雜色山雀體型、子代性別比與鳴唱特征的相關(guān)性研究

趙婷婷， 劉燕， 張志委， 霍亞鵬， 林景峰， 萬冬梅， 殷江霞*

(1.遼寧大學(xué)生命科學(xué)院遼寧省動(dòng)物資源與疫病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，沈陽(yáng)110036；2. 仙人洞自然保護(hù)區(qū)管理局，遼寧大連116400)

雜色山雀體型、子代性別比與鳴唱特征的相關(guān)性研究

趙婷婷1， 劉燕1， 張志委1， 霍亞鵬1， 林景峰2， 萬冬梅1， 殷江霞1*

(1.遼寧大學(xué)生命科學(xué)院遼寧省動(dòng)物資源與疫病防治重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，沈陽(yáng)110036；2. 仙人洞自然保護(hù)區(qū)管理局，遼寧大連116400)

鳴聲在鳴鳥的生活史中具有重要作用，是其與外界進(jìn)行信息交流最有效的方式之一。鳥類的鳴唱與其個(gè)體因素(如體型、子代性別比等)有著十分重要的聯(lián)系。為了揭示個(gè)體體型、子代性別比與鳴唱特征之間的相關(guān)性，于2014—2015年3—6月在遼寧省仙人洞國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)對(duì)雜色山雀指名亞種Parusvariusvarius的鳴聲進(jìn)行錄制，測(cè)量了各體型參數(shù)，并對(duì)每巢雛鳥進(jìn)行性別鑒定。結(jié)果顯示：(1)雜色山雀體型與其鳴唱的最高頻率具有顯著相關(guān)性，但單一體型參數(shù)(體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度)與其鳴聲參數(shù)相關(guān)性均不顯著；(2)鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度與子代性別比具有顯著相關(guān)性，子代性別比與其他鳴聲參數(shù)均不存在顯著相關(guān)性。本研究結(jié)果有助于進(jìn)一步了解小型鳥類體型與鳴唱的關(guān)系，以及鳴唱與子代性別比之間的關(guān)系。

雜色山雀；鳴唱；體型；子代性別比

聲信號(hào)在鳴鳥信息傳遞中具有重要作用，是鳴鳥生命活動(dòng)與外界環(huán)境聯(lián)系的樞紐(Weeden & Falls，1959)。鳥類鳴唱易受到多種因素的影響，如：種群數(shù)量、個(gè)體因素和環(huán)境因素等(Staiceretal.，1996)。個(gè)體體型與后代性比是鳥類重要的個(gè)體因素(Lislevandetal.，2007)。鳴唱是鳴鳥重要的第二性征，具有吸引配偶、保衛(wèi)領(lǐng)域等作用(Beecher & Brenowitz，2005；Searcyetal.，2006；de Kortetal.，2009)，研究表明雌鳥會(huì)通過雄鳥鳴唱來調(diào)節(jié)后代性比，雄鳥鳴唱頻率越高，雄性子代越多(Dreissetal.，2006)。對(duì)鳥類而言，個(gè)體體型是其最重要的特征之一(Budka & Osiejuk，2013)，有研究發(fā)現(xiàn)鳴鳥可以通過改變體型(尤其是體質(zhì)量)影響發(fā)聲器官進(jìn)而改變鳴唱頻率(Taylor & Reby，2010)。因此，研究鳥類體型、后代性比與鳴唱之間的相關(guān)性十分必要。

長(zhǎng)期以來學(xué)者認(rèn)為聲音頻率可以表征物種體型，主要是因?yàn)轶w型大小決定發(fā)聲器官的大小，研究發(fā)現(xiàn)發(fā)聲器官粗大的鳥類具有較低的聲音頻率(Fletcher，2004；Osiejuketal.，2005)。但是，最新研究發(fā)現(xiàn)由于物種之間的差異，鳥類體型與聲音頻率的相關(guān)性并非一致，如紅腹灰雀Pyrrhulapyrrhula體型越大，聲音頻率越低(Potvin，2013)；而灰眉巖鹀Emberizagodlewskii體型與聲音頻率不存在相關(guān)性(魯思凡等，2014)。目前，行為學(xué)研究領(lǐng)域?qū)τ诔霈F(xiàn)這種差異的解釋還不夠完善(Petersetal.，2009)。Patel等(2010)認(rèn)為鳥類體型與鳴唱之間的相關(guān)性取決于個(gè)體體型變異系數(shù)，變異系數(shù)越大，相關(guān)性越顯著。也有研究認(rèn)為在小型雀形目Passeriformes鳥類中，鳴唱與體型之間不存在顯著相關(guān)性(Cardoso，2011)，為了更清楚地了解體型對(duì)鳥類鳴唱的影響，本研究選擇小型雀形目鳥類雜色山雀Parusvariusvarius作為研究對(duì)象，探究其鳴唱與體型之間的相關(guān)性。

體型綜合參數(shù)通?？梢苑从厨B類的身體狀態(tài)(魯思凡等，2014)。當(dāng)個(gè)體處于較好的身體狀態(tài)時(shí)，聲音頻率可能會(huì)發(fā)生變化(Cynxetal.，2005)。例如，一些物種喜歡利用鳴唱頻率顯示強(qiáng)大的競(jìng)爭(zhēng)力(Araya-Ajoyetal.，2009)，當(dāng)物種處于良好的身體狀態(tài)時(shí)，聲音頻率就會(huì)顯著增高(Morton，2000)。因此，體型綜合參數(shù)常被用作分析鳴唱與體型的相關(guān)性。此外，跗蹠、體質(zhì)量等也是量化鳥類體型的重要指標(biāo)(Zollinger & Brumm，2015)，有研究發(fā)現(xiàn)一些物種為了改變鳴聲頻率而有意識(shí)地調(diào)節(jié)體質(zhì)量，導(dǎo)致鳴聲頻率與體質(zhì)量存在顯著相關(guān)性(Appleby & Redpath，1997；Evansetal.，2006；Mageretal.，2007)。本研究通過對(duì)雜色山雀跗蹠、體質(zhì)量和體型綜合參數(shù)與鳴唱相關(guān)性的研究，為鳥類鳴聲研究提供基礎(chǔ)資料。

親本的優(yōu)良性狀(如鳴唱)是決定子代質(zhì)量的重要因素，也是決定后代性比的關(guān)鍵因素(Trivers & Willard，1973)。盡管這個(gè)機(jī)制還未被實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證，但是過去的研究發(fā)現(xiàn)雄性的生存技能(如鳴唱)與后代性比存在顯著相關(guān)性(Nageretal.，1999；Sheldon，1999)。當(dāng)雄性鳴唱頻率較高時(shí)，親本會(huì)有意識(shí)地調(diào)節(jié)后代性比，增加雄性子代數(shù)量，這可能是由于親本希望將優(yōu)秀的鳴唱性狀傳遞給雄性子代；相反，雄性鳴唱頻率較低時(shí)，其子代中雌性數(shù)量較多(Dreissetal.，2006)。在鳥類中，鳴唱和羽色等第二性征是雌性選擇配偶的重要指標(biāo)，可能也是調(diào)節(jié)后代性比的關(guān)鍵因素(Dreissetal.，2006)。例如，雄性白領(lǐng)姬鹟Ficedulaalbicollis前額白斑越大，其子代中雄性數(shù)量越多(Ellegrenetal.，1996)，這主要是因?yàn)樾坌郧邦~白斑的面積可以顯示其身體狀況(Gustafssonetal.，1995)，并且雌性對(duì)這種性狀的偏愛也具有遺傳性(Sheldonetal.，1999)。在對(duì)藍(lán)山雀Paruscaeruleus的研究中發(fā)現(xiàn)，雄性的鳴唱是吸引雌性的重要信號(hào)，其后代性比與雄性鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度存在顯著相關(guān)性(Dreissetal.，2006)。然而，在歌帶鹀Melospizamelodia的研究中卻未發(fā)現(xiàn)后代性比與鳴唱特征存在顯著相關(guān)性。鑒于后代性比與鳴唱相關(guān)性的研究結(jié)論不一致，不同物種(即使同一物種的不同種群)都會(huì)存在差異，因此對(duì)雜色山雀后代性比和鳴唱關(guān)系的研究是很有必要的。

雜色山雀體型較小，全長(zhǎng)約13 cm，是一種小型森林洞巢鳥類(Yamaguchi & Higuchi，2005)。本研究選擇雜色山雀作為研究物種，主要考慮以下幾個(gè)原因：首先，雜色山雀鳴唱的研究相對(duì)匱乏；其次，雜色山雀在繁殖期鳴聲豐富多變，最近有研究指出其多變的鳴聲使其有可能成為研究鳥類鳴唱發(fā)展的模式系統(tǒng)(李劍等，2013)。同時(shí)Andersson(1994)認(rèn)為鳥類鳴聲是最能反映雄性身體狀況的生理指標(biāo)，也是最有效的性吸引指標(biāo)(Cockburnetal.，2002)。本研究以雜色山雀為研究對(duì)象，探索鳴唱與體型、子代性別比(雄性子代數(shù)/總子代數(shù))的相關(guān)性，為小型雀形目鳥類鳴聲行為學(xué)研究提供更多數(shù)據(jù)參考。

1 研究地概況和實(shí)驗(yàn)方法

1.1 研究地概況

本研究在遼寧省仙人洞國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)內(nèi)開展，保護(hù)區(qū)位于遼寧省莊河市境內(nèi)，地理坐標(biāo)為122°53′24″～123°03′30″E，39°54′00″～40°03′00″N，總面積達(dá)35.747 km2，海拔200～700 m，屬溫帶季風(fēng)性氣候，植被類型在遼東地區(qū)具有極好的代表性。雜色山雀是當(dāng)?shù)亓豇B，繁殖期為3—7月。在保護(hù)區(qū)設(shè)置人工巢箱用于繁殖招引研究對(duì)象。

1.2 數(shù)據(jù)收集

聲音采集時(shí)間為2014—2015年4—6月。錄音前期對(duì)研究區(qū)內(nèi)的雜色山雀進(jìn)行彩環(huán)標(biāo)記，血樣采集采取非傷害性取樣法，使用昆蟲針扎破鳥翼尖血管，待有少量血流出時(shí)，用已編號(hào)的無菌濾紙按住傷口，待傷口停止流血取下濾紙。將帶有少量鳥血的濾紙放入自封袋以備提取基因組DNA，使用分子生物學(xué)方法(霍亞鵬等，2009)進(jìn)行性別鑒定，游標(biāo)卡尺測(cè)量體型參數(shù)，精確到小數(shù)點(diǎn)后2位，體型參數(shù)主要包括：體質(zhì)量、翅長(zhǎng)、尾長(zhǎng)、跗蹠長(zhǎng)度，采樣和測(cè)量工作在5～10 min內(nèi)完成。

在不干擾鳥類的前提下對(duì)20只雄性雜色山雀進(jìn)行鳴聲錄制，錄制距離5～10 m，有效錄音時(shí)長(zhǎng)200 h，每只雜色山雀有效錄音時(shí)長(zhǎng)以錄制其所有曲目為宜(魯思凡等，2014)，錄音時(shí)長(zhǎng)至少500 s。錄音器材為TASCAM HD-P2高保真錄音機(jī)(Tascam，日本)和Sennheiser MKH416 P48強(qiáng)指向話筒(Sennheiser，德國(guó))。錄音時(shí)采樣頻率為44.1 kHz，采樣大小為16 bit。錄音前通過Panda 8×42雙筒望遠(yuǎn)鏡確認(rèn)鳥類個(gè)體并記錄彩環(huán)顏色。利用Avisoft-SAS Lab Pro(德國(guó))生成語(yǔ)圖和測(cè)定各項(xiàng)鳴唱參數(shù)(圖1)。測(cè)定參數(shù)包括主峰頻率、最高頻率、最低頻率、語(yǔ)句長(zhǎng)度。

圖1 雜色山雀鳴唱語(yǔ)圖

Fmax. 最高頻率， Fmin. 最低頻率， Fpeak. 主峰頻率， DV. 語(yǔ)句長(zhǎng)度。

Fmax. maximum frequency， Fmin. minimum frequency， Fpeak. peak frequency， DV. duration of verse.

1.3 數(shù)據(jù)分析

對(duì)雜色山雀體質(zhì)量、翅長(zhǎng)、尾長(zhǎng)和跗蹠長(zhǎng)度使用主成分分析獲得體型綜合參數(shù)，其中第一主成分解釋原始變量的34.9%(表1)，可以作為體型綜合指標(biāo)(魯思凡等，2014)。對(duì)體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度和體型綜合參數(shù)與雜色山雀鳴唱聲音參數(shù)進(jìn)行相關(guān)性分析；對(duì)雜色山雀聲音參數(shù)與子代性別比進(jìn)行相關(guān)性分析。統(tǒng)計(jì)性顯著水平設(shè)為0.05。所有數(shù)據(jù)使用Excel和SPSS 17.0分析。

表1 雜色山雀體型參數(shù)的主成分分析Table 1 Principal components analysis of Parus varius variusbody measurements

2 結(jié)果

雜色山雀體型參數(shù)：體質(zhì)量、翅長(zhǎng)、尾長(zhǎng)和跗蹠長(zhǎng)度的變異系數(shù)相近(CV：4.00%～6.00%；表2)；鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度變異系數(shù)最大(CV=7.00%；表2)。相關(guān)性分析的結(jié)果顯示，雜色山雀鳴唱的最高頻率與體型綜合參數(shù)具有顯著相關(guān)性(r=0.645，P=0.019；表3)，而其他鳴唱參數(shù)與體型綜合參數(shù)的差異均無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(P>0.05；表3)。同時(shí)，跗蹠長(zhǎng)度、體質(zhì)量與鳴唱各參數(shù)不存在顯著相關(guān)性(P>0.05；表3)。

根據(jù)雜色山雀子代性別比和鳴唱參數(shù)的相關(guān)性分析，發(fā)現(xiàn)雜色山雀子代性別比與語(yǔ)句長(zhǎng)度具有顯著相關(guān)性(r=0.696，P=0.025；表3)，而子代性別比與其他鳴唱參數(shù)均不存在顯著相關(guān)性(P>0.05；表3)。

表2 雜色山雀的鳴唱特征和體型參數(shù)(n=20)Table 2 Descriptive statistics of acoustic parameters and body size of Parus varius varius (n=20)

表3 雜色山雀鳴唱特征與體型參數(shù)的相關(guān)性Table 3 Correlations of acoustic parameters with body size of Parus varius varius

3 討論

本研究結(jié)果顯示雜色山雀鳴唱的最高頻率與體型綜合參數(shù)具有顯著相關(guān)性，體型越大，鳴唱的最高頻率越高。鳴唱是反映鳴鳥身體狀態(tài)的有效信號(hào)，鳴唱的最高頻率對(duì)食物爭(zhēng)奪和領(lǐng)地占據(jù)具有較大影響(Zollinger & Brumm，2015)，最高頻率越高，鳴鳥就可能會(huì)占據(jù)更好的生存環(huán)境，優(yōu)越的生存環(huán)境是保證鳴鳥良好身體狀態(tài)的重要因素(Krebsetal.，1978)。體型綜合參數(shù)通?？梢苑从厨B類個(gè)體身體狀態(tài)，較大的體型意味著較好的身體狀態(tài)(Zollinger & Brumm，2015)。因此，鳴唱的最高頻率與體型具有顯著相關(guān)性，這與已有研究吻合。本研究發(fā)現(xiàn)雜色山雀鳴唱的最高頻率與體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度不存在顯著相關(guān)性，說明影響雜色山雀鳴唱的最高頻率的因素是體型綜合參數(shù)而不是單一體型參數(shù)(體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度)，可能是由于體型綜合參數(shù)代表個(gè)體綜合身體狀態(tài)。對(duì)于繁殖期鳥類而言，身體狀態(tài)是繁殖成功的重要條件，因此導(dǎo)致體型綜合參數(shù)與鳴唱相關(guān)性顯著(Linhart & Fuchs，2015)。

雜色山雀鳴唱與單一體型參數(shù)(體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度)不存在顯著相關(guān)性，可能與體型變異系數(shù)和自身調(diào)節(jié)有關(guān)。Patel等(2010)發(fā)現(xiàn)鳥類鳴唱參數(shù)與體型參數(shù)變異系數(shù)具有相關(guān)性，體型參數(shù)變異系數(shù)越大，體型與鳴唱相關(guān)性越大，例如，黑天鵝Cygnusatratus體質(zhì)量變異系數(shù)約為13%，其體質(zhì)量與鳴唱具有顯著相關(guān)性。本研究發(fā)現(xiàn)鳴唱各參數(shù)分別與體型單一參數(shù)(體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度)不存在顯著相關(guān)性，可能是由于雜色山雀的體型變異系數(shù)較小。鳴唱與體型相關(guān)性不僅與變異系數(shù)相關(guān)，鳥類也可以通過調(diào)節(jié)發(fā)聲器官來調(diào)節(jié)聲音頻率以適應(yīng)環(huán)境。在繁殖季，雌鳥偏愛鳴唱頻率較高的雄鳥(Cardoso，2011)，雄鳥通過調(diào)節(jié)發(fā)聲器官以提高聲音頻率，獲得競(jìng)爭(zhēng)優(yōu)勢(shì)，這可能也會(huì)影響鳴唱與體型之間的相關(guān)性。

在某些物種中，部分體型參數(shù)(體質(zhì)量、跗蹠長(zhǎng)度)與鳴唱相關(guān)性的強(qiáng)弱可能還受生存環(huán)境的影響(Fischeretal.，2004)。生存在同一集群中，體型與聲音頻率相關(guān)性的減弱是很有必要的，尤其是在繁殖期，主要是由于體型與鳴唱之間是否相關(guān)對(duì)于能否成功繁殖具有十分重要的作用(Eyetal.，2007)。例如，在雌鳥和雄鳥齊聚的區(qū)域，體質(zhì)量與聲音頻率具有顯著相關(guān)性，但在單一性別的集群中，這種相關(guān)性卻不顯著(Logueetal.，2007)。因此，本研究中發(fā)現(xiàn)雜色山雀鳴唱與部分體型參數(shù)相關(guān)性不顯著可能是由多方面原因?qū)е碌摹?/p>

鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度是衡量雄性身體狀態(tài)的一個(gè)重要指標(biāo)(Carew，2000)。本研究未發(fā)現(xiàn)鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度與雜色山雀體型之間存在顯著相關(guān)性，然而，鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度與子代性別比存在顯著相關(guān)性。當(dāng)雄性具有較長(zhǎng)的鳴唱語(yǔ)句時(shí)，親本會(huì)有意識(shí)地調(diào)節(jié)子代性別比，導(dǎo)致雄性子代數(shù)量增加，可能是由于大部分雀形目鳥類只有雄性子代可以遺傳親本鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度的性狀(Sheldonetal.，1999)，這些鳥類希望通過調(diào)節(jié)子代性別比獲得更大生殖回報(bào)。對(duì)于鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度影響子代性別比的生理機(jī)制目前尚不清楚。Emlen(1997)認(rèn)為雌性親本可以選擇適合的卵細(xì)胞，或者消除不合適的胚胎，但是具體的機(jī)制有待深入研究。本研究結(jié)果顯示，雜色山雀雄鳥鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度可能與子代性別比有密切的聯(lián)系，但其他聲音參數(shù)與子代性別比卻未發(fā)現(xiàn)顯著相關(guān)性。

本研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)：雜色山雀體型綜合參數(shù)與鳴唱的最高頻率具有顯著相關(guān)性，說明體型綜合參數(shù)是影響雜色山雀鳴唱的最高頻率的重要因素，并非單一因素影響雜色山雀鳴唱最高頻率；雄性鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度與子代性別比具有顯著相關(guān)性，說明鳴唱語(yǔ)句長(zhǎng)度是影響子代性別比的一個(gè)重要因素。本研究豐富了小型鳥類體型與鳴唱的關(guān)系，以及鳴唱與子代性別比之間的關(guān)系。

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The Correlation Research of the Relationship between Body Size，Sex Ratio of Offspring and Bird Song inParusvariusvarius

ZHAOTingting1，LIUYan1，ZHANGZhiwei1，HUOYapeng1，LINJingfeng2，WANDongmei1，YINJiangxia1*

(1. Key Laboratory of Animal Resource and Epidemic Disease Prevention， Department of Life Sciences， Liaoning University，Shenyang 110036， China； 2. Xianrendong Nature Reserve Administration， Dalian， Liaoning Province 116400， China)

Bird song is an important behavior in birds， with great evolutionary and ecological implications. It is one of the best effective ways for communication among individuals within the bird communities. It has been suggested that there is a significant relationship between bird song and individual intrinsic factors (body size， sex ratio of offspring). To investigate the relationship between the singing behavior of varied tits (Parusvariusvarius) and body size as well as sex ratio of offspring， we recorded the songs ofP.variusvariusbetween March and June in 2014-2015 at Xianrendong Nature Reserve， Liaoning province. Additionally， the body size and sex ratio of offspring ofP.variusvariuswere also measured. The results showed that： (1) there was a positive relationship between integrated morphological measurement and maximum frequency of bird song； (2) there was a positive relationship between sex ratio of offspring and duration of verse of bird song. This study enriched the small birds’ body size relationship with the song， and the relationship between the song and sex ratio of offspring.

Parusvariusvarius； bird song； body size； sex ratio of offspring

2016-07-17 接受日期：2016-10-31

國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(31100271)

趙婷婷(1991—), 女, 碩士, 研究方向?yàn)轼B類學(xué), E-mail：1074878569@qq.com

*通信作者Corresponding author, 副教授, E-mail：xia0615@126.com

10.11984/j.issn.1000-7083.20160190

Q959.7

A

1000-7083(2017)02-0168-06