木本植物AGAMOUS-like直系同源基因研究進(jìn)展

周開顏　徐思遠(yuǎn)　吳秋亭　石雨　徐啟江

摘要：? 決定擬南芥花器官發(fā)育的關(guān)鍵調(diào)節(jié)因子AGAMOUS （AG）控制生殖器官的形成和分生組織決定性，與性別分化、開花結(jié)果等過(guò)程密切相關(guān)。然而，盡管對(duì)模式植物和一些重要經(jīng)濟(jì)植物的AG類基因已有深入研究，但關(guān)于木本植物直系同源基因研究還有待拓展。深入探究AG基因在木本植物花發(fā)育進(jìn)程中的調(diào)控機(jī)制對(duì)于林木遺傳育種具有重要的指導(dǎo)意義。本文重點(diǎn)闡述了木本植物AG-like同源基因的系統(tǒng)進(jìn)化和表達(dá)模式，并對(duì)需深入研究的方向進(jìn)行了探討。

關(guān)鍵詞：? AGAMOUS-like基因;木本植物;花發(fā)育;直系同源基因

中圖分類號(hào)：? ?S 535. 2? ? ? ? ? ? ? ? ? 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：? ?C

基于對(duì)模式植物擬南芥（Arabidopsis thaliana）和金魚草（Antirrhinum majus）的MADS-box轉(zhuǎn)錄因子突變體的研究，提出了被子植物花發(fā)育經(jīng)典的ABC模型，后來(lái)逐漸發(fā)展為ABCDE模型[ 1 ]。AG是第一個(gè)被分離的MADS-box基因，也是擬南芥中唯一的C類基因[ 2 ]，其精細(xì)的分子調(diào)控機(jī)制也一直是植物發(fā)育遺傳學(xué)研究的熱點(diǎn)。近年來(lái)，隨著對(duì)木本植物花發(fā)育分子機(jī)制研究的不斷深入，AG-like基因功能多樣性的事實(shí)表明經(jīng)典花發(fā)育模型中C類基因調(diào)控花器官發(fā)育具有特異性的觀點(diǎn)存在一定局限。

1 裸子植物AGAMOUS-like同源基因系統(tǒng)發(fā)育及作用機(jī)制

1. 1 裸子植物AGAMOUS-like同源基因系統(tǒng)發(fā)育

AG出現(xiàn)在裸子植物和被子植物分化之前，在隨后3億年的進(jìn)化過(guò)程中其功能具有一定保守性。黑云杉（Picea mariana） SAG1在擬南芥中異源表達(dá)，可引起萼片向心皮、花瓣向雄蕊的同源轉(zhuǎn)換的事實(shí)表明：控制被子植物花發(fā)育和裸子植物孢子葉球發(fā)育的遺傳途徑具有同源性[ 3 ]。羅漢松（Podocarpus reichei）與紅豆杉（Taxus globosa）的AG直系同源基因PodAG和TgAG與DAL2具有同源性， 但它們的表達(dá)模式不同， 表明紫杉科植物的假種皮與松科植物的珠鱗及羅漢松科植物的肉質(zhì)鱗被是不同類型的器官。

AG亞家族基因調(diào)控種子植物生殖器官發(fā)育的功能存在保守性，不同物種AG基因的表達(dá)模式不同可使其生殖器官形態(tài)差異顯著。系統(tǒng)發(fā)育分析表明，杉科植物日本柳杉（Cryptomeria japonica）的CjMADS4、柏科植物羅漢柏（Thujopsis dolabrata）的TdMADS3、歐洲刺柏（Juniperus communis）JcMADS2屬于MIKC-型MADS-box基因家族的AG進(jìn)化枝，與其他裸子植物的AG類基因例如DAL2、GBM5、GGM3和CyAG聚為一支。但松科和柏科的AG直系同源基因的不同表達(dá)模式說(shuō)明，松科的珠鱗與柏科的種子球果不具有形態(tài)同源性，TdMADS3和JcMADS2在種子球果發(fā)育晚期時(shí)的不育苞片中表達(dá)，印證了這些基因可能獲得了新功能[ 5 ]。

1.2 裸子植物AG作用機(jī)制

AG基因在裸子植物的生殖器官中表達(dá)，將輻射松（Pinus radiata） AG同源基因PrAG1部分結(jié)構(gòu)域敲除并在煙草中異位表達(dá)，35S：：MI轉(zhuǎn)基因煙草株系產(chǎn)生花序結(jié)構(gòu)變化和雄性不育特征，使花粉和種子形成減少，但花序分枝和花數(shù)量增加，這為通過(guò)轉(zhuǎn)基因獲得雄性不育株系提供了思路和途徑。

銀杏（Ginkgo biloba）的AG類基因在肉質(zhì)果實(shí)的發(fā)育和成熟過(guò)程中表達(dá)。異位表達(dá)銀杏AG基因的番茄，其萼片在近端連接，并伴隨著果實(shí)的發(fā)育和成熟逐漸變得更厚，出現(xiàn)黃橙色表型，說(shuō)明它們經(jīng)歷了向心皮樣結(jié)構(gòu)的同源性轉(zhuǎn)變。表明裸子植物基因不僅具有調(diào)控雌性生殖器官發(fā)育的C功能，而且還可能與其他基因共同調(diào)控果實(shí)發(fā)育[ 7 ]。

2 被子植物AGAMOUS-like同源基因系統(tǒng)發(fā)育及表達(dá)模式

2. 1 木本被子植物AG同源基因的系統(tǒng)進(jìn)化

在AG基因家族進(jìn)化過(guò)程中發(fā)生了2次主要的基因重復(fù)事件，其中一次發(fā)生在被子植物和裸子植物分化之后，被子植物進(jìn)化的早期，產(chǎn)生了C進(jìn)化系和D進(jìn)化系;另外一次發(fā)生在C進(jìn)化系，薔薇類和菊類分化之后，產(chǎn)生了euAG和PLE進(jìn)化系。基因表達(dá)或編碼序列的變化可以獲得亞功能化或新功能化保留的重復(fù)基因，有助于生物體的遺傳穩(wěn)定性和多樣性。

從薔薇科的核心屬植物太行花（Taihangia rupestris）中分離出TrAG和TrSHP兩個(gè)MADS-box基因，分別是euAG和PLE譜系的進(jìn)化枝成員。原位雜交分析表明，二者主要在雄蕊、心皮和胚珠中表達(dá)。當(dāng)首先觀察到雄蕊原基時(shí)，TrAG最初在花分生組織區(qū)域中表達(dá)，后啟動(dòng)雄蕊和心皮。而在這個(gè)發(fā)育階段沒(méi)有觀察到TrSHP信號(hào)。在心皮發(fā)育的晚期階段，TrAG在胚珠、子房以及發(fā)育中的柱頭中被檢測(cè)到表達(dá)，TrSHP表達(dá)僅限于胚珠，35S：：TrAG和35S：：TrSHP的轉(zhuǎn)基因擬南芥植株分別表現(xiàn)出相似的表型。此外，轉(zhuǎn)基因35S：：TrSHP擬南芥花被脫落受到抑制。酵母雙雜交測(cè)定表明TrAG可以與TrSEP3相互作用，而TrSHP不能。說(shuō)明在真雙子葉植物中euAG和PLE譜系補(bǔ)償方式不同，euAG和PLE旁系同源物TrAG和TrSHP可能通過(guò)表達(dá)模式的改變和編碼區(qū)域中的積累變化而具有亞功能或新功能[ 8 ]。

棕櫚亞科植物Ptychospermatinae總是形成不同大小的花序。然而，從進(jìn)化的角度來(lái)看，它們?cè)谛廴飻?shù)量方面表現(xiàn)出很大的差異（幾個(gè)到幾十個(gè)甚至幾百個(gè)）。使用AGAMOUS作為5個(gè)核標(biāo)記之一和3個(gè)葉綠體標(biāo)記（matK序列，ndhA和RPS15-ycf1）相結(jié)合，提出了一種新的進(jìn)化亞族假說(shuō)，確定了4個(gè)主要分支[ 9 ]，各分支成員的雄蕊數(shù)量存在差異。

2. 2 木本被子植物AG同源基因表達(dá)調(diào)控

木本植物尤其是多年生木本植物，從營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)到生殖生長(zhǎng)的過(guò)渡，需要經(jīng)過(guò)反復(fù)的季節(jié)性變化和替代性增長(zhǎng)之后才會(huì)發(fā)生，其調(diào)控自身開花和果實(shí)發(fā)育的機(jī)制也更為復(fù)雜。對(duì)于桃（Prunus persica）的C類器官特征基因PPERAG在不同組織以及果核硬化過(guò)程中果實(shí)果皮中的表達(dá)模式、序列結(jié)構(gòu)和系統(tǒng)發(fā)育分析表明：PPERAG基因參與桃花和果實(shí)發(fā)育，并且在多年生木本樹木中的作用與在模式植物中的功能相容[ 10 ]。原位雜交顯示與擬南芥AG同源的歐洲白樺（Betula pendula Roth） BpMADS6基因在心皮，胚珠和雄蕊中表達(dá)，但不在花被片或鱗片中表達(dá)。在一些轉(zhuǎn)基因樺樹植物中，35S：：BpMADS6正義或反義構(gòu)建體導(dǎo)致花被片數(shù)量增加并且在一些雄性花序中完全缺乏雄蕊。這表明BpMADS6參與花的形成，并且和AG的功能同源[ 11 ]。

廣玉蘭（Magnolia grandiflora）種子發(fā)育后期，涉及外種皮軟化和顏色變化的相關(guān)基因表達(dá)，其中包括AG基因[ 12 ]。紅花玉蘭（Magnolia wufengensis） MwAG基因僅在雌雄蕊中表達(dá)，在幼葉、外輪花被和內(nèi)輪花被中不表達(dá)。在花器官形態(tài)分化過(guò)程中，MwAG基因在雌雄蕊原基分化期和成熟期均維持在一個(gè)較高水平，且在雄蕊中的表達(dá)波峰早于雌蕊，這與雌雄蕊形態(tài)分化的時(shí)間基本吻合;在花芽分化早期，相同大小的花芽，瓣數(shù)越多，MwAG基因在雌雄蕊中的表達(dá)量越低，其結(jié)果與不同瓣數(shù)雌雄蕊分化的時(shí)間一致，即瓣數(shù)越多，雌雄蕊分化越晚[ 13 ]。黃金樹（Cat alpaspeciosa） AG同源基因CaspAG在花發(fā)育過(guò)程中同樣僅在雄蕊和雌蕊中表達(dá)，而在莖、葉片、萼片和花瓣中幾乎不表達(dá)。實(shí)時(shí)熒光定量PCR分析結(jié)果表明：CaspAG基因在雌雄蕊原基分化期至雌雄蕊成熟期均有表達(dá)，在雌雄蕊發(fā)育成熟期表達(dá)量達(dá)到最高;且在雄蕊中表達(dá)高峰的時(shí)間明顯早于雌蕊，這與雌、雄蕊形態(tài)成熟的時(shí)間也基本吻合。與紅花玉蘭的表達(dá)模式基本相似[ 14 ]。

石榴（Punica granatum）在胚珠發(fā)育停止的關(guān)鍵階段，顯示出了功能性雄花（function male flower，F(xiàn)MF）和雙性花（bisexual flower，BF）之間AG類同源基因（Gglean028014，Gglean026618和Gglean028632）表達(dá)模式的差異[ 15 ]。馬兜鈴（Aristolochia fmbriata） C類基因AfmSTK的時(shí)空表達(dá)限于雄蕊，子房和胚珠，表明了保守的雄蕊和心皮同一性功能，與核心真雙子葉和單子葉植物中報(bào)道的一致。此外，AfmSTK在器官脫落和開裂區(qū)的表達(dá)可能與其衰老過(guò)程有關(guān)[ 16 ]。麻瘋樹（Jatropha curcas）中20多種AGAMOUS類轉(zhuǎn)錄因子均有助于雌性花胚囊發(fā)育[ 17 ]，且qRT- PCR結(jié)果表明AG類基因在麻瘋樹（Jatropha curcas）的雄花和雌花中表達(dá)水平較高[ 18 ]。

在香蕉（Musa nana）花和果實(shí)提取物中發(fā)現(xiàn)的一種CArG-box序列結(jié)合AG蛋白的DNA-蛋白質(zhì)互作現(xiàn)象表明AG因子參與香蕉果實(shí)成熟和花卉生殖器官發(fā)育[ 19 ]。AGAMOUS類轉(zhuǎn)錄因子的bHLH結(jié)構(gòu)域在番木瓜（Carica papaya）胚性愈傷組織中促進(jìn)次生代謝產(chǎn)物尤其是苯丙氨酸的合成，進(jìn)而促進(jìn)其胚性愈傷組織的分化和體細(xì)胞胚的發(fā)生[ 20 ]。

甜櫻桃（Prunus avium） AG亞家族基因PaMADS5在花的雄蕊和心皮中表達(dá)，但表達(dá)量受赤霉素的影響，隨著赤霉素處理濃度的升高，PaMADS5的表達(dá)逐漸升高[ 21 ]。AG也是藤本植物葡萄（Vitis vinifera）簇緊密化的關(guān)鍵基因，因?yàn)樗绊懥顺嗝顾鼗虻谋磉_(dá)，導(dǎo)致簇長(zhǎng)度和漿果大小增加[ 22 ]。

毛果楊（Populus trichocarpa） AG直系同源基因PTAG2的第二內(nèi)含子與最小35S啟動(dòng)子序列融合創(chuàng)建出兩個(gè)人工啟動(dòng)子fPTAG2I （PTAG2內(nèi)含子序列的正向）和rPTAG2I （PTAG2內(nèi)含子序列的反向取向），由rPTAG2I啟動(dòng)子驅(qū)動(dòng)表達(dá)白喉毒素A （DT-A）基因的轉(zhuǎn)基因煙草在溫室條件下產(chǎn)生了無(wú)花，中性（無(wú)雄蕊和無(wú)心皮）和無(wú)心皮3種花粉消融表型，這些轉(zhuǎn)基因品系的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)類似于野生型植物的營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)，rPTAG2I人工啟動(dòng)子在營(yíng)養(yǎng)組織和器官中沒(méi)有可檢測(cè)的活性，即rPTAG2I：：DT-A基因可產(chǎn)生保持正常營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)的無(wú)花楊，這一無(wú)花果性狀對(duì)于防止花粉和種子介導(dǎo)的轉(zhuǎn)基因流動(dòng)具有重要意義[ 23 ]。研究者還發(fā)現(xiàn)，毛果楊（Populus trichocarpa）轉(zhuǎn)錄區(qū)“基因體甲基化”的基因甚至比啟動(dòng)子甲基化的基因表達(dá)量低，即基因體甲基化對(duì)轉(zhuǎn)錄的抑制作用比啟動(dòng)子甲基化更強(qiáng)，且在雄性柔荑花序中，基因體甲基化比啟動(dòng)子甲基化更頻繁。這一結(jié)論說(shuō)明：在表觀水平上存在一個(gè)更加新穎的策略調(diào)控被子植物柔荑花序的發(fā)育[ 24 ]。AGAMOUSlike2基因?qū)τ诮獬龣烟遥≒runus pseudocerasus）休眠也顯示出顯著的表觀遺傳作用[ 25 ]。

3 AG同源基因與重瓣花表型效應(yīng)

對(duì)于星花木蘭（Magnolia stellata） AG直系同源基因MastAG，mastag 2和mastag 3表達(dá)分析表明：三種選擇性剪接亞型僅在發(fā)育的雄蕊和心皮中表達(dá)，MastAG的功能類似內(nèi)源AG，可確定心皮的身份，mastag 2和mastag 3關(guān)鍵域或子域缺失導(dǎo)致C功能的喪失。然而，在擬南芥中異位表達(dá)mastag 2產(chǎn)生的花萼片轉(zhuǎn)變?yōu)樾钠?，但沒(méi)有花瓣和雄蕊，而異位表達(dá)mastag 3的株系類似于花突變體表型，并產(chǎn)生雙花。說(shuō)明星花木蘭（Magnolia stellata） AG直系同源基因的表達(dá)變化可導(dǎo)致花瓣數(shù)量增加的“重瓣花（double-flower）”表型[ 26 ]。

上臈杜鵑（Tricyrtis macranthopsis）的雄蕊和心皮轉(zhuǎn)化為花瓣?duì)钇鞴僖才cAG同源基因TrimAG的表達(dá)有關(guān)，但基因組DNA的Southern印跡分析表明，雙花期品種和野生型之間沒(méi)有顯著差異。啟動(dòng)子和AG內(nèi)含子II序列的分析未鑒定雙重花期栽培品種中的任何關(guān)鍵突變序列，于是Ahmad等[ 27 ]猜想第3輪和第4輪中TrimAG表達(dá)降低可能是由于AG表達(dá)或轉(zhuǎn)錄沉默調(diào)控網(wǎng)絡(luò)中的一個(gè)基因發(fā)生突變，引起該網(wǎng)絡(luò)中的TrimAG啟動(dòng)子/內(nèi)含子序列甲基化， 即該突變影響了杜鵑發(fā)育的表觀遺傳調(diào)控。

玫瑰（Rosa hybrida） C功能基因的同源物RhAG的沉默與低溫促進(jìn)玫瑰花瓣數(shù)量增加的表型相似。低溫提高了原本高甲基化的RhAG啟動(dòng)子的甲基化水平，限制了雄蕊中RhAG的表達(dá) [ 28 ]。

4 展 望

MADS-box基因?qū)òl(fā)育的調(diào)控機(jī)制一直是近些年分子發(fā)育生物學(xué)研究的熱點(diǎn)，隨著AG類基因在模式植物以外的一些木本植物中表達(dá)調(diào)控模式的逐漸清晰，也迎來(lái)了更多未知的問(wèn)題，同時(shí)也使AG研究領(lǐng)域變得更寬。

以山茶花（Camellia japonica）為研究材料，通過(guò)轉(zhuǎn)基因途徑對(duì)家族類基因的功能研究發(fā)現(xiàn)，C類基因CjAG1可以調(diào)控雄蕊及花瓣的發(fā)育，這種表達(dá)特征與植物花器官發(fā)育模型中類基因的表達(dá)特征完全不符[ 29 ]。以蘋果（Malus domestica）各組織為研究材料，通過(guò)研究類基因的表達(dá)特性[ 30 ]，說(shuō)明MdMADS15基因不僅在蘋果的生殖器官中表達(dá)同時(shí)在蘋果的葉片以及葉芽中也表達(dá)。AG基因的表達(dá)也能夠在梅（Prunus mume）的萼片檢測(cè)到[ 31 ]。

此外，茶樹（Camellia sinensis） CSAG基因在轉(zhuǎn)基因煙草株系的雄蕊中的表達(dá)低于雌蕊或與雌蕊齊平，花瓣顏色變成了淺粉色，并且茶樹花芽的和盛花期的萼片、花瓣、雄蕊、雌蕊以及茶樹幼果和芽葉中都有表達(dá)，但各組織中的表達(dá)程度不同[ 32 ]。原位雜交研究顯示，茶樹（Camellia sinensis） AG類基因只是在花芽形成之后，雄蕊和心皮起始前，在第3和第4花輪具有較強(qiáng)的表達(dá)，它并不干擾植物的正常營(yíng)養(yǎng)生長(zhǎng)[ 33 ]。以上研究均說(shuō)明：AG類基因在木本植物中的表達(dá)調(diào)控機(jī)制遠(yuǎn)比我們想象中的復(fù)雜得多，很可能是多條途徑綜合作用的結(jié)果，詳盡的機(jī)制還需更進(jìn)一步研究。

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The Research Progress of AGAMOUS-like Orthologous

Genes in Woody Plants

ZHOU Kaiyan

（College of Life Science， Northeast Forestry University，? ?Heilongjiang Harbin 150040）

Abstract AGAMOUS（AG）， the key regulator of floral organ development in Arabidopsis， controls the formation of flower reproductive organs and the decisive nature of meristems， and is closely related to the processes of plant sex differentiation and flowering. However， there are in-depth study of AG-like gene in model plants and some important economic plants， the research of AG-like orthologous genes in woody plants remains to be expanded. It has important guiding significance for forest genetic breeding to explore the regulation mechanism of AG-like gene deeply in the flower development process in woody plants. This article focuses on the systematic evolution and expression patterns of some AG-like homologue genes in woody plants， and discusses the direction for further research.

Key words AGAMOUS-like;? Woody plants;? Flower development;? Orthologous genes