濕地植物繁殖庫的研究進(jìn)展

陳心勝 ，蔡云鶴 ，王華靜，鄧正苗 ，李峰 ，侯志勇 ，謝永宏 *

（1. 中國科學(xué)院亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)研究所, 亞熱帶農(nóng)業(yè)生態(tài)過程重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，湖南 長沙，410125；2. 中國科學(xué)院洞庭湖濕地生態(tài)系統(tǒng)觀察研究站，湖南 岳陽，414018；3.四川師范大學(xué)地理與資源科學(xué)學(xué)院，四川 成都，610101）

繁殖庫由種子庫和芽庫共同組成[1-2]。土壤種子庫是指存活在土壤表面和土壤中全部種子的和[3-4]，是繁殖庫的有性組分。芽庫是指能潛在進(jìn)行營養(yǎng)繁殖的芽的集合，如與根莖等多年生器官相連的芽，是繁殖庫的無性組分[5-6]。繁殖庫是潛在的植物群落，是群落演替發(fā)生的主要物質(zhì)基礎(chǔ)，其物種組成、密度和動(dòng)態(tài)直接影響地表群落組成、更新潛力及演替方向[1-2]。

在全球氣候變化和圍墾、建壩等人類干擾影響下，很多濕地如長江中下游湖泊濕地經(jīng)歷了劇烈的水文、富營養(yǎng)化等變化，濕地植被格局發(fā)生了巨大變化。植被繁殖庫既受這些生態(tài)事件的影響，也是改變和影響植被演替方向的重要驅(qū)動(dòng)因素。因此，開展?jié)竦刂参锓敝硯煅芯繉?duì)理解和預(yù)測(cè)全球氣候變化背景下的濕地植被演替方向以及開展?jié)竦刂脖换謴?fù)與重建工作等具有十分重要的意義。繁殖庫中的種子和芽均對(duì)地表群落物種組成和群落更新起重要作用[7]。種子在長距離擴(kuò)散、降低局域種內(nèi)競(jìng)爭(zhēng)和保持遺傳多樣性等方面具有重要作用，而芽庫在局域種群持續(xù)及在干旱、牧食等干擾后的恢復(fù)方面意義重大[7-8]。但當(dāng)前濕地植物繁殖庫的研究主要集中在種子庫方面，芽庫研究相對(duì)比較薄弱，例如以“wetlands”和“seed bank”為關(guān)鍵詞在Web of Science進(jìn)行搜索有948篇論文，而以“wetlands”和“bud bank”為關(guān)鍵詞僅有21篇論文（Web of Science, 2018-09-20）。種子庫和芽庫研究的不均衡性限制了對(duì)濕地植物繁殖庫的認(rèn)識(shí)，影響了對(duì)濕地植物群落更新及演替生物學(xué)機(jī)理的理解，也限制了繁殖庫在濕地植被恢復(fù)與重建中的應(yīng)用。根據(jù)最新研究成果，并結(jié)合我們?cè)诙赐ズ竦亻_展的研究工作，本文從濕地植物繁殖庫的建成、空間分布和季節(jié)動(dòng)態(tài)以及對(duì)生境變化的響應(yīng)等方面進(jìn)行歸納總結(jié)，并提出將來研究的重點(diǎn)方向，以期為濕地植物繁殖庫的深入研究和應(yīng)用實(shí)踐提供參考。

1 濕地植物繁殖庫的建成

由于種子和芽在形成方式、壽命和擴(kuò)散能力等方面的不同，種子庫和芽庫的形成機(jī)制也存在顯著差異[6,8,9]。

1.1 種子庫的形成

種子庫的形成受種子輸入和種子喪失兩個(gè)過程的影響。種子流（種子雨）是種子庫中種子的主要來源[10]。成熟的種子散落后一部分保留在地表或枯枝落葉中，但大部分因生物因素和非生物因素被埋藏在土壤深處[11,12]。水流、風(fēng)、動(dòng)物和人類活動(dòng)等媒介可將種子進(jìn)行遠(yuǎn)距離運(yùn)輸，為濕地種子庫帶入新個(gè)體[13]。對(duì)洞庭湖青山垸退田還湖濕地種子庫的研究表明，受雨水沖刷、洪水等影響，中、高程區(qū)的部分種子隨水流動(dòng)而沉積于低程區(qū)，擴(kuò)大了低程區(qū)的種子庫密度[14]。

存在于地表和土壤深處的種子絕大多數(shù)要經(jīng)過休眠。因種子類型和存在條件的差異，休眠時(shí)間可以從幾天到幾年[15]。大多數(shù)濕地植物的種子具有長期休眠的特性，從而形成持久性的種子庫[16-17]。種子萌發(fā)是種子庫喪失的主要原因[18]。水位、溫度等是影響濕地種子萌發(fā)的重要因素。研究表明，多數(shù)物種的種子在土壤濕潤條件下萌發(fā)最好，淹水顯著抑制了種子萌發(fā)[19]。適宜的溫度可以打破種子的休眠，加快種子中物質(zhì)與能量的轉(zhuǎn)換，進(jìn)而促進(jìn)種子的萌發(fā)。值得注意的是，許多濕地物種對(duì)溫度波動(dòng)反應(yīng)敏感，需要經(jīng)過變溫處理才能萌發(fā)[18]。

1.2 芽庫的形成

根據(jù)芽的數(shù)量、季節(jié)動(dòng)態(tài)、擴(kuò)散能力、休眠方式等可將芽庫分為三種類型：持久性芽庫、季節(jié)性芽庫和潛在芽庫[6]。其中，持久性芽庫為多年生器官上的芽體，如地下多年生根莖上的芽；季節(jié)性芽庫主要為短命器官上的芽體，如草本植物的地上芽和地下假一年生器官（pseudo-organs）；潛在芽庫為干擾或其他因素所誘發(fā)的由根、莖或葉片產(chǎn)生的不定芽。植物自身的生理特點(diǎn)，如體內(nèi)可溶性糖的積累和分配，可能會(huì)制約芽庫的建成[20]。芽的形成不僅依賴于母株，而且與濕地生境密切相關(guān)。水位是影響芽庫形成的關(guān)鍵因素，但不同生活型植物對(duì)水位的響應(yīng)存在差異。高水位限制了挺水植物辣蓼（Polygonum hydropiper）和短尖苔草(Carex brevicuspis)的芽庫形成，如在40 cm水位下，辣蓼和短尖苔草只產(chǎn)生很少數(shù)量的芽[21]，而深水位增加了沉水植物刺苦草（Vallisneria spinulosa）塊莖的產(chǎn)生[22]。土壤營養(yǎng)的適當(dāng)增加有利于芽的形成，如小酸模(Rumex acetosella)根莖芽的數(shù)量隨營養(yǎng)增加而增多[23]。另外，適度干擾（火燒、刈割、動(dòng)物取食等）可使植物芽庫密度增加[7,24-25]。

芽必須依靠其著生器官生存，擴(kuò)散能力有限，但鱗芽、斷枝、根莖片段等繁殖體能夠隨水流擴(kuò)散到新的區(qū)域。研究表明，水流緩慢的區(qū)域有利于繁殖體的沉降，芽庫數(shù)量較大，而水流快速的區(qū)域芽庫數(shù)量較少[25]。

2 繁殖庫的規(guī)模、空間格局和季節(jié)動(dòng)態(tài)

度的增加呈減少趨勢(shì)[12,30,37]。種子庫主要集中在表層4 cm土壤中，且單位面積上種子庫的密度隨著土壤深度的增加而減少，當(dāng)土壤深度到12 cm時(shí)種子庫密度減少到零[38]。對(duì)芽庫的垂直分布研究表明，芽主要分布在表層10 cm土壤中[39]。深層芽（大于10 cm）一般呈休眠狀態(tài)，只有在強(qiáng)烈的干擾下（如農(nóng)耕、洪水沖刷）才會(huì)萌發(fā)補(bǔ)充到地表植被。

2.1 繁殖庫規(guī)模

繁殖庫的規(guī)模一般指單位面積土壤中有活力的繁殖體的數(shù)量，即繁殖庫密度。已報(bào)道的繁殖庫密度一般只包含種子庫，沒有將芽庫統(tǒng)計(jì)在內(nèi)。不同濕地類型種子庫的密度存在較大差異。瑞典北部湖濱濕地種子庫密度在0～8 286粒/m2之間[26]；印度北部季風(fēng)濕地種子庫密度為1 100～3 100粒/m2之間[27]；美國東北部特拉華河的潮汐濕地種子庫密度在1 717～3 260粒/m2之間[28]。長江中下游淺水湖泊濕地種子庫的密度在10 205～14 116粒/m2之間[29-30]。因此，種子庫的密度一般大大高于地表群落密度，表明種子庫對(duì)地表群落具有很強(qiáng)的更新與替代潛力。

地下芽庫密度與地上分蘗密度的比值，即分生組織限制指數(shù)（meristem limitation index），可以表征地上種群更替（population replacement）受芽庫的限制程度[31]。如果指數(shù)小于1，表示地上種群更替受地下芽庫限制，但指數(shù)稍大于1，地上種群更替依然可能受到芽庫限制[31]。有關(guān)濕地植物芽庫的研究較少，已報(bào)道的優(yōu)勢(shì)物種地下芽庫密度在333～1 049芽/m2之間[32-33]。當(dāng)前需加強(qiáng)不同濕地類型芽庫的調(diào)查統(tǒng)計(jì)，以更準(zhǔn)確的評(píng)估繁殖庫對(duì)地上植被的更替潛力。

2.2 繁殖庫空間分布

濕地繁殖庫的空間分布分為水平分布和垂直分布。水平分布決定了地表群落的分布格局，而垂直分布則影響干擾后植物種群的替代與更新[34]。

濕地繁殖庫的水平分布格局與地表群落特征、繁殖體的擴(kuò)散、高程梯度及生境異質(zhì)性等有關(guān)[35]。對(duì)長江中下游淡水濕地種子庫的研究表明，地表植被優(yōu)勢(shì)物種的種子在小尺度空間呈集聚狀態(tài)[29]。一些濕地植物叢下能集聚很多的種子，使單位面積上種子的密度高于開闊地區(qū)[36]。洞庭湖濕地優(yōu)勢(shì)物種芽庫密度與其分布的海拔高程密切相關(guān)，分布在低海拔區(qū)域的虉草(Phalaris arundinacea)芽庫密度最大，分布在中海拔區(qū)域的辣蓼和短尖苔草次之，分布在高海拔區(qū)域的荻(Miscanthus sacchariflorus)芽庫密度最小[33]。

許多研究表明，濕地植物繁殖庫密度隨土壤深

2.3 季節(jié)動(dòng)態(tài)

植物繁殖庫的物種組成及密度隨季節(jié)呈現(xiàn)出規(guī)律性變化。對(duì)洪湖退耕濕地種子庫的研究表明，12月份地表植被成熟種子輸入到種子庫，種子庫密度最大；6月份大部分種子已萌發(fā)，種子庫密度最小[40]。對(duì)太湖濱岸帶濕地種子庫季節(jié)動(dòng)態(tài)研究表明，種子庫密度春季(4月份)最高,夏季(8月份)次之,秋季(11月份)最低[41]。對(duì)洞庭湖濕地四種典型優(yōu)勢(shì)物種（虉草、苔草、辣蓼、荻）的芽庫研究表明，芽庫密度在冬季（1月）最高，春季萌發(fā)后（3月）快速下降，洪水前（5月）最低[33,42]。因此，植物繁殖庫的季節(jié)動(dòng)態(tài)受繁殖體的輸入、輸出和死亡等生活史特征影響，并且受到洪水時(shí)間、低溫等環(huán)境的制約[43]。

3 繁殖庫對(duì)環(huán)境變化的響應(yīng)

3.1 水位

眾多學(xué)者認(rèn)為水位是影響濕地植物繁殖庫萌發(fā)、定居和擴(kuò)散的關(guān)鍵環(huán)境因子[44-45]。種子庫相互移植實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，將挺水植物區(qū)的種子庫置于沉水條件下，沉水植物區(qū)的種子庫置于0 cm水位條件下，所形成的植物群落都較簡(jiǎn)單，表明水位是影響種子庫物種萌發(fā)和幼苗生長的重要因素[46]。優(yōu)勢(shì)物種繁殖體對(duì)水位變化的響應(yīng)差異可能會(huì)改變物種間的競(jìng)爭(zhēng)關(guān)系，使物種組成和群落類型發(fā)生改變[47]。對(duì)河岸帶濕地調(diào)查發(fā)現(xiàn)，隨著濕地水位持續(xù)下降，虉草萌蘗率明顯升高、生長加快，取代膜囊苔草（Carex vesicaria）成為群落優(yōu)勢(shì)物種[47]。在松嫩平原向海濕地，生境發(fā)生濕化時(shí)，蘆葦(Phragmites australis)根莖節(jié)芽能快速萌發(fā)取代羊草(Leymus chinensis)成為優(yōu)勢(shì)種群[48]。由此可見，水位變化主要調(diào)控不同物種/功能群繁殖體的產(chǎn)生、萌發(fā)、幼苗生長及其競(jìng)爭(zhēng)力，并最終影響到地表群落建成、物種組成和演替方向[49-50]。此外，長期適應(yīng)于不同生境的同一物種，其生長和繁殖對(duì)水位變化的響應(yīng)也不相同。例如，適當(dāng)干旱使分布在高程區(qū)的短尖苔草的分株數(shù)、芽數(shù)和芽生物量增加，而對(duì)低程區(qū)短尖苔草的分株總生物量和總芽數(shù)影響不顯著[51]。

3.2 泥沙淤積

泥沙淤積伴隨洪水而發(fā)生，對(duì)繁殖體的萌發(fā)、出苗以及生長造成影響，被認(rèn)為是驅(qū)動(dòng)濕地群落演替的重要因素之一[52]。一般認(rèn)為，淺層淤積增加了種子周圍的濕度等從而有利于種子萌發(fā)[52]，但也有研究發(fā)現(xiàn)僅0.50～0.75 cm的淤積就能顯著降低種子萌發(fā)和物種豐富度[53]。芽體與根莖等多年生器官相連，貯藏的能量較多，對(duì)泥沙淤積的忍耐能力可能較強(qiáng)，如離體培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)表明，荻的根莖腋芽在20 cm沙埋條件下仍然可以達(dá)到34%的萌發(fā)率[54]。繁殖體對(duì)泥沙淤積的忍耐力可能與繁殖體的大小、休眠程度以及可溶性糖含量等密切相關(guān)，但當(dāng)前泥沙淤積影響繁殖體萌發(fā)和生長的內(nèi)在機(jī)理還不清晰。

3.3 土壤含水量和營養(yǎng)

土壤含水量和營養(yǎng)是決定植物群落和物種分布的重要因素，也是影響植物繁殖庫萌發(fā)和動(dòng)態(tài)的重要因素。在北美大平原，隨著降水量的增加，地下芽庫的數(shù)量呈增加趨勢(shì)[31]。植物可通過調(diào)節(jié)芽庫組成形成不同的克隆生長策略以適應(yīng)不同海拔下的水分環(huán)境[55]。在洞庭湖濕地，低海拔下的土壤含水量較高，短尖苔草產(chǎn)生較高比例的短根莖芽，主要采取“集團(tuán)型”策略來適應(yīng)生境；在中、高海拔下，土壤含水量較低，短尖苔草產(chǎn)生較高比例的長根莖芽，主要采取“游擊型”策略來逃避相對(duì)干旱的生境[55]。

植物繁殖體的休眠或萌發(fā)受到土壤中氮、磷等營養(yǎng)的影響，并且與濕地水文條件存在交互效應(yīng)[56-57]。例如，對(duì)美國中部淡水濕地種子庫的研究表明，在淹水條件下磷的添加顯著降低了種子庫的萌發(fā)率[57]。伴隨泥沙淤積而來的營養(yǎng)增加了虉草根莖芽的數(shù)量、根莖的長度，但不同濕地物種芽庫對(duì)營養(yǎng)添加的響應(yīng)不同[58-59]。

3.4 火燒

火燒是維持濕地物種豐富度和多樣性的重要因子，也是進(jìn)行濕地管理的重要手段。火燒主要通過影響繁殖庫中不同物種/功能群的萌發(fā)能力、生長狀態(tài)，進(jìn)而影響地表植被的物種組成、密度和生產(chǎn)力。在火燒對(duì)結(jié)縷草（Zoysia japonica）種群有性生殖數(shù)量特征的研究中發(fā)現(xiàn)，火燒極顯著地增加了結(jié)縷草種群生殖枝的密度，種子產(chǎn)量是未火燒種群的1.85倍[60]。在以克隆植物為主的群落，火燒主要影響植物芽庫密度、分蘗數(shù)等特征[61]。對(duì)北美高草草原（tallgrass praire）的研究表明，禾草類植物在高頻次火燒條件下（每年一次）比低頻次火燒條件下（每20年一次）產(chǎn)生更多的芽[61]。火燒提高了洞庭湖苔草和荻群落土壤的pH值，使土壤向偏堿性發(fā)展，并改善了苔草群落的生長環(huán)境，促進(jìn)其重新萌發(fā)[24]。

3.5 動(dòng)物取食和人類活動(dòng)

動(dòng)物取食和人類活動(dòng)等生物因素也會(huì)使繁殖庫的密度和組成發(fā)生變化[34,62]。一般認(rèn)為，適度的動(dòng)物取食可促進(jìn)芽的萌發(fā)[63]，但不同生活型植物的芽庫對(duì)動(dòng)物取食的響應(yīng)不同[61]。例如，在北美高草草原，放牧導(dǎo)致群落中禾草類植物的芽庫密度降低，而非禾草類植物的芽庫密度增加，從機(jī)制上解釋了長期放牧條件下植物群落結(jié)構(gòu)和生產(chǎn)力的變化[61]。對(duì)洞庭湖濕地短尖苔草連續(xù)2年的刈割實(shí)驗(yàn)表明，每月一次或每?jī)稍乱淮蔚呢赘畈]有顯著降低短尖苔草的分蘗和根莖芽的密度，也沒有顯著改變地下芽庫的組成，即長根莖芽和短根莖芽的比例。但是，在連續(xù)刈割條件下，短尖苔草的分蘗高度以及地上、根和根莖的生物量顯著下降[62]。這些結(jié)果表明芽庫是一種保守的繁殖策略，使短尖苔草能夠忍耐一定程度的刈割。在連續(xù)刈割后保持一個(gè)大的芽庫能夠使短尖苔草種群在干擾生境中再生和持續(xù)。

農(nóng)業(yè)耕作方式、翻耕深度等也會(huì)影響濕地種子庫的密度和分布[64]。在翻耕的過程中，土壤種子庫的垂直分布結(jié)構(gòu)會(huì)發(fā)生改變，導(dǎo)致中層土壤種子庫比表層土壤大，甚至深層土壤種子庫的儲(chǔ)存量更大。在長期的放牧和耕作下，一些物種的土壤種子庫密度會(huì)降低甚至消失[65-67]，但在某些有利的人為干擾下，一些物種種子庫密度也會(huì)增加[17]。

4 研究展望

4.1 多年生植物對(duì)種子庫和芽庫投資的權(quán)衡

在季節(jié)性淹水的濕地，群落中的一、二年生植物一般采取快速完成生活史的策略，在洪水前產(chǎn)生大量的種子[68]。但對(duì)群落中占優(yōu)勢(shì)的多年生植物來說，在一個(gè)繁殖期內(nèi)既能通過有性繁殖產(chǎn)生種子，又能通過無性繁殖產(chǎn)生營養(yǎng)芽[69]。多年生植物對(duì)種子庫和芽庫的選擇性投資可能代表著物種對(duì)有性和無性繁殖方式的權(quán)衡，并且這種權(quán)衡受多種環(huán)境因子影響[70-71]。對(duì)洞庭湖濕地野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)，短尖苔草在高海拔區(qū)域產(chǎn)生較高密度的根莖芽和較低密度的繁殖株，而在低海拔區(qū)域產(chǎn)生較低密度的根莖芽和較高密度的繁殖株[71]。基于種子庫研究，一些學(xué)者推測(cè)在濕地植物群落演替早期，面對(duì)洪水頻繁干擾的生境，多年生植物可能會(huì)產(chǎn)生大量種子；隨著演替進(jìn)一步發(fā)展，在穩(wěn)定生境中，多年生植物可能轉(zhuǎn)向通過芽庫進(jìn)行無性繁殖[70,72]。但由于缺乏實(shí)驗(yàn)研究，濕地多年生植物如何調(diào)整種子庫和芽庫分配來適應(yīng)濕地生境變化，以及這種繁殖分配策略對(duì)繁殖庫組成和動(dòng)態(tài)的影響尚不清楚。

4.2 預(yù)測(cè)模型研究

通過模型研究可以預(yù)測(cè)濕地生境變化條件下繁殖庫的組成和動(dòng)態(tài)以及地表群落演替方向等，可為濕地生態(tài)系統(tǒng)管理和調(diào)控提供有力工具[73-74]。楊允菲等[74]發(fā)展了芽流模型，提出采用1齡級(jí)根莖芽的輸入率、休眠芽庫存活率等來估計(jì)蘆葦芽庫貯量動(dòng)態(tài)。van der Valk[44]根據(jù)繁殖庫中物種的生活史特征、繁殖體壽命、種子萌發(fā)和幼苗成活對(duì)水分的需求等參數(shù)，建立了環(huán)境篩模型，可預(yù)測(cè)在水位變化后的地表植被演替。根據(jù)該模型，Liu等[50]根據(jù)繁殖庫特征較為準(zhǔn)確的預(yù)測(cè)了梁子湖湖濱沼澤植被的組成成分。但是，環(huán)境篩模型僅考慮了洪水因子對(duì)物種的篩選作用，而濕地環(huán)境是非常復(fù)雜的。此外，僅僅依靠繁殖體的定量數(shù)據(jù)在預(yù)測(cè)物種在群落中的相對(duì)豐富度時(shí)，發(fā)現(xiàn)與實(shí)際植被還有較大的差異[50]，需要發(fā)展更為精準(zhǔn)的預(yù)測(cè)模型。

4.3 繁殖庫在濕地植被演變中的作用機(jī)理

繁殖庫的物種組成在一定程度上決定了地上群落物種組成以及未來的演替方向[44,50]。在淡水沼澤濕地，土壤種子庫與地表植被的相似性一般較低[26,29-30,75]。例如，長江中下游淺水沼澤濕地種子庫與地表植被的相似性一般在0.28-0.53之間[29-30]；瑞典北部湖濱濕地種子庫與地表植被的相似性僅為0.25[26]。有關(guān)濕地植物芽庫的研究較少，已報(bào)道的優(yōu)勢(shì)物種地下芽庫與地表植被物種組成的相似性在20%-67% 之間[32]。

在濕地不同演替階段，種子庫和芽庫對(duì)群落物種組成和更新的相對(duì)貢獻(xiàn)也可能不同[70,76]。一般認(rèn)為，在群落演替早期階段，種子庫對(duì)地表群落物種組成和群落更新的貢獻(xiàn)較大；在群落演替后期階段，芽庫的作用增強(qiáng)甚至占主導(dǎo)地位[77-78]，但也有研究發(fā)現(xiàn)種子庫與地表群落的相似性隨演替進(jìn)行而升高[79]。當(dāng)前研究一般強(qiáng)調(diào)繁殖庫某一方面（種子庫或者芽庫）的重要性，但兩者對(duì)不同演替階段濕地植物群落物種組成和群落更新的潛力和貢獻(xiàn)還缺乏清晰認(rèn)識(shí)。

4.4 繁殖庫在濕地恢復(fù)中的應(yīng)用

在全球氣候變化和人類活動(dòng)的劇烈干擾下，濕地植被遭到巨大破壞，一些區(qū)域的濕地植被退化或消失。植物繁殖庫是進(jìn)行濕地植被恢復(fù)和重建的重要手段，但當(dāng)前研究主要關(guān)注土壤種子庫的應(yīng)用[80]。由于種子庫中缺乏優(yōu)勢(shì)多年生植物，因此進(jìn)行濕地恢復(fù)時(shí)不能僅依靠種子庫，還必須重視芽庫的應(yīng)用[81]。在植被恢復(fù)的初期可通過引進(jìn)種子庫建立先鋒植物群落，待群落穩(wěn)定后再引進(jìn)演替后期物種的繁殖體，加快植物群落的恢復(fù)進(jìn)程。當(dāng)前，有關(guān)濕地植物繁殖庫在濕地恢復(fù)中的應(yīng)用潛力和風(fēng)險(xiǎn)評(píng)估、目標(biāo)植被繁殖庫構(gòu)建技術(shù)以及建成植被的調(diào)控與管理等方面尚缺乏研究。