乳腺實(shí)性乳頭狀癌的臨床病理特征

羅華榮，徐鋮，鄭海紅，翁壽向，甘梅富（溫州醫(yī)科大學(xué)附屬臺(tái)州醫(yī)院 病理科，浙江 臺(tái)州 317000）

·臨 床 經(jīng) 驗(yàn)·

乳腺實(shí)性乳頭狀癌的臨床病理特征

羅華榮，徐鋮，鄭海紅，翁壽向，甘梅富
（溫州醫(yī)科大學(xué)附屬臺(tái)州醫(yī)院 病理科，浙江 臺(tái)州 317000）

目的：探討乳腺實(shí)性乳頭狀癌（SPC）的臨床病理特征。方法：收集18例SPC患者資料，總結(jié)其臨床和病理特征，選用雌激素受體（ER）、孕激素受體（PR）、人表皮生長(zhǎng)因子受體-2（CerbB-2）、增殖標(biāo)記（Ki-67）、細(xì)胞角蛋白5/6（CK5/6）、細(xì)胞角蛋白14（CK14）、肌上皮標(biāo)記（P63）、突觸素（Syn）和嗜鉻素A（CgA）等抗體行免疫組織化學(xué)染色，并用熒光原位雜交法行人表皮生長(zhǎng)因子受體-2（HER-2）基因檢測(cè)。結(jié)果：腫瘤主要表現(xiàn)為中心性的乳腺腫塊或乳頭溢血。鏡下腫瘤由邊界清楚的膨脹性生長(zhǎng)的結(jié)節(jié)構(gòu)成，結(jié)節(jié)內(nèi)可見(jiàn)纖細(xì)的纖維血管軸心。55.6%伴有黏液分泌，16.7%伴有浸潤(rùn)性癌。免疫組織化學(xué)染色顯示瘤細(xì)胞ER、PR呈強(qiáng)陽(yáng)性，CerbB-2大部分呈陰性，僅4例CerbB-2（1+）。腫瘤細(xì)胞均不表達(dá)CK5/6、CK14及P63，9例腫瘤細(xì)胞巢周圍顯示完整的肌上皮圍繞，5例顯示肌上皮部分缺失，4例完全缺失。Syn陽(yáng)性率為72.2%，CgA陽(yáng)性率為55.6%，Ki-67增殖指數(shù)平均為8.5%。3例伴浸潤(rùn)的SPC均無(wú)HER-2基因擴(kuò)增。17例腋窩淋巴結(jié)清掃或前哨淋巴結(jié)活檢中僅1例見(jiàn)癌轉(zhuǎn)移。獲得隨訪的17例（占94.4%）患者均未見(jiàn)腫瘤復(fù)發(fā)或轉(zhuǎn)移。結(jié)論：乳腺SPC是一種少見(jiàn)的乳腺癌，好發(fā)于老年女性，具有獨(dú)特的組織學(xué)形態(tài)和免疫表型。多項(xiàng)臨床病理特征及隨訪資料顯示SPC具有惰性的生物學(xué)行為和良好的預(yù)后。

乳腺腫瘤；實(shí)性乳頭狀癌；病理；免疫組織化學(xué)

乳腺乳頭狀病變的良惡性判斷歷來(lái)是病理診斷中的難點(diǎn)，在日常工作中極易造成誤診。2012年第4版乳腺腫瘤WHO分類中首次將實(shí)性乳頭狀癌（solidpapillary carcinoma，SPC）列為乳腺乳頭狀病變中的一個(gè)獨(dú)立類型[1]。SPC是一種少見(jiàn)的乳腺腫瘤，其 分子遺傳學(xué)特征及生物學(xué)行為等尚未被充分認(rèn)識(shí)。本研究對(duì)18例SPC臨床病理資料進(jìn)行回顧性分析，結(jié)合近年來(lái)乳腺乳頭狀病變的最新研究成果，就其臨床病理特點(diǎn)、鑒別診斷和預(yù)后進(jìn)行探討。

1 材料和方法

1.1 一般資料 收集浙江省臺(tái)州醫(yī)院病理科2010 年6月-2014年6月間診斷為乳腺實(shí)性乳頭狀癌的常規(guī)外檢病例，按照2012年乳腺腫瘤WHO分類中描述的實(shí)性乳頭狀癌組織形態(tài)學(xué)標(biāo)準(zhǔn)，由2位乳腺專科病理醫(yī)師讀片確認(rèn)，最終共獲得18例臨床病理資料。18例SPC患者均為女性，占我院同期收治乳腺癌患者（共1 638例）的1.1%。發(fā)病年齡42～82歲（平均62.6歲，中位66歲）。其中3例伴浸潤(rùn)，平均年齡為61.7歲，低于原位癌患者（為62.8歲）。臨床首發(fā)癥狀表現(xiàn)為乳腺腫塊14例，乳頭溢血4例。病程從10 d～1年不等，均未出現(xiàn)類癌綜合征。18例患者均無(wú)乳腺癌家族史，1例患者既往有結(jié)腸癌伴直腸多發(fā)性息肉病，1例術(shù)后15個(gè)月發(fā)現(xiàn)結(jié)腸癌，術(shù)后證實(shí)為結(jié)腸原發(fā)腺癌。本組10例原位SPC術(shù)后行單純內(nèi)分泌治療，3例伴浸潤(rùn)的SPC行內(nèi)分泌治療加放化療（具體劑量不詳）。18例可查閱資料中共獲得17例（占94.4%）隨訪。隨訪時(shí)間1～47個(gè)月，平均22.6個(gè)月，17例患者均無(wú)瘤生存，未見(jiàn)腫瘤復(fù)發(fā)或轉(zhuǎn)移。見(jiàn)表1。

表1 18例乳腺實(shí)性乳頭狀癌臨床病理資料

1.2 常規(guī)染色和免疫組織化學(xué) 所有標(biāo)本均經(jīng)4%中性甲醛溶液固定、石蠟包埋、厚4 μ m連續(xù)切片，作HE染色和免疫組織化學(xué)染色，光鏡觀察。免疫組織化學(xué)采用EnVision兩步法，高溫高壓抗原修復(fù)，DAB顯色。所用一抗：雌激素受體（ER）（SP1）、孕激 素受體（PR）（SP2）、細(xì)胞角蛋白（CK14）（LL002）、肌 上皮標(biāo)記（P63）（4A4）、突觸素（Syn）（SP11）購(gòu)自福 州邁新公司，人表皮生長(zhǎng)因子受體-2（CerbB-2）、細(xì) 胞角蛋白（CK5/6）（D5/16B4）、嗜鉻素A（CgA）（DAKA3）、增殖標(biāo)記（Ki-67）（GM001）購(gòu)自Dako公司；所用EnVision檢測(cè)試劑盒和DAB顯色試劑盒均購(gòu)自Dako 公司。

1.3 熒光原位雜交 HER-2基因檢測(cè)采用熒光原位雜交（FISH）法。石蠟標(biāo)本厚4 μ m切片，常規(guī)脫蠟、蛋白酶消化處理后，將10 μ L變性的DNA探針混合物與樣本雜交，37 ℃濕盒中孵育14～18 h，洗滌封片后熒光顯微鏡下觀察。HER-2探針雜交熒光信號(hào)為紅色，17號(hào)染色體著絲粒（CERP17）信號(hào)為綠色，計(jì)數(shù)并計(jì)算兩者比值（HER2/CEP17）。比值＜2.0為HER-2基因無(wú)擴(kuò)增；比值≥2.0為HER-2基因有擴(kuò)增；比值＜2但平均HER-2基因拷貝數(shù)≥6.0也提示HER-2基因有擴(kuò)增。

2 結(jié)果

2.1 大體檢查 18例SPC患者中13例行乳腺改良根治術(shù)，2例行乳腺單純切除術(shù)加前哨淋巴結(jié)活檢術(shù)，2例行保乳術(shù)加腋窩淋巴結(jié)清掃術(shù)，1例行保乳術(shù)。病變位于乳頭附近0～3.0 cm乳腺組織中，平均距乳頭1.4 cm。腫瘤直徑從0.5～4.0 cm不等，平均2.0 cm。大部分呈實(shí)性結(jié)節(jié)狀，切面灰白灰黃，質(zhì)韌，邊界清楚。其中2例切面見(jiàn)囊腔，1例伴出血。

2.2 組織學(xué)觀察 光鏡下腫瘤由多個(gè)邊界清楚的富于細(xì)胞的結(jié)節(jié)構(gòu)成，細(xì)胞排列緊密，呈膨脹性生長(zhǎng)（見(jiàn)圖1）。結(jié)節(jié)內(nèi)可見(jiàn)纖細(xì)的纖維血管軸心，軸心周圍細(xì)胞多呈柵欄狀排列或圍繞血管形成假菊形團(tuán)樣結(jié)構(gòu)（見(jiàn)圖2），缺少明顯的乳頭狀或篩狀結(jié)構(gòu)。部分結(jié)節(jié)內(nèi)可見(jiàn)偏心性的不規(guī)則擴(kuò)張的腔隙，內(nèi)襯立方或柱狀上皮，腔內(nèi)見(jiàn)紅細(xì)胞或粉染無(wú)結(jié)構(gòu)物。瘤細(xì)胞形態(tài)均一，大多呈多角形或梭形，類似于良性普通型導(dǎo)管增生。細(xì)胞質(zhì)中等量，細(xì)顆粒狀，部分胞質(zhì)內(nèi)可見(jiàn)黏液。細(xì)胞核圓形或卵圓形，染色質(zhì)細(xì)而淡染，輕～中度異型，核分裂象少見(jiàn)，其中16例核分裂象＜5/10 HPF，2例核分裂象6～10/10 HPF。10例（占55.6%）伴有多少不等的細(xì)胞內(nèi)外黏液。其中2例見(jiàn)含有細(xì)胞內(nèi)黏液的印戒樣細(xì)胞；8例見(jiàn)細(xì)胞外黏液，大部分位于腫瘤細(xì)胞巢之間，部分黏液進(jìn)入間質(zhì)形成黏液湖（見(jiàn)圖3）。本組共15例（占83.3%）為原位SPC，其中1例伴小葉癌化；共3例（占16.7%）伴浸潤(rùn)，其中2例為非特殊型浸潤(rùn)性乳腺癌，1例為黏液癌。行腋窩淋巴結(jié)清掃或前哨淋巴結(jié)活檢共17例，其中14例原位癌患者（包括12例腋窩淋巴結(jié)清掃和2例前哨淋巴結(jié)活檢）均無(wú)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，3例伴浸潤(rùn)SPC中有1例淋巴結(jié)見(jiàn)癌轉(zhuǎn)移。

2.3 免疫表型 ①激素受體及CerbB-2：除2例不表達(dá)PR外，所有病例均表現(xiàn)為＞50%的腫瘤細(xì)胞核ER、PR強(qiáng)陽(yáng)性（見(jiàn)圖4）；14例CerbB-2（0），4例CerbB-2（1+）。②肌上皮標(biāo)記：所有腫瘤細(xì)胞均不表達(dá)CK5/6、CK14及P63，部分纖維血管軸心周圍可見(jiàn)少數(shù)肌上皮表達(dá)；9例腫瘤細(xì)胞巢周圍顯示完整的肌上皮圍繞，5例顯示肌上皮部分缺失，4例完全缺失。③神經(jīng)內(nèi)分泌標(biāo)記：Syn陽(yáng)性13例（見(jiàn)圖5），陰性5例，陽(yáng)性率為72.2%；CgA陽(yáng)性10例，陰性8例，陽(yáng)性率為55.6%；表達(dá)Syn或CgA者共14例（占77.8%），兩者均陰性4例。④增殖指數(shù)：Ki-67增殖指數(shù)為2%～30%，平均為8.5%。

2.4 HER-2基因檢測(cè) 3例伴浸潤(rùn)的SPC做了HER-2基因FISH檢測(cè)。結(jié)果顯示HER2/CEP17比值均＜2.0，且腫瘤細(xì)胞平均HER-2基因拷貝數(shù)＜6.0，表明3例SPC均無(wú)HER-2基因擴(kuò)增（見(jiàn)圖6）。

圖1 腫瘤由多個(gè)邊界清楚的富于細(xì)胞的結(jié)節(jié)構(gòu)成，呈膨脹性生長(zhǎng)（HE，×40）

圖2 結(jié)節(jié)中央可見(jiàn)纖細(xì)的纖維血管軸心，軸心周圍細(xì)胞呈柵欄狀排列或圍繞血管形成假菊形團(tuán)樣結(jié)構(gòu)（HE，×100）

圖3 腫瘤細(xì)胞之間有黏液分泌，形成黏液湖（HE，×100）

圖4 腫瘤細(xì)胞ER呈強(qiáng)陽(yáng)性（EnVision，×100）

圖5 腫瘤細(xì)胞Syn呈彌漫陽(yáng)性（EnVision，×100）

圖6 熒光原位雜交示HER-2基因無(wú)擴(kuò)增（FISH，×1 000）

3 討論

乳腺SPC是一種少見(jiàn)的乳腺癌類型，占乳腺癌的比率小于1%[2]。20世紀(jì)80年代曾被稱為“神經(jīng)內(nèi)分泌型導(dǎo)管內(nèi)癌”。Rosen等[3]在AFIP乳腺分冊(cè)中首次將其稱為乳頭狀癌實(shí)體變型。1995年Maluf等[4]首先提出了實(shí)性乳頭狀癌的命名。2003年WHO乳腺腫瘤分類將SPC列為“導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀癌的實(shí)體變型”，2012年乳腺腫瘤WHO分類中首次將其定義為獨(dú)立的疾病，歸于乳頭狀病變中，分為原位SPC和SPC伴浸潤(rùn)。SPC具有顯著的病理學(xué)特征：腫瘤呈膨脹性生長(zhǎng)、具有纖維血管軸心、常伴有黏液分泌和神經(jīng)內(nèi)分泌分化[1]。

SPC好發(fā)于老年女性，本組18例發(fā)病年齡最高82歲，平均62.6歲，中位66歲，這與Nassar等[5]的報(bào)道一致，高于文獻(xiàn)[6] 報(bào)道的乳腺惡性腫瘤的平均發(fā)病年齡。伴浸潤(rùn)的SPC平均發(fā)病年齡（為61.7歲）略低于原位癌患者（為62.8歲）?；颊叨嘁泽w檢發(fā)現(xiàn)腫塊為主，乳頭溢血是突出的臨床表現(xiàn)，占所有病例的22.2%（4/18），與文獻(xiàn)[7] 報(bào)道相符。

本組大體觀察腫瘤緊鄰乳頭，左右側(cè)及各象限乳腺發(fā)病率無(wú)明顯差異。腫瘤大部分表現(xiàn)為界限清楚的結(jié)節(jié)，切面灰白灰黃，部分區(qū)呈囊性或伴出血，以致呈暗紅色，質(zhì)韌偏軟，如伴有浸潤(rùn)，通常質(zhì)地較硬。

組織學(xué)上SPC表現(xiàn)為致密排列、富于細(xì)胞的膨脹性生長(zhǎng)的結(jié)節(jié)，結(jié)節(jié)內(nèi)可見(jiàn)纖細(xì)的纖維血管軸心，伴有不同程度的玻璃樣變。腫瘤細(xì)胞常伴有神經(jīng)內(nèi)分泌分化及黏液分泌，但兩者均不是診斷所必需[4]。 本組77.8%伴神經(jīng)內(nèi)分泌分化，55.6%伴有細(xì)胞內(nèi)外黏液。SPC可以伴有浸潤(rùn)，以伴神經(jīng)內(nèi)分泌分化的癌和黏液癌最常見(jiàn)，也可以是非特殊型浸潤(rùn)性乳腺癌和浸潤(rùn)性小葉癌，此時(shí)病理診斷應(yīng)體現(xiàn)浸潤(rùn)癌的范圍和具體類型。當(dāng)腫瘤細(xì)胞巢邊緣光滑，形似非浸潤(rùn)性，但免疫組織化學(xué)染色顯示周圍肌上皮完全消失時(shí)，判斷腫瘤是否為浸潤(rùn)是困難的。有觀點(diǎn)認(rèn)為，這是一種具有惰性生物學(xué)行為和良好預(yù)后的浸潤(rùn)性癌的特殊類型[2]。WHO工作組認(rèn)為如果浸潤(rùn)不明確，應(yīng)視為原位癌。只有當(dāng)不規(guī)則的上皮島形成鋸齒狀或地圖樣的輪廓，以及存在促纖維增生間質(zhì)時(shí)才考慮為浸潤(rùn)性[1]。本組3例SPC伴浸潤(rùn)，其中2例為非特殊型浸潤(rùn)性乳腺癌，1例為黏液癌。多項(xiàng)研究[8-9]已經(jīng)證實(shí)，SPC是黏液癌的前驅(qū)病變之一，腫瘤細(xì)胞 的外翻、黏液外溢及黏液湖形成是SPC轉(zhuǎn)化為黏液癌的關(guān)鍵步驟。

SPC的腫瘤細(xì)胞不表達(dá)CK5/6和CK14等基底型角蛋白。CK5/6、CK14、P63顯示腫瘤性結(jié)節(jié)周圍有連續(xù)完整或灶性的肌上皮圍繞，部分情況下肌上皮可完全消失。神經(jīng)內(nèi)分泌標(biāo)記如Syn和CgA等的表達(dá)有助于SPC的診斷，但并非診斷所必需。ER、PR通常呈強(qiáng)陽(yáng)性，而CerbB-2呈陰性或弱陽(yáng)性，F(xiàn)ISH檢測(cè)顯示HER-2基因無(wú)擴(kuò)增，Ki-67增殖指數(shù)通常較低?；虮磉_(dá)譜分析已經(jīng)證實(shí)SPC屬于管腔表型，在轉(zhuǎn)錄水平與B型黏液癌相似[10]。顯微芯片比較基因組雜交分析顯示，與級(jí)別相應(yīng)的ER陽(yáng)性的非特殊類型浸潤(rùn)性癌相比，SPC具有較低的基因拷貝數(shù)量改變和較高的PIK3CA突變頻率[11-12]。Duprez等[12]的研究表明，SPC大多具有低級(jí)別的組織學(xué)分級(jí)和較低的P53表達(dá)率。這些都提示SPC具有惰性的生物學(xué)行為。

需要與SPC鑒別的病變有：①導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀癌：2012版乳腺腫瘤WHO分類把SPC從導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀癌的亞型中分出，作為乳頭狀腫瘤的一種特殊類型。SPC與導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀癌都屬于乳腺乳頭狀病變，具有相似的形態(tài)學(xué)特點(diǎn)，兩者都由單一的細(xì)胞組成，缺少肌上皮細(xì)胞，其結(jié)構(gòu)和細(xì)胞學(xué)特征大多符合低核級(jí)癌。但兩者又有著本質(zhì)的區(qū)別，導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀癌為原位癌，通常具有纖細(xì)的分枝狀乳頭，也可形成微乳頭及篩狀結(jié)構(gòu)；而SPC可分為原位癌和浸潤(rùn)性癌，腫瘤呈實(shí)性膨脹性生長(zhǎng)，可見(jiàn)纖細(xì)的纖維血管間隔，而無(wú)明顯的乳頭出現(xiàn)，且常伴有細(xì)胞內(nèi)或細(xì)胞外黏液，免疫組織化學(xué)染色顯示神經(jīng)內(nèi)分泌標(biāo)記陽(yáng)性，這些都可以與導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀癌鑒別。②導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀瘤：尤其是外周型導(dǎo)管內(nèi)乳頭狀瘤，瘤細(xì)胞通常累及終末導(dǎo)管小葉單位，形成結(jié)節(jié)狀腫瘤輪廓，與SPC相似，兩者均可見(jiàn)到纖維血管軸心。但前者可見(jiàn)寬大鈍圓的乳頭結(jié)構(gòu)，且免疫組織化學(xué)染色顯示血管軸心周圍有較多肌上皮圍繞，腫瘤細(xì)胞可以表達(dá)CK5/6和CK14，這些都與SPC不同。③旺熾型普通型導(dǎo)管增生：增生的上皮細(xì)胞可以呈實(shí)性生長(zhǎng)，細(xì)胞核卵圓形，流水樣或合體樣排列，與SPC相似。但前者上皮細(xì)胞間混雜肌上皮細(xì)胞，缺乏SPC腫瘤細(xì)胞的均一性和黏液分泌，且上皮細(xì)胞表達(dá)CK5/6和CK14，而不表達(dá)神經(jīng)內(nèi)分泌標(biāo)記，這些都可以和SPC相鑒別。

SPC的治療原則是外科手術(shù)的完整切除[7]。Sprague等[13]認(rèn)為保乳手術(shù)聯(lián)合放療及他莫昔芬治療原位癌能夠達(dá)到與乳腺切除術(shù)相同的無(wú)瘤生存時(shí)間。單純?cè)籗PC完整切除后尚無(wú)腋窩淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移和局部復(fù)發(fā)的報(bào)道[4-5]。伴有浸潤(rùn)的SPC可發(fā)生淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，僅有少數(shù)術(shù)后局部復(fù)發(fā)的報(bào)道[5]，其治療和預(yù)后依賴于浸潤(rùn)性癌的成分。Nassar等[5]報(bào)道的1例伴有印戒樣細(xì)胞特征的SPC術(shù)后10年死于“轉(zhuǎn)移性印戒細(xì)胞癌”。有研究表明，與其他具有相同分級(jí)和分期的乳腺癌相比，伴浸潤(rùn)的SPC具有更長(zhǎng)的無(wú)瘤生存時(shí)間[12]。本組獲得隨訪的17例患者隨訪至今均無(wú)瘤生存，未見(jiàn)腫瘤復(fù)發(fā)或轉(zhuǎn)移，表明SPC具有良好的預(yù)后。

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（本文編輯：胡苗苗）

Clinicopathological features of solid papillary carcinoma of the breast

LUO Huarong,XU Cheng,ZHENG Haihong,WENG Shouxiang,GAN Meifu.
Department of Pathology,Taizhou Hospital Affiliated to Wenzhou Medical University,Taizhou,317000

Objective:To investigate the clinicopathological features of solid papillary carcinoma (SPC) of the breast.Methods:A study was performed to analyse the clinical and pathological manifestations in 18 cases of SPC.Immunohistochemical staining for ER,PR,CerbB-2,Ki-67,CK5/6,CK14,P63,Syn and CgA was performed.And the expression of HER-2 gene amplification was detected by fluorescence in situ hybridization.Results:All the tumors presented as a palpable,centrally located mass or as bloody nipple discharge.Histologically,the tumor was comprised of multiple circumscribed expansile nodules with delicate fibrovascular cores.55.6% of these tumors had extracellular or intracellular mucin and 16.7% was associated with invasive carcinoma.Immunohistochemically,all tumor cells were strongly positive for ER and PR.CerbB-2 was negative in the most cases except for 4 cases with weak expression.All cases were negative for CK5/6,CK14 and P63 in the cellular nodules.Peripheral myoepithelium was complete in 9 cases,discontinued in 5 cases and loss in 4 cases.The positive expression rates of Syn and CgA were 72.2% and 55.6%,respectively.The average positive rate of Ki-67 in tumor cells was 8.5%.None of 3 cases with invasion had HER-2 gene amplification.One of 17 cases with axillary lymph node dissection or sentinel lymph node biopsy had axillary lymph node metastasis at operative time.And none of 17 patients (94.4%) followed up had tumor recurrence and metastasis.Conclusion:SPC is a rare breast cancer,predominantly found in elderly females,with distinctive histological morphology and immunophenotype.Clinicopathological features and follow-up data suggest that SPC often carries an indolent clinical behavior and favorable prognosis.

breast neoplasms; solid papillary carcinoma; pathology; immunohistochemistry

R737.9

B

10.3969/j.issn.2095-9400.2015.05.011

2014-08-07

羅華榮（1980-），男，浙江臺(tái)州人，主治醫(yī)師。