(gè)體; 繁殖策略; 能量投入; 中國(guó)南海

鳶烏賊具有復(fù)雜的種群結(jié)構(gòu), 分布在太平洋和印度洋的熱帶、亞熱帶海域(Nesis, 1977; 陳新軍等, 2009)。南海海域的鳶烏賊主要為中型群和微型群, 其中中型群為典型的鳶烏賊群體, 背部具發(fā)光器, 體型較大, 胴長(zhǎng)可達(dá)266mm, 已知的生命周期可達(dá)135d(Nesis, 1977; 張鵬等, 2015; 江艷娥等, 2019)。鳶烏賊在我國(guó)南海的海洋食物鏈中處于中間層級(jí), 既是小型魚類、甲殼類的捕食者, 也是鯊魚、金槍魚等大型魚類和鯨、海豹、海豚等海洋哺乳類的重要食物來(lái)源, 在海洋生態(tài)系統(tǒng)中扮演著重要的角色(Jereb et al, 2010; 張宇美, 2014)。同時(shí), 鳶烏賊是重要的海洋經(jīng)濟(jì)種類, 在我國(guó)南海的蘊(yùn)藏量巨大, 具有較好的商業(yè)開發(fā)前景(張俊等, 2014); 已經(jīng)引起了眾多學(xué)者對(duì)其基礎(chǔ)生物學(xué)和資源量等相關(guān)內(nèi)容進(jìn)行研究(范江濤等, 2013; 張宇美等, 2013; 龔玉艷等, 2016; 江艷娥等, 2019)。鳶烏賊性腺成熟時(shí)的性腺指數(shù)較低(<10%)(顏云榕等, 2012; 張宇美等, 2013; 江艷娥等, 2019), 與澳洲雙柔魚(McGrath et al, 2002)、翼蛸(Laptikhovsky et al, 2014)等種類的性腺指數(shù)相近, 但是遠(yuǎn)低于性腺指數(shù)高達(dá)40%的強(qiáng)壯桑椹烏賊(Jackson et al, 2004), 一定程度地說(shuō)明了鳶烏賊用于性腺發(fā)育的能量較少。然而, 關(guān)于鳶烏賊性腺發(fā)育過(guò)程中肌肉、性腺等組織能量積累及其組織間投入分配的研究仍鮮有報(bào)道。

頭足類生長(zhǎng)速度快, 壽命相對(duì)較短, 繁殖是其生活史的關(guān)鍵階段,對(duì)有限的能量積累在其生長(zhǎng)、生殖以及運(yùn)動(dòng)等生命活動(dòng)的分配投入具有重要影響(Wells et al,1996; Takagi et al, 2002)。這些種類的繁殖特性具有高度靈活性, 其潛在繁殖力、配子發(fā)生及其成熟式樣、生殖投入及產(chǎn)卵策略等具有屬種特殊性和環(huán)境適變性(Rocha et al, 2001; McGrath et al, 2002)。一般地, 頭足類的生殖投入方式可以劃分為外源性投入和內(nèi)源性投入, 傾向于外源性投入方式的種類的能量主要來(lái)源于即時(shí)的食物攝取, 如澳洲雙柔魚(McGrath et al, 2002)、阿根廷滑柔魚(林東明等, 2017); 而傾向于內(nèi)源性投入方式的種類的能量則主要來(lái)源于性腺以外其他身體組織所儲(chǔ)存的能量, 如強(qiáng)壯桑椹烏賊(Jackson et al, 2004)。肌肉組織是頭足類能量積累的最大器官(Navarro et al, 2014), 通過(guò)研究生活史過(guò)程中的肌肉組織和性腺組織之間的能量分配模式, 有助于掌握這些種類的生殖投入方式(林東明等, 2017; Lin et al, 2017)。為此, 本研究通過(guò)測(cè)定鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉和性腺組織的能量密度, 分析其肌肉和性腺組織的能量積累情況, 初步探討分析性腺發(fā)育過(guò)程中肌肉和性腺組織能量的積累變化過(guò)程, 以深入了解它們的生殖策略, 并為可持續(xù)開發(fā)利用南海鳶烏賊資源提供科學(xué)基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 樣本來(lái)源

鳶烏賊樣本來(lái)自于燈光罩網(wǎng)船漁獲物, 采樣時(shí)間為2017年7—8月, 采樣海域?yàn)?°11'16"—11°22'55"N、111°15'36"—115°52'12"E(圖1)。根據(jù)燈光罩網(wǎng)船作業(yè)特點(diǎn), 本研究共進(jìn)行了8個(gè)站點(diǎn)的樣本采集, 每個(gè)站點(diǎn)隨機(jī)采集樣本30尾, 并置于–20°C冷凍保藏。

圖1 鳶烏賊樣本采集海域及其采樣站點(diǎn)

1.2 生物學(xué)測(cè)定

實(shí)驗(yàn)樣本在實(shí)驗(yàn)室常溫下解凍后, 進(jìn)行生物學(xué)測(cè)定, 測(cè)定項(xiàng)目包括胴長(zhǎng)(mantle length,m)、體重(body weight,b)、胴體腔重(mantle weight,ma)、足腕重(arm weight,ar)、尾鰭重(fin weight,fi)、精莢復(fù)合體重(spermatogenic complex weight,sc)、精巢重(testis weight,te)以及性腺成熟度(maturity stage)。長(zhǎng)度和重量數(shù)據(jù)測(cè)定分別精確到1mm和0.1g。性腺成熟度判別參照劉必林(2006)等的形態(tài)學(xué)劃分標(biāo)準(zhǔn), 結(jié)合實(shí)驗(yàn)觀察, 共劃分為Ⅰ—Ⅵ期6個(gè)等級(jí)。Ⅰ期性腺器官為半透明, Ⅱ期性腺器官呈白色、精莢復(fù)合體結(jié)構(gòu)明顯但未見精莢, 二者為性未成熟期; Ⅲ期性腺器官顯著增大并可見少量精莢, Ⅳ期成熟精莢逐步填充精莢囊, 二者為性成熟期; Ⅴ期可見外排精莢, 為繁殖期; Ⅵ期精巢衰敗, 精莢復(fù)合體沒(méi)有精莢或精莢不完整,為繁殖后期。本研究未發(fā)現(xiàn)Ⅵ期雄性個(gè)體, 共測(cè)定分析了Ⅰ—Ⅴ期的鳶烏賊中型群雄性個(gè)體樣本69尾(表1), 并用于隨后的組織能量密度測(cè)定及能量積累分析。

表1 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體能量積累及其分配研究的樣本組成

注：括號(hào)內(nèi)為平均值±SD。

1.3 組織能量密度測(cè)定

鳶烏賊組織能量密度測(cè)定的組織樣品包括胴體、尾鰭、足腕、精莢復(fù)合體和精巢等, 每尾樣本每個(gè)組織樣品獨(dú)立測(cè)定分析。測(cè)定分析前, 獨(dú)立采集每尾樣本的胴體、足腕、尾鰭、精莢復(fù)合體和精巢等組織樣品, 其中胴體組織采自腹部, 約5g左右濕樣; 足腕組織采自左第4腕足, 約5g左右濕樣; 尾鰭、精莢復(fù)合體、精巢則為整個(gè)組織摘取采集。每個(gè)組織樣品稱取濕重(wet weight,w)后, 置入冷凍干燥機(jī)(Christ Alpha 1-4/LD plus)進(jìn)行–80°C的冷凍干燥; 稱取組織樣品干燥后的干重(dry weight,d), 置入研磨機(jī)(RetschMM400)中研磨粉碎。隨后, 稱取一定量的組織干粉, 在Parr6100型氧彈熱量?jī)x(Calorimeter Parr6100, Parr Instrument Company, Moline, IL, USA)中測(cè)定其組織能量密度(energy density,e)。每個(gè)組織樣品的濕重和干重測(cè)定精確到0.001g, 能量密度值單位為kJ·g–1。

1.4 數(shù)據(jù)處理

1.4.1 組織的絕對(duì)能量積累

胴體、尾鰭、足腕、精巢和精莢復(fù)合體等每個(gè)組織的絕對(duì)能量積累(absolute energy accumulation,a)計(jì)算公式(Dunn et al, 2014)為:

a=e×t×d/w

式中,a為計(jì)算組織的絕對(duì)能量積累, 單位kJ;e為計(jì)算組織的能量密度, 單位kJ·g–1;t為計(jì)算組織的總濕重, 單位g;d為計(jì)算組織用于測(cè)定能量密度值樣品的干重, 單位g;w為計(jì)算組織用于測(cè)定能量密度值樣品的濕重, 單位g。

1.4.2 組織的相對(duì)能量積累

假設(shè)鳶烏賊雄性個(gè)體的總能量等于每個(gè)計(jì)算組織的能量之和(total energy,t), 即為胴體、尾鰭、足腕、精巢和精莢復(fù)合體等組織的能量積累之和。以此為基準(zhǔn), 計(jì)算每個(gè)組織在不同性腺發(fā)育時(shí)期的能量積累占比, 分析肌肉組織、性腺組織隨著性腺發(fā)育的能量積累變化過(guò)程。

每個(gè)組織的相對(duì)能量積累(relative energy accumulation,r)計(jì)算公式(林東明, 2015)為:

ri=ai/ti×100

式中,r為計(jì)算組織的相對(duì)能量積累, 單位%;a為計(jì)算組織的絕對(duì)能量積累, 單位kJ;t為計(jì)算個(gè)體的總能量, 單位kJ;為性腺成熟度等級(jí)。

1.4.3 生殖能量投入分析

在R平臺(tái)利用lmodel2函數(shù)(Legendre, 2013), 分別進(jìn)行胴體、足腕、尾鰭和性腺(合并精莢復(fù)合體和精巢組織)等每個(gè)組織絕對(duì)能量積累與個(gè)體胴長(zhǎng)(a-m)的Model Ⅱ線性回歸分析, 隨后根據(jù)回歸參數(shù)計(jì)算每個(gè)組織絕對(duì)能量積累的殘差值并進(jìn)行殘差標(biāo)準(zhǔn)化。利用殘差指標(biāo)對(duì)個(gè)體組織質(zhì)量特征與生殖投入、能量分配等之間的關(guān)系進(jìn)行分析 (Moltschaniwskyj et al, 2000; Jackson et al, 2004; Pecl et al, 2004; Stevenson et al, 2006; Argüelles et al, 2010; Barakat et al, 2011): 殘差的正負(fù)性分別代表了組織質(zhì)量特征的好與壞, 而在性腺組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與肌肉組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差相關(guān)性分析中, 正相關(guān)關(guān)系說(shuō)明兩個(gè)組織之間沒(méi)有能量的傳遞, 負(fù)相關(guān)關(guān)系則說(shuō)明兩個(gè)組織之間存在能量的傳遞。

1.5 數(shù)據(jù)分析

各參數(shù)均以平均值±標(biāo)準(zhǔn)差(mean±SD)表示。利用線性函數(shù)擬合回歸雄性個(gè)體的個(gè)體總能量與胴長(zhǎng)關(guān)系, 利用單因素方差分析(One Way-ANOVA)和Tukey HSD檢驗(yàn)方法檢驗(yàn)各組織能量密度、組織能量積累和組織能量積累-胴長(zhǎng)殘差等在性腺成熟度水平上的差異性, 利用Pearson相關(guān)性檢驗(yàn)方法分析各肌肉組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差和性腺組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差的相關(guān)性。使用Excel2007和SPSS18.0軟件進(jìn)行數(shù)據(jù)處理與分析。

2 結(jié)果

生物學(xué)測(cè)定分析顯示, 鳶烏賊中型群雄性樣本胴長(zhǎng)為100~137mm, 平均胴長(zhǎng)為120.63±10.57mm; 體重為26~115g, 平均體重為70.31±10.57g。

2.1 組織能量密度

分析顯示, 南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體胴體、尾鰭、足腕、精莢復(fù)合體、精巢等組織的能量密度值分別為21.16±1.44、21.98±1.51、21.44±1.50、20.83±1.70和21.41±1.70kJ·g–1, 以尾鰭的組織能量密度值為最大, 其次為足腕組織, 精莢復(fù)合體組織能量密度值最小(圖2)。不同性腺成熟等級(jí)下, 胴體和精莢復(fù)合體兩組織的能量密度均存在顯著性差異(胴體:=3.02,=0.02; 精莢復(fù)合體:=8.50,=0.00)。其中胴體組織在I期時(shí)的能量密度顯著高于Ⅱ期、Ⅲ期和Ⅳ期(Tukey HSD,<0.05); 精莢復(fù)合體的能量密度在性腺發(fā)育前期(Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ期)逐漸增加, 并在Ⅲ期時(shí)達(dá)到最大值(Tukey HSD,<0.05)。隨著性腺發(fā)育, 尾鰭、足腕和精巢等組織的能量密度均不存在顯著性差異(尾鰭:=1.11,=0.36; 足腕:=1.08,=0.38; 精巢:=0.86,= 0.48)。

圖2 不同性腺成熟度鳶烏賊中型群雄性個(gè)體的組織能量密度 各組平均值中標(biāo)示的不同字母表示Tukey HSD檢驗(yàn)差異顯著(P<0.05), 下同。樣本數(shù)69

Fig. 2 The tissue energy density in the medium form of maleaccording to different maturity. Mean values with different scripts are significantly different (<0.05) as determined using Tukey HSD test; the same below. Sample number is 69

2.2 肌肉、性腺組織的絕對(duì)能量積累

南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體胴體、尾鰭和足腕等肌肉組織的能量積累分別為167.57±43.35、36.54± 12.19和69.06±25.72kJ, 精莢復(fù)合體、精巢等性腺組織能量積累分別為4.61±4.04、6.38±3.41kJ。隨著性腺發(fā)育, 胴體、尾鰭和足腕等肌肉組織能量積累均存在顯著性差異(胴體:=12.10,=0.00; 尾鰭:=25.17,=0.00; 足腕:=13.31,=0.00), 性腺發(fā)育前期(Ⅰ—Ⅲ期), 肌肉各組織能量積累迅速, 隨后較為平緩(圖3a)。其中, 胴體組織能量積累在Ⅳ期達(dá)到最大值(Tukey HSD,<0.05), 尾鰭、足腕兩組織均在Ⅴ期時(shí)達(dá)到最大值(Tukey HSD,0.05)。不同性腺成熟等級(jí)之間, 精莢復(fù)合體和精巢等組織能量積累差異性顯著(精莢復(fù)合體:=12.84,=0.02; 精巢:=10.95,=0.00), 兩者均在Ⅰ—Ⅱ期積累緩慢, 在Ⅲ期后積累較為迅速(圖3b)。其中, 精莢復(fù)合體的能量積累在Ⅴ期時(shí)達(dá)到最大值(Tukey HSD,0.05); 精巢組織能量積累在Ⅳ期時(shí)達(dá)到最大值(Tukey HSD,0.05)。

圖3 不同性腺成熟度鳶烏賊中型群雄性個(gè)體各組織絕對(duì)能量積累分布 a. 胴體、尾鰭和足腕組織絕對(duì)能量積累; b. 精莢復(fù)合體和精巢組織絕對(duì)能量積累。樣本量為69

鳶烏賊中型群雄性個(gè)體樣本的總能量為299.31±90.81kJ。個(gè)體總能量積累與胴長(zhǎng)呈顯著的線性關(guān)系(t=5.48×m–373.6,R=0.335,=0.00), 隨著個(gè)體胴長(zhǎng)增加, 其總能量不斷積累, 在120~130mm處達(dá)到最大(圖4)。

2.3 肌肉、性腺組織的相對(duì)能量積累

隨著性腺發(fā)育, 肌肉組織(胴體、尾鰭和足腕)的總能量占比呈下降趨勢(shì), 占比自Ⅰ期的98.04%下降為Ⅴ期的95.31%(圖5a)。其中, 胴體組織的能量占比隨著性腺成熟度的增加而下降, 足腕組織的能量占比穩(wěn)步增加, 尾鰭組織的能量占比也呈增加趨勢(shì), 但在Ⅳ期時(shí)略有回落, 在Ⅴ期時(shí)達(dá)到最大值。性腺組織(精巢和精莢復(fù)合體)的總能量占比隨著性腺發(fā)育逐漸增加, 在Ⅴ期時(shí)達(dá)到最大值, 占比為4.69% (圖5b)。其中, 精莢復(fù)合體的能量占比隨著性腺成熟度逐步增加, 精巢的能量占比在Ⅰ—Ⅲ期時(shí)呈平緩狀態(tài), 之后逐步上升, 在Ⅳ期達(dá)到最大。不同性腺成熟度等級(jí), 各組織的能量占比存在顯著性差異(2=52.50,=0.00)。

圖4 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體的總能量積累(N為樣品數(shù))

圖5 不同性腺成熟度鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉組織和性腺組織的相對(duì)能量積累 a. 肌肉組織相對(duì)能量積累; b. 性腺組織相對(duì)能量積累。樣本量為69

2.4 肌肉與性腺組織的能量分配

Model Ⅱ回歸分析顯示, 南海鳶烏賊中型群雄性個(gè)體尾鰭絕對(duì)能量積累與胴長(zhǎng)的相關(guān)系數(shù)最大, 性腺組織絕對(duì)能量積累與胴長(zhǎng)的相關(guān)系數(shù)次之, 胴體和足腕絕對(duì)能量積累與胴長(zhǎng)的相關(guān)系數(shù)均比較小(表2)。隨著性腺發(fā)育, 胴體絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)的殘差增加顯著(=3.21,=0.02), 在Ⅳ期時(shí)達(dá)到最大值, 隨后在Ⅴ期時(shí)略顯下降, 但不顯著(圖6a); 尾鰭絕對(duì)能量積累(afi)-胴長(zhǎng)殘差、足腕絕對(duì)能量積累(aar)-胴長(zhǎng)殘差和性腺絕對(duì)能量積累(ago)-胴長(zhǎng)殘差自Ⅱ期開始呈現(xiàn)增加的趨勢(shì)(afi-m,=9.03,<0.001;aar-m,=4.96,=0.002;ago-m,=8.25,<0.01), 并均在Ⅴ期達(dá)到最大值, 表明這3個(gè)組織的質(zhì)量特征不斷改善(圖6 b、c、d)。

胴體、尾鰭、足腕、性腺等組織絕對(duì)能量積累與胴長(zhǎng)Model Ⅱ回歸方程的殘差擬合分析顯示, 胴體絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差、尾鰭絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差、足腕絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差均呈顯著的正相關(guān)關(guān)系(<0.05) (表3, 圖7)。同時(shí), 不同性腺成熟等級(jí)殘差分析顯示, 尾鰭絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差在每個(gè)性腺成熟度時(shí)均呈正相關(guān)關(guān)系, 胴體、足腕兩組織的絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差僅在Ⅱ期和Ⅳ期時(shí)呈弱的負(fù)相關(guān)關(guān)系(表3)。這顯示鳶烏賊中型群雄性個(gè)體在性腺發(fā)育過(guò)程中肌肉組織積累的能量不會(huì)轉(zhuǎn)化用于性腺組織的生長(zhǎng)發(fā)育。

表2 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體胴體、尾鰭、足腕、性腺等組織絕對(duì)能量積累與胴長(zhǎng)的Model Ⅱ回歸參數(shù)表

圖6 不同性腺成熟度鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉和性腺組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差分布 a. 胴體絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差; b. 尾鰭絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差; c. 足腕絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差; d. 性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差

表3 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體性腺組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與肌肉組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差的Pearson相關(guān)性

3 討論

3.1 組織能量密度的變化

一般地, 水生生物的組織能量密度決定于其脂肪、蛋白質(zhì)和碳水化合物等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的含量, 并受到諸如個(gè)體性腺發(fā)育、餌料生物豐度以及棲息水溫、水深等的影響與調(diào)節(jié)(Love, 1980;崔奕波, 1989)。其中在頭足類中蛋白質(zhì)既是能量積累的主要物質(zhì)基礎(chǔ), 也是在外界餌料不足時(shí)優(yōu)先消耗供給能量的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)(Lee, 1995; Navarro et al, 2014)。戴宏杰等(2014)曾報(bào)道頭足類在能量消耗過(guò)程中以蛋白質(zhì)為主要供能物質(zhì)。本研究顯示, 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體胴體和精莢復(fù)合體組織的能量密度均隨著性腺發(fā)育而變化顯著(圖2), 可能與這些組織的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)成分的變化密切相關(guān)。鳶烏賊的攝食狀況(如攝食水平、食物組成等)及其食性均隨著性腺發(fā)育呈現(xiàn)出一定的變化, 食物組成從浮游動(dòng)物轉(zhuǎn)向魚類和其他頭足類等(張宇美等, 2013; 龔玉艷等, 2016), 而伴隨著食性變化產(chǎn)生的能量消耗也會(huì)相應(yīng)地增加(Seibel et al, 1997)。精莢復(fù)合體是主要的生殖器官, 在性腺發(fā)育過(guò)程中逐漸完善并組裝、存儲(chǔ)成熟的精莢(陳新軍等, 2009)。因此, 這些過(guò)程可能導(dǎo)致肌肉、精莢復(fù)合體組織的營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)成分改變, 進(jìn)而引起組織能量密度的變化。

圖7 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體胴體、尾鰭、足腕、性腺組織絕對(duì)能量積累與胴長(zhǎng)Model Ⅱ回歸擬合的殘差關(guān)系圖 a. 胴體絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差; b. 尾鰭絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差; c. 足腕絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差

此外, 棲息環(huán)境的變化也一定影響著生物體的內(nèi)在生理變化, 并導(dǎo)致有機(jī)體營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的變化(Seibel et al, 2000)。眾所周知, 鳶烏賊隨著個(gè)體的生長(zhǎng)發(fā)育具有明顯的垂直移動(dòng)行為(ontogenetic movement), 個(gè)體越大棲息水層越深(Sánchez- Velasco et al, 2016)。其中伴隨著運(yùn)動(dòng)方式、能量消耗及其供給等方式的改變,機(jī)體的營(yíng)養(yǎng)組成也因之而發(fā)生了變化(Love, 1980; 崔奕波, 1989)。所以, 不同生長(zhǎng)階段棲息環(huán)境的變化也影響著這些個(gè)體能量物質(zhì)的結(jié)構(gòu)組成。但是, 因?yàn)檫@個(gè)過(guò)程涉及了諸多環(huán)境因子, 并且各因子的具體影響機(jī)制和權(quán)重仍不明確(Sakurai et al, 1995; Staaf et al, 2013), 具體環(huán)境誘導(dǎo)性的變化機(jī)制仍有待深入研究。

3.2 組織能量積累

頭足類的生長(zhǎng)過(guò)程可以分為兩個(gè)階段, 即早期的體型快速生長(zhǎng)期和后期的性腺發(fā)育期(Jereb et al, 2010)。在這兩個(gè)階段中, 其肌肉組織和性腺組織的能量積累變化也表現(xiàn)出相應(yīng)特性。本研究發(fā)現(xiàn)(圖3), 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉組織絕對(duì)能量積累在性腺發(fā)育前期增加顯著, 最快時(shí)段發(fā)生在Ⅰ—Ⅱ期, 在Ⅳ期之后趨于平緩甚至降低; 與之相反, 性腺組織能量積累在性腺發(fā)育前期增加平緩, 在Ⅲ—Ⅳ期增加速度加快, 說(shuō)明該時(shí)期性腺組織發(fā)育比較快。同時(shí), 在組織能量占比角度, 精莢復(fù)合體和精巢兩個(gè)組織的相對(duì)能量積累也存在一定的差異性(圖5)。性腺成熟度Ⅰ—Ⅳ期時(shí), 精巢組織能量占比大于精莢復(fù)合體, 二者的能量積累均呈增加趨勢(shì), 且差值逐漸減小; 在Ⅴ期時(shí), 精莢復(fù)合體組織能量占比大于精巢組織。這可能與此時(shí)精巢成熟后逐漸開始萎縮、而精莢復(fù)合體不斷積聚成熟精莢的生活史特性密切相關(guān)(Rocha et al, 2001)。

同時(shí), 本研究發(fā)現(xiàn)鳶烏賊中型群雄性個(gè)體的總能量與胴長(zhǎng)呈顯著的線性關(guān)系(圖4)。但是, 個(gè)體總能量在胴長(zhǎng)120~130mm時(shí)達(dá)到最大值, 隨后略呈下降趨勢(shì), 表明該胴長(zhǎng)范圍應(yīng)該是這些個(gè)體能量積累的轉(zhuǎn)折點(diǎn)。張鵬等(2015)研究發(fā)現(xiàn)鳶烏賊中型群雄性個(gè)體的初次性成熟胴長(zhǎng)為125.6mm, 正處于本研究個(gè)體總能量最大值的胴長(zhǎng)范圍之間, 進(jìn)一步說(shuō)明鳶烏賊中型群雄性個(gè)體的能量積累與其生長(zhǎng)發(fā)育密切相關(guān), 這可能是頭足類終生一次繁殖的生活史策略在能量積累上的表現(xiàn)特征之一(Rocha et al, 2001)。

此外, 頭足類組織能量積累通常與其攝食活動(dòng)、繁殖行為等密切相關(guān)(Navarro et al, 2014)。Nesis(1977)曾報(bào)道在繁殖期間鳶烏賊雌性個(gè)體保持?jǐn)z食活動(dòng), 并且個(gè)體有所生長(zhǎng)。這樣, 鳶烏賊雌性個(gè)體在產(chǎn)卵繁殖期可能繼續(xù)積累能量用于個(gè)體的生長(zhǎng)及其性腺發(fā)育。但是, 本研究發(fā)現(xiàn)中型群鳶烏賊雄性個(gè)體的組織能量積累在性腺成熟度Ⅳ期時(shí)達(dá)到最大值, 隨后積累趨于平緩或者有所下降。產(chǎn)生這種雌雄個(gè)體之間能量積累差異性的原因可能是雌性個(gè)體生命周期比雄性長(zhǎng), 產(chǎn)卵期需要更多攝食能量來(lái)維持產(chǎn)卵活動(dòng)(Lee, 1995)。

3.3 生殖能量的投入分配

頭足類的繁殖策略具有多樣性及其環(huán)境適應(yīng)性等特征, 其產(chǎn)卵類型包括瞬時(shí)終端產(chǎn)卵型、多輪產(chǎn)卵型、多次產(chǎn)卵型、間歇終端產(chǎn)卵型和連續(xù)產(chǎn)卵型(Rocha et al, 2001), 隨之的生殖投入類型也具有一定的種特殊性(林東明, 2015)。一般地, 瞬時(shí)終端產(chǎn)卵者傾向于內(nèi)源性生殖投入, 而多輪產(chǎn)卵者、多次產(chǎn)卵者和連續(xù)產(chǎn)卵者等則傾向于外源性生殖投入。前者的生殖能量來(lái)源于自身既已存儲(chǔ)在肌肉、消化腺等組織的能量, 后者的生殖能量則來(lái)源于即時(shí)的餌料攝食(McGrath et al, 2002)。本研究顯示, 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差呈顯著的正相關(guān)關(guān)系(表2、圖6), 顯示其肌肉組織的能量積累不被用于性腺組織發(fā)育。這表明鳶烏賊的生殖能量投入傾向于外源性投入, 這種投入方式應(yīng)該與其多次產(chǎn)卵的繁殖策略(Rocha et al, 2001)相吻合。同時(shí), 鳶烏賊的這種生殖能量投入方式與澳洲雙柔魚(McGrath et al, 2002)和莖柔魚(Nigmatullin et al, 2009)等屬種相一致, 即性腺發(fā)育過(guò)程中的能量需求主要來(lái)源于即時(shí)的餌料攝食; 但是, 有別于強(qiáng)壯桑椹烏賊的生殖能量投入方式, 后者在性腺發(fā)育開始后肌肉組織迅速衰敗以轉(zhuǎn)化能量供給配子發(fā)生及繁殖活動(dòng)(Jackson et al, 2004)。此外, 在性腺Ⅱ期和ⅣⅣ期, 胴體、足腕兩組織的絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差呈弱的負(fù)相關(guān)關(guān)系, 表明這兩組織的絕對(duì)能量積累在這兩個(gè)時(shí)期時(shí)可能轉(zhuǎn)化用于性腺組織的生長(zhǎng)發(fā)育, 但是這種能量轉(zhuǎn)化應(yīng)該是有限的。同時(shí), 如果存在這種情況也一定地說(shuō)明了鳶烏賊生殖能量投入存在一定的靈活性, 肌肉組織能量的使用可能是一種臨時(shí)且有限的輔助行為(Villegas-Ríos et al, 2014; 林東明等, 2017)。

此外, 鳶烏賊中型群雄性個(gè)體肌肉、性腺組織-胴長(zhǎng)殘差分析結(jié)果顯示(表3、圖7), 這些組織的質(zhì)量特征隨著性腺發(fā)育逐步改善; 然而, 在不同性腺成熟度等級(jí)之間, 胴體、足腕和尾鰭等肌肉組織絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差與性腺絕對(duì)能量積累-胴長(zhǎng)殘差的相關(guān)關(guān)系并不一致。這些結(jié)果表明, 在性腺發(fā)育過(guò)程中個(gè)體能量分配具有一定的側(cè)重點(diǎn), 在Ⅴ期時(shí)胴體組織質(zhì)量體征雖然良好, 但相比Ⅳ期時(shí)已經(jīng)開始出現(xiàn)衰退趨勢(shì)。相反, 尾鰭、足腕、性腺等組織的質(zhì)量特征在Ⅱ—Ⅴ期均處于良好狀態(tài)。這可能與鳶烏賊性腺成熟后胴體組織逐漸停止生長(zhǎng), 而尾鰭、足腕需要保持質(zhì)量水平以維持正常的繁殖和攝食等活動(dòng)相關(guān)(Rocha et al, 2001)。與此同時(shí), 性腺組織則持續(xù)保持良好狀態(tài)以產(chǎn)生配子并使其繁殖效率最大化(Lee, 1995; Moltschaniwskyj et al, 2000; Jackson et al, 2004)。這種肌肉和性腺組織的質(zhì)量特征變化類似于與福氏槍烏賊(Collins et al, 1995)和阿根廷滑柔魚(林東明等, 2017)等種類, 這可能是這些種類對(duì)其終生一次繁殖產(chǎn)卵生活史特性的一種適應(yīng)性(Stearns, 1992)。但是, 本研究沒(méi)有發(fā)現(xiàn)精巢排空后的實(shí)驗(yàn)個(gè)體, 尚不能確定繁殖后這些個(gè)體的能量積累及其變化構(gòu)成。因此在今后的研究中需要加強(qiáng)實(shí)驗(yàn)樣本收集, 以完善整個(gè)繁殖活動(dòng)中個(gè)體能量積累與分配策略的研究?jī)?nèi)容。

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Energy accumulation and allocation of somatic and reproductive tissues in medium form of malein the South China Sea

ZHU Kai1, ZHANG Lichuan1, CHEN Xinjun1,2,3,4, YAO Jixiang1, HAN Fei1, LIN Dongming1,2,3,4

1. College of Marine Sciences, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China; 2. Key Laboratory of Sustainable Exploitation of Oceanic Fishery Resources, Shanghai Ocean University, Ministry of Education, Shanghai 201306, China; 3. National Distant-water Fisheries Engineering Research Center, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China; 4. Collaborative Innovation Center for Distant-water Fisheries, Shanghai 201306, China

The energy accumulation and allocation of somatic and reproductive tissues in the medium form of malewere were analyzed by using the technology of energy density determination combined with residual analysis. The results showed that the energy density of mantle, fins, arms, spermatophoric complex, and testis were 21.16±1.44, 21.98±1.51, 21.44±1.50, 20.83±1.70, and 21.41±1.70kJ·g–1, respectively. The energy density for tissue of mantle or spermatophoric complex varied significantly depending on sexual maturity stages, while there were no significant differences between sexual maturity stages for the tissue of fins, arms, or testis. The total energy accumulation for each individual was estimated at 299.31±90.81 kJ, and showed an increasing trend with body size growth. With regards to relative energy accumulation, the somatic tissues, including mantle, fins and arms, accounted for 95.31%~98.04% of the total energy accumulation, but decreased with maturation. The relative energy accumulation in reproductive tissues, being testis and spermatophoric complex, accounted for 1.96%~4.96% of the total energy accumulation, and increased with maturation, in which the maximum value was reached at stage V. The analysis of residuals of relationship between tissue absolute energy accumulation and mantle length, using Model II regression, showed a significantly positive correlation between somatic and gonadal tissues. This evidence suggests that there was no energy remobilization of somatic tissues to fuel reproduction during sexual maturation, and the mode of reproductive investment is more likely to be income breeding in the medium form of male. In this study, we preliminary established the progress of energy accumulation and its allocation in soma and reproductive organs for medium form of malein the South China Sea. These findings should assist future research on its reproductive strategy, as well as sustainable utilizationof this kind of resource in the area.

; male; reproductive strategy; energy investment; South China Sea

date: 2018-10-01;

date: 2019-02-22.

National Natural Science Foundation of China (NSFC41876144, 41276156); National High TechnologyResearch and Development Program (863 Program) (2012AA092303); Natural Science Foundation of Shanghai (16ZR1415400); Shanghai Ocean University College Students' innovation training program (B1-5002-17-0001-2)

LIN Dongming. E-mail: dmlin@shou.edu.cn

P735

A

1009-5470(2019)04-0041-11

10.11978/2018100

http://www.jto.ac.cn

2018-10-01;

2019-02-22。

孫淑杰編輯

國(guó)家自然科學(xué)基金(NSFC41276156); 國(guó)家“八六三”高技術(shù)研究發(fā)展計(jì)劃(2012AA092303); 上海市自然科學(xué)基金(16ZR1415400); 上海海洋大學(xué)大學(xué)生創(chuàng)新活動(dòng)計(jì)劃項(xiàng)目(B1-5002-17-0001-2)

朱凱(1991—), 男, 博士研究生, 主要從事頭足類繁殖生物學(xué)研究。E-mail:zhukaild@126.com

林東明, 主要從事頭足類繁殖生物學(xué)研究。E-mail: dmlin@shou.edu.cn

Editor: SUN Shujie