鳥類對鹵系阻燃劑的累積及生物放大研究進展

莫凌，邢巧，林彰文，吳江平，羅孝俊*，麥碧嫻

1. 海南省環(huán)境科學研究院，海南 ?？?570100；2. 中國科學院廣州地球化學研究所 有機地球化學國家重點實驗室，廣東 廣州 510640

鳥類對鹵系阻燃劑的累積及生物放大研究進展

莫凌1，邢巧1，林彰文1，吳江平2，羅孝俊2*，麥碧嫻2

1. 海南省環(huán)境科學研究院，海南 ?？?570100；2. 中國科學院廣州地球化學研究所 有機地球化學國家重點實驗室，廣東 廣州 510640

鹵系阻燃劑（Halogenated flame retardants，HFRs）是人工合成的，能阻止聚合物材料引燃或抑制火焰?zhèn)鞑サ暮u（主要是溴和氯）化合物，由于其具環(huán)境持久性、可生物富集性和潛在的生物毒性，近年來，HFRs所引起的環(huán)境問題已成為全球環(huán)境科學研究的熱點。鳥類作為自然生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，常被用作指示性生物來研究區(qū)域環(huán)境的污染現(xiàn)狀。研究HFRs在鳥類體內(nèi)的積累特性及其在鳥類食物鏈上產(chǎn)生的生物放大效應(yīng)，對評價HFRs的環(huán)境行為和生態(tài)風險具有重要的意義。本文結(jié)合近年來國內(nèi)外有關(guān)多溴聯(lián)苯醚（Polybrominated diphenyl ethers，PBDEs）、六溴環(huán)十二烷（Hexabromocyclododecane，HBCDs）、十溴二苯乙烷（Decabromodiphenyl ethane，DBDPE）、1, 2雙（三溴苯氧基）乙烷（1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy) ethane，BTBPE）和雙（六氯環(huán)戊二烯）環(huán)辛烷（Dechlorane Plus，DPs）等HFRs在鳥類體內(nèi)的積累特性及在食物鏈上的生物放大效應(yīng)進行了綜述。已有的研究報道顯示：在鳥類的腦、肌肉、肝臟、腎臟和鳥蛋等組織中都檢測到了HFRs殘留；而相關(guān)生物放大因子（Biomagnification factors，BMFs）的計算結(jié)果顯示，幾乎全部的PBDEs、α-HBCD和BTBPE都可以在鳥類食物鏈上產(chǎn)生生物放大效應(yīng)，特別是BTBPE這種新型的替代型阻燃劑在鳥類食物鏈上產(chǎn)生的生物放大效應(yīng)和已被禁用的五溴PBDEs相當，暗示這種新型溴系阻燃劑可能具有較大的生態(tài)風險。今后應(yīng)對HFRs在陸生和水生鳥類中的生物放大效益及影響因素方面進行深入系統(tǒng)的研究，為認識 HFRs的環(huán)境歸趨，全面評價這些污染物的生態(tài)風險提供科學依據(jù)。

鹵系阻燃劑；累積；生物放大效應(yīng)；鳥類；生態(tài)風險

鹵系阻燃劑（Halogenated flame retardants，HFRs）是一類人工合成的，能阻止聚合物材料引燃或抑制火焰?zhèn)鞑サ暮u（主要是溴和氯）化合物，它主要包括：多溴聯(lián)苯醚（Polybrominated diphenyl ethers， PBDEs）、 六 溴 環(huán) 十 二 烷（Hexabromocyclododecane，HBCDs）、十溴二苯乙烷（Decabromodiphenyl ethane，DBDPE）、1, 2雙（三溴苯氧基）乙烷（1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy) ethane，BTBPE）和雙（六氯環(huán)戊二烯）環(huán)辛烷（Dechlorane Plus，DPs）等。由于HFRs具有良好的阻燃性能，被廣泛添加于紡織品、塑料和電子電器等產(chǎn)品中（de Wit，2002；Watabnabe，2010）。因為HFRs一般屬于添加型阻燃劑，所以HFRs在產(chǎn)品使用過程中和廢棄后很容易釋放到環(huán)境。同時，大部分HFRs具有高脂溶性，容易在生物體內(nèi)富集，并可以沿食物鏈產(chǎn)生生物放大效應(yīng)（Burreau et al.，2006；Chen et al.，2007；Covaci et al.，2006；Covaci et al.，2011；Darnerud et al.，2001；Jaspers et al.，2006；Law et al.，2006；Voorspoels et al.，2007），使處于高營養(yǎng)級的生物受到毒害，最終危害生態(tài)系統(tǒng)和人類的健康（Betts，2011；Darnerud et al.，2010；Tomy et al.，2004）。

鳥類分布廣，并且在食物鏈上占據(jù)著較高位置，易積累較高濃度的有機污染物。因此，鳥類能夠靈敏、綜合和直觀的反映相對廣泛區(qū)域的污染特征，常被用來作為非常重要的環(huán)境污染指示生物

（Park et al.，2009；Verreault et al.，2006；Voorspoels et al.，2006）。通過檢測HFRs在鳥類組織中的殘留濃度，計算HFRs在鳥類食物鏈中的生物放大因子（Biomagnification factors，BMFs）（生物放大因子定義為鳥類和其食物中HFRs含量的比值），以此研究HFRs在鳥類中的生物積累和生物放大效應(yīng)，對評估HFRs的生態(tài)風險，預(yù)測其在生物體內(nèi)的含量、建立相應(yīng)的環(huán)境標準具有重要意義（孟祥周等，2006；王子健等，2005）。本文結(jié)合近年來，國內(nèi)外有關(guān)HFRs在鳥類體內(nèi)的積累特性和食物鏈上生物放大效應(yīng)進行了綜述，并對HFRs在鳥類食物鏈上生物放大效應(yīng)的研究趨勢進行了展望。

1 HFRs的累積

1.1 PBDEs

多溴聯(lián)苯醚（PBDEs）是一種人工合成的化合物，由于其具有阻燃效率高、耐熱性好、水解性低、添加量少、對材料性能影響小，價格低廉等優(yōu)點，被廣泛用于電子電器、化工、交通、建材和紡織業(yè)等領(lǐng)域（Rahman et al.，2001）。PBDEs主要有五溴（Penta-BDEs）、八溴（Octa-BDEs）和十溴聯(lián)苯醚（Deca-BDEs）3種工業(yè)品，因為PBDEs具有持久性、可生物富集性和較大的生物毒性（McKernan et al.，2009），2009年5月，五溴和八溴聯(lián)苯醚被列入《斯德哥爾摩公約》持久性有機污染物（Persistent Organic Pollutants，POPs）清單，在全球范圍內(nèi)禁用（Betts，2008；UNEP，2009）；十溴聯(lián)苯醚在歐盟和美國某些州，亦開始限制生產(chǎn)和使用（Betts，2008；UNEP，2009）。2007年，中國已正式頒布并實施《電子信息產(chǎn)品污染控制管理辦法》，禁止五溴和八溴聯(lián)苯醚的生產(chǎn)與使用，但是十溴聯(lián)苯醚仍被允許生產(chǎn)和使用。PBDEs在鳥類中積累情況的研究始于上世紀七十年代末（Sellstr?m，1996），從上世紀九十年代初以后，歐洲各國、北美、日本和亞洲各國都相繼開展了 PBDEs在鳥類中累積的研究工作（Chen et al.，2010a）?，F(xiàn)有的研究已經(jīng)證明PBDEs幾乎在全球極大多數(shù)地區(qū)的鳥類中都有殘留和富集，甚至在極地地區(qū)的 3種企鵝（Spheniscidae）和麥氏賊鷗（Maccormicki）蛋中都檢測到PBDEs的殘留（Corsolini et al.，2006；Yogui et al.，2009）。鳥類對于PBDEs的具體積累情況見綜述Chen和Hale（2010a）的論述。當前我們在我國華南電子垃圾拆卸區(qū)，8種水生鳥類和3種陸生鳥類的體內(nèi)（Sun et al.，2012a；Zhang et al.，2009），檢測到了較高濃度的 PBDEs殘留，其中，在一只食魚性鳥類—普通翠鳥（Alcedo atthis）的肌肉組織中PBDEs的殘留濃度達到了26400 ng·g-1脂肪重量（脂重）（Mo et al.，2012）。PBDEs的殘留甚至在我國華南兩個自然保護區(qū)的1種水生鳥類和4種雀形目陸生鳥類的肌肉組織中都被檢測到，濃度范圍分別為51～420 ng·g-1和11～340 ng·g-1脂重（Mo et al.，2013a；Peng et al.，2015a）。這些研究結(jié)果也進一步說明，雖然 PBDEs已經(jīng)被禁用或限用，但是隨著大量廢棄的電子電器（電子垃圾）涌入我國進行拆卸和回收，PBDEs被大量的釋放到環(huán)境中，大大加重了環(huán)境和生物體中 PBDEs的負荷，從而將會引起更為嚴重的環(huán)境問題（Breivik et al.，2011；Zhang et al.，2012）。因此，PBDEs在全球鳥類中大范圍和高頻率的檢出，表明我們對于 PBDEs在鳥類中的富集和毒性影響的研究任務(wù)依然很艱巨。

1.2 非PBDE類

1.2.1 HBCDs

HBCDs、PBDEs 和四溴雙酚 A（Tetrabromobisphenol-A，TBBPA）是世界上3類最主要的HFRs（Alaee et al.，2003；de Wit，2002）。雖然，PBDEs已被列入POPs清單，在全球范圍內(nèi)禁用或者限制使用（Betts，2008；UNEP，2009）。但是HBCDs仍在全球范圍內(nèi)繼續(xù)使用，HBCDs與PBDEs相似，也屬于添加型高溴含脂環(huán)族阻燃劑（Covaci et al.，2006；Luo et al.，2010；張熒等，2011），它在產(chǎn)品的使用過程中或廢棄后也很容易釋放到環(huán)境中。自首次從瑞士Viskan河流的魚類和沉積物中檢測到 HBCDs的殘留之后（Sellstr?m et al.，1998），HBCDs就被廣泛檢測于各種環(huán)境和生物樣品當中。但是，報道HBCDs在鳥類中的累積特性的研究相對較少，而且主要集中于鳥蛋中累積特性的報道。目前，在歐洲（荷蘭、瑞典、比利時、英國、挪威）、北美和南非的陸生或水生鳥類鳥蛋中都檢測到有HBCDs的殘留，濃度范圍從低于檢測限（Not detected，ND）至3100 ng·g-1脂重（de Boer，2004；Gauthier et al.，2007；Janak et al.，2008；Knudsen et al.，2005；Leonards et al.，2004；Lindberg et al.，2004；Lundstedt-Enkel et al.，2006；Morris et al.，2004；Polder et al.，2008；Vorkamp et al.，2011）。鳥類肝臟和腦組織中HBCDs的殘留被報道于雀鷹（Accipiter nisus）（de Boer，2004）、鸕鶿（Phalacrocorax）（Morris et al.，2004）、暴雪鹱（Fulmarus glacialis）（Knudsen et al.，2007）、海鷗（Larus canus）（Sagerup et al.，2009），濃度范圍為3.8～19000 ng·g-1脂重。最近，He et al.（2010）和Sun et al.（2012a）研究了中國華南某電子垃圾拆卸區(qū)和珠三角區(qū)域的 5種水生和 3種陸生鳥類中HBCDs的累積情況，其濃度范圍分別為 52～2000 ng·g-1和3.2～140 ng·g-1脂重。從當前的報道可以看出（表1），鳥類肝臟中HBCDs的殘留濃度要明顯

高于肌肉、腦組織和鳥蛋，說明HBCDs在肝臟中更容易發(fā)生積累。

表1 文獻中報道鳥類對HBCDs的殘留質(zhì)量分數(shù)Table 1 The reported concentrations for HBCDs in avian in the literature ng·g-1

1.2.2 DBDPE、BTBPE和DPs

隨著PBDEs的禁用（或限用），生產(chǎn)廠家逐漸生產(chǎn)出一些新型的BFRs來替代PBDEs，如：DBDPE和BTBPE分別作為Deca-BDEs和Octa-BDEs工業(yè)品的替代品。為了滿足嚴格的消防標準，這些替代型鹵系阻燃劑（Alternative halogenated flame retardants，AHFRs）的生產(chǎn)和使用量將迅速增加（de Wit et al.，2010；Hoh et al.，2005），這些化合物的環(huán)境行為及其潛在風險也已引起了高度關(guān)注（Covaci et al.，2011；Luo et al.，2010；Wu et al.，2011；Wu et al.，2012）。國外，僅有來自Faroe島（Karlsson et al.，2006）、北極洲（Verreault et al.，2007）和五大湖區(qū)（Gauthier et al.，2007）海鷗（Larus canus）和銀鷗（Larus argentatus）鳥蛋中的DBDPE和 BTBPE的報道，其濃度范圍分別為

可以得出，在五大湖和中國華南電子垃圾拆卸區(qū)的鳥類受當?shù)毓まr(nóng)業(yè)活動的影響，DBDPE和BTBPE的污染嚴重，組織中殘留了較高濃度的DPDPE和 BTBPE。

表2 文獻中報道鳥類對替代型阻燃劑的殘留質(zhì)量分數(shù)Table 2 The reported concentrations for alternative halogenated flame retardants (AHFRs) in avian in the literatureng·g-1

此外，其它新型的鹵系阻燃劑如：雙（六氯環(huán)戊二烯）環(huán)辛烷（DPs）也被大量的生產(chǎn)和使用。

DPs，又名德克隆，是一種高氯代脂環(huán)族化合物，作為添加型阻燃劑廣泛應(yīng)用于電線電纜的涂層、電器的塑料高聚物、塑料屋頂材料領(lǐng)域（Sverko et al.，2011）。雖然DPs已經(jīng)有40年的使用歷史，直到2006年，人們才首次在北美五大湖區(qū)的沉積物和魚體內(nèi)測出DPs的殘留（Betts，2006）。Gauthier et al.（2007）年首次在五大湖的銀鷗（Larus argentatus）鳥蛋中檢測到有DPs的殘留（2.76 ng·g-1濕重），表明DP可以通過食物攝入進行鳥類食物鏈中。Guerra et al.（2011）對采集于加拿大和西班牙游隼（Falco peregrinus）鳥蛋中DP濃度進行了測定，發(fā)現(xiàn)加拿大（36.4 ng·g-1脂重）游隼鳥蛋的污染程度要顯著性高于西班牙游隼（1.78 ng·g-1脂重）。DPs還被報道在五大湖禿頭鷹（Haliaeetus leucocephalus）（0.19 ng·g-1濕重）血清中檢出（Venier et al.，2010）。國內(nèi)，Zhang et al.（2011）首次報道了在中國華南電子垃圾拆卸區(qū)的5種水生鳥類肌肉中監(jiān)測到了較高濃度的 ΣDPs殘留，其中：田鷸（Gallinago gallinago）、白胸苦惡鳥（Amaurornis phoenicurus）、紅胸田雞（Porzana fusca）、中國池鷺（Ardeola bacchus）和藍胸秧雞（Gallirallus striatus）的濃度分別為：7.4、105、56、69和170 ng·g-1脂重。Sun et al.（2012b）在中國華南不同區(qū)域采集的3種雀形目鳥類（白頭鵯（Pycnonotus sinensis）、棕背伯勞（Lanius schach）和鵲鴝（Copsychus saularis））中檢測到的DPs殘留濃度變化范圍為12～930 ng·g-1脂重。最近，Mo et al.（2013b）測定了中國華南電子垃圾拆卸區(qū)和某自然保護區(qū)普通翠鳥（Alcedo atthis）肌肉中DPs含量，發(fā)現(xiàn)電子垃圾拆卸區(qū)普通翠鳥肌肉（范圍為29～150 ng·g-1脂重）ΣDPs含量約為鼎湖山自然保護區(qū)普通翠鳥肌肉中 DPs含量（范圍為0.98～13 ng·g-1脂重）的100倍左右。電子垃圾拆卸區(qū)鳥類中檢測到較高濃度的DPs，表明除PBDEs外，粗獷的電子垃圾拆卸活動已經(jīng)造成了當?shù)靥娲弯逑底枞紕┑奈廴荆ň唧w的殘留濃度見表2）。DPs由兩種立體異構(gòu)體組成，分別是順式（syn-）和反式（anti-）構(gòu)型，syn-DP：anti-DP的比例約為1∶3（Sverko et al.，2011；Xian et al.，2011；Zhu et al.，2007）。研究發(fā)現(xiàn)，DP在人體和野生動物中的異構(gòu)體組成存在很大的差異，差異性可能與生物的生活習性（水生或陸生）及其所處的生態(tài)位有關(guān)（Xian et al.，2011）。Zhang et al.（2011）報道5種水生鳥類中為fanti平均值范圍為0.34～0.61；Sun et al.（2012b）在珠三角地區(qū)報道的3種雀形目鳥類中的fanti值為0.73～0.84。Mo et al.（2013b）在電子垃圾拆卸區(qū)和鼎湖山自然保護區(qū)普通翠鳥肌肉中 fanti值范圍分別為0.56～0.72（平均值為0.65）和0.66～0.91（平均值為0.76），普通翠鳥肌肉中DP的殘留濃度（log ΣDP）與fanti值具有顯著的負相關(guān)性（r2=0.41，P<0.0001），表明DP累積可能來自對anti-DP的選擇性富集。但是，Peng et al.（2015b）最近發(fā)現(xiàn)五種雀形目鳥類體內(nèi)的fanti值變化范圍為0.34～0.97，同時，雀形目鳥類肌肉中DP的殘留濃度（log ΣDP）與 fanti值間具有顯著的正相關(guān)性（r2=-0.42，P<0.004），說明DP累積可能來自對syn-DP的選擇性富集。以上結(jié)果表明生物體內(nèi)的DP殘留濃度高低可能會影響 fanti值，不同鳥類得出的研究差異又說明DPs選擇性富集可能還受其它因素影響。Li et al.（2013）人在室內(nèi)對鵪鶉（Coturnix coturnix）進行DPs暴露的研究，發(fā)現(xiàn)高劑量暴露組的鵪鶉體內(nèi)fanti值隨著劑量的增加而降低，表明：鳥體內(nèi)DPs異構(gòu)體組成與濃度間的關(guān)系可能與高低劑量DPs有不同的藥代動力學有關(guān)。隨著DPs在環(huán)境介質(zhì)和生物體中都被廣泛的檢出，DPs也成為環(huán)境中廣泛存在的污染物，其對生物體可能產(chǎn)生生物放大能力和潛在危害，因此DP的同分異構(gòu)組成特征、生物累積行為和毒性效應(yīng)進行更深入的研究。

2 鳥類對HFRs的生物放大

2.1 多溴聯(lián)苯醚（PBDEs）

近年來國內(nèi)外許多文獻報告了鳥類（水生和陸生）對HFRs的生物富集特性的研究，計算了HFRs在鳥類食物鏈中的BMFs值，研究這些污染物在鳥類食物鏈上生物放大效應(yīng)，其中以對 PBDEs的研究最為熱點和全面（表3）。

最早研究鳥類對 PBDEs生物放大效應(yīng)，應(yīng)該追溯到1996年，Sellstr?m（1996）在其碩士論文中研究了，波羅的海海鴿（Sigelus silens）鳥蛋和鯡魚（Clupea pallasi）肌肉中PBDEs的含量，計算了海鴿/鯡魚捕食關(guān)系中BDE 47、99和100的BMFs值，初步估算了這3種PBDEs的生物放大效應(yīng)，結(jié)果顯示這3種單體的BMFs值都大于1（7.1～19），證實了鳥類對這3種PBDEs單體都具有生物放大的效應(yīng)。Hauk?s et al.（2007）報道了波羅的海北極鷗（Larus hyperboreus）食物鏈上PBDEs的生物放大效應(yīng)，BDE 28、47和ΣPBDEs在3種捕食關(guān)系中（北極鷗/鱈魚、海鴿/鱈魚和北極鷗/海鴿）的BMFs范圍分別為：28～60、45～690、46～723。Chen et al.（2010b）利用比較精確的食物組成比例，構(gòu)筑了多重食物構(gòu)成污染物分配的模型；Elliott et al.（2005）計算了美國 James River流域鶚鳥（Pandion haliaetus）蛋/魚的捕食關(guān)系中PBDEs的BMFs值，發(fā)現(xiàn)ΣPBDEs的BMF值為24，檢測的PBDEs單體（BDEs 28、47、99、100、153和154）的BMFs值范圍為：3.7～46，這種較精確的模型也證明了PBDEs

在水生鳥類食物鏈上具有顯著的生物放大效應(yīng)（Chen et al.，2010a；Chen et al.，2010b），Henny et al.（2011）在Columbia River流域相同的鳥/捕食關(guān)系中再一次證實了這個研究結(jié)果，其 ΣPBDEs的BMFs范圍為：4.4～11。

表3 文獻中報道的鳥類對PBDEs的生物放大因子（BMFs）Table 3 The reported biomagnification factors (BMFs) for PBDEs in avian in the literature

不同食性和生活習性的鳥類對于 PBDEs的代謝和轉(zhuǎn)化能力不一致（Chen et al.，2010a），已有的研究已經(jīng)證明，部分PBDEs（三溴至六溴-BDEs）能夠在水生鳥類的食物鏈中產(chǎn)生生物放大效應(yīng)，在陸生鳥類食物鏈中是否可以產(chǎn)生相同的效應(yīng)，尚不清楚。Voorspoels et al.（2007）報道了比利時的兩條短小陸生鳥類食物鏈（雀鷹(Accipiter nisus)/大山雀(Parus major)和禿鷹(Haliaeetus leucocephalus)/老鼠(Muroidea)）上 PBDEs的生物放大情況，ΣPBDEs的平均BMFs分別為17和14，其生物放大的能力與總多氯聯(lián)苯（ΣPCBs）等同（20和40），所有檢測的PBDEs單體（BDE 28、47、99、100、153、154和183）BMFs值都大于1，表明這幾種單體在陸生鳥類食物鏈中也具有生物放大效應(yīng)，并且在雀鷹/大山雀捕食關(guān)系中，各檢測PBDEs單體的BMFs值和化合物的正辛醇一水分配系數(shù)（KOW）成正相關(guān)性。Drouillard et al.（2007）利用捕獲的成年美洲隼（Falco sparverius）產(chǎn)下的鳥蛋，進行PBDEs（BDEs 47、99、100和153）的暴露實驗。

實驗中孵化期（29 d）的暴露劑量為：1.43 ug·g-1（鳥蛋質(zhì)量），暴露方式為鳥蛋氣室暴露；雛鳥期（36 d）的暴露劑量為：38 ng·g-1（雛鳥體重），暴露方式為食物暴露，研究者計算的BDE 47、99、100和153的BMFs分別為：4.1、5.3、5.6和6.9，進一步證明了低溴代 PBDEs在陸生鳥類中也能產(chǎn)生生物放大效應(yīng)。

因為檢測手段和方法等限制，已有的研究主要集中于低溴的PBDE單體（Tri-至Hexa-BDEs）在鳥類食物鏈中的生物放大效應(yīng)研究，但是對于高溴的單體，特別是對于BDE 209及其可能的代謝產(chǎn)物（Octa-和Nona-BDEs）在鳥類食物鏈上的生物放大效應(yīng)還不清楚。Yu et al.（2011）借助先進的野外觀測技術(shù)和穩(wěn)定同位素技術(shù)（δ15N和δ13C）對北京城區(qū)紅隼（Falco tinnunculus）的生活習性和食物組成進行了準確的分析。研究了紅隼食物鏈上（麻雀（Passer montanus）、老鼠（Muroidea）、蚱蜢（Acrida chinensis）和蜻蜓（Dragonfly））PBDEs生物放大的情況，發(fā)現(xiàn)ΣPBDEs在紅隼的4種捕食關(guān)系中都具有顯著的生物放大效應(yīng)（BMFs=1.6～6.9），BDE 209和可能的代謝產(chǎn)物（BDE 196、197、202、203、207和208）在4種捕食關(guān)系中BMFs值范圍分別為1.4～4.7和1.0～160，說明這些單體也都具有生物放大效應(yīng)，此研究首次證實Octa-至Deca-BDEs在陸生鳥類食物鏈上也具有生物放大效應(yīng)。通過這些研究也提醒我們在考慮 Deca-BDEs工業(yè)品的生態(tài)風險時，不能只考慮BDE 209，那些BDE 209可能的代謝產(chǎn)物的也必須考慮，因為這些代謝產(chǎn)物可能比其母體具有更高的生物可利用性，更大的生物毒性和生物放大效應(yīng)。我們最近研究了15個PBDEs單體在中國華南某電子垃圾拆卸地區(qū)和華南某自然保護區(qū)普通翠鳥/魚類（斗魚(Belontiidae gouramies)、食蚊魚(Gambusia affinis）、馬口魚(Opsariichthys bidens)、棒花魚(Abbottina rivularis)和擬細鯽(Nicholsicypris normalis)）捕食關(guān)系中的生物放大效應(yīng)，計算的PBDEs在3種捕食關(guān)系上的BMFs值，范圍為0.07～39，除BDE 28外，所有檢測的其他PBDEs（BDE 47、99、100、153、154、183、196、197、202、203、206、207、208和209）和ΣPBDEs幾乎在所有的捕食關(guān)系中BMFs都大于1，說明它們在翠鳥食物鏈上都具有生物放大效應(yīng)，此報道也進一步證明了Octa-至Deca-BDEs在水生鳥類食物鏈上也具有生物放大效應(yīng)，提醒我們必須重新審視和評價Deca-BDEs工業(yè)品生態(tài)風險（Mo et al.，2012）。從已有的研究可以得出，幾乎全部的PBDEs單體在鳥類食物鏈上都具有顯著的生物放大，因鳥類種類和食物關(guān)系的不確定等因素，具體的BMFs值在不同研究中還存在一定的差異。

2.2 非PBDE類

2.2.1 HBCDs

HBCD與PBDEs相似，也屬于添加型高溴含量脂環(huán)族阻燃劑（Covaci et al.，2006；Luo et al.，2010；張熒等，2011），它在產(chǎn)品的使用過程中或廢棄后也很容易釋放到環(huán)境中，因此，HBCDs是否和 PBDEs一樣也具有生物放大效應(yīng)，也已引起了研究人員的廣泛關(guān)注。但是，目前，鳥類對HBCDs的生物放大效應(yīng)的研究還較少（表4）。

表4 文獻報道的鳥類對HBCDs的生物放大因子（BMFs）Table 4 The reported biomagnification factors (BMFs) for HBCDs in avian in the literature

在瑞典環(huán)境監(jiān)測項目的支持下，de Wit et al.（2002）測定了波羅的海海鴿（Sigelus silens）（鳥蛋）和鯡魚（Clupea pallasi）肌肉中ΣHBCDs的含量，計算的ΣHBCDs在海鴿/鯡魚捕食關(guān)系中BMFs值為7，約為ΣPCBs（BMFs值為20）的1/3，表明：

類似于PCBs，HBCDs在鳥類食物鏈上也具有生物放大效應(yīng)。Leonards et al.（2004）研究了荷蘭西部的Scheldt灣海洋食物鏈上HBCDs的生物放大效應(yīng)，此食物鏈由3種無脊椎動物、魚類和普通銀鷗（Larus argentatus）組成，發(fā)現(xiàn)從無脊椎動物到魚類食物關(guān)系中，ΣHBCDs的濃度隨著營養(yǎng)級的增加而增加，但是從魚類到銀鷗的食物關(guān)系中，HBCDs的濃度卻是隨著營養(yǎng)級的增加反而降低，說明HBCDs在銀鷗/魚類的捕食關(guān)系中不具有生物放大效應(yīng)。Hauk?s et al.（2010）采用了δ15N穩(wěn)定同位素技術(shù)，研究了HBCDs在挪威東北?sefjorden海域食物鏈上的生物放大效應(yīng)，該食物鏈由3種無脊椎動物和兩種海鳥（大黑背鷗（Larus marinus）和歐絨鴨（Somateria mollissima））組成，計算α-HBCD和ΣHBCDs的BMFs值幾乎在所有的捕食關(guān)系都大于1（0.8～26和0.5～7.9），γ-HBCD的BMFs值卻小于1（0.03～2.0），說明：α-HBCD和ΣHBCDs在本食物鏈上具有生物放大效應(yīng)，但是γ-HBCD卻不具有生物放大效應(yīng)。然而，He et al.（2010）發(fā)現(xiàn)α-HBCD和γ-HBCD在中國華南電子垃圾拆卸區(qū)，中國池鷺（Ardeola bacchus）/魚捕食關(guān)系上BMFs值分別為4.1～50和1.6～3.0；珠頸斑鳩（Streptopelia chinensis）/谷物捕食關(guān)系上BMFs值分別為2.8～75和7.1～51，說明α-HBCD和γ-HBCD在水生和陸生鳥類食物鏈上都具有顯著的生物放大效應(yīng)，這篇文獻也是首次研究HBCDs異構(gòu)體在野生的陸生鳥類食物鏈上的生物放大效應(yīng)。最近，Sun et al.（2012a）報道了HBCDs在中國華南珠三角3個特定區(qū)域（電子垃圾拆卸區(qū)、城市和農(nóng)村），3種常見陸生鳥類（鵲鴝（Copsychus saularis）、白頭鵯（Pycnonotus sinensis）和棕背伯勞（Lanius schach））體內(nèi)的生物放大情況（肌肉/胃容物），報道的α-HBCD在所有區(qū)域和鳥類中都具有生物放大的效應(yīng)（BMFs=1.1～30），γ-HBCD在城市區(qū)域鵲鴝中顯示了生物放大效應(yīng)（2.3），但是在電子垃圾拆卸區(qū)卻表現(xiàn)不具有生物放大效應(yīng)（0.5），計算BMFs值時，由于樣品保存和樣品量的原因，鳥類/胃容物未能準確一一對應(yīng)，可能是產(chǎn)生這種差異的原因。從已有的研究可以得出：α-HBCD和ΣHBCDs在絕大多數(shù)研究的鳥類中是具有生物放大效應(yīng)（BMFs>1），但是γ-HBCD在不同的鳥類中或者不同捕食關(guān)系中的生物放大效應(yīng)還存在一定的差異性。

表5 文獻報道的鳥類對替代型阻燃劑的生物放大因子（BMFs）Table 5 The reported biomagnification factors (BMFs) for AHFRs in avian in the literature

2.2.2 DBDPE、BTBPE和DPs

目前，對于AHFRs在生物中的生物放大效應(yīng)研究較少，而且大多是集中于魚類食物鏈上的研究（具體見表5）。最近Mo et al.（2012，2013a）研究了DBDPE、BTBPE和DPs在中國華南電子垃圾拆卸區(qū)和某自然保護區(qū)食魚性鳥類食物鏈上（普通翠鳥）的生物放大情況，計算的DBDPE在普通翠鳥5種種捕食關(guān)系中（斗魚（Belontiidae gouramies）、食蚊魚（Gambusia affinis）、馬口魚（Opsariichthys bidens）、棒花魚（Abbottina rivularis）和擬細鯽（Nicholsicypris normalis））的 BMFs都小于 1（0.1～0.99），表明DBDPE在普通翠鳥食物鏈上不具有生物放大效應(yīng)；BTBPE在普通翠鳥5種種捕食關(guān)系中的BMFs都大于1（1.9～3.6），表明BTBPE在鳥類食物鏈上具有生物放大效應(yīng)；但是，DPs在兩個區(qū)域普通翠鳥的捕食關(guān)系中卻表現(xiàn)出不同的生物放大效果，在電子垃圾拆卸區(qū)，翠鳥的捕食關(guān)系中syn-DP，anti-DP和ΣDPs計算的BMFs值小于1，表明DPs不能產(chǎn)生放大效益，在自然保護區(qū)翠鳥的捕食關(guān)系中syn-DP，anti-DP和ΣDPs計算的BMFs幾乎都大于1，說明DPs在該區(qū)域捕食關(guān)系中能產(chǎn)生生物放大效益，產(chǎn)生這種差異可能與兩個區(qū)域高低暴露濃度下，DP有不同的藥代動力學有關(guān)（Li et al.，2013）。與魚類食物鏈上BTBPE的生物放大效益研究相比，我們計算的 BTBPE在翠鳥體內(nèi)的BMF值與Lake Winnipeg湖的大眼梭鱸（Lucioperca lucioperca）/白亞口魚（Catostomus commersoni）（BMF=2.5）、大眼梭鱸/白鮭（Mountain whitefish）（BMF=2.4）、大眼梭鱸/似鯡月眼魚（Hiodon alosoides）（BMF=1.1）和美洲鱥（Notropis amoenus）/浮游動物（BMF=2.5）（Law et al.，2006）、以及虹鱒魚（Oncorhynchus mykiss）暴露于環(huán)境相關(guān)劑量

BTBPE（2.3）（Tomy et al.，2007）的研究中，計算的BMF值基本相近。同時，在普通翠鳥某些捕食關(guān)系中，BTBPE的BMF值等于甚至大于最近被全球禁用的商業(yè)Penta-BDEs中最主要成分（BDE 47、99和100），說明BTBPE的生物放大能力甚至超過了某些低溴代 PBDEs單體，暗示這種新型溴系阻燃劑可能具有較大的生態(tài)風險。因此，BTBPE的環(huán)境行為及其對野生動物潛在的毒性影響應(yīng)進一步開展研究，以了解這些 ABFRs的環(huán)境行為，評估這些新型污染物的環(huán)境風險。

3 結(jié)論與展望

隨著 PBDEs在全球被禁用和限制使用，其它非PBDEs類HFRs的生產(chǎn)和使用量在未來可能持續(xù)上升，這些污染物在鳥類食物鏈上是否具有生物放大效應(yīng)及其生態(tài)風險已引起廣泛關(guān)注和重視，綜合已有研究成果，之后的研究應(yīng)重視以下幾個問題：

3.1 PBDEs單體在鳥類中的生物放大效應(yīng)的深入研究

從已有的研究來看，關(guān)于 PBDEs在鳥類中的生物放大作用研究已經(jīng)取得了一定成果，但是還存在的一定的問題。從研究區(qū)域尺度上看，現(xiàn)在大部分研究主要集中在海洋、湖泊、河流等水生鳥類食物鏈上的研究，而相關(guān)的陸生鳥類食物鏈上的研究相對較少。從研究結(jié)論來看，受攝食關(guān)系的不確定性、不同鳥類對 PBDEs代謝的差異性、環(huán)境介質(zhì)中濃度的不確定性、生物的遷徒特性等，造成了鳥類對 PBDEs單體生物放大效應(yīng)的差異性。今后應(yīng)該利用一些新的技術(shù)和手段，如穩(wěn)定同位素技術(shù)、放射性同位素技術(shù)和野外視頻觀測技術(shù)等，加強環(huán)境指示鳥種（水生和陸生）在特定生態(tài)系統(tǒng)（如受PBDEs點源污染嚴重的生態(tài)系統(tǒng)）中，對 PBDEs生物放大效應(yīng)進行更深入的研究。

3.2 HBCDs立體異構(gòu)體在鳥類中的生物放大效應(yīng)及其影響因素

當前報道的鳥類對HBCDs的生物放大效應(yīng)的研究還比較少，而且主要報道了 α-HBCD和γ-HBCD這兩種異構(gòu)體在鳥類捕食關(guān)系中的生物放大情況，β-HBCD異構(gòu)體在鳥類中的生物放大效應(yīng)還未見報道。另外，HBCDs手性異構(gòu)體在鳥類中組成特征研究較少，今后應(yīng)加強鳥類及其生活環(huán)境中HBCDs手性異構(gòu)體的組成特征研究，全面調(diào)查HBCDs異構(gòu)體在鳥類食物鏈上生物放大效應(yīng)的影響因素。

3.3 AHFRs和DP立體異構(gòu)體在陸生鳥類食物鏈上的傳遞特征研究

相對于PBDEs和HBCDs，AHFRs和DP立體異構(gòu)體在食物鏈上的傳遞特征和生物放大效應(yīng)的研究得還很不充分，現(xiàn)有研究主要集中在魚類食物鏈的水生生態(tài)系統(tǒng)中，最近才有兩篇文獻報道了AHFRs和DPs在食魚性鳥類食物鏈上的生物放大效應(yīng)。關(guān)于AHFRs和DPs立體異構(gòu)體在鳥類食物鏈，特別是在陸生鳥類食物鏈上的富集與傳遞過程研究還極度缺乏，這些污染物在陸生鳥類生態(tài)系統(tǒng)中是否具有生物富集效應(yīng)及食物鏈放大效應(yīng)尚不清楚，今后應(yīng)加強AHFRs和DP立體異構(gòu)體沿陸生鳥類食物鏈上的傳遞特征和生物放大效應(yīng)的研究，特別是要著重研究BTBPE在陸生鳥類食物中的生態(tài)放大效益，為全面評價這些污染物的生態(tài)風險提供科學依據(jù)。

ALAEE M, ARIAS P, SJ?DIN A, et al. 2003. An overview of commercially used brominated flame retardants, their applications, their use patterns in different countries/regions and possible modes of release [J]. Environment International, 29(6): 683-689

BETTS K S. 2006. A new flame retardant in the air [J]. Environmental Science & Technology, 40(4): 1090-1091.

BETTS K S. 2008. Does a key PBDE break down in the environment? [J]. Environmental Science & Technology, 42(18): 6781-6781.

BETTS K S. 2011. Thyroid Hormone Understanding Branches Out Insights into PBDE Impacts on Brain Development [J]. Environmental Health Perspectives, 119(2): A80-A81.

BREIVIK K, GIOIA R, CHAKRABORTY P, et al. 2011. Are Reductions in Industrial Organic Contaminants Emissions in Rich Countries Achieved Partly by Export of Toxic Wastes? [J]. Environmental Science & Technology, 45(21): 9154-9160.

BURREAU S, ZEBUHR Y, BROMAN D, et al. 2006. Biomagnification of PBDEs and PCBs in food webs from the Baltic Sea and the northern Atlantic ocean [J]. Science of the Total Environment, 366(2-3): 659-672.

CHEN D, HALE R C, WATTS B D, et al. 2010b. Species-specific accumulation of polybrominated diphenyl ether flame retardants in birds of prey from the Chesapeake Bay region, USA [J]. Environmental Pollution, 158(5): 1883-1889.

CHEN D, HALE R C. 2010a. A global review of polybrominated diphenyl ether flame retardant contamination in birds [J]. Environment International, 36(7): 800-811.

CHEN D, MAI B X, SONG J, et al. 2007. Polybrominated diphenyl ethers in birds of prey from Northern China [J]. Environmental Science & Technology, 41(6): 1828-1833.

CORSOLINI S, COVACI A, ADEMOLLO N, et al. 2006. Occurrence of organochlorine pesticides (OCPs) and their enantiomeric signatures, and concentrations of polybrominated diphenyl ethers (PBDEs) in the Adélie penguin food web, Antarctica [J]. Environmental Pollution, 140(2):371-382.

COVACI A, GERECKE A C, LAW R J, et al. 2006. Hexabromocyclododecanes (HBCDs) in the environment and humans: a review [J]. Environmental Science & Technology, 40(12): 3679-3688.

COVACI A, HARRAD S, ABDALLAH M A E, et al. 2011. Novel brominated flame retardants: A review of their analysis, environmental

fate and behaviour [J]. Environment International, 37(2): 532-556.

DARNERUD P O, ERIKSEN G S, JOHANNESSON T, et al. 2001. Polybrominated diphenyl ethers: Occurrence, dietary exposure, and toxicology [J]. Environmental Health Perspectives, 109(3): 49-68.

DE BOER J. 2004. Brominated Flame Retardants in the Environment-The Price for our Convenience? [J]. Environmental Chemistry, 1(2): 81-85.

DE WIT C A, HERZKE D, VORKAMP K. 2010. Brominated flame retardants in the Arctic environment - trends and new candidates [J]. Science of the Total Environment, 408(15): 2885-2918.

DE WIT C A. 2002. An overview of brominated flame retardants in the environment [J]. Chemosphere, 46(5): 583-624.

DROUILLARD K G, FERNIE K J, LETCHER R J, et al. 2007. Bioaccumulation and biotransformation of 61 polychlorinated biphenyl and four polybrominated diphenyl ether congeners in juvenile American kestrels (Falco sparverius) [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 26(2): 313-324.

ELLIOTT J E, MILLER M J, WILSON L K. 2005. Assessing breeding potential of peregrine falcons based on chlorinated hydrocarbon concentrations in prey [J]. Environmental Pollution, 134(2): 353-361.

GAO F, LUO X J, YANG Z F, et al. 2009. Brominated Flame Retardants, Polychlorinated Biphenyls, and Organochlorine Pesticides in Bird Eggs from the Yellow River Delta, North China [J]. Environmental Science & Technology, 43(18): 6956-6962.

GAUTHIER L T, HEBERT C E, WESELOH D V C, et al. 2007. Current-use flaime retardants in the eggs of herring gulls (Larus argentatus) from the Laurentian Great lakes [J]. Environmental Science & Technology, 41(13): 4561-4567.

GUERRA P, FERNIE K, JIMENEZ B, et al. 2011. Dechlorane Plus and Related Compounds in Peregrine Falcon (Falco peregrinus) Eggs from Canada and Spain [J]. Environmental Science & Technology, 45(4): 1284-1290.

HAUK?S S M, BERGER U, HOP H, et al. 2007. Bioaccumulation of perand polyfluorinated alkyl substances (PFAS) in selected species from the Barents Sea food web [J]. Environmental Pollution, 148(1): 360-371.

HAUKAS M, HYLLAND K, NYGARD T, et al. 2010. Diastereomer-specific bioaccumulation of hexabromocyclododecane (HBCD) in a coastal food web, Western Norway [J]. Science of the Total Environment, 408(23): 5910-5916.

HE M J, LUO X J, YU L H, et al. 2010. Tetrabromobisphenol-A and Hexabromocyclododecane in Birds from an E-Waste Region in South China: Influence of Diet on Diastereoisomer- and Enantiomer-specific Distribution and Trophodynamics [J]. Environmental Science & Technology, 44(21): 8357-8357.

HENNY C J, GROVE R A, KAISER J L, et al. 2011. Wastewater dilution index partially explains observed polybrominated diphenyl ether flame retardant concentrations in osprey eggs from Columbia River Basin, 2008-2009 [J]. Ecotoxicology, 20(4): 682-697.

HOH E, ZHU L Y, HITES R A. 2005. Novel flame retardants, 1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy)ethane and 2, 3, 4, 5, 6-pentabromoethylbenzene, in United States' environmental samples [J]. Environmental Science & Technology, 39(8): 2472-2477.

JANAK K, SELLSTROM U, JOHANSSON A K, et al. 2008. Enantiomer-specific accumulation of hexabromocyclododecanes in eggs of predatory birds [J]. Chemosphere, 73(1): S193-S200.

JASPERS V L B, COVACI A, VOORSPOELS S, et al. 2006. Brominated flame retardants and organochlorine pollutants in aquatic and terrestrial predatory birds of Belgium: levels, patterns, tissue distribution and condition factors [J]. Environmental Pollution, 139(2): 340-352.

KARLSSON M, ERICSON I, VAN BAVEL B, et al. 2006. Levels of brominated flame retardants in Northern Fulmar (Fulmarus glacialis) eggs from the Faroe Islands [J]. Science of the Total Environment, 367(2-3): 840-846.

KNUDSEN L B G, GABRIELSEN G W; VERREAULT J, et al. 2005. Temporal trends of brominated flame retardants, cyclodeca-1,5,9-triene and mercury in eggs of four seabird species from northern Norway and Svalbard [R]. Troms?, Norway, Norwegian Polar Institute: 43.

KNUDSEN L, BORGA K, JORGENSEN E, et al. 2007. Halogenated organic contaminants and mercury in northern fulmars (Fulmarus glacialis): levels, relationships to dietary descriptors and blood to liver comparison [J]. Environmental Pollution, 146(1):25-33.

LAW K, HALLDORSON T, DANELL R, et al. 2006. Bioaccumulation and trophic transfer of some brominated flame retardants in a Lake Winnipeg (Canada) food web [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 25(8): 2177-2186.

LEONARDS P V D. BRANDSMA S, KWADIJK C, et al. 2004. Biotransformation of polybrominated diphenyl ethers and hexabromocyclododecane in two Dutch food chains [C]// Proceedings of The Third International Workshopon Brominated Flame Retardants, BFR2004, Toronto,Canada: 283-286.

LI Y, YU L, ZHU Z, et al. 2013. Accumulation and effects of 90-day oral exposure to Dechlorane Plus in quail (Coturnix coturnix) [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 32(7):1649-1654.

LINDBERG P, SELLSTROM U, HAGGBERG L, et al. 2004. Higher brominated diphenyl ethers and hexabromocyclododecane found in eggs of peregrine falcons (Falco peregrinus) breeding in Sweden [J]. Environmental Science & Technology, 38(1): 93-96.

LUNDSTEDT-ENKEL K, ASPLUND L, NYLUND K, et al. 2006. Multivariate data analysis of organochlorines and brominated flame retardants in Baltic Sea guillemot (Uria aalge) egg and muscle [J]. Chemosphere, 65(9): 1591-1599.

LUO X J, CHEN S J, MAI B X, et al. 2010. Advances in the study of current-use non-PBDE brominated flame retardants and dechlorane plus in the environment and humans [J]. Science China-Chemistry, 53(5): 961-973.

LUO X J, ZHANG X L, LIU J, et al. 2009. Persistent Halogenated Compounds in Waterbirds from an e-Waste Recycling Region in South China [J]. Environmental Science & Technology, 43(2): 306-311.

MCKERNAN M A, RATTNER B A, HALE R C, et al. 2009. Toxicity of polybrominated diphenyl ethers (DE-71) in chicken (Gallus gallus), mallard (Anas platyrhynchos), and American kestrel (Falco sparverius) embryos and hatchlings. [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 28(5): 1007-1017.

MO L, WU J P, LUO X J, et al. 2012. Bioaccumulation of polybrominated diphenyl ethers, decabromodiphenyl ethane, and 1,2-bis (2,4,6-tribromophenoxy) ethane flame retardants in kingfishers (Alcedo atthis) from an electronic waste-recycling site in South China [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 31(9): 2153-2158.

MO L, WU J P, LUO X J, et al. 2013a. Using the kingfisher (Alcedo atthis) as a bioindicator of PCBs and PBDEs in the dinghushan biosphere reserve, China [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 32(7): 1655-1662.

MO L, WU J P, LUO X J, et al. 2013b. Dechlorane Plus flame retardant in kingfishers (Alcedo atthis) from an electronic waste recycling site and a reference site, South China: Influence of residue levels on the isomeric composition [J]. Environmental Pollution, 174(8): 57-62.

MORRIS S, ALLCHIN C R, ZEGERS B N, et al. 2004. Distributon and fate of HBCD and TBBPA brominated flame retardants in north sea estuaries and aquatic food webs [J]. Environmental Science & Technology, 38(21): 5497-5504.

NAKARI T, HUHTALA S. 2010. In Vivo and In Vitro Toxicity of Decabromodiphenyl Ethane, a Flame Retardant [J]. Environmental Toxicology, 25(4): 333-338.

PARK J S, HOLDEN A, CHU V, et al. 2009. Time-Trends and Congener Profiles of PBDEs and PCBs in California Peregrine Falcons (Falco peregrinus) [J]. Environmental Science & Technology, 43(23): 8744-8751.

PENG Y, WU J P, TAO L, et al. 2015b. Accumulation of Dechlorane Plus flame retardant in terrestrial passerines from a nature reserve in South China: The influences of biological and chemical variables [J]. Science of the Total Environment, 514(10): 77-82.

PENG Y, WU J P, TAO L, et al. 2015a. Contaminants of legacy and emerging concern in terrestrial passerines from a nature reserve in South China: Residue levels and inter-species differences in the accumulation [J]. Environmental Pollution, 203(03):7-14.

POLDER A, VENTER B, SKAARE J U, et al. 2008. Polybrominated diphenyl ethers and HBCD in bird eggs of South Africa [J]. Chemosphere, 73(2): 148-154.

RAHMAN F, LANGFORD K H, SCRIMSHAW M D, et al. 2001. Polybrominated diphenyl ether (PBDE) flame retardants [J]. Science of the Total Environment, 275(3): 1-17.

SAGERUP K, HELGASON L B, POLDER A, et al. 2009. Persistent organic pollutants and mercury in dead and dying glaucous gulls (Larus hyperboreus) at Bjornoya (Svalbard) [J]. Science of the Total Environment, 407(23): 6009-6016.

SELLSTR?M U, KIERKEGAARD A, DE WIT C, et al. 1998. Polybrominated diphenyl ethers and hexabromocyclododecane in sediment and fish from a Swedish River [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 17(6): 1065-1072.

SELLSTR?M U. 1996. Polybrominated Diphenyl Ethers in the Swedish environment [D]. Licentiate thesis, Institute of Applied Environmental Research, Stockholm University, Stockholm, Sweden, 1996: 45

SHI T, CHEN S J, LUO X J, et al. 2009. Occurrence of brominated flame retardants other than polybrominated diphenyl ethers in environmental and biota samples from southern China [J]. Chemosphere, 74(7): 910-916.

SUN Y X, LUO X J, MO L, et al. 2012a. Hexabromocyclododecane in terrestrial passerine birds from e-waste, urban and rural locations in the Pearl River Delta, South China: Levels, biomagnification, diastereoisomer- and enantiomer-specific accumulation [J]. Environmental Pollution, 171(6): 191-198.

SUN Y X, LUO X J, WU J P, et al. 2012b. Species- and tissue-specific accumulation of Dechlorane Plus in three terrestrial passerine bird species from the Pearl River Delta, South China [J]. Chemosphere, 89(4): 445-451.

SVERKO E, TOMY G T, REINER E J, et al. 2011. Dechlorane Plus and Related Compounds in the Environment: A Review [J]. Environmental Science & Technology, 45(12): 5088-5098.

TOMY G T, PALACE V P, HALLDORSON T, et al. 2004. Bioaccumulation, biotransformation, and biochemical effects of brominated diphenyl ethers in juvenile lake trout (Salvelinus namaycush) [J]. Environmental Science & Technology, 38(5): 1496-1504.

TOMY G T, PALACE V P, PLESKACH K, et al. 2007. Dietary exposure of juvenile rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) to 1,2-bis (2,4,6-tribromophenoxy) ethane: Bioaccumulation parameters, biochemical effects, and metabolism [J]. Environmental Science & Technology, 41(14): 4913-4918.

United Nations Environment Programme. 2009. The new POPs under the Stockholm Convention [C]//Proceedings, Fourth Meeting of the Conference of the Parties to the Stockholm Convention, Geneva, Switzerland: 12-13.

VENIER M, WIERDA M, BOWERMAN W W, et al. 2010. Flame retardants and organochlorine pollutants in bald eagle plasma from the Great Lakes region [J]. Chemosphere, 80(10): 1234-1240.

VERREAULT J, LETCHER R J, ROPSTAD E, et al. 2006. Organohalogen contaminants and reproductive hormones in incubating glaucous gulls (Larus hyperboreus) from the Norwegian Arctic [J]. Environmental Toxicology and Chemistry, 25(11): 2990-2996.

VERREAULT J, SHAHMIRI S, GABRIELSEN G W, et al. 2007. Organohalogen and metabolically-derived contaminants and associations with whole body constituents in Norwegian Arctic glaucous gulls [J]. Environment International, 33(6): 823-830.

VOORSPOELS S, COVACI A, JASPERS V L B, et al. 2007. Biomagnification of PBDEs in three small terrestrial food chains [J]. Environmental Science & Technology, 41(2): 411-416.

VOORSPOELS S, COVACI A, LEPOM P, et al. 2006. Remarkable findings concerning PBDEs in the terrestrial top-predator red fox (Vulpes vulpes) [J]. Environmental Science & Technology, 40(9): 2937-2943.

VORKAMP K, RIGET F F, BOSSI R, et al. 2011. Temporal Trends of Hexabromocyclododecane, Polybrominated Diphenyl Ethers and Polychlorinated Biphenyls in Ringed Seals from East Greenland [J]. Environmental Science & Technology, 45(4): 1243-1249.

WATABNABE I. 2010. Historical Developments of BFR Research [C]//Proceedings, 5th International Symposium on Brominated Flame Retardants, Kyoto, Japan: 1-8.

WU J P, GUAN Y T, ZHANG Y, et al. 2011. Several current-use, non-PBDE brominated flame retardants are highly bioaccumulative: Evidence from field determined bioaccumulation factors [J]. Environment International, 37(1): 210-215.

WU J P, ZHANG Y, LUO X J, et al. 2012. A review of polybrominated diphenyl ethers and alternative brominated flame retardants in wildlife from China: Levels, trends, and bioaccumulation characteristics [J]. Journal of Environmental Sciences, 24(2): 183-194.

XIAN Q M, SIDDIQUE S, LI T, et al. 2011. Sources and environmental behavior of dechlorane plus-A review [J]. Environment International, 37(7): 1273-1284.

YOGUI G T, SERICANO J L. 2009. Polybrominated diphenyl ether flame retardants in the US marine environment: A review [J]. Environment International, 35(3): 655-666.

YU L H, LUO X J, WU J P, et al. 2011. Biomagnification of higher brominated PBDE congeners in an urban terrestrial food web in North China based on field observation of prey deliveries [J]. Environmental Science & Technology, 45(12): 5125-5131.

ZHANG K, SCHNOOR J L, ZENG E Y. 2012. E-waste recycling: where

does it go from here? [J]. Environmental Science & Technology, 46(20): 10861-10867.

ZHANG X L, LUO X J, CHEN S J, et al. 2009. Spatial distribution and vertical profile of polybrominated diphenyl ethers, tetrabromobisphenol A, and decabromodiphenylethane in river sediment from an industrialized region of South China [J]. Environmental Pollution, 157(6): 1917-1923.

ZHANG X L, LUO X J, LIU H Y, et al. 2011. Bioaccumulation of several brominated flame retardants and dechlorane plus in waterbirds from an e-waste recycling region in South China: Associated with trophic level and diet sources [J]. Environmental Science & Technology, 45(2): 400-405.

ZHU J, FENG Y L, SHOEIB M. 2007. Detection of dechlorane plus in residential indoor dust in the city of Ottawa, Canada [J]. Environmental Science & Technology, 41(22): 7694-7698.

孟祥周, 余莉萍, 郭英, 等. 2006. 滴滴涕類農(nóng)藥在廣東省魚類中的殘留及人體暴露水平初步評價[J]. 生態(tài)毒理學報, 1(2): 116-122.

王子健, 黃圣彪, 馬梅, 等. 2005. 水體中溶解有機物對多氯聯(lián)苯在淮河水體沉積物上的吸附和生物富集作用的影響[J]. 環(huán)境科學學報, 25(1): 39-44.

張熒, 吳江平, 余樂洹, 等. 2011. 非多溴聯(lián)苯醚(PBDE)類鹵系阻燃劑的生物富集特征[J]. 環(huán)境化學, 30(1): 34-43.

Recent Research Advances on the Bioaccumulation and Biomagnification Potentials of Halogenated Flame Retardants in Birds: A Review

MO Ling1, XING Qiao1, LIN Zhangwen1, WU Jiangping2, LUO Xiaojun2*, MAI Bixian2
1. Hainan Research Academy of Environmental Sciences, Haikou 572716, China; 2. State Key Laboratory of Organic Geochemistry, Guangzhou Institute of Geochemistry, Chinese Academy of Sciences, Guangzhou 510640, China

Halogenated flame retardants (HFRs) are a series of halogen-containing (bromine and chlorine) compounds which are utilized to prevent the polymer from ignition or inhibit the fire expansion, the environment risk of HFRs have attracted considerable research interest due to their persistence, bioaccumulation, and toxicity. Birds are important parts of natural ecosystems, and have long been used as bioindicator to monitor the pollution of HFRs. Understanding the bioaccumulation and biomagnification potentials of HFRs in birds could improve our knowledge of environmental behavior and risk of these chemicals. This review summarized the recent available data on the HFRs, such as polybrominated diphenyl ethers (PBDEs), hexabromocyclododecanes (HBCDs), decabromodiphenyl ethane (DBDPE), 1, 2-bis (2, 4, 6-tribromophenoxy) ethane (BTBPE), dechlorane plus (DP), in birds and emphasized the food web biomagnification potential of HFRs. Recent research results indicated that the HFRs were widely detected in brain, muscle, liver, kidney, and egg of birds. The calculated biomagnification factors (BMFs) for most of PBDE congeners, α-HBCD, and BTBPE were higher than one, suggesting biomagnification in the food web of birds. Especially, the BMFs for BTBPE in certain predator/prey pairs were comparable to or even greater than those of penta-BDEs which have been restricted or phased out of use, and indicating potentially high environmental risks of this compound. More studies on the biomagnification potentials and the influencing factors of bioaccumulation of HFRs in terrestrial and aquatic birds are need to provide a scientific basis for understanding the environmental fate and assessment environmental risks of these chemicals.

halogenated flame retardants; bioaccumulation; biomagnification potential; bird; ecological risks

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.10.023

X171.5；X174

A

1674-5906（2015）10-1745-12

莫凌，邢巧，林彰文，吳江平，羅孝俊，麥碧嫻. 鳥類對鹵系阻燃劑的累積及生物放大研究進展[J]. 生態(tài)環(huán)境學報, 2015, 24(10): 1745-1756.

MO Ling, XING Qiao, LIN Zhangwen, WU Jiangping, LUO Xiaojun, MAI Bixian. Recent Research Advances on the Bioaccumulation and Biomagnification Potentials of Halogenated Flame Retardants in Birds: A Review [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(10): 1745-1756.

國家自然科學基金項目（41273118）；國家自然科學基金項目（41473102）；海南省自然科學基金項目（20154176）

莫凌（1984年生），男，助理研究員、工程師，博士，研究方向為從事持久性鹵代有機污染物對環(huán)境及生物危害等相關(guān)方面的研究。E-mail: morning.ml@163.com *通訊作者。E-mail: luoxiaoj@gig.ac.cn

2015-09-11