穴居嚙齒動物震動信號的意義及研究展望

張飛宇， 周建偉， 花立民

(甘肅農(nóng)業(yè)大學(xué)草業(yè)學(xué)院， 草業(yè)生態(tài)系統(tǒng)教育部重點實驗室， 蘭州730070)

動物通訊指動物個體間信息傳遞并能導(dǎo)致信息的共享，這種信息傳遞具有生存的適應(yīng)意義。通訊信號代表著一系列復(fù)雜的生物信息，如求偶、警戒、敵對等(衛(wèi)萬榮等，2016)。因此，通訊信號是動物生命活動最重要的表現(xiàn)形式之一，充分體現(xiàn)在維持社群結(jié)構(gòu)、協(xié)同捕食、逃避敵害及繁衍后代等方面(Francescoli & Carlos，1998；Laceyetal.，2010)。動物通訊具有多種模式，包括聲音、視覺、觸覺、化學(xué)和震動等，其中震動通訊是一種比較特殊的交流方式(Partan & Marler，1999)，即動物通過敲擊環(huán)境基質(zhì)產(chǎn)生震動信號，進而實現(xiàn)個體或社群間的信息聯(lián)系(Bradbury & Vehrencamp，2012)。

具有震動通訊功能的動物很多。在節(jié)肢動物門Arthropoda中，超過23萬種物種使用震動信號實現(xiàn)領(lǐng)域保護、競爭、屈服、交配和躲避天敵等多種信息傳遞(Hill，2009；Cocroftetal.，2015)。震動信號在爬行動物中也有發(fā)現(xiàn)，如雄性變色龍Chamaeleocalyptratus敲擊樹枝發(fā)出震動信號尋求配偶(Barnett，1999)。哺乳動物中，非洲象Loxodontaafricana通過接受地表和空氣的震動，來了解并告知同伴百里外的水源、天敵等情況(Cocroftetal.，2015)；維基尼亞鹿Odocoileusvirginianus和尤氏大袋鼠Macropuseugenii遇到捕食者時會跺腳產(chǎn)生震動信號以警告同類(Blumsteinetal.，2000)。小型哺乳動物中，震動信號也被普遍使用，特別是視覺或聽覺退化的物種，它們通常會敲擊土壤傳播震動信號(Cooperetal.，1993；Hill，2009)。穴居嚙齒動物大部分營地下生活，建造了復(fù)雜的洞道系統(tǒng)用于覓食、繁殖、避敵等(Nevo，2007)。這些穴居嚙齒動物雖然保留了一定的視覺和聽覺能力，但在黑暗的洞道中，視覺信號傳遞非常有限(Francescoli & Carlos，1998；Laceyetal.，2010)。聲音信號由于聲波能量低，且曲折、松軟的洞道環(huán)境會反射和吸收大部分聲波。聲音信號在相隔的洞道間傳遞幾乎是不可能的(Randall & King，2001)。因此，穴居嚙齒動物在長期演化中，部分物種會敲擊洞道頂端或側(cè)壁的土壤產(chǎn)生震動信號，進而傳播到相鄰或較遠(yuǎn)的洞道實現(xiàn)信息交流，特別是獨居型穴居嚙齒動物(Narinsetal.，1992；Cooperetal.，1993；Mason & Narins，2001)。

棲息環(huán)境的復(fù)雜性增加了穴居嚙齒動物震動信號的解讀難度，目前國內(nèi)外關(guān)于穴居嚙齒動物震動信號的研究和報道相對較少。穴居嚙齒動物在陸地生態(tài)系統(tǒng)中具有重要的功能，研究震動信號對于了解其物種進化、種群動態(tài)等具有重要作用(劉錦上等，2011)。因此，本文在查閱國內(nèi)外研究文獻的基礎(chǔ)上，對穴居嚙齒動物震動信號的研究現(xiàn)狀進行綜述，總結(jié)現(xiàn)有的科研成果并分析了震動信號研究面臨的挑戰(zhàn)，同時展望未來的研究方向及其應(yīng)用。

1 具有震動通訊的穴居嚙齒動物種類及其分布

穴居嚙齒動物主要包括更格盧鼠科Heteromyidae、倉鼠科Cricetidae、松鼠科Sciuridae、濱鼠科Bathyergidae、櫛鼠科Ctenomyidea、竹鼠科Rhizomyidae等物種，廣泛分布于除大洋洲和南極洲外的世界各地的草原、農(nóng)田及森林(衛(wèi)萬榮等，2016)。埃氏小鼴形鼴鼠Spalaxehrenbergi是世界上第一個記錄到使用震動信號進行種內(nèi)交流的穴居嚙齒動物(Radoetal.，1987)。目前發(fā)現(xiàn)使用震動信號交流的穴居嚙齒動物有7科23種(表1)。分別為濱鼠科、倉鼠科、鼴形鼠科Spalacidae、刺豚鼠科Dasyproctidae、更格盧鼠科、鼠科Muridae、松鼠科，其中，濱鼠科和更格盧鼠科使用震動信號交流的物種最多，研究也較為詳細(xì)。依據(jù)其社會性分為獨居型和群居型2種。在地理分布上，這些穴居嚙齒動物在世界各地都有發(fā)現(xiàn)，其中非洲具有震動信號的穴居嚙齒動物種類最多(Wilson & Reeder，2005)。

2 穴居嚙齒動物震動信號的作用

2.1 保護領(lǐng)域

自然界多數(shù)動物有很強的領(lǐng)域保護意識，穴居嚙齒動物也不例外(Mason & Narins，2001)。與大型動物通過爭斗保護其領(lǐng)域或侵占同類領(lǐng)域方式有所不同，一些穴居嚙齒動物為避免爭斗受傷，演化出一種獨特的競爭行為，即通過土壤傳遞震動信號表達各自實力從而避免雙方受傷(Giannonietal.，1997；Radkaetal.，2013)。Randall(1997)發(fā)現(xiàn)穴居嚙齒動物在采食和挖掘過程中，為保護領(lǐng)域，會不斷敲擊洞壁產(chǎn)生震動信號表明領(lǐng)域范圍或進行領(lǐng)域防御?，F(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn)，存在這種領(lǐng)域保護行為的穴居嚙齒動物共有5科14種(表1)。

2.2 求偶

獨居型穴居嚙齒動物非繁殖期生活在各自的穴居系統(tǒng)中，彼此相隔，很少遇到(Nevo，2007)。但在繁殖期，獨居型穴居嚙齒動物使用震動信號交流來確定異性的位置，增加相遇的可能性和確定對方是否接受交配(Radoetal.，1987)。繁殖期穴居嚙齒動物震動信號根據(jù)發(fā)生時間主要分為交配前和交配后2種。交配前信號主要存在于雌雄間或雄性個體之間：一是告知對方自己的個體信息，如體況、位置等(Bourke，1991；Hethetal.，2010)；二是有些穴居嚙齒動物雌雄個體間傳達自己的“血統(tǒng)”，防止近親繁殖(Randall，1989)；三是告知對方自己是否進入最適交配階段(Agrenetal.，1989)；四是雄性個體之間為爭奪配偶告知對方自己的體況信息，用來表達競爭優(yōu)勢(Agrenetal.，1989；Blumsteinetal.，2000)。交配后發(fā)出震動信號主要是警告、驅(qū)逐對方拒絕再次交配(Daly & Daly，1975)。繁殖期利用震動信號進行交流的穴居嚙齒動物共有4科15種(表1)。

2.3 躲避天敵

穴居嚙齒動物主要通過生理和行為上的進化以降低被捕食的概率。Skliba等(2008)研究霜鼠Heliophobiusargenteocinereus時發(fā)現(xiàn)，它們會感知來自地表的震動而進入更深的巢區(qū)以躲避天敵。Randall等(1997，2000)在研究旗尾更格盧鼠Dipodomysspectabilis和大沙鼠Rhombomysopimus時發(fā)現(xiàn)，它們都可以利用捕食者接近時產(chǎn)生的震動信號來評估不同類型捕食者所構(gòu)成的風(fēng)險，并通過不同類型叫聲和足部敲擊的方式通知同類或警告天敵。例如，當(dāng)1條不能進入大沙鼠洞穴的俄羅斯獵狼犬Canislupus接近時，大沙鼠多在洞穴外敲擊產(chǎn)生警報信號；但是當(dāng)1條可以進入大沙鼠洞穴的沙蟒Erixmiliaris接近時，大沙鼠更多在洞穴內(nèi)發(fā)出警報信號(Randalletal.，2000)；當(dāng)松蛇Pituophismelanoleucus存在時，旗尾更格盧鼠也會發(fā)出不同類型的警報信號(Randall & Matocq，1997)。這種警報信號既可作為種內(nèi)的警報信號，又可告知捕食者自己的警覺和身體狀況。蛇可以通過其皮膚、肌肉和耳朵中的低頻感受器來感知這些震動信號，不餓的蛇會遠(yuǎn)離這些震動信號，而饑餓的蛇會接近這些震動信號，但是敲擊的次數(shù)會隨著鼠和蛇的距離增加而降低或消失(Randall & Matocq，1997；Randalletal.，2000)。查閱文獻發(fā)現(xiàn)，通過震動信號避敵的穴居嚙齒動物有5科7種(表1)。

2.4 食物定位

穴居嚙齒動物長期營地下生活，通過挖掘采食土壤中植物根、鱗莖等為食。許多情況下，穴居嚙齒動物常常挖掘數(shù)百米的洞道，以收集足夠的食物來維持正常的營養(yǎng)需要(蘇建平，1992；Nevo，2007；Hethetal.，2010)。這種挖掘過程不僅會耗費大量的能量，有時會增加被捕食的風(fēng)險(Vleck，1981；Kimchietal.，2005)。因此，穴居嚙齒動物在尋找食物過程中不會盲目挖掘洞道消耗能量。研究發(fā)現(xiàn)食蟲目Insectivora納米比亞沙漠金鼴鼠Amblysomushottentotus把頭埋入沙子中，利用沙漠中食物發(fā)出的震動信號來定位食物(Narinsetal.，1997)。穴居嚙齒動物中，埃氏小鼴形鼴鼠可以利用自身產(chǎn)生的震動波作為回聲定位來確定障礙物的大小和形狀，估計地下障礙物的位置，在挖掘過程中巧妙利用最短的挖掘距離避開障礙物的影響(Kimchietal.，2005)，此研究結(jié)果暗示其可能應(yīng)用震動信號定位地下食物，以最小的取食代價獲得最大的取食收益。

3 震動信號的發(fā)生和接收部位

3.1 震動信號的發(fā)生部位

穴居嚙齒動物在挖掘過程中都會產(chǎn)生震動信號，但在種內(nèi)或者種間的交流中可能沒有現(xiàn)實意義。只有使用特定身體部位敲擊，并產(chǎn)生有規(guī)律的震動信號，才能被種內(nèi)所理解。因此，敲擊是穴居嚙齒動物在土壤介質(zhì)中傳播震動信號最常用的方式(Hill，2009)。不同種類的穴居嚙齒動物敲擊的部位不同，所產(chǎn)生的信號特征也不相同。

目前在國內(nèi)外研究中，穴居嚙齒動物敲擊部位主要包括足部、頭部、吻端和牙齒等。具有敲擊行為的23種穴居嚙齒動物中，74%使用足部敲擊，13%使用門齒敲擊，使用頭部、吻端和胸部敲擊合計占13%。因此，足部是穴居嚙齒動物制造震動信號最常用的部位。使用足部發(fā)出震動信號的穴居嚙齒動物敲擊的方式也不相同。岬鼠用2只后足在洞穴內(nèi)交替敲打地面產(chǎn)生震動信號(Narinsetal.，1992；Bennett & Jarvis，2010)；旗尾更格盧鼠通過2只后足同時敲擊產(chǎn)生震動信號(Randall & King，2001)；荒漠更格盧鼠Dipodomysdeserti僅使用1只足敲擊產(chǎn)生震動信號(Randall，1993)。另外，有些穴居嚙齒動物通過身體的其他部位產(chǎn)生震動信號。如法國田鼠Microtusduodecimcostatus、格氏田鼠Microtusgerbei、奇異鼴鼠Tachyoryctesdaemon使用牙齒敲擊洞壁產(chǎn)生震動信號(Masonetal.，2010)；埃氏小鼴形鼴鼠、中華鼢鼠Eospalaxfontanierii分別使用頭部、吻端敲擊洞壁產(chǎn)生震動信號(Nevoetal.，1991，李金鋼等，2001)。Radka等(2013)在室內(nèi)試驗時，發(fā)現(xiàn)雄性安哥拉隱鼠Cryptomysmechowi在與不熟悉的雄性相遇時，會使用胸部撞擊塑料管壁，但是這個震動信號的生物學(xué)意義還有待驗證。

3.2 震動信號的接受部位

穴居嚙齒動物對發(fā)出的震動信號，必須通過有效途徑來接收信息，才能做出正確的反應(yīng)，如果錯過正確信息或接收到不正確信息，可能會付出昂貴的代價，如失去交配機會、覓食困難以及被捕食等(Kimchietal.，2005)。因此，穴居嚙齒動物進化出一系列接收震動信號的有效途徑(Nevoetal.，1991)，主要分為聽覺感知和軀體感知。

3.2.1 聽覺感知震動信號被聽覺系統(tǒng)感知有2種途徑：一是空氣傳導(dǎo)，即震動信號通過固體介質(zhì)傳遞到空氣介質(zhì)后產(chǎn)生聲波經(jīng)外耳道引起鼓膜震動，鼓膜把接收到的聲音上傳到內(nèi)耳神經(jīng)從而接收信號；二是骨傳導(dǎo)，即震動信號通過顱骨、牙齒和牙床等作為“中轉(zhuǎn)”，直接把震動信號傳送到內(nèi)耳神經(jīng)(莫穎余，2018)。但是，第一種傳遞途徑對于完全營地下生活的穴居嚙齒動物不太適用。因為依靠空氣傳導(dǎo)的震動信號即使在理想的機械轉(zhuǎn)換條件下，聲音傳輸?shù)男室埠艿?Radoetal.，1989)。在現(xiàn)實情況下，自然環(huán)境中存在大量背景噪聲，一些穴居嚙齒動物外耳退化，增加了接收難度(Wilkinsetal.，1999)。這些因素都不利于完全營地下生活嚙齒動物依靠空氣傳導(dǎo)途徑接收震動信號。為補償空氣中聲音傳導(dǎo)和接收的限制，許多穴居嚙齒動物都是通過骨傳導(dǎo)方式接收震動信號。Rado等(1989)和Klauer等(1997)發(fā)現(xiàn)埃氏小鼴形鼴鼠利用臉頰和下顎緊貼洞壁，接收土壤介質(zhì)傳遞的震動信號，然后通過骨傳導(dǎo)方式將震動信號傳遞到內(nèi)耳神經(jīng)。

3.2.2 軀體感知動物接收信號通道的研究發(fā)現(xiàn)，軀體感知早于聽覺感知。軀體感知獨立于聽覺系統(tǒng)(Hill，2009)。部分穴居嚙齒動物通過軀體感知的途徑接收震動信號(Nevoetal.，1991)。一般情況下，聽覺系統(tǒng)用來接收震動較強和相對距離較近的震動信號；軀體感知則接收震動較弱和相對較遠(yuǎn)的震動信號。二者對于震動信號接收是共同作用，還是獨立存在，其機制還有待進一步探究。此外，幾乎所有的穴居嚙齒動物身上都存在感覺毛發(fā)。感覺毛發(fā)相對比較敏感，既可以像骨傳導(dǎo)一樣感受震動信號，也可以感受到由于洞道內(nèi)動物走動導(dǎo)致的空氣流速細(xì)微變化(Klaueretal.，1997；Nowak，1999)。

Hunt(1961)通過生理試驗，發(fā)現(xiàn)一些真獸亞綱Eutheria哺乳動物軀體具有帕西尼安小球。帕西尼安小球是機械性刺激感受器，對震動尤為敏感，能感知到1.0 cm以外的震動信號。埃氏小鼴形鼴鼠也使用這種感受器接收震動信號，從而實現(xiàn)種內(nèi)交流(Nevoetal.，1991)。Klauer等(1997)試驗發(fā)現(xiàn)埃氏小鼴形鼴鼠吻端中存在簡單的層狀微粒。Kimchi等(2005)在埃氏小鼴形鼴鼠爪部無毛皮膚的組織學(xué)檢查中，發(fā)現(xiàn)可用于探測低頻地震波的片狀小體，層狀微粒和片狀小體與帕西尼安小球的機械感受器的功能類似。許利娜(2016)在研究高原鼢鼠Myospalaxfontanier時發(fā)現(xiàn)，其耳蝸、尾部、足墊和鼻墊組織中存在較高水平的Prestin蛋白。Prestin蛋白是新發(fā)現(xiàn)的陰離子轉(zhuǎn)運家族蛋白成員，具有將聲波機械能轉(zhuǎn)變成電能的能力及放大聽力的作用(Zhengetal.，2000)。高原鼢鼠尾部、足墊和鼻墊可能是感知震動信號的主要身體部位(許利娜等，2016)。食蟲目星鼻鼴鼠Condyluracristata的前肢中也存在著某種機械感受器，可能用于探測地面上捕食者接近時所產(chǎn)生的震動信號(Catania & Kaas，2010)。

4 挑戰(zhàn)

查閱國內(nèi)外現(xiàn)有的穴居嚙齒動物震動通訊研究發(fā)現(xiàn)，穴居嚙齒動物震動信號的研究成果相對較少。分析其原因可能有以下幾點：第一，震動信號的系統(tǒng)性研究不足。穴居嚙齒動物按年齡可分為亞成體和成體，按性別可分為雌性和雄性。穴居嚙齒動物在每個不同的發(fā)育階段發(fā)出的震動信號特征及其生物學(xué)意義有可能不同。在聲音信號研究領(lǐng)域發(fā)現(xiàn)，許多鳥類可以隨著外界環(huán)境的變化調(diào)整鳴叫聲(Payne，1981)。如靛藍(lán)彩鹀Passerinacyanea和褐頭牛鸝Molothrusater的幼鳥在成年后會改變鳴聲(O’Loghlen & Rothstein，1993)；成年歐亞鴝Erithacusrubecula會隨著新鄰居的到來改變鳴聲，也會在一個新地方定居后調(diào)整鳴聲(Brindley，1991)。它們隨著外界環(huán)境變化調(diào)整鳴聲起到種內(nèi)交流和“聲音簽名”的作用(Payne，1981)，即像人的名片一樣表明自己是誰。穴居嚙齒動物震動通訊也存在相似現(xiàn)象，如旗尾更格盧鼠先使用特殊敲擊信號標(biāo)記自己，再通過不同敲擊頻率和信號強度傳遞不同信息(Randall，1989)。但是從目前對穴居嚙齒動物震動信號的研究來看，尚無一個關(guān)于穴居嚙齒動物在不同性別和不同發(fā)育時期，對不同震動信號特征的系統(tǒng)研究。第二，目前尚不能完全明確解析出穴居嚙齒動物震動信號的生物學(xué)意義。穴居嚙齒動物會產(chǎn)生不同的敲擊次數(shù)、敲擊頻率和敲擊力度的震動信號。這些震動信號代表著不同的生物學(xué)意義，如領(lǐng)地保護、求偶、侵占等行為。國內(nèi)外在研究穴居嚙齒動物的震動通訊時，都有記錄到震動信號。但是對于室內(nèi)采集到不同信號在野外驗證其生物學(xué)意義仍是一個極大的挑戰(zhàn)。第三，目前對于穴居嚙齒動物震動信號的接收途徑依然比較模糊，對于聲音傳導(dǎo)和骨傳導(dǎo)的復(fù)雜性，驗證性試驗尚未確定。因此，對于震動途徑和接收途徑也沒有明確答案。

5 展望

震動通訊具有漫長的進化史，它在物種的多樣性和生物信息交流中都具有重要作用，震動通訊也被證明是理解個別物種行為的關(guān)鍵(Cocroftetal.，2015)。因此，了解穴居嚙齒動物震動信號的意義，不僅能完善其生物學(xué)研究，而且對理解其行為學(xué)研究中的一些問題，甚至能為人類醫(yī)療領(lǐng)域研究提供一個全新的思路。

5.1 鼠害防治

近30年來，我國草原鼠害呈現(xiàn)逐漸加重的趨勢，其中青藏高原特有種高原鼠兔Ochotonacurzoniae和高原鼢鼠危害尤為嚴(yán)重(洪軍等，2014)。但嚙齒動物又是草原生態(tài)系統(tǒng)的重要成員，是生態(tài)系統(tǒng)物質(zhì)循環(huán)和能量轉(zhuǎn)化中的重要一環(huán)(夏武平，1986)。正常情況下，嚙齒動物適度的啃食和挖掘有利于維持草地生態(tài)系統(tǒng)平衡，但當(dāng)其密度過高時就會造成草原鼠害(張知彬，2003)。目前，高原鼢鼠防治以弓箭法、化學(xué)藥劑和生物毒素滅鼠為主，弓箭滅鼠優(yōu)點多、滅鼠效果良好、不會造成病毒殘留，但費用比較大、成本高，只能在小范圍使用，化學(xué)藥劑和生物毒素滅鼠效果較好，但藥劑和毒素殘留對家畜、野生動物乃至人類都有影響(張德勇，2011)。研究表明高原鼢鼠繁殖期是防治其危害的關(guān)鍵時期(楊生妹等，2007)。如果能發(fā)現(xiàn)高原鼢鼠震動通訊的機理，掌握其繁殖期震動信號特征、途徑等，那么就可以在高原鼢鼠繁殖期進行震動信號干擾，影響其雌雄個體求偶定位，降低其交配成功率，進而控制其種群密度。這種生態(tài)防治方法既能控制高原鼢鼠種群數(shù)量，又可實現(xiàn)保護生物多樣性的目的，應(yīng)用前景十分廣闊。

5.2 聽學(xué)領(lǐng)域

大多穴居嚙齒動物長期營地下生活導(dǎo)致視覺退化，促使軀體感知的進化。穴居嚙齒動物的軀體感知像是為它們自己裝上了一副“眼睛”，既可以分辨捕食者的靠近，又可通過自己發(fā)出震動信號和接收返回的震動信號了解周圍環(huán)境(許利娜等，2016)。目前，全球有3.6億殘疾性聽覺障礙患者，約占人口總數(shù)的5%(World Health Organization，2012)。我國聽力殘疾人數(shù)達2 054萬人，約占?xì)埣踩丝倲?shù)的24%(第二次全國殘疾人抽樣調(diào)查辦公室，2008)。如果能明晰穴居嚙齒動物軀體感受機制，根據(jù)其原理做出仿生學(xué)的傳感器。這種傳感器提高殘疾性聽覺障礙患者對于周圍環(huán)境的感知能力，相當(dāng)于為他們重新裝上了一雙“耳朵”，給他們的生活提供了極大的便利，也為聽學(xué)領(lǐng)域提供了新的研究方向。