鋅和鐵對淺水湖泊中浮游植物復蘇影響研究——以玄武湖為例

滕益莉，王沛芳*，任凌霄，王　超，錢　進，劉佳佳（1.河海大學環(huán)境學院，南京210098；2.河海大學淺水湖泊綜合治理與資源開發(fā)教育部重點實驗室，南京210098）

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鋅和鐵對淺水湖泊中浮游植物復蘇影響研究——以玄武湖為例

滕益莉1，2，王沛芳1，2*，任凌霄1，2，王超1，2，錢進1，2，劉佳佳1，2
（1.河海大學環(huán)境學院，南京210098；2.河海大學淺水湖泊綜合治理與資源開發(fā)教育部重點實驗室，南京210098）

摘要：選取冬季12月的玄武湖水樣，調整培養(yǎng)液的起始金屬離子濃度（鋅：0、3.25×10(-4)、3.25×10(-3)、3.25×10(-2)mg·L(-1)；鐵：0、2.80×10(-4)、2.80×10(-3)、2.80×10(-2)mg·L(-1)），探討金屬離子鋅、鐵對浮游植物復蘇過程中群落結構的影響。結果表明：當鋅為3.25×10(-2)mg·L(-1)時，藍藻的復蘇受到明顯的抑制，綠藻及硅藻的生長受到脅迫作用，F(xiàn)v/Fm值分別降至0.40、0.30、0；當鐵濃度高于2.80×10(-2)mg·L(-1)時，藍藻的復蘇同樣受到抑制，F(xiàn)v/Fm值降為0.45，而綠藻和硅藻的Fv/Fm分別為0.33和0.07。高鐵濃度下復蘇后的浮游植物以藍藻門的微囊藻為主，綠藻門的柵藻次之；高濃度鋅脅迫下復蘇后的浮游植物主要為綠藻門的柵藻，其次是綠藻門的小球藻，再后是藍藻門的微囊藻。

關鍵詞：浮游植物；復蘇；金屬離子；群落結構；光合作用活性

滕益莉，王沛芳，任凌霄,等.鋅和鐵對淺水湖泊中浮游植物復蘇影響研究：以玄武湖為例[J].農業(yè)環(huán)境科學學報, 2016, 35（3）：540-547.

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隨著湖泊流域人類活動的日益頻繁，大量污染物流入水體，導致湖泊水體水質惡化等一系列的水環(huán)境問題。淺水湖泊的水華形成與暴發(fā)分為休眠、復蘇、生物量增加、上浮與聚集形成水華四個主要階段[1]。越冬復蘇期間的藻細胞的生理活性最為薄弱、生物量最低[2]，如果此時對浮游植物加以控制將有效減少水體中浮游植物的生物量，從而控制水華的暴發(fā)。浮游植物復蘇的影響因子主要為溫度、光照、營養(yǎng)鹽、水動力[3-6]，但湖泊的水體環(huán)境較為復雜，還包括鋅、鐵、銅、鎂等金屬離子的影響。研究表明，適當?shù)匿\、鐵可促進浮游植物的生長[7]，但高濃度的鋅、鐵會導致浮游植物細胞氧化系統(tǒng)受到破壞[8]，改變浮游植物吸收營養(yǎng)鹽（N、P、Si等）的速率和比例，影響浮游植物的種間競爭，進而影響其群落結構[9-10]。Kleinübing等[11]指出藍藻細胞壁帶有負電荷，具有較大的比表面積和粘性，可提供多種功能團與金屬離子結合。汪蘋等[12]認為藍細菌體內也存在金屬離子的結合點位，同時可以通過胞外多糖絡合金屬離子。閆峰等[13]研究發(fā)現(xiàn)，鐵離子濃度為1.14×10-4mg·L-1時，銅綠微囊藻與四尾柵藻生長狀態(tài)良好。而李瑞香等[14]指出，鐵的濃度為2.80×10-5mg·L-1時，新月菱形藻與中肋骨條藻細胞密度較大，生長較快。田程[15]研究金屬離子對浮游植物生長影響的結果表明，蛋白核小球藻在鋅離子濃度為1.75×10-5mg·L-1時生長狀態(tài)最佳。可見關于金屬離子對浮游植物生長的研究已趨于成熟，而金屬離子對其復蘇的影響卻未見報道。

本文以Phyto-PAM為測量手段，探索金屬離子鋅、鐵對淺水湖泊中常見的藍藻、綠藻、硅藻復蘇時葉綠素含量的變化及對最大光量子產量（光合效率）的影響，旨在了解浮游植物復蘇過程中群落結構的變化規(guī)律，進一步認識水華暴發(fā)的機理，為控制水華暴發(fā)提供理論依據。

1　材料與方法

1.1樣品采集

2014年12月20日采集實驗樣品于南京市玄武湖東南湖區(qū)（32°4'2.97″N，118°48'4.61″E）。玄武湖面積3.7 km2，平均水深1.14 m，最大水深為2.31 m，蓄水量為5×106m3，是典型的淺水型淡水湖泊。玄武湖的浮游植物組成主要是藍藻、綠藻及硅藻，其優(yōu)勢藻種為微囊藻，曾在2005年暴發(fā)大規(guī)模的藍藻水華[16]。玄武湖水體TN、TP的質量濃度范圍分別為1.43～2.96、0.05～0.26 mg·L-1[17]，水質處于中度富營養(yǎng)化到重度富營養(yǎng)化狀態(tài)之間。湖區(qū)水體中金屬離子鋅、鐵的平均含量分別可達到0.007、0.154 mg·L-1[18]，屬于輕度污染。實驗用5 L有機玻璃采水器從表層水開始，每隔50 cm進行分層采樣，分別采取深度為0、50、100、150 cm水樣四份。采樣時水體的溫度、溶解氧、pH、濁度和葉綠素用水質儀YSI6600（Yellow Spring Instruments，USA）測定。水樣采集2 h內送至實驗室進行處理保存。為了避免采樣點浮游植物種類垂直分布的不均勻，將不同水層的水樣等比例混合后放入4℃冰箱黑暗中保存10 d，使水中的浮游植物完全處于越冬狀態(tài)[6]。

1.2實驗方法

以往的研究表明[3-6]，適宜的溫度、較高的營養(yǎng)鹽、合適的氮磷比、充沛的光照更有利于浮游植物的復蘇，本實驗選取無菌的HGZ培養(yǎng)基給浮游植物提供充足的營養(yǎng)、溫度及合適的光照，消除了溫度、光照及營養(yǎng)鹽等方面的差異。先分別配置缺鋅、鐵的HGZ培養(yǎng)基，再分別添加濃度為0、3.25×10-4、3.25×10-3、3.25×10-2mg·L-1的硫酸鋅（標記為Zn0、Zn1、Zn2、Zn3）和濃度分別為0、2.80×10-4、2.80×10-3、2.80×10-2mg·L-1的檸檬酸鐵胺[18]（標記為Fe0、Fe1、Fe2、Fe3）。為了避免不同鋅、鐵的交叉影響，分別在不同濃度梯度的鋅實驗組中鐵的濃度按照HGZ培養(yǎng)基的配方添加，同樣不同濃度鐵的實驗組中鋅的濃度也按照HGZ培養(yǎng)基的配方添加。培養(yǎng)基中所含的EDTA與鋅、鐵結合形成的螯合物將可被浮游植物吸收利用，但少量沉淀對結果影響較小[18-19]。每次實驗前，將所用的實驗儀器放入120℃消煮鍋進行滅菌消毒2 h。實驗時用玻璃棒攪拌水樣，充分混勻，避免浮游植物的種類和生物量的不同給實驗帶來誤差。使用移液管取10 mL均勻混合水樣添于150 mL改進的HGZ培養(yǎng)基中，混合后放入光照培養(yǎng)箱中培養(yǎng)，溫度設置為16℃，光照強度2000 lx，光暗周期為12：12[3]。每天搖晃錐形瓶3次，使藻類處于懸浮狀態(tài)，避免產生瓶壁效應。每個濃度設置3個平行樣，培養(yǎng)器皿為250 mL錐形瓶，實驗周期為20 d。所有藥品均為分析純。

1.3分析測定方法

1.3.1浮游植物鏡檢

由于Phyto-PAM的葉綠素檢測限為0.1 μg·L-1，為了充分了解初始實驗組浮游植物種類的組成，使用顯微鏡對物種進行鑒定。取3 mL混合水樣于5 mL的離心管中，放入100℃水浴鍋中5 min，充分搖勻，取100 μL均勻混合水樣于浮游植物計數(shù)框，在40倍的光學顯微鏡下進行物種鑒別及計數(shù)，重復3次。

1.3.2葉綠素熒光參數(shù)的測定

Phyto-PAM用于測定水體中浮游植物的光合作用活性，它能夠區(qū)分不同種群的浮游植物（藍藻、綠藻和硅藻），同時分別測定其葉綠素含量及最大光量子產量（Fv/Fm），F(xiàn)v/Fm即為最大可變熒光（Fm-Fo）與Fm的比值，反映了植物對光量子的最大利用潛能。因為快速光曲線與光合作用放氧量之間存在較好的線性關系，所以Fv/Fm也可以反映植物的光合作用活性。浮游植物的熒光參數(shù)采用Phyto-PAM（Walz，Effeltrich，Germany）熒光儀測定，控制軟件為PhytoWin2.1。分別在實驗第0、3、7、10、12、16、20 d測量水體中藍藻、綠藻、硅藻及總葉綠素含量和各自的最大光量子產量，可得到浮游植物群落結構和最大光量子產量隨時間的變化規(guī)律。具體操作步驟為：取水樣2.0 mL，經暗適應15 min，首先打開測量光（ML），待初始熒光穩(wěn)定后得到最小熒光（Fo），隨后打開飽和脈沖（Satura tion Pulse），得到最大熒光（Fm）。隨即將測量光頻率調為32 Hz，而實時熒光（Ft）與葉綠素有較好的線性關系，可得到藍藻、綠藻、硅藻及總葉綠素含量。

1.4數(shù)據分析

為保證分析的準確性，采用空白及多重樣品進行平行測定。采用Excel 2007和Origin 8.5軟件對獲得數(shù)據進行分析處理。

2　結果與分析

2.1玄武湖水樣理化參數(shù)

玄武湖從表層水至上覆水的各個指標相差較小，溫度在6.43～8.19℃之間波動，溶解氧為8.90～11.05 mg·L-1，pH值為8.40±0.07，濁度在（5.2±1.2）Ntu之間，葉綠素為（6.89±1.31）μg·L-1。

2.2浮游植物種屬的組成

Phyto-PAM檢測表明，綠藻及硅藻的葉綠素含量分別為（2.62±0.46）μg·L-1和（4.21±0.69）μg·L-1，最大光合潛能Fv/Fm可分別達到0.34±0.13和0.42± 0.19，藍藻含量低于檢測限。對水樣進行鏡檢發(fā)現(xiàn)，水體中有少量的魚腥藻（Anabaena flos-aquae）、藍纖維藻（Dactylococcopsis acicularis）、微囊藻（Microcystis sp.）等藍藻種屬，但優(yōu)勢藻種為綠藻及硅藻，如小球藻（Chlorella vulgaris）、柵藻（Scenedesmus sp.）、卵囊藻（Oocystis sp.）、小環(huán)藻（Cyclotella sp.）、舟形硅藻（Navicula sp.）、直鏈硅藻（Melosira sp.）數(shù)量較多（表1）。

表1　玄武湖初始水樣中浮游植物的組成Table 1 Community composition of phytoplankton in initial water samples from Xuanwu Lake

圖1　浮游植物復蘇時生長曲線Figure 1 Phytoplankton growth curves during recruitment

2.3浮游植物的生長變化曲線

由圖1a可以看出，隨著金屬離子鋅的濃度變化，浮游植物的復蘇狀況呈現(xiàn)先抑制、再促進、再抑制的狀態(tài)。當鋅濃度為3.25×10-4mg·L-1時，浮游植物的復蘇時間最短，生長量最大，第20 d時達到1.7 mg·L-1，高于缺鋅實驗組中的浮游植物的生物量；浮游植物在鋅的濃度為3.25×10-3mg·L-1時，生物量明顯低于對照組，顯示浮游植物受到鋅的脅迫作用；同時鋅濃度為3.25×10-3mg·L-1的高鋅實驗組中，浮游植物的質量一直保持不變，即浮游植物已停止生長，在此濃度下浮游植物的生長嚴重受到鋅的脅迫。

由圖1b觀察到，隨著鐵離子濃度的逐步增加，浮游植物的生長趨勢同樣呈現(xiàn)出抑制、再促進、再抑制的狀態(tài)，即當鐵的濃度適量時，浮游植物的復蘇狀態(tài)較好，缺鐵和鐵過量均抑制其生長；第7 d時，浮游植物的生理生化活性開始緩慢恢復，生物量開始增加。實驗前期，各實驗組中浮游植物復蘇狀況大致相同，之后，鐵濃度為2.8×10-3mg·L-1實驗組中的浮游植物生物量低于其他實驗組，說明此時，浮游植物的復蘇受到鐵離子的脅迫；而當鐵的濃度為2.8×10-4mg·L-1時，浮游植物的生物量最大，復蘇狀態(tài)最佳。

2.4最大光量子產量Fv/Fm的變化

由圖2可以了解到在金屬離子鋅、鐵的作用下藍藻、綠藻、硅藻Fv/Fm隨時間的變化規(guī)律。硅藻的Fv/ Fm在所有實驗組中均有所降低，在高濃度鋅脅迫下，其Fv/Fm降為0，在顯微鏡觀察下也未發(fā)現(xiàn)硅藻。綠藻在所有的實驗組中Fv/Fm一直維持在0.5～0.6之間，但在鐵濃度達2.8×10-2mg·L-1時其值降至0.4左右，說明綠藻生長受到鐵的脅迫作用；綠藻的Fv/Fm隨著鋅的濃度增加而有所降低，當鋅濃度為3.25×10-2mg·L-1時，綠藻的生長明顯受到抑制。在實驗早期階段，藍藻的生理生化活性較低，藻細胞的Fv/Fm低于綠藻及硅藻，隨著藻細胞活性的恢復，藻細胞的PSII光和系統(tǒng)得到充分恢復，其Fv/Fm值達到0.6，在高鐵濃度中超過綠藻，說明復蘇之后藍藻對鐵的耐受力高于其他浮游植物。

2.5浮游植物群落結構的變化

不同濃度的金屬鋅離子對冬季浮游植物復蘇時群落結構變化的影響如圖3所示。硅藻在實驗開始所占比例較高，高于50%，隨著浮游植物的生長，其比例有所降低，特別是當鋅濃度為3.25×10-2mg·L-1時，比例降為0；低濃度鋅時，經過一段時間的適應過程，硅藻比例有所上升，但不超過25%。在實驗開始一周內，綠藻的比例大幅上升，高達50%以上，在高濃度鋅時，其比例繼續(xù)增加至75%；低濃度鋅時，綠藻的比例有所降低，特別是在鋅濃度為3.25×10-4mg·L-1時，降到20%。冬季藍藻處于休眠期，在實驗開始時，其含量較低，前12 d一直緩慢增長，在鋅濃度為3.25×10-4mg· L-1時藍藻比例超過50%，但在鋅濃度達到3.25×10-2mg·L-1時，其比例一直在20%左右，可見低濃度的鋅有利于藍藻的復蘇。隨著鋅濃度增加，綠藻逐漸成為優(yōu)勢藻種。硅藻在實驗前期處于優(yōu)勢地位，在環(huán)境適宜時，其逐漸失去生長優(yōu)勢，被藍藻、綠藻所取代。

圖3　浮游植物復蘇時在不同鋅濃度下群落結構的變化Figure 3 Variation of phytoplankton community structure at different concentrations of Zn during recruitment

圖2　在不同鋅、鐵濃度下藍藻、綠藻、硅藻的Fv/Fm值變化Figure 2 Variation of Fv/Fm of blue algae，green algae，and diatoms at different concentrations of Zn and Fe

圖4展示了在不同鐵濃度時浮游植物復蘇過程中群落的交替變化。所有實驗組中硅藻比例隨著實驗的進行而下降，由50%降至10%～20%。綠藻在低濃度鐵中依舊保持優(yōu)勢地位，但在高濃度鐵中，比例逐漸降低。由于初始水樣中藍藻含量低，實驗前10 d，其比例一直較低，但在實驗后期的高濃度鐵中，藍藻的比例逐漸上升，甚至超過綠藻，成為優(yōu)勢藻?？梢娋G藻在低濃度鐵中成為優(yōu)勢藻，但在高鐵濃度的實驗組中，逐漸被藍藻所取代。

2.6群落組成

實驗后期浮游植物在不同金屬離子濃度下的群落結構變化如圖5所示。在所有實驗組中綠藻門主要以柵藻為主，小球藻次之；藍藻門中微囊藻為主要優(yōu)勢藻種，魚腥藻次之；小環(huán)藻則是硅藻門中的主要藻種，同時存在少量的舟形硅藻。在適宜的鋅離子濃度下，浮游植物的群落組成主要為微囊藻、柵藻、小環(huán)藻、小球藻等，隨著鋅離子濃度的增加，柵藻和小球藻所占百分比增加，當鋅離子濃度為3.25×10-2mg·L-1時，培養(yǎng)液中只存在柵藻、小球藻和微囊藻，綠藻門藻類處于優(yōu)勢地位。隨著鐵離子濃度的增加，水體中的優(yōu)勢藻逐漸由柵藻演替為微囊藻。硅藻門中舟形硅藻及小環(huán)藻在所有的鐵實驗組中均有發(fā)現(xiàn)，但所占比例一直較低。

圖5　不同鋅、鐵濃度下浮游植物第20 d時的群落組成Figure 5 Phytoplankton community composition at different concentrations of Zn and Fe on day 20

3　討論

金屬離子的濃度過高時，將使浮游植物的生長受到一定的抑制，表現(xiàn)出生長速率降低，光合系統(tǒng)活性受到抑制，甚至生物量減少等現(xiàn)象。本文結果同樣表明，過量的金屬離子抑制浮游植物的復蘇。在鋅、鐵的濃度分別為3.25×10-4、2.8×10-4mg·L-1下，浮游植物的生物量最大，復蘇狀態(tài)達到最佳；而當鋅、鐵的濃度為3.25×10-2、2.8×10-2mg·L-1時，浮游植物的復蘇則受到嚴重的抑制作用。有學者指出[20]，過量的金屬離子導致浮游植物的氧化系統(tǒng)受到脅迫，抑制其光系統(tǒng)的活性，而使其生長受到限制。

通過PAM檢測藻細胞的PSII光合系統(tǒng)了解到，鋅離子濃度高于3.25×10-3mg·L-1時，藍藻的Fv/Fm下降，PSII光合系統(tǒng)受到抑制，生物量也明顯下降；而綠藻的Fv/Fm值一直高于0.4，相應地，生物量高于藍藻及硅藻?？梢娋G藻對鋅脅迫作用的耐受力高于復蘇階段的藍藻。鋅離子毒性試驗中發(fā)現(xiàn)，斜生柵藻的耐受毒性能力大于銅綠微囊藻[15]，可能是斜生柵藻細胞具有較高的外排作用和胞內解毒作用。高濃度金屬離子對硅藻復蘇的影響尤為明顯，如鋅的濃度為3.25× 10-2mg·L-1時，F(xiàn)v/Fm值降為0，硅藻全部死亡。在鋅離子的濃度為2.66×10-4mg·L-1時，鋅離子的毒性使小環(huán)藻的細胞器及細胞膜膨脹，影響細胞的正常生長[21]。有研究指出[22]，在生長階段硅藻受金屬離子鋅的半抑制濃度為0.36 mg·L-1，而綠藻受金屬離子鋅的半抑制濃度為2.47 mg·L-1。

在高濃度鐵離子的脅迫作用下，藍藻的Fv/Fm值高于其他浮游植物，從而在此濃度下藍藻的生物量也占優(yōu)勢地位?？梢姡{藻在復蘇時對鐵的耐受力高于其他浮游植物。劉靜[23]在研究鐵離子對浮游植物的生理生態(tài)效應研究中發(fā)現(xiàn)，高濃度的鐵離子可促進銅綠微囊藻細胞的生長和光合作用，并且銅綠微囊藻毒素的合成隨著鐵離子濃度的升高而緩慢上升。因此控制水體中的鐵含量對抑制銅綠微囊藻的暴發(fā)有著重要現(xiàn)實意義。金屬離子不僅構成浮游植物生長要素循環(huán)過程中的重要組成部分[24]，對進一步認識淺水湖泊水華暴發(fā)機制也具有一定的研究意義。

4　結論

（1）浮游植物的復蘇與金屬離子的含量具有一定的相關性，當鋅、鐵的濃度分別高于3.25×10-3、2.8× 10-3mg·L-1時，浮游植物的復蘇受到抑制作用。

（2）復蘇時期不同的浮游植物種屬對金屬離子的耐受力各不相同。綠藻在復蘇時對鋅的耐受力高于其他浮游植物，鋅的濃度高于3.25×10-2mg·L-1時，綠藻門的柵藻和小球藻為水體中的優(yōu)勢藻種；而藍藻在復蘇時對鐵的脅迫作用的耐受力高于其他浮游植物，鐵的濃度高于2.8×10-2mg·L-1時，藍藻門的微囊藻為水體中的優(yōu)勢藻種。

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Impact of zinc and iron on phytoplankton community structure during recruitment：A case study in Lake Xuanwu, Nanjing

TENG Yi-li1,2, WANG Pei-fang1,2*, REN Ling-xiao1,2, WANG Chao1,2, QIAN Jin1,2, LIU Jia-jia1,2
（1.College of Environment, Hohai University, Nanjing 210098，China 2.Key Laboratory of Integrated Regulation and Resources Development on Shallow Lakes, Ministry of Education, Hohai University, Nanjing 210098, China）

Abstract：Many studies have focused on the effects of temperature, light and dissolved oxygen on the growth of phytoplankton. However, the understanding of metal effects on phytoplankton during recruitment remains unclear. In the present study, water samples taken from Xuanwu Lake in December have been used to clarify the relationship between metal concentration and community structure change during phytoplankton recovery process. The initial zinc（0, 3.25×10(-4), 3.25×10(-3), 3.25×10(-2)mg·L(-1)）and iron concentrations（0, 2.80×10(-4), 2.80×10(-3), 2.80×10(-2)mg·L(-1)）were employed in cultivation experiment. Results showed that when zinc concentration was higher than 3.25×10(-3)mg·L(-1), the recruitment of blue algae was obviously inhibited and the growth of green algae and diatoms was reduced. The Fv/Fm values of these three algae were 0.4, 0.3 and 0，respectively. Similar results were also observed when iron concentration was over 2.80×10(-4)mg·L(-1). The recruitment of blue algae was inhibited. Fv/Fm values of blue algae, green algae and diatoms were reduced to 0.45, 0.33 and 0.07, respectively. It can be concluded that recruited phytoplankton was dominated by Microcystis of Cyanophyta, followed by Scenedesmus under high iron concentrations, while its dominant species was Scenedesmus, followed by Chlorella and Microcystis under zinc stresses.

Keywords：phytoplankton; recruitment; metal; community structure; Fv/Fm

*通信作者：王沛芳E-mail：pfwang2005@hhu.edu.cn

作者簡介：滕益莉（1991—），女，安徽六安人，碩士研究生，主要研究方向為水污染控制理論與治理。E-mail：tengyili415@live.com

基金項目：國家自然科學基金面上項目（51479065）；江蘇省優(yōu)勢學科建設項目（PAPD）

收稿日期：2015-08-28

中圖分類號：X524

文獻標志碼：A

文章編號：1672-2043（2016）03-0540-08

doi:10.11654/jaes.2016.03.018