植物核質(zhì)運輸與其先天免疫研究進展

郭曉雨，劉 俊，汪 天

（1安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)園藝學(xué)院，合肥230036；2中國科學(xué)院微生物研究所植物基因組學(xué)國家重點實驗室，北京100101）

植物核質(zhì)運輸與其先天免疫研究進展

郭曉雨1，2，劉 俊2，汪 天1＊

（1安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)園藝學(xué)院，合肥230036；2中國科學(xué)院微生物研究所植物基因組學(xué)國家重點實驗室，北京100101）

植物為了抵御病原菌的侵染而進化出一套獨特的先天免疫系統(tǒng)，它主要通過定位在細(xì)胞膜或細(xì)胞質(zhì)上的受體介導(dǎo)并激活下游抗病基因表達而實現(xiàn)，但在這些信號傳遞過程中，細(xì)胞質(zhì)的信號向核傳遞需要核質(zhì)運輸相關(guān)元件的參與。雖然目前只有個別核質(zhì)運輸?shù)男盘栐蛔C實參與了植物的先天免疫信號傳遞過程，但越來越多的研究表明核質(zhì)運輸是連接抗病基因表達和信號識別受體的一個主要方式。研究發(fā)現(xiàn)，病原菌的效應(yīng)因子也可以利用植物核質(zhì)運輸機制侵入到宿主細(xì)胞核內(nèi)，調(diào)控敏感基因的表達，干擾植物的免疫反應(yīng)。該文對近年來國內(nèi)外有關(guān)植物的核質(zhì)運輸機制、各層次免疫反應(yīng)需要核質(zhì)運輸作用、核質(zhì)運輸相關(guān)蛋白在免疫反應(yīng)中的作用等方面對核質(zhì)運輸參與植物先天免疫反應(yīng)研究的研究進展進行綜述，并指出該領(lǐng)域未來研究的主要內(nèi)容和方向。

核質(zhì)運輸；植物免疫；信號傳遞；抗病性

植物在與各種致病微生物斗爭中進化出的先天免疫系統(tǒng)，可以在兩個層面上激活植物的抗病防御反應(yīng)。第一層防御是植物通過識別病原菌相關(guān)分子模式物質(zhì)（pathogen-associated molecular patterns，PAMPs）而做出的反應(yīng)，稱之為PTI（PAMPs-triggered immunity）。PAMPs是眾多病菌結(jié)構(gòu)組成相對保守的部分，例如細(xì)菌的鞭毛蛋白flagella［1］、伸長因子EF-TU［2］等，它們在大部分細(xì)菌中的組成成分和結(jié)構(gòu)都是相似的。植物細(xì)胞表面的模式識別受體（pattern recognition receptors，PRRs）可以特異性地識別PAMPs，從而激活植物體內(nèi)相應(yīng)的免疫反應(yīng)［3］。但是病菌進化出了一些致病性的蛋白——效應(yīng)因子（effectors），這些效應(yīng)因子通過一些特定的分泌途徑進入寄主細(xì)胞內(nèi)，特異性地干擾寄主的PTI過程。而抗性的宿主植物也進化出了存在于胞內(nèi)的NB-LRR類的免疫受體，特異性地識別病原菌分泌到細(xì)胞中的效應(yīng)因子，從而激活較PTI更為強烈的免疫反應(yīng)，稱為ETI（effectors-triggered immunity）［4］，這是第二層免疫反應(yīng)。由NB-LRR類抗病基因介導(dǎo)的反應(yīng)是快速有效的，通常會引起細(xì)胞程序性死亡（programmed cell death，PCD），也被稱為超敏反應(yīng)（hypersensitive response，HR）［5］，以阻止病原菌的擴散。此外，超敏反應(yīng)能夠激發(fā)植物產(chǎn)生系統(tǒng)獲得性抗性（systemic acquired resistance，SAR），使沒有被病原菌侵染的葉片也可獲得相應(yīng)的抗性。

近年來對植物與病原菌之間相互作用關(guān)系的研究表明，植物細(xì)胞中的多個細(xì)胞器都參與了植物對病原菌的感應(yīng)以及抗病反應(yīng)的信號傳導(dǎo)過程。細(xì)胞核和細(xì)胞質(zhì)之間的物質(zhì)運輸在植物免疫反應(yīng)中起到重要的作用。在免疫反應(yīng)中，只有將胞質(zhì)內(nèi)識別病菌侵染的信號傳遞到細(xì)胞核中，才能激發(fā)其抗性基因的表達，達到抵御病菌的目的。細(xì)胞內(nèi)外的信號是否能夠被準(zhǔn)確地傳遞到核內(nèi)，直接影響到寄主能否對病原菌所引起的傷害做出迅速而有力的回應(yīng)。此外，這種信號機制的激活需要嚴(yán)格的調(diào)控，才能保證在激活抗病反應(yīng)的同時不損害寄主原有的生命活動。例如，與SAR相關(guān)的重要植物激素水楊酸（salicylic acid，SA）只有調(diào)控其調(diào)節(jié)因子向核內(nèi)轉(zhuǎn)運，才能激發(fā)相關(guān)抗病基因的表達［6］；某些NB-LRR蛋白受病原菌效應(yīng)因子激發(fā)或是與效應(yīng)因子結(jié)合，才能向核內(nèi)運輸，進而激發(fā)下游抗病反應(yīng)。此外，在對抗病基因SNC1的抑制子篩選中也發(fā)現(xiàn)一些與核質(zhì)運輸結(jié)構(gòu)相關(guān)的基因，這些基因的缺失影響了植物對病原菌的抗病能力［7］。這也從另一方面證明了植物的免疫反應(yīng)與核質(zhì)運輸機制有著緊密的聯(lián)系，且相關(guān)信號分子的跨膜運輸對于某些免疫通路是必須的。植物抗病信號的傳遞與核質(zhì)運輸?shù)年P(guān)系是近年來生命科學(xué)領(lǐng)域研究的一個重大發(fā)現(xiàn)，不僅在植物抗病研究中具有重要的意義，也同時促進了其他相關(guān)領(lǐng)域的研究。本文從植物和微生物分子互作的角度來闡述近約十年來該領(lǐng)域所取得的巨大成就，同時也對核質(zhì)運輸?shù)幕緳C制做出概述。

1 大分子物質(zhì)的核質(zhì)運輸機制

在真核細(xì)胞內(nèi)，細(xì)胞核與細(xì)胞質(zhì)被核膜分割開來，但兩者卻不是完全隔離的，核與質(zhì)之間存在著物質(zhì)和能量的交流。mRNA就是在細(xì)胞核內(nèi)由DNA轉(zhuǎn)錄生成，然后穿越核膜進入細(xì)胞質(zhì)，最后在細(xì)胞質(zhì)內(nèi)翻譯成蛋白質(zhì)。除了mRNA的出核運輸外，還有很多轉(zhuǎn)錄因子、轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子、相關(guān)功能蛋白和大分子復(fù)合物等物質(zhì)單向地入核或出核，或是進行核質(zhì)間的雙向流通。這些物質(zhì)的流通都依賴于核孔復(fù)合物（nuclear pore complexes，NPCs）結(jié)構(gòu)［8］。核孔復(fù)合物嵌入在核膜中，它們可以跨越核膜的雙層膜系統(tǒng)，由一些伸展在細(xì)胞質(zhì)內(nèi)的胞質(zhì)纖維絲（cytoplasmic filaments）、一個中心核（central core）和位于細(xì)胞核內(nèi)的核籃子（nuclear basket）三部分組成［8］。核孔復(fù)合物為蛋白質(zhì)及其他高分子物質(zhì)在核質(zhì)之間運輸提供一個通道［9-10］。但核孔復(fù)合物并不是被動地讓物質(zhì)通過，它們更像是一個屏障。小分子可以自由地通過核孔，但分子量大于30kD的蛋白，就必須結(jié)合核運輸受體（nuclear transport receptors，NTRs）才能通過［11］。所以當(dāng)細(xì)胞需要在核質(zhì)間運輸某些大分子物質(zhì)時，靶標(biāo)貨物分子（cargo）會被接頭蛋白（adapter proteins）針對性地識別。在貨物蛋白被識別后，核運輸受體就攜帶它們經(jīng)由核孔復(fù)合物運輸?shù)胶藘?nèi)［12］。這一運輸方式可以確保貨物被準(zhǔn)確高效地送到目的地，減少了非相關(guān)物質(zhì)的干擾，也有利于控制核輸入物質(zhì)和輸出物質(zhì)的比例，確保核質(zhì)間物質(zhì)的平衡。

參與核質(zhì)運輸?shù)闹匾鞍識an是小G蛋白（small G proteins）家族的一類亞家族，主要負(fù)責(zé)蛋白質(zhì)和RNA的核孔運輸過程。小G蛋白可以被GTP激活成為活化態(tài)，隨后在自身水解活性或其附屬蛋白——GTPase激活蛋白（GTPase-activating proteins，RanGAPs）的水解作用下將GTP水解為GDP，從而轉(zhuǎn)變?yōu)榉腔罨瘧B(tài)形式，然后等待被GTP再次激活，進行再次循環(huán)［13］。細(xì)胞核內(nèi)針對Ran的鳥嘌呤核苷酸轉(zhuǎn)換因子（ran-specific guanine nucleotide exchange factor，RanGEF）可以催化GDP轉(zhuǎn)化為GTP［14］。因此RanGTP在細(xì)胞核內(nèi)有較高的含量，并能夠與核運輸受體以及貨物靶標(biāo)三者形成復(fù)合物出核。在細(xì)胞質(zhì)中的RAN結(jié)合蛋白（ran-binding proteins，RanBPs）與RAN激活蛋白的共同作用下，RanGTP被水解為RanGDP。同時，細(xì)胞質(zhì)中的RanGDP與其核輸入載體蛋白——核運輸因子2（nuclear transport factor 2，NTF2）——結(jié)合形成二聚物然后一同進核［15，16］，完成RanGTP／RanGDP的循環(huán)利用。目前植物中研究較多的Ran蛋白是水稻中的OsRAN1和OsRAN2，它們都與植物的發(fā)育及細(xì)胞分化周期相關(guān)，并參與植物激素的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)［17，18］。

核輸入載體蛋白（importin）和核輸出載體蛋白（exportin）是兩種核運輸受體。隨著RanGTP與RanGDP的循環(huán)轉(zhuǎn)化，這些載體蛋白分別攜帶著貨物進行入核與出核的運輸過程。核輸入載體蛋白結(jié)合到貨物的核定位信號區(qū)域?qū)⑵渌腿牒酥?，而核輸出載體蛋白則是結(jié)合貨物的核外排信號將其運輸?shù)郊?xì)胞質(zhì)中。輸入蛋白β（importin-β）可以與貨物直接作用，或是在接頭蛋白的幫助下攜帶蛋白入核。輸入蛋白α（importin-α）就是常見的接頭蛋白，它可以與輸入蛋白β以及靶標(biāo)貨物形成三聚復(fù)合物向核內(nèi)運輸。輸入蛋白攜帶貨物通過核孔復(fù)合物進入細(xì)胞核。核內(nèi)的RanGTP與輸入載體蛋白有更高的親和性，從而迫使輸入載體蛋白與目標(biāo)貨物分離，達到將貨物運送到細(xì)胞核的目的［19，20］（圖1）。在細(xì)胞核內(nèi)，輸出蛋白、貨物和RanGTP三者形成復(fù)合物，通過核孔進入到細(xì)胞質(zhì)內(nèi)。在存在于細(xì)胞質(zhì)中的Ran結(jié)合蛋白1和Ran激活蛋白1的共同作用下，復(fù)合物中的RanGTP被水解為RanGDP，使得貨物與載體蛋白分離，完成貨物的核輸出過程（圖1）。此外，還有一些核運輸受體既參與了入核運輸也參與了出核運輸過程，是核運輸?shù)碾p向受體。如Importin 13／RanBP13既能作為核輸入載體幫助SUMO結(jié)合酶hUBC9進核，也能作為核輸出載體幫助翻譯因子（translation factor）eIF1A進核［21］。Exportin 4是運輸翻譯起始因子（translation initiation factor）eIF-5A出核的輸出蛋白，但在動物體內(nèi)它又可以作為與疾病相關(guān)的轉(zhuǎn)錄因子SOX2和SRY的核輸入受體蛋白［22，23］。這種利用載體蛋白跨膜運輸大分子的機制也廣泛地存在于高等生物的免疫反應(yīng)中。某些重要的免疫調(diào)節(jié)蛋白通過結(jié)合載體蛋白來完成出核或者入核的過程，從而完成免疫信號的傳導(dǎo)。此外，參與核質(zhì)運輸?shù)暮丝椎鞍譔UP88、NUP96、NUP160以及核輸入載體蛋白-α等都被證實在植物的免疫反應(yīng)中起到了重要的作用。

圖1 大分子物質(zhì)的跨膜運輸機制α.核輸入載體蛋白α；β.核輸入載體蛋白β；Exp.核輸出載體蛋白；N.細(xì)胞核；C.細(xì)胞質(zhì)；NE.核膜Fig.1 The nucelocytoplasmic transport mechanism of macromolecules α.Importin-α；β.Importin-β；Exp.Exportin；N.Nuclear；C.Cytoplasm；NE.Nuclear envelope.

2 核質(zhì)運輸與植物先天免疫之間的關(guān)系

2.1 植物激素相關(guān)的免疫反應(yīng)需要核質(zhì)運輸

眾所周知，水楊酸、茉莉酸和乙烯是植物體內(nèi)參與抗病反應(yīng)的重要植物激素，其中水楊酸參與的植物系統(tǒng)獲得性抗性與核質(zhì)運輸有著密切的關(guān)系。植物系統(tǒng)獲得性抗性是植物體內(nèi)能對不同的病原菌（病毒、細(xì)菌、卵菌和真菌等）產(chǎn)生的一種廣譜的抗性反應(yīng)，主要表現(xiàn)為使植物局部組織壞死，并能在未受侵染的植物組織中產(chǎn)生持續(xù)性的抗性。這種抗性反應(yīng)可以持續(xù)幾個星期到幾個月，甚至植物的整個生命周期。植物系統(tǒng)獲得性抗性會影響植物體內(nèi)水楊酸的積累［24］，并通過調(diào)節(jié)蛋白NPR1（non-expresser of PR genes 1）的活性來控制抗性基因PR（pathogenesis-related）的表達［6］。在通常情況下，NPR1定位在細(xì)胞質(zhì)中，并以寡聚物的形式存在；當(dāng)水楊酸含量增加時，NPR1在水楊酸誘導(dǎo)下還原解離為單分子結(jié)構(gòu)并被轉(zhuǎn)運到核中。大量的單分子NPR1在核中積累，激活了與水楊酸相關(guān)的抗病基因的表達［25］。同時，NPR1相關(guān)的信號傳導(dǎo)也會受胞質(zhì)內(nèi)過氧化氫（H2O2）含量的影響。植物在應(yīng)對病原菌入侵時，細(xì)胞質(zhì)內(nèi)會產(chǎn)生大量的過氧化氫。過氧化氫的強氧化性會限制胞質(zhì)內(nèi)的NPR1還原為單分子，這樣NPR1就無法進核，也就無法激活下游抗性基因的表達［26］?？偟膩碚f，NPR1在核中的定位對于激活下游抗病基因PR的表達以及激活水楊酸介導(dǎo)的抗病反應(yīng)都是必須的。

在細(xì)胞核中，NPR1結(jié)合含有亮氨酸拉鏈（leucine zipper）結(jié)構(gòu)的轉(zhuǎn)錄因子（如TGA家族）［27］，同時被激酶磷酸化。被磷酸化的NPR1最后被泛素化降解。細(xì)胞核內(nèi)的單分子NPR1最終都會被降解，但只有被磷酸化的NPR1的降解才能激活抗性反應(yīng)［28］。NPR3和NPR4是新發(fā)現(xiàn)的水楊酸途徑中的受體，它們與水楊酸有不同程度的親和性。NPR3和NPR4是泛素連接酶的適配子，參與調(diào)節(jié)NPR1的泛素化降解過程，同時它們與NPR1之間的互作也是受水楊酸調(diào)控的［29］。除此之外，水楊酸也與一些參與免疫反應(yīng)的核質(zhì)蛋白有關(guān)。例如，水楊酸會影響RNA結(jié)合蛋白AtGRP7（Arabidopsis thaliana glycine-rich RNA-binding protein 7）在免疫反應(yīng)中的作用，而AtGRP7是一種核質(zhì)蛋白，它參與調(diào)節(jié)包括抗逆反應(yīng)、激素調(diào)節(jié)在內(nèi)的許多信號通路中的轉(zhuǎn)錄活動，特別是在免疫反應(yīng)中影響PR1的轉(zhuǎn)錄活性［30］。

2.2 R基因調(diào)控的免疫反應(yīng)需要核質(zhì)運輸

植物對病菌分泌的效應(yīng)蛋白的識別主要依賴于結(jié)構(gòu)上相對保守的NB-LRR蛋白，又稱R蛋白。植物中這些R蛋白可以特異性地識別病原菌分泌的效應(yīng)蛋白，引起ETI防御反應(yīng)。R蛋白在結(jié)構(gòu)上是相對保守的，其C端由富含亮氨酸重復(fù)的結(jié)構(gòu)域（leucine-rich repeat，LRR）組成，主要負(fù)責(zé)對配體蛋白的識別。中間部分的結(jié)構(gòu)組分為核苷酸結(jié)合結(jié)構(gòu)域（Nucleotide-binding domain，NB），可以結(jié)合并水解ATP產(chǎn)生蛋白構(gòu)象變化所需的能量；R蛋白的N端主要是TIR（toll and interleukin 1receptor）結(jié)構(gòu)域或CC（coiled coil）結(jié)構(gòu)域組成，其二聚體或多聚體的形成可以激活抗病反應(yīng)［31］。因此，R蛋白根據(jù)N端組成的不同，分為TIR-NB-LRR和CC-NBLRR兩個亞家族。這些R蛋白在病原菌的識別、活性的激發(fā)、亞細(xì)胞的定位以及信號的傳遞等方面都有很大差異，因此它們才能更好地識別并抵御各種各樣的病原菌入侵［32］。目前的研究顯示，一些胞質(zhì)定位的R蛋白在病菌信號識別后重新定位于細(xì)胞核中。N［33］、MILDEWA 10（MLA 10）［34］、RESISTANCE to PSEUDOMONAS SYRINGAE 4（RPS4）［35］和SUPPRESSOR of npr1-1CONSTITUTIVE1（SNC1）［9］都是這種類型的R蛋白。這些R蛋白在核質(zhì)中的相對定位及其相對豐度的不同，決定了植物體內(nèi)被激活的下游防御反應(yīng)也各不相同。

2.2.1 與SNC1相關(guān)的植物免疫反應(yīng) SNC1是在對npr1的抑制子篩選中被發(fā)現(xiàn)的。在SNC1突變體植株snc1中，抗病基因PR1組成型表達，激發(fā)起持續(xù)性的抗病反應(yīng)，突變體snc1也因此表現(xiàn)出矮小的表型［32，36］。Mang等研究發(fā)現(xiàn)，高溫會誘使SNC1蛋白出核，使其定位在細(xì)胞膜上；但在ABA缺失情況下，這種高溫引發(fā)的出核現(xiàn)象被抑制了［33］。在高溫情況下，ABA缺失時，SNC1在核中的積累增加，增強了植物的抗病性。因此，SNC1在核中的積累對它所介導(dǎo)的抗病反應(yīng)是必須的。盡管SNC1介導(dǎo)的免疫反應(yīng)的具體信號傳導(dǎo)途徑尚不清楚，但是目前已發(fā)現(xiàn)SNC1相關(guān)的免疫信號傳遞與核質(zhì)運輸相關(guān)。在對SNC1的抑制子篩選中，得到了MOS3、MOS7和MOS6等基因，這些基因分別編碼與人類核孔蛋白NUP96、NUP88同源的蛋白，以及核輸入載體蛋白Impα-3。這3種蛋白都是核質(zhì)運輸機制中非常重要的蛋白。由此推測，SNC1不僅通過核質(zhì)間積累量的變化來調(diào)節(jié)免疫反應(yīng)，而且它所介導(dǎo)的免疫反應(yīng)也要受到一些核運輸載體蛋白和核孔蛋白的影響。

2.2.2 RPS4介導(dǎo)的免疫反應(yīng) RPS4是TIR-NBLRR型R基因，能夠特異性地識別丁香假單胞菌Pseudomonas.syringae pv.tomato DC3000分泌的效應(yīng)因子AvrRps4［34］。RPS4與SNC1功能的發(fā)揮會受一些相同蛋白的調(diào)節(jié)，它們所介導(dǎo)的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中可能存在交叉互作的部分。其中一個重要的RPS4信號抑制子蛋白SRFR1（SUPPRESSOR OF rps4-RLD1）可以在細(xì)胞質(zhì)中與SNC1和RPS4分別形成復(fù)合物，并參與對病原菌效應(yīng)因子AvrRps4的響應(yīng)。同時，SRFR1也可以對SNC1和RPS4的轉(zhuǎn)錄起到抑制作用，維持胞內(nèi)SNC1和RPS4的含量，避免自身免疫反應(yīng)產(chǎn)生［35］。另外一個RPS4激活信號途徑中的重要組分EDS1（enhanced disease susceptibility 1）是TIR-NB-LRR型R基因介導(dǎo)的免疫反應(yīng)中的正調(diào)控子。它可以與一些TIR-NBLRR型R蛋白形成復(fù)合物，也能與免疫負(fù)調(diào)控子SRFR1在細(xì)胞質(zhì)膜上形成復(fù)合物，是免疫反應(yīng)中非常重要的調(diào)節(jié)因子［37］。在RPS4介導(dǎo)的抗性反應(yīng)中，EDS1起到信號傳感器的作用，是引起下游抗病基因表達必不可少的組分。同時，RPS4-EDS1復(fù)合體在核中的積累對于它們介導(dǎo)的防御反應(yīng)都是必須的［3839］。效應(yīng)因子AvrRps4被分泌進入植物后，植物體內(nèi)的RPS4-EDS1復(fù)合體會被激活，活躍在細(xì)胞核和細(xì)胞質(zhì)內(nèi)。細(xì)胞質(zhì)內(nèi)的復(fù)合物RPS4-EDS1負(fù)責(zé)觸發(fā)細(xì)胞死亡，而細(xì)胞核內(nèi)的RPS4-EDS1負(fù)責(zé)激活下游基因的表達。EDS1起到幫助RPS4識別AvrRPS4并激活下游免疫反應(yīng)的作用。雖然目前沒有明確的證據(jù)顯示EDS1在RPS4的核質(zhì)運輸中起作用，但可以推測的是RPS4與EDS1都存在核質(zhì)運輸?shù)倪^程，且這個運輸過程對于激活防御反應(yīng)是必不可少的［40］。

2.2.3 RRS1相關(guān)的免疫反應(yīng) RRS1是一種特殊的R基因，除了TIR-NB-LRR結(jié)構(gòu)外，在它的C端還有一個屬于WRKY家族的DNA結(jié)合結(jié)構(gòu)域。它在抗病中的作用依賴于水楊酸和NDR1（nonracespecific disease resistance 1）［41］。最近的研究發(fā)現(xiàn)，青枯病菌（Ralstonia solanacearum）分泌的效應(yīng)因子PopP2能與RRS1互作并定位在宿主的細(xì)胞核內(nèi)。在PopP2存在時，RRS1發(fā)生從定位于細(xì)胞質(zhì)到定位于細(xì)胞核的轉(zhuǎn)變［42］。同時，RRS1-R介導(dǎo)的抗性反應(yīng)也需要半胱氨酸蛋白酶RD19。RD19通常定位在囊泡中，當(dāng)PopP2存在時RD19就特異性地與PopP2共定位在核中［43］。此外，RRS1與RPS4在應(yīng)對病原菌入侵時具有協(xié)同作用，兩者在對抗青枯病致病菌（R.solanacearum）、丁香假單胞菌番茄變種菌株DC3000（P.syringae pv.tomato DC3000）（avrRps4）和希金斯刺盤孢（Colletotrichum higginsianum）時都是不可缺少的。它們可能以二聚體復(fù)合物的形式參與對相應(yīng)效應(yīng)蛋白的識別［44］。Sohn研究發(fā)現(xiàn)RRS1與RPS4對于識別效應(yīng)因子PopP2是缺一不可的，同時RPS4在核中的積累對于RRS1引起的HR反應(yīng)也是必須的［45］。

2.2.4 與MLA10相關(guān)的防御反應(yīng) MLA10是小麥中的CC-NB-LRR型R基因，它存在于植物細(xì)胞的細(xì)胞質(zhì)和細(xì)胞核中，可以特異性識別小麥白粉菌（Blumeria graminis）分泌的效應(yīng)因子AVRA10。同其它可定位在核中的R蛋白一樣，MLA10在核中的積累對抗病反應(yīng)也是必須的。一旦MLA10蛋白不能在核中積累，植株就會表現(xiàn)出對小麥白粉菌的抗性減弱。這是因為識別該菌分泌的效應(yīng)因子AVRA10的信號不能被有效地傳遞到核內(nèi)，從而不能激活下游抗病基因的表達。MLA10的CC結(jié)構(gòu)域可以與轉(zhuǎn)錄因子HvWRKY1／2互作，轉(zhuǎn)錄因子HvWRKY1／2在植物體內(nèi)主要起到轉(zhuǎn)錄抑制的作用［46］。利用病毒誘導(dǎo)的基因沉默技術(shù)（virus-induced gene silencing，VIGS）將大麥中的HvWRKY1和HvWRKY2基因沉默，沉默后的植株在注菌后表現(xiàn)出較對照更強的抗病性，而HvWRKY1和HvWRKY2的過表達植株表現(xiàn)出對病原菌的抗性減弱。這些結(jié)果表明MAL10可以通過與HvWRKY1／2的相互作用參與抗病基因的表達調(diào)控［46］。

深入研究發(fā)現(xiàn)，在病原菌入侵后，MLA10感知到效應(yīng)因子AVRA10，然后從細(xì)胞質(zhì)轉(zhuǎn)運到細(xì)胞核中，與轉(zhuǎn)錄因子HvWRKY1／2結(jié)合，減弱了轉(zhuǎn)錄因子HvWRKY1／2對相關(guān)基因的抑制作用［46］。Chang等的研究發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)錄因子MYB6正調(diào)控MLA10相關(guān)的抗病基因的表達，但WRKY1抑制了MYB6的活性［47］。MLA10通過將MYB6從被WRKY1抑制的作用中釋放出來，從而實現(xiàn)下游抗病基因的表達，產(chǎn)生對病原菌的免疫反應(yīng)。進一步研究發(fā)現(xiàn)，細(xì)胞質(zhì)中MLA10的積累引發(fā)了細(xì)胞的超敏死亡，而細(xì)胞核中的MLA10則參與調(diào)節(jié)抗病基因的表達［48］。由于MLA10的CC結(jié)構(gòu)域?qū)τ谝鸺?xì)胞死亡是至關(guān)重要的，所以將CC結(jié)構(gòu)域中第18位點的亮氨酸突變?yōu)楣劝彼岷?，植物在?yīng)對病原菌入侵時所產(chǎn)生細(xì)胞死亡現(xiàn)象就會減弱。但同時，突變后的MLA10仍然能在核中定位，所以植物的抗病反應(yīng)不受影響。由此說明，MLA10在細(xì)胞質(zhì)與細(xì)胞核中的積累與分布決定了不同的抗病信號途徑的激活。因此，當(dāng)病原菌入侵植物時，根據(jù)侵染程度的不同，植物可以通過核質(zhì)運輸來調(diào)節(jié)核質(zhì)間MLA10的相對豐度，從而利用不同的方式來抵御病原菌的入侵。

2.3 病菌效應(yīng)因子入侵宿主細(xì)胞核

一些細(xì)菌和卵菌分泌的效應(yīng)因子可以進入到宿主的細(xì)胞核中，比如卵菌（Phytopthora infestans）分泌的效應(yīng)因子Nuk6和Nuk7。它們依賴于α-核輸入載體蛋白來達成侵入宿主細(xì)胞核的目的［49］。這些帶有核定位信號的效應(yīng)因子控制了宿主細(xì)胞核質(zhì)間的信號傳遞，它們偽裝成核質(zhì)運輸過程中的靶標(biāo)蛋白，進入到宿主的細(xì)胞核內(nèi)。其中部分效應(yīng)因子還可以與宿主細(xì)胞中某些敏感基因（susceptibility genes）的啟動子結(jié)合，影響這些基因的轉(zhuǎn)錄表達［50］。這種類型的效應(yīng)因子被稱作類轉(zhuǎn)錄激活子型效應(yīng)因子（transcriptional activator-like effectors，TALEs），在黃單胞菌屬（Xanthomonas）的細(xì)菌中最為常見。TAL型效應(yīng)因子由三部分組成，N端是參與分泌的結(jié)構(gòu)域（secretion and translocation domain）；中間是DNA結(jié)合結(jié)構(gòu)域（DNA binding domain）；C端是轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域（transcription activation domain），其中包括效應(yīng)因子進核時的核定位信號［51］。TAL型效應(yīng)因子可以促進包括糖運輸基因在內(nèi)的許多寄主敏感基因的表達［52］，從而在宿主細(xì)胞外建立一個更適宜自身生長與繁衍的環(huán)境，且更有利于病原菌對抗宿主的先天免疫反應(yīng)。

AvrBs3是目前研究較為清楚的一個TAL型效應(yīng)因子。AvrBs3是野油菜黃單胞菌（Xanthomonas campestris pv.vesicatoria）分泌的效應(yīng)因子，在辣椒中能被抗性基因Bs3識別，繼而產(chǎn)生超敏反應(yīng)［53］。Boris等研究發(fā)現(xiàn)，AvrBs3C端的轉(zhuǎn)錄激活結(jié)構(gòu)域?qū)τ贐s3識別AvrBs3后產(chǎn)生的超敏反應(yīng)是必須的。利用AvrBs3對酵母中的辣椒cDNA文庫進行篩選發(fā)現(xiàn)，AvrBs3可以與辣椒的兩種α-核輸入載體蛋白Caimpa1和Caimpa2進行互作，且AvrBs3中與這兩種載體蛋白互作的是其C端的核定位信號部分［54］。由此說明，AvrBs3也是通過與核輸入載體結(jié)合而被攜帶進核的，符合植物細(xì)胞核質(zhì)運輸?shù)臋C制。至于AvrBs3作為效應(yīng)因子，是怎樣躲避宿主細(xì)胞識別，順利與核輸入載體蛋白結(jié)合而被攜帶進核的，目前仍不清楚。除AvrBs3之外，還有很多已知的TAL型的效應(yīng)因子，如白葉枯菌（Xanthomonas oryzae pv.oryzae）分泌的AvrXa7、PthXo1、PthXo2和PthXo3以及柑橘潰瘍病菌（Xanthomonas citri）分泌的PthA和PthB等［51］。

2.4 核質(zhì)運輸相關(guān)蛋白參與的先天免疫反應(yīng)

核質(zhì)運輸機制中的相關(guān)蛋白也參與了植物的先天免疫。比如，參與核質(zhì)運輸?shù)闹匾鞍譓OS3（modifier of snc1，3）［7］、MOS6［55］和MOS7［56］都是R基因SNC1的抑制子。MOS3、MOS7編碼的蛋白分別與人類的核孔蛋白NUP96和NUP88同源；MOS6在擬南芥中編碼1個α型核輸入載體蛋白Imp-α3。遺傳學(xué)結(jié)果顯示，MOS6基因的突變能夠部分抑制突變體snc1中的自免疫反應(yīng)（autoimmune）。mos6 snc1雙突變體的表型介于突變體snc1與野生型Col-0之間，且雙突變體中抗病響應(yīng)基因PR1和PR2的表達量相較于突變體植株snc1都降低。此外，突變體植株mos6體內(nèi)水楊酸含量相較于突變體snc1也降低，說明MOS6對于SNC1介導(dǎo)的抗病反應(yīng)是必須的［55］。突變體mos6對卵菌病原菌（Peronospora parasitica Noco2）也表現(xiàn)出更易感的表型，暗示了MOS6很有可能是SNC1特異性的響應(yīng)卵菌病原菌而做出的免疫信號傳導(dǎo)中重要的組成部分［55］。

值得關(guān)注的是，MOS6作為核輸入載體蛋白，目前仍不清楚它主要運輸?shù)呢浳锸悄男Ｓ捎赟NC1是NPR1的抑制子，而MOS6是SNC1的抑制子，也許可以推測NPR1就是MOS6核輸入的目標(biāo)貨物，但SNC1能否與MOS6結(jié)合還有待考證。Wirthmueller等利用卵菌的效應(yīng)因子HaRxL106作為探針研究核輸入蛋白α的功能時發(fā)現(xiàn)：植物中“貨物—輸入蛋白α”復(fù)合物的形成與貨物同輸入蛋白α的親和性、輸入蛋白α中NLS相結(jié)合位點序列的多樣性和輸入蛋白α的組織針對性的表達都有關(guān)［57］。Thirumala-Devi等將本氏煙草中的Importin-α1和α2沉默之后，抑制了致病疫霉（P.infestans）分泌的效應(yīng)因子Nuk6和Nuk7入核，但對效應(yīng)因子Nuk12的核輸入沒有影響［49］，說明輸入蛋白α在植物的先天免疫過程中會針對性地結(jié)合貨物分子。某些病原菌分泌的效應(yīng)因子，如AvrXa10、AvrBs3以及其它一些TAL型效應(yīng)因子能成功入侵宿主細(xì)胞核內(nèi)并穩(wěn)定的存在，可能是因為這些效應(yīng)因子與輸入蛋白α有更強的親和性或是它們模仿了核運輸機制，所以沒有引起抗病反應(yīng)［58-59］。

與MOS3相關(guān)的遺傳學(xué)研究發(fā)現(xiàn)，雙突變體snc1mos3相較于突變體snc1，其體內(nèi)水楊酸含量增加的趨勢受到抑制并且植株抗性降低［7］。突變體植株mos3對致病菌株P(guān)seudomonas syringae mac-ulicola（P.s.m.）ES4326、Peronospora parasitica Emoy2、 P.syringae pv.tomato DC3000（avrRps4）和P.s.m.ES4326（avrB）都表現(xiàn)出比野生型更易感的表型。由此看來，MOS3應(yīng)該與基礎(chǔ)抗性反應(yīng)以及R基因介導(dǎo)的抗性反應(yīng)都是相關(guān)的。MOS3編碼擬南芥的核孔蛋白AtNup96，與人類核孔蛋白NUP96基因序列有很高的相似性［7］。Zhang等推測，MOS3有可能與某個免疫反應(yīng)正調(diào)控子的RNA的核輸出相關(guān)，所以，在突變了MOS3之后，這個正調(diào)控子的翻譯受到了影響，進而抑制了突變體snc1的表型，并降低了植株的基礎(chǔ)抗性［7］。

Cheng等的研究發(fā)現(xiàn)SNC1的抑制子MOS7與人類和果蠅的核孔蛋白NUP88同源，定位于核膜上［56］。擬南芥MOS7的突變體植株mos7表現(xiàn)出對R蛋白介導(dǎo)的抗病反應(yīng)和系統(tǒng)獲得性抗性反應(yīng)中更易感的表型。進一步研究發(fā)現(xiàn)，將MOS7突變后，與核外排相關(guān)的核輸出反應(yīng)增強了，特別是NPR1蛋白、SNC1蛋白和EDS1蛋白在核中的積累量都降低了。由此看來，MOS7能夠影響水楊酸、SNC1和RPS4相關(guān)的免疫反應(yīng)。

MOS3（Nup96）蛋白在脊椎動物體內(nèi)，屬于Nup107-160復(fù)合物。因此，Marcel等對擬南芥Nup107-160復(fù)合物中的蛋白進行篩選，發(fā)現(xiàn)突變體nup160對Pst DC3000（avrRps4）特異性地表現(xiàn)出更易感的表型，說明核孔蛋白NUP160參與TIRNB-LRR型R基因介導(dǎo)的抗性反應(yīng)［60］。在突變體nup160中，細(xì)胞核內(nèi)mRNA的總量有明顯的增加，推測NUP160會影響核中mRNA的輸出以及EDS1的轉(zhuǎn)錄活動［60-61］。

3 展 望

隨著對植物先天免疫反應(yīng)研究的不斷深入，越來越多植物對抗病原菌的新機制被揭示出來。在植物的先天免疫過程中，R蛋白在識別效應(yīng)因子之后能夠進入到細(xì)胞核中，結(jié)合免疫反應(yīng)的轉(zhuǎn)錄抑制子，重新編排細(xì)胞中的轉(zhuǎn)錄活動，激活相關(guān)抗病基因的表達。所以在植物抗病過程中，一些R蛋白能否進入到核中對激活抗病反應(yīng)至關(guān)重要。值得注意的是，某些病原菌分泌的效應(yīng)因子為了避免宿主細(xì)胞中R蛋白的識別，進化出直接進入宿主細(xì)胞核的本領(lǐng)。研究這些效應(yīng)蛋白是如何挾持和利用植物核質(zhì)運輸機制的，可以幫助我們提高對病菌致病機制的認(rèn)識，并進而為改造寄主植物核質(zhì)運輸機制、避開病菌侵染提供依據(jù)。

除了ETI反應(yīng)外，植物的系統(tǒng)獲得性抗性也需要植物激素水楊酸調(diào)控其下游蛋白NPR1進核來獲得。在對抗病基因SNC1的研究中發(fā)現(xiàn)，一些核質(zhì)運輸相關(guān)蛋白的缺失也會引起植物抗病能力的變化，說明核質(zhì)運輸過程與植物的抗病反應(yīng)有千絲萬縷的聯(lián)系，這種聯(lián)系體現(xiàn)在核質(zhì)運輸調(diào)控了基礎(chǔ)抗性，如激素水平的變化以及對效應(yīng)蛋白的識別等一系列過程。目前植物細(xì)胞內(nèi)基本的核質(zhì)運輸機制已逐漸明了，但病原菌的效應(yīng)因子是如何進入宿主細(xì)胞核的？核質(zhì)運輸相關(guān)的蛋白是如何影響植物抗病反應(yīng)的？免疫反應(yīng)中的R蛋白又在細(xì)胞核內(nèi)發(fā)揮著怎樣的作用？這些過程都不是十分清楚，對這些機制的認(rèn)識是我們?nèi)藶樵O(shè)計并提高植物抗病性的前題，也是未來抗病領(lǐng)域研究的重要方向。

［1］ FELIX G，DURAN JD，VOLKO S，et al.Plants have a sensitive perception system for the most conserved domain of bacterial flagellin［J］.The Plant Journal，1999，18（3）：265-276.

［2］ KUNZE G，ZIPFEL C，ROBATZEK S，et al.The N terminus of bacterial elongation factor Tu elicits innate immunity in Arabidopsis plants［J］.The Plant Cell Online，2004，16（12）：3 496-3 507.

［3］ CHISHOLM ST，COAKER G，DAY B，et al.Host-microbe interactions：shaping the evolution of the plant immune response［J］.Cell，2006，124（4）：803-814.

［4］ JONES J D，DANGL J L.The plant immune system［J］.Nature，2006，444（7 117）：323-329.

［5］ HAMMOND-KOSACK K E，JONES J.Resistance gene-dependent plant defense responses［J］.The Plant Cell，1996，8（10）：1773.

［6］ CAO H，BOWLING S A，GORDON A S，et al.Characterization of an Arabidopsis mutant that is nonresponsive to inducers of systemic acquired resistance［J］.The Plant Cell Online，1994，6（11）：1 583-1 592.

［7］ ZHANG Y，LI X.A putative nucleoporin 96is required for both basal defense and constitutive resistance responses mediated by suppressor of npr1-1，constitutive 1［J］.The Plant Cell Online，2005，17（4）：1 306-1 316.

［8］ HINSHAW J E，CARRAGHER B O，MILLIGAN R A.Architecture and design of the nuclear pore complex［J］.Cell，1992，69（7）：1 133-1 141.

［9］ XU X M，MEIER I.The nuclear pore comes to the fore［J］.Trends in Plant Science，2008，13（1）：20-27.

［10］ MEIER I，BRKLJACIC J.Adding pieces to the puzzling plant nuclear envelope［J］.Current Opinion in Plant Biology，2009，12（6）：752-759.

［11］ BREEUWER M，GOLDFARB D S.Facilitated nuclear transport of histone H1and other small nucleophilic proteins［J］.Cell，1990，60（6）：999-1008.

［12］ PEMBERTON L F，PASCHAL B M.Mechanisms of receptor-mediated nuclear import and nuclear export［J］.Traffic，2005，6（3）：187-198.

［13］ YANG Z.Small GTPases versatile signaling switches in plants［J］.The Plant Cell Online，2002，14（suppl 1）：S375-S388.

［14］ BISCHOFF F R，PONSTINGL H.Catalysis of guanine nucleotide exchange on Ran by the mitotic regulator RCC1［J］.Nature，1991，354（6 348）：80-82.

［15］ RIBBECK K，LIPOWSKY G，KENT H M，et al.NTF2mediates nuclear import of Ran［J］.The EMBO Journal，1998，17（22）：6 587-6 598.

［16］ SMITH A，BROWNAWELL A，MACARA I G.Nuclear import of Ran is mediated by the transport factor NTF2［J］.Current Biology，1998，8（25）：1 403-1 401.

［17］ WANG X，XU Y，HAN Y，et al.Overexpression of RAN1in rice and Arabidopsis alters primordial meristem，mitotic progress，and sensitivity to auxin［J］.Plant Physiology，2006，140（1）：91-101.

［18］ CHEN N，XU Y，WANG X，et al.OsRAN2，essential for mitosis，enhances cold tolerance in rice by promoting export of intranuclear tubulin and maintaining cell division under cold stress［J］.Plant，Cell ＆Environment，2011，34（1）：52-64.

［19］ G?RLICH D，KUTAY U.Transport between the cell nucleus and the cytoplasm［J］.Annual Review of Cell and Developmental Biology，1999，15（1）：607-660.

［20］ COOK A，BONO F，JINEK M，et al.Structural biology of nucleocytoplasmic transport［J］.Annu Rev Biochem，2007，76：647-671.

［21］ MINGOT J M，KOSTKA S，KRAFT R，et al.Importin 13：a novel mediator of nuclear import and export［J］.The EMBO Journal，2001，20（14）：3 685-3 694.

［22］ LIPOWSKY G，BISCHOFF F R，SCHWARZMAIER P，et al.Exportin 4：a mediator of a novel nuclear export pathway in higher eukaryotes［J］.The EMBO Journal，2000，19（16）：4 362-4 371.

［23］ GONTAN C，GüTTLER T，ENGELEN E，et al.Exportin 4mediates a novel nuclear import pathway for Sox family transcription factors［J］.The Journal of Cell Biology，2009，185（1）：27-34.

［24］ LAWTON K，WEYMANN K，F(xiàn)RIEDRICH L，et al.Systemic acquired resistance in Arabidopsis requires salicylic acid but not ethylene［J］.MPMI-Molecular Plant Microbe Interactions，1995，8（6）：863-870.

［25］ KINKEMA M，F(xiàn)AN W，DONG X.Nuclear localization of NPR1is required for activation of PRgene expression［J］.The Plant Cell Online，2000，12（12）：2 339-2 350.

［26］ PELEG-GROSSMAN S，MELAMED-BOOK N，COHEN G，et al.Cytoplasmic H2O2prevents translocation of NPR1to the nucleus and inhibits the induction of PR genes in Arabidopsis［J］.Plant Signaling ＆Behavior，2010，5（11）：1 401.

［27］ JOHNSON C，BODEN E，ARIAS J.Salicylic acid and NPR1induce the recruitment of trans-activating TGA factors to a defense gene promoter in Arabidopsis［J］.The Plant Cell Online，2003，15（8）：1 846-1 858.

［28］ SPOEL S H，MOU Z，TADA Y，et al.Proteasome-mediated turnover of the transcription co-activator NPR1plays dual roles in regulating plant immunity［J］.Cell，2009，137（5）：860.

［29］ FU Z Q，YAN S，SALEH A，et al.NPR3and NPR4are receptors for the immune signal salicylic acid in plants［J］.Nature，2012，486（7402）：228-232.

［30］ HACKMANN C，KORNELI C，KUTYNIOK M，et al.Salicylic acid-dependent and-independent impact of an RNA-binding protein on plant immunity［J］.Plant，Cell and Environment，2014，37（3）：696-706.

［31］ MAEKAWA T，CHENG W，SPIRIDON L N，et al.Coiled-coil domain-dependent homodimerization of intracellular barley immune receptors defines a minimal functional module for triggering cell death［J］.Cell host ＆microbe，2011，9（3）：187-199.

［32］ ZHANG Y，GORITSCHNIG S，et al.A gain-of-function mutation in a plant disease resistance gene leads to constitutive activation of downstream signal transduction pathways in suppressor of npr1-1，constitutive 1［J］.The Plant Cell Online，2003，15（11）：2 636-2 646.

［33］ MANG H G，QIAN W，ZHU Y，et al.Abscisic acid deficiency antagonizes high-temperature inhibition of disease resistance through enhancing nuclear accumulation of resistance proteins SNC1and RPS4in Arabidopsis［J］.The Plant Cell Online，2012，24（3）：1 271-1 284.

［34］ GASSMANN W，HINSCH M E，STASKAWICZ B J.The Arabidopsis RPS4bacterial-resistance gene is a member of the TIR-NBS-LRR family of disease-resistance genes［J］.The Plant Journal，1999，20（3）：265-277.

［35］ KIM S H，GAO F，BHATTACHARJEE S，et al.The Arabidopsis resistance-like gene SNC1is activated by mutations in SRFR1and contributes to resistance to the bacterial effector AvrRps4［J］.PLoS Pathogens，2010，6（11）：e1001172.

［36］ LI X，CLARKE J D，ZHANG Y，et al.Activation of an EDS1-mediated R-gene pathway in the snc1mutant leads to constitutive，NPR1-independent pathogen resistance［J］.Molecular Plant-Microbe Interactions，2001，14（10）：1 131-1 139.

［37］ WIERMER M，F(xiàn)EYS B J，PARKER J E.Plant immunity：the EDS1regulatory node［J］.Current Opinion in Plant Biology，2005，8（4）：383-389.

［38］ WIRTHMUELLER L，ZHANG Y，JONES J D，et al.Nuclear accumulation of the Arabidopsis immune receptor RPS4is necessary for triggering EDS1-dependent defense［J］.Current Biology，2007，17（23）：2 023-2 029.

［39］ GARCíA A V，BLANVILLAIN-BAUFUMéS，HUIBERS R P，et al.Balanced nuclear and cytoplasmic activities of EDS1are required for a complete plant innate immune response［J］.PLoS Pathogens，2010，6（7）：e1000970.

［40］ HEIDRICH K，WIRTHMUELLER L，TASSET C，et al.Arabidopsis EDS1connects pathogen effector recognition to cell compartmentspecific immune responses［J］.Science，2011，334（6061）：1 401-1 404.

［41］ DESLANDES L，OLIVIER J，THEULIèRES F，et al.Resistance to Ralstonia solanacearumin Arabidopsis thalianais conferred by the recessive RRS1-Rgene，a member of a novel family of resistance genes［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences，2002，99（4）：2 404-2 409.

［42］ DESLANDES L，OLIVIER J，et al.Physical interaction between RRS1-R，aprotein conferring resistance to bacterial wilt，and PopP2，a type III effector targeted to the plant nucleus［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences，2003，100（13）：8 024-8 029.

［43］ BERNOUX M，TIMMERS T，JAUNEAU A，et al.RD19，an Arabidopsis cysteine protease required for RRS1-R-mediated resistance，is relocalized to the nucleus by the Ralstonia solanacearumPopP2effector［J］.The Plant Cell Online，2008，20（8）：2 252-2 264.

［44］ NARUSAKA M，SHIRASU K，NOUTOSHI Y，et al.RRS1and RPS4provide a dual Resistance-gene system against fungal and bacterial pathogens［J］.The Plant Journal，2009，60（2）：218-226.

［45］ SOHN K H，SEGONZAC C，RALLAPALLI G，et al.The nuclear immune receptor RPS4Is required for RRS1SLH1-dependent constitutive defense activation in Arabidopsis thaliana［J］.PLoS Genetics，2014，10（10）：e1004655.

［46］ SHEN Q H，SAIJO Y，MAUCH S，et al.Nuclear activity of MLA immune receptors links isolate-specific and basal disease-resistance responses［J］.Science，2007，315（5815）：1 098-1 103.

［47］ CHANG C，YU D，JIAO J，et al.Barley MLA immune receptors directly interfere with antagonistically acting transcription factors to initiate disease resistance signaling［J］.The Plant Cell Online，2013，25（3）：1 158-1 173.

［48］ BAI S，LIU J，CHANG C，et al.Structure-function analysis of barley NLR immune receptor MLA10reveals its cell compartment specific activity in cell death and disease resistance［J］.PLoS Pathogens，2012，8（6）：e1002752.

［49］ KANNEGANTI T D，BAI X，et al.A functional genetic assay for nuclear trafficking in plants［J］.The Plant Journal，2007，50（1）：149-158.

［50］ SCHORNACK S，MOSCOU M J，WARD E R，et al.Engineering plant disease resistance based on TAL effectors［J］.Annual Review of Phytopathology，2013，51：383-406.

［51］ BOCH J，BONAS U.Xanthomonas AvrBs3family-type III effectors：discovery and function［J］.Annual Review of Phytopathology，2010，48：419-436.

［52］ CHEN L Q，HOU B H，LALONDE S，et al.Sugar transporters for intercellular exchange and nutrition of pathogens［J］.Nature，2010，468（7323）：527-532.

［53］ BONAS U，STALL R E，STASKAWICZ B.Genetic and structural characterization of the avirulence gene avrBs3from Xanthomonas campestris pv.vesicatoria［J］.Molecular and General Genetics MGG，1989，218（1）：127-136.

［54］ SZUREK B，MAROIS E，BONAS U，et al.Eukaryotic features of the Xanthomonas type III effector AvrBs3：protein domains involved in transcriptional activation and the interaction with nuclear import receptors from pepper［J］.The Plant Journal，2001，26（5）：523-534.

［55］ PALMA K，ZHANG Y，LI X.An importinαhomolog，MOS6，plays an important role in plant innate immunity［J］.Current Biology，2005，15（12）：1129-1135.

［56］ CHENG Y T，GERMAIN H，WIERMER M，et al.Nuclear pore complex component MOS7／Nup88is required for innate immunity and nuclear accumulation of defense regulators in Arabidopsis［J］.The Plant Cell Online，2009，21（8）：2 503-2 516.

［57］ WIRTHMUELLER L，ROTH C，F(xiàn)ABRO G，et al.Probing formation of cargo／importin-αtransport complexes in plant cells using a pathogen effector［J］.The Plant Journal，2015，81（1）：40-52.

［58］ WIRTHMUELLER L，ROTH C，BANFIELD M J，et al.Hop-on hop-off：importin-α-guided tours to the nucleus in innate immune signaling［J］.Frontiers in Plant Science，2013，4：149

［59］ DESLANDES L，RIVAS S.The plant cell nucleus［J］.Plant Signaling ＆Behavior，2011，6（1）：42-48.

［60］ WIERMER M，CHENG Y T，IMKAMPE J，et al.Putative members of the Arabidopsis Nup107-160nuclear pore sub-complex contribute to pathogen defense［J］.The Plant Journal，2012，70（5）：796-808.

［61］ ROTH C，WIERMER M.Nucleoporins Nup160and Seh1are required for disease resistance in Arabidopsis［J］.Plant Signaling ＆Behavior，2012，7（10）：1212-1214.

（編輯：裴阿衛(wèi)）

Plant Nucleocytoplasmic Transport and Innate Immunity

GUO Xiaoyu1，2，LIU Jun2，WANG Tian1＊
（1College of Horticulture，Anhui Agricultural University，Hefei 230036，China；2State Key Laboratory of Plant Genomics，Institute of Microbiology，Chinese Academy of Sciences，Beijing 100101，China）

In order to counteract the invasion of pathogenic microorganisms，plants have evolved a set of immune system to recognize the pathogens and mount defense.The plasma membrane-tethered pathogen recognition receptors（PRRs）and the cytoplasmic NB-LRR immune receptors are responsible for the recognition of the conserved features of pathogens.Following the recognition，the transportation of signals between nucleus and cytoplasm requires the presence of nucleocytoplasmic transport proteins to help the immune proteins and／or their associated signal carries to pass through the nuclear pores.Notably，some types of pathogen effectors，such as transcription activator-like（TAL）effectors，have also been found utilizing the host nucleocytoplasmic transport system to enter nucleus and to activate the expression of host susceptibility genes.In this review，we summarized the recent progresses of nucleocytoplasmic transport in plant innate immunity，including the mechanism of it，the require of plant immunity to it and some protein related to it in plant immunity，to demonstrate its importance in disease resistance.

nucleocytoplasmic transport；plant immunity；signal transduction；disease resistance

Q945.8；Q257

A

10.7606／j.issn.1000-4025.2015.07.1488

1000-4025（2015）07-1488-09

2015-02-13；修改稿收到日期：2015-06-05

安徽農(nóng)業(yè)大學(xué)穩(wěn)定和引進人才科研項目（wd2006-2）資助。

郭曉雨（1991-），女，在讀碩士研究生，主要從事植物病理的研究。E-mail：xiaoyuguo118＠163.com

＊通信作者：汪 天，博士，副教授，主要從事園林植物栽培與逆境生理等方面的研究。E-mail：wangtian63＠163.com