細胞壁組分及酶活性與清見果實囊衣綿韌的相關性

高婧斐，汪志輝*，熊　博，石冬冬，張婷婷，曾海瓊，廖　玲，曹淑燕，古咸杰，李清南

（四川農業(yè)大學園藝學院，四川 雅安　625014）

細胞壁組分及酶活性與清見果實囊衣綿韌的相關性

高婧斐，汪志輝*，熊博，石冬冬，張婷婷，曾海瓊，廖玲，曹淑燕，古咸杰，李清南

（四川農業(yè)大學園藝學院，四川 雅安625014）

以清見雜柑為研究材料，進行定點和定期的跟蹤測定，探究清見果實囊衣中果膠類物質、纖維素、半纖維素、木質素含量和果膠甲酯酶、多聚半乳糖醛酸酶、纖維素酶活性在花后120～300 d的動態(tài)變化情況，及其與清見果實囊衣綿韌程度的相關性。結果表明：囊衣胞壁物質含量在成熟后期均有下降，多聚半乳糖醛酸酶和纖維素酶活性在后期處于上升趨勢，果膠甲酯酶則相反；較高水平的水溶性果膠和低水平的木質素、纖維素、半纖維素有利于清見果實良好化渣性的形成；從花后210～300 d，細胞壁中多聚半乳糖醛酸酶、纖維素酶活性高低是決定囊衣質地綿韌程度的關鍵因子。

清見；綿韌性；細胞壁物質；細胞壁相關酶活性

清見，日本育成品種，為特洛維它甜橙和宮川溫州蜜柑的雜交種，1979年命名推廣。20世紀80年代末引入我國，各柑橘產區(qū)均有分布，以重慶、四川、廣西種植較多［1］。清見果實果肉橙色、囊壁薄軟、果肉柔軟多汁、肉質細膩、易化渣、風味較佳［2］。

遂寧市射洪縣為四川省清見柑橘的主要種植區(qū)之一，近年來，清見果實出現(xiàn)囊衣變厚、口感綿韌和化渣性下降的現(xiàn)象，嚴重影響其商品價值，降低了產區(qū)經濟效益。目前對柑橘果實囊衣質地的研究較少，多數(shù)研究集中在囊衣去除技術上。Brownleader等［3］研究認為果肉硬度、松實、脆性和粗膩影響果實的口感，細胞壁的結構和組成的改變導致果肉組織軟化，從而引起果實質地的變化。柑橘果實的化渣性好壞主要與柑橘囊瓣和汁胞膜的成分有關，它們的主要成分是纖維素（cellulose，CEL）、果膠和半纖維素（hemicellulose，HC）物質，以及填充在CEL中間的木質素，當CEL和木質素等含量過多時，食用時會有粗硬多渣的感覺［4］。高利平等［5］研究認為成熟期間細胞壁水解酶基因的上調表達及其協(xié)同作用會致使蘋果果肉由脆變綿。

本研究將從清見果實囊衣細胞壁成分及其相關酶活性變化上探究果膠、CEL、HC、木質素含量及其多聚半乳糖醛酸酶（polygalacturonase，PG）、果膠甲酯酶（pectin methyl esterase，PME）、纖維素酶（cellulose，Cx）活力與囊衣綿韌化渣的關系，闡明清見果實囊衣綿韌發(fā)生機理以及囊衣綿韌發(fā)生的關鍵影響因子，為進一步降低清見果實囊衣綿韌發(fā)生率，提高產區(qū)優(yōu)果率提供理論與實踐基礎。

1　材料與方法

1.1材料與試劑

本研究于2012年3月—2014年4月在四川省遂寧市射洪縣清見果園進行。該地區(qū)海拔300～674 m，年平均氣溫17.3 ℃，絕對低溫3.9 ℃，年降水量8～993 mm，年日照時數(shù)1 307 h，年無霜期238～300 d。土壤以黃壤土和水稻土為主。選擇樹勢基本一致，健壯的清見果樹（樹高、冠徑、坐果率基本一致，12a生，生長狀況良好，無病蟲害，株行距3 m×4 m）作為實驗材料。

咔唑江蘇潤江精細化工有限公司；果膠上海源葉生物科技有限公司；3，5-二硝基水楊酸（克拉瑪爾）上海紫一試劑廠。

1.2儀器與設備

DW-HL290超低溫冷凍冰箱中科美菱低溫科技有限責任公司；3-18K冷凍離心機美國Sigma公司；FK-A組織粉碎機廣州罡然機電設備有限公司；DHG-9025A電熱恒溫干燥箱上海凱朗儀器設備廠。

1.3方法

1.3.1果實囊衣綿韌發(fā)生率的田間調查

該調查于2012年4月16號、2013年4月22號進行采果，在清見果園中選取10 個具有代表性的小區(qū)，每個小區(qū)隨機選取5 株長勢相近的成年果樹，在每株樹的東南西北中5 個方向隨機采摘大小適中的果實2 個，每月采摘一次進行品嘗實驗。同時調查園區(qū)的海拔、樹體、樹齡、砧木以及果實成熟期（1月3日—4月3日）園區(qū)的溫度、土壤相對濕度。

由從事柑橘相關研究的15 名研究生（男生7 人，女生8 人）對采摘樣品進行品嘗實驗，每人針對每份樣品做3 份關于清見果實囊衣綿韌情況的調查表，即重復3 次。調查表參考魏張奎［6］、魏清江［7］等的方法并加以改進，確定感官評價描述、囊衣厚度以及對應的分值（表1）。每次品嘗樣品為清見囊瓣中間部分，質量為5 g。

表1　感官評價描述、囊衣厚度及相應代表分值Table 1 Sensory descriptors， albedo thickness and corresponding sensory scores

測試樣品所得分數(shù)去除最高分和最低分之后統(tǒng)計平均得分，將囊衣綿韌程度分為3 個等級（得分≤2為3級，2＜得分≤4為2級，得分＞4為1級）。分級記載調查的果實，統(tǒng)計囊衣綿韌發(fā)生率。

將調查結果中連續(xù)兩年囊衣綿韌發(fā)生率≥50%的果樹歸為Ⅰ級，50%＞綿韌發(fā)生率＞25%的果樹歸為Ⅱ級，綿韌發(fā)生率≤25%的果樹歸為Ⅲ級。

1.3.2果實生長發(fā)育過程中囊衣細胞壁組分及其相關酶活性的測定

在前期供調查的果樹中隨機選取15 株樹，Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ級各5 株，2013年9月5日（花后120 d）至2014年3月4日（花后300 d）分別對3 類果樹進行采果，每月進行一次。每株采摘大小適中，健康無病害無損傷的果實2 個，每個綿韌等級果樹共采摘10 個果實。采收后用冰袋冷卻放至絕熱泡沫箱中保存并及時運回四川農業(yè)大學果樹生理生態(tài)實驗室放于4 ℃的冰箱中冷藏。部分果肉和囊衣用液氮冷凍后貯存于-80 ℃冰箱中用于酶活性的測定；剩余的果皮和囊衣樣品漂洗后置于65 ℃烘箱中干燥至恒質量，用組織粉碎機粉碎過60目篩，將過篩后的樣品放入干燥箱中室溫（25 ℃）保存留作細胞壁成分的測定［8］。

原果膠（protopectin，HP）、水溶性果膠（water soluble pectin，WSP）及總果膠（total pectin，TP）含量的測定采用咔唑比色法［9］；纖維素和半纖維素含量的測定參照王金主等［10］的方法；木質素的測定參照鞠志國等［11］的方法測定；PG酶和Cx酶活性的測定采用3，5-二硝基水楊酸比色法［12］；PME酶活性的測定采用NaOH滴定法［12］。

1.4數(shù)據(jù)處理

采用分析軟件Excel 2013進行數(shù)據(jù)統(tǒng)計，DPS7.05進行數(shù)據(jù)差異顯著性分析，SPSS19.0進行數(shù)據(jù)相關性分析。

2　結果與分析

2.1清見果實囊衣綿韌發(fā)生率的發(fā)生情況

射洪縣廣興鎮(zhèn)、金華鎮(zhèn)的10 個調查小區(qū)進行連續(xù)兩年的果實囊衣綿韌發(fā)生情況及田間情況調查結果見表2，采果后果實囊衣綿韌發(fā)生率統(tǒng)計結果見表3。

表2　射洪縣清見雜柑果實囊衣綿韌發(fā)生的主要環(huán)境因子Table 2 Major environmental factors for the formation of albedo fracture toughness in Kiyomi from Shehong county

表3　清見果實囊衣綿韌發(fā)生率Table 3 Incidence of albedo toughening in Kiyomi from Shehong county

由統(tǒng)計結果可知，2013年相比2012年，清見果實囊衣綿韌發(fā)生率均有所上升，2013年果實成熟期氣溫平均比同期2012年高出2.75 ℃，成熟期氣溫的升高可能是清見果實囊衣綿韌加劇的因素之一。2小區(qū)中果實囊衣綿韌發(fā)生率最高，為65%和68%，8小區(qū)綿韌發(fā)生率最低，為41%和43%。調查小區(qū)1、2、3處在涪江河畔，地下水位高，土壤相對濕度偏高，樹齡14 a，其囊衣綿韌發(fā)生率也較為嚴重，8小區(qū)地勢較高，土壤相對濕度偏低，樹齡12 a，果實囊衣綿韌發(fā)生率較其他小區(qū)偏低，說明樹體老化、土壤相對濕度高可能會加重果實囊衣綿韌程度。

2.2三類果實囊衣細胞壁果膠含量差異

圖1　三類清見果實囊衣果膠類物質含量的動態(tài)變化Fig.1　Changes in pectin content of Kiyomi albedo with different incidences of toughening

由圖1A可知，清見果實囊衣WSP含量從花后120 d呈下降-逐漸升高-下降的變化趨勢，三類果實最大值出現(xiàn)的時間依次為花后210、240和270 d，Ⅲ級果實WSP的增長時期不僅滯后，且增漲幅度也明顯高于其他兩類果實，其含量在花后270～300 d才略微下降。由圖1B可知，三類果實中HP含量從花后120 d起呈下降、上升再下降的趨勢，Ⅰ級果實HP在花后210 d處于最高水平，在花后210～300 d的趨勢不明顯。Ⅱ級果實HP最大值出現(xiàn)在花后240 d，其含量顯著高于同期的Ⅲ級果實，從花后120 d開始，Ⅲ級果實的HP含量均顯著低于Ⅰ級果實。由圖1C可知，三類果實的TP含量變化呈下降、上升、再下降趨勢，但最大值出現(xiàn)的時間有所不同，依次為花后210、240和270 d。在花后210 d時，Ⅰ級果實中TP含量比Ⅱ級果實高出40.6%，差異顯著。從花后120 d到花后210 d三者之間TP含量差異顯著，但到達花后300 d時差異不顯著。

2.3三類果實囊衣細胞壁纖維素和半纖維素含量差異

圖2　三類清見果實囊衣纖維素和半纖維素含量的動態(tài)變化Fig.2　Changes in cellulose and hemicellulose contents of Kiyomi albedo with different incidences of toughening

由圖2A可知，三類果實從花后120～300 d間CEL含量均呈下降趨勢，其中Ⅲ級果實波動性最大，在花后240～300 d期間含量顯著低于其他兩類果實，且保持較低水平。在花后300 d時三者CEL含量均降至最低值，Ⅲ級果實與Ⅰ、Ⅱ級果實之間差異顯著。由圖2B可知，三類果實囊衣HC含量在花后120～150 d期間快速上升。Ⅰ級果實在花后210 d時降至9.61%，之后變化平緩，但其含量顯著高于其他兩類果實；Ⅱ級果實HC含量在花后210 d降至8.12%，花后240～300 d略有下降；Ⅲ級果實HC含量在花后180 d達到最大值9.89%后，花后210～240 d期間持續(xù)在6.66%?；ê?00 d時，三類果實之間HC含量差異顯著。

2.4三類果實囊衣細胞壁木質素含量差異

圖3　三類清見果實囊衣木質素含量動態(tài)變化Fig.3　Changes in lignin content of Kiyomi albedo with different incidences of toughening

由圖3可知，三類果實木質素含量在4.71%～20.52%之間波動，均在花后210 d時達到最大值，花后270～300 d間變化平緩。其中Ⅰ級果實木質素含量變化波動性最大，Ⅲ級果實次之，Ⅱ級果實趨于直線上升，花后270～300 d略有下降。Ⅲ級果中木質素含量在花后180～300 d期間顯著低于Ⅰ、Ⅱ級果實。

2.5三類果實囊衣細胞壁相關酶活力差異

表4　三類清見果實囊衣PG酶活力變化Table 4 Changes in PG reactivity of Kiyomi albedo with different incidences of toughening

三類果實PG酶活力的測定結果如表4所示，Ⅰ、Ⅱ級果實PG酶活力水平均呈上升、下降、再上升的趨勢，兩者在花后210 d時降至最小值，Ⅲ級果實PG酶活力水平在整個時期呈上升趨勢，花后180～240 d期間變化較為緩慢但顯著高于其他兩類果實，在花后300 d時酶活力水平達到最大值，為0.045 U/mL，而同期Ⅰ級果實酶活力水平為0.036 U/mL，Ⅱ級果實酶活力水平為0.37 U/mL。

花后120～300 d期間三類果實PME酶活力變化趨勢相似（表5），Ⅲ級果實PME酶活力水平最高，Ⅱ級果實次之，Ⅰ級果實最低。Ⅲ級果實在花后240～300 d酶活力水平均顯著高于Ⅰ、Ⅱ級果實，Ⅰ級果實在花后240～300 d酶活力水平下降較為迅速，在花后300 d僅為0.381×10-3U/mL，顯著低于其他兩類果實。

表5　三類清見果實囊衣PME酶活力變化TTaabbllee　55 　CChhaannggeess　iinn　PPMMEE　aaccttiivviittyy　ooff　KKiiyyoommii　aallbbeeddoo　wwiitthh　ddiiffffeerreenntt incidences of tougheniinngg

Cx酶活力水平呈上升、下降、再上升的趨勢，其中，Ⅲ級果實Cx酶活力水平在花后120～180 d緩慢上升，在花后180 d之后急劇下降，花后210 d時降至最小值0.313×10-3U/mL，花后300 d時達到最大值0.564×10-3U/mL，整個時期酶活力水平均顯著高于其他兩類果實。Ⅰ、Ⅱ級果實酶活力水平在花后180～210 d時急劇下降后又快速上升，但Ⅱ級果實酶活力水平略高于Ⅰ級果實，從花后240 d開始兩者之間酶活力水平差異顯著（表6）。

表6　三類清見果實囊衣Cx酶活力變化Table 6 Changes in Cx activity in Kiyomi albedo with different incidences of toughening

3　討 論

3.1清見果實囊衣質地的動態(tài)變化

清見果肉細胞汁凝膠化，細胞壁增厚，胞壁中的CEL轉化為HC或類木質素會導致柑橘果實?；?、囊衣增厚、硬度增加、果實質地下降［13-16］。高可溶性膳食纖維和WSP、低CEL含量是臍橙質地優(yōu)良的物質基礎［17］。

清見果實囊衣中果膠類物質、CEL和HC含量變化與其他研究者［17-20］的結果一致。本研究發(fā)現(xiàn)，細膩化渣的Ⅲ級果實中囊衣木質素含量顯著低于Ⅰ、Ⅱ級果實，而WSP含量則相反，此結論與雷瑩［18］研究結果有所差別。Ⅲ級果實囊衣PG酶活性在花后180～300 d均顯著高于Ⅰ、Ⅱ級果實，促進HP降解為WSP，說明不同品種間影響果實化渣性的細胞壁物質在含量變化上有所不同，果肉和囊衣中細胞壁物質的含量差異也可能存在。此外還發(fā)現(xiàn)口感細膩的Ⅲ級果實囊衣細胞壁中WSP快速上升的時期不僅滯后，而且增長幅度也明顯高于其他兩類果實，且CEL含量的動態(tài)變化幅度最大，HC含量在花后210～300 d顯著低于其他兩類果實保持較低水平。說明高含量的WSP和低水平的CEL、HC和木質素以及細胞壁物質含量變化波動性大有利于清見果實囊衣良好化渣性的形成。

3.2清見果實囊衣細胞壁酶的動態(tài)變化

細胞壁中PME酶的作用是將高度甲酯化的多聚半乳糖醛酸去甲酯化［21］，形成多聚半乳糖醛酸的聚合體，在轉變?yōu)镃a2+聯(lián)果膠結構后成為PG酶降解的底物［22］，同一柑橘品種在不同生長環(huán)境下其細胞壁酶活性也有所差異［23］。清見果實細胞壁酶降解作用的結果在質地組成上表現(xiàn)為CEL、HC、木質素含量降低而WSP含量不斷上升。囊衣質地組分與三類水解酶的相關分析表明，Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ級果實囊衣中PG酶活力與WSP含量的相關性分別為r=0.429、r=0.820、r=0.901（P＜0.05），囊衣中PME的活性與WSP、HP、TP含量變化的相關性不顯著，但PME酶活力高峰的出現(xiàn)在PG酶之前，因此，可以認為清見果實囊衣中PME酶對果膠類物質的降解有啟動作用，而PG酶是囊衣化渣性的關鍵酶，曾秀麗［17］和董濤［24］等對臍橙的研究中也得到了類似的結果。

雷瑩［18］研究發(fā)現(xiàn)，化渣性差的臍橙中Cx酶的基因表達量低，但Cx酶活性與化渣性好的臍橙無明顯差異?；院玫乃_科血橙在果實發(fā)育期Cx酶活性顯著高于紐荷爾臍橙和紅肉臍橙，尤其是在幼果期［25］。Ⅲ級果實囊衣中Cx酶活性顯著高于其他兩類果實，與囊衣CEL含量成極顯著負相關（r=-0.885），在Ⅰ、Ⅱ級果實囊衣中兩者成顯著負相關（r=-0.841、r=-0.839）。HC的含量與Cx酶活力水平無明顯相關性，Ⅲ級果實中CEL與HC含量均顯著低于化渣性差的Ⅰ級果實，表明CEL、HC含量以及Cx酶活力與清見果實囊衣化渣性密切相關。

4　結 論

不同品種的柑橘果實，其細胞壁物質含量變化有所差異，囊衣綿韌程度不同的清見果實，其囊衣細胞壁物質含量和相關酶活力有所差別。高含量的WSP，低含量的CEL、HC、木質素且三者含量的變化幅度較大是形成果實質地化渣性好的物質基礎，此外在細胞壁物質變化中PG酶和Cx酶起到了關鍵的調節(jié)作用，但在清見果實中決定PG、PME及Cx酶合成基因的轉錄和表達還需要進一步研究，與細胞壁物質構成相關的糖苷酶類的活性變化還需深入探討。

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Correlations of Albedo Fracture Toughness with Cell Wall Substances and Enzyme Activities in Kiyomi Fruits

GAO Jingfei， WANG Zhihui*， XIONG Bo， SHI Dongdong， ZHANG Tingting， ZENG Haiqiong， LIAO Ling，
CAO Shuyan， GU Xianjie， LI Qingnan（College of Horticulture， Sichuan Agricultural University， Ya'an625014， China）

The changes in albedo cell wall substances such as water-soluble pectin （WSP）， cellulose （CEL）， hemicellose （HC）and lignin and related enzyme activities such as pectinesterase （PME）， polygalacturonase （PG） and cellulase （Cx） in Kiyomi fruits during 120-300 days after flowering were explored and correlated with albedo fracture toughness. The results showed that the contents of WSP， CEL， HC and lignin decreased during the later stages of maturation； the activities of PG and Cx increased， whereas the opposite trend was observed for PME activity. Low levels of CEL， HC and lignin and high contents of WSP were beneficial to reduce the fracture toughness of albedo in Kiyomi fruits. The key hydrolases affecting albedo fracture toughness in Kiyomi during 210-300 days after flowering were PG and Cx.

Kiyomi； fracture toughness； cell wall substances； cell wall related enzyme activities

S666.9

A

1002-6630（2015）23-0131-05

10.7506/spkx1002-6630-201523025

2015-01-16

四川省科技支撐計劃項目（2011NZ0034）；四川省科技廳基金項目（10ZC1454）

高婧斐（1989—），女，碩士研究生，研究方向為果樹栽培理論與技術。E-mail：1047730048@qq.com

汪志輝（1968—），男，教授，博士，研究方向為果樹栽培理論與技術。E-mail：wangzhihui318@126.com