上行與下行效應(yīng)對浮游動物的長期影響評價
——以滇池與撫仙湖沉積物象鼻溞(Bosmina)為例*

盧慧斌，陳光杰，陳小林，劉曉東，顧兆炎，張虎才，趙帥營，陳 麗，段立曾，張自強

(1：云南師范大學(xué)旅游與地理科學(xué)學(xué)院高原湖泊生態(tài)與全球變化重點實驗室，昆明 650500)(2：中國科技大學(xué)地球與空間學(xué)院極地環(huán)境研究室，合肥 230026)(3：中國科學(xué)院地質(zhì)與地球物理研究所，北京 100029)

上行與下行效應(yīng)對浮游動物的長期影響評價
——以滇池與撫仙湖沉積物象鼻溞(Bosmina)為例*

盧慧斌1，陳光杰1**，陳小林1，劉曉東2，顧兆炎3，張虎才1，趙帥營1，陳 麗1，段立曾1，張自強1

(1：云南師范大學(xué)旅游與地理科學(xué)學(xué)院高原湖泊生態(tài)與全球變化重點實驗室，昆明 650500)(2：中國科技大學(xué)地球與空間學(xué)院極地環(huán)境研究室，合肥 230026)(3：中國科學(xué)院地質(zhì)與地球物理研究所，北京 100029)

近年來云南高原湖泊面臨富營養(yǎng)化、漁業(yè)活動增強等多重環(huán)境壓力的疊加影響，對湖泊的有效治理與生態(tài)修復(fù)急需對多重壓力下生態(tài)系統(tǒng)的響應(yīng)模式進行系統(tǒng)了解.現(xiàn)有研究表明在系統(tǒng)生產(chǎn)力和捕食壓力的不同配置下，湖泊系統(tǒng)主要組成(如浮游動物)的響應(yīng)特征可能出現(xiàn)差異且捕食壓力可能隨營養(yǎng)水平的變化而改變，目前對云南湖泊生態(tài)系統(tǒng)的研究主要集中于單一環(huán)境壓力下的生態(tài)響應(yīng).本研究以目前分別處于重富營養(yǎng)和中-貧營養(yǎng)水平的滇池和撫仙湖為研究對象，應(yīng)用湖泊沉積物記錄進行多指標(biāo)分析，探討受外來魚類影響下兩個大型湖泊浮游動物長期響應(yīng)模式的異同.通過象鼻溞生物量與個體大小等指標(biāo)，重建了近百年來滇池與撫仙湖典型浮游動物的變化歷史，結(jié)果表明隨著湖泊生產(chǎn)力水平(如沉積物色素生產(chǎn)量)的增加，2個湖泊中象鼻溞生物量顯著增加，同時物種相對組成出現(xiàn)明顯變化(如Bosminalongispina被B.longirostris取代)，指示湖泊上行效應(yīng)對浮游動物的控制作用.同時象鼻溞的生物量、殼長與觸角長度的變化在1960s與1980s有明顯降低的趨勢，與同期外來魚類(如銀魚)引入與漁業(yè)產(chǎn)量增加的時間一致.進一步應(yīng)用多變量回歸分析與方差分解方法來定量評價上行與下行效應(yīng)對象鼻溞生物量變化的驅(qū)動強度，結(jié)果表明富營養(yǎng)化(沉積物色素)和捕食作用(象鼻溞殼長)對浮游動物長期變化的驅(qū)動強度比較相似(分別解釋了生物量變化的77.25%和83.59%)，然而在滇池下行效應(yīng)對象鼻溞生物量的獨立影響比在貧營養(yǎng)的撫仙湖中更強(分別為15.46%和10.39%)，上行效應(yīng)對象鼻溞生物量的影響在撫仙湖要明顯強于滇池(分別為69.74%和19.67%)，而在滇池上行與下行效應(yīng)的相互作用強度明顯強于撫仙湖(分別為42.12%和3.46%).結(jié)果表明隨著湖泊營養(yǎng)水平的升高，浮游動物的生物量在2個湖泊中均顯著增加，而外來魚類(如太湖新銀魚)的引入和經(jīng)濟魚類數(shù)量的增加加劇了對浮游動物的捕食壓力，造成了浮游動物的生物量降低和個體減小.但在快速富營養(yǎng)化的滇池，對浮游動物的捕食壓力隨營養(yǎng)水平的變化出現(xiàn)較強的依賴性，而在總體處于中-貧營養(yǎng)水平的撫仙湖中此相互作用較弱.結(jié)果表明在不同營養(yǎng)水平的大型湖泊中，營養(yǎng)水平的變化幅度可以導(dǎo)致魚類捕食壓力的差異性變化，指示了對魚類捕食壓力的評價和浮游動物長期變化的特征分析需要考慮湖泊的營養(yǎng)水平與富營養(yǎng)化過程的差異.總之，富營養(yǎng)化和外來魚類的引入導(dǎo)致了高原湖泊生態(tài)系統(tǒng)的快速響應(yīng)與結(jié)構(gòu)變化，因此對高原湖泊的生態(tài)修復(fù)需要考慮湖泊營養(yǎng)水平對生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與食物鏈作用的影響.

古湖沼學(xué)；象鼻溞；生物量；個體大?。簧闲行?yīng)；下行效應(yīng)；滇池；撫仙湖

隨著人類活動的加劇和社會經(jīng)濟的持續(xù)發(fā)展，云南典型湖泊的生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與功能在過去幾十年里發(fā)生了較大變化.例如滇池藍(lán)藻水華頻繁暴發(fā)[1]，撫仙湖土著魚類大量減少[2]，陽宗海水體砷污染等[3].各種環(huán)境壓力已經(jīng)對云南湖泊的生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生了重要的影響，尤其是湖泊中的水生生物，而這些環(huán)境壓力的長期生態(tài)效應(yīng)可以被湖泊沉積物記錄下來[4].浮游動物處于湖泊食物鏈的中間環(huán)節(jié)，既直接攝食浮游植物，其本身又是很多魚類的重要食物來源.同時浮游動物對湖泊環(huán)境的變化十分敏感，已成為評價湖泊生態(tài)環(huán)境變化的重要指標(biāo)之一.目前對云南湖泊生態(tài)系統(tǒng)中部分重要的水生生物指標(biāo)(如浮游動物)缺乏長期、連續(xù)的監(jiān)測數(shù)據(jù)和較為系統(tǒng)的研究，尤其是對多重環(huán)境壓力驅(qū)動湖泊生態(tài)系統(tǒng)的疊加和獨立效應(yīng)缺乏系統(tǒng)評價，因此急需開展對浮游動物長期變化的歷史重建與影響因子識別.

枝角類是甲殼綱浮游動物的重要組成部分，是反映湖泊營養(yǎng)水平與捕食壓力變化的敏感生物指標(biāo)之一.象鼻溞(Bosmina)是云南湖泊中一種常見的浮游枝角類，其生物量與物種組成通常受湖泊初級生產(chǎn)力的控制，如B.longispina主要出現(xiàn)在較低的營養(yǎng)水平時期，而富營養(yǎng)時期則被B.longirostris所代替[5]；同時由于枝角類作為一種重要的魚類食物對魚類捕食壓力的變化十分敏感，其個體大小已成為捕食壓力變化的良好指示器[6].大量研究表明大型食浮游動物魚類趨向于選擇性捕食個體更大、更可見的屬種(例如溞屬)和種群內(nèi)相對更大的個體，而一些個體相對較小的種類(例如象鼻溞屬)更容易受到小型食浮游動物魚類和大型無脊椎動物捕食者的攻擊和選擇性捕食[7].

由于對云南湖泊水生生物的監(jiān)測存在時間尺度較短且缺乏連續(xù)、系統(tǒng)的調(diào)查等問題，使得在應(yīng)用現(xiàn)代監(jiān)測數(shù)據(jù)了解湖泊生態(tài)系統(tǒng)變化方面受到較大的限制.目前云南湖泊的污染修復(fù)與生態(tài)治理對獲取長期生態(tài)環(huán)境數(shù)據(jù)的需要變得急為迫切，古湖沼學(xué)的研究方法與技術(shù)手段可以為研究湖泊生態(tài)系統(tǒng)的長期變化提供重要信息[8].例如，湖泊食物網(wǎng)的一些重要組成部分(如硅質(zhì)藻類、幾丁質(zhì)無脊椎動物)可以較好地在湖泊沉積物中保存，使得它們成為古湖沼學(xué)研究中的重要生物指標(biāo)，它們在沉積物中的生物量、群落組成等信息可以用來重建湖泊生物群落變化的歷史，并為評價不同環(huán)境壓力的長期生態(tài)效應(yīng)提供基礎(chǔ)數(shù)據(jù).在湖泊沉積物中象鼻溞的數(shù)量較大、保存良好，其響應(yīng)捕食壓力所表現(xiàn)的形態(tài)變化特征(殼長、刺長與第一觸角長度)在湖泊沉積物中可以較為完整地保存，同時根據(jù)其頭孔位置等特征可以鑒定到物種的水平，使得象鼻溞在古湖沼學(xué)的應(yīng)用中成為指示湖泊環(huán)境壓力變化的良好指示器[9].

在云南湖泊的研究中，一些學(xué)者已經(jīng)利用湖泊沉積物中的枝角類提取出了湖泊環(huán)境變化的信息.例如，Liu等利用湖泊沉積物中枝角類群落結(jié)構(gòu)的變化探討了滇池中浮游動物對湖泊富營養(yǎng)化、外來魚類引入的響應(yīng)特征[10]，也利用湖泊沉積物中的枝角類群落結(jié)構(gòu)變化以及象鼻溞的形態(tài)變化探討了撫仙湖富營養(yǎng)化和魚類引入對浮游動物的長期影響[11].然而，由于象鼻溞生物量的變化既受到湖泊富營養(yǎng)化又受到魚類捕食的影響，目前我們對上行效應(yīng)與下行效應(yīng)對不同湖泊的象鼻溞生物量變化是否存在差異性影響，以及這兩種效應(yīng)的相互作用強度如何還知之甚少.大量湖泊生態(tài)實驗與野外數(shù)據(jù)表明魚類對浮游動物的捕食壓力會隨著湖泊營養(yǎng)水平的變化而改變.如Jeppesen等發(fā)現(xiàn)在湖泊營養(yǎng)水平較低或較高時魚類的捕食壓力較大，而在中等的營養(yǎng)水平下魚類捕食壓力相對較弱.因此，在不同營養(yǎng)水平下湖泊浮游動物面臨的魚類捕食壓力隨著湖泊生產(chǎn)力的變化可能出現(xiàn)不同的變化模式，如在重富營養(yǎng)化的水體中魚類捕食壓力與營養(yǎng)水平的相互作用可能要強于營養(yǎng)水平總體較低且變化幅度較小的湖泊[12].

本研究以目前處于重富營養(yǎng)水平的滇池和中-貧營養(yǎng)水平的撫仙湖為研究對象，通過分析沉積物色素、象鼻溞等生物記錄，識別象鼻溞生物量隨著湖泊營養(yǎng)水平變化的響應(yīng)模式，并對比2個湖泊上行與下行效應(yīng)對象鼻溞生物量的相對驅(qū)動強度及其相互作用強度.因此，通過對比不同營養(yǎng)水平及經(jīng)歷不同富營養(yǎng)化過程的湖泊沉積物記錄，可以幫助我們探討湖泊營養(yǎng)水平與捕食壓力對浮游動物變化的長期驅(qū)動過程與機制，為認(rèn)識多重環(huán)境壓力下湖泊生態(tài)系統(tǒng)的響應(yīng)模式并對污染湖泊開展生態(tài)修復(fù)提供重要的科學(xué)依據(jù).

1 材料與方法

1.1 樣品采集

位于滇中地區(qū)的滇池為大型淺水湖泊，目前處于重富營養(yǎng)水平；而撫仙湖則是大型深水湖泊，目前處于中-貧營養(yǎng)水平(表1).利用重力采樣器于2012年6月采集滇池(24°46′7″N，102°39′51″E)樣品，水深5.4m，柱長33cm，以0.5cm間隔進行分樣；于2012年3月采集撫仙湖(24°28′10″N，102°52′12″E)樣品，水深58m，柱長21cm，按5cm以前間隔0.25cm，5cm以后間隔0.5cm進行分樣.樣品密封并避光保存，豎立帶回實驗室.

表1 滇池與撫仙湖的湖泊學(xué)基本特征*

*水域面積、容積、平均水深和最大水深數(shù)據(jù)來源于文獻(xiàn)[13]；滇池水質(zhì)數(shù)據(jù)為外海資料，除標(biāo)注外其它數(shù)據(jù)均為本次調(diào)查結(jié)果.

1.2 樣品處理與數(shù)據(jù)分析

通過對樣品放射性核素210Pb和137Cs進行測試分析，利用美國Canberra公司生產(chǎn)的高純鍺探測器、數(shù)字化譜儀及多通道分析系統(tǒng)，建立了兩個鉆孔的年代學(xué)序列.具體步驟包括：將凍干的樣品研磨，稱取3～5g左右干重樣品放入與標(biāo)準(zhǔn)源同一規(guī)格的塑料容器內(nèi)并蠟封2周左右，使226Ra與210Pb處于衰變平衡體系，然后測定不同深度樣品的210Pb和137Cs放射性強度，并應(yīng)用恒定放射性通量模式建立年代學(xué)系列[14].

圖1 象鼻溞的長度測量Fig.1 Diagram showing the length measurement of Bosmina

沉積物枝角類樣品的處理參照Korhola等的方法[15].首先將凍干的樣品充分混合均勻，稱取約0.1g(干重)樣品，倒入100ml燒杯中；再加入50ml的10%KOH，并在電熱板上加熱到70℃左右約30min，期間利用玻璃棒輕輕地攪拌樣品，以使樣品充分地分解絮凝；然后用78μm的篩網(wǎng)過濾，再用蒸餾水將篩網(wǎng)上的樣品清洗到帶有刻度的15ml離心管中，加入3滴95%的乙醇用于樣品的室溫保存，并定容.再將樣品充分搖勻，利用0.05ml的移液槍吸取樣品溶液，置于載玻片上，在電熱板上以50℃加熱，在樣品蒸發(fā)待干前，加入兩滴甘油-藏紅染料，用針輕輕攪拌使其混合并均勻分布，將蓋玻片置于其上，待其冷卻后用指甲油密封蓋玻片的邊緣以便長期保存.象鼻溞的鑒定與計數(shù)在萊卡顯微鏡(Leica DM2500)下進行，依據(jù)Goulden和Frey的鑒定標(biāo)準(zhǔn)[16]，象鼻溞有Bosminalongispina與B.longirostris2個種.同時統(tǒng)計頭殼、觸角、后腹部的個數(shù)并使總個體數(shù)量不少于60個，最后換算成絕對豐度(每克干重沉積物中象鼻溞個體數(shù)量)作為生物量的指標(biāo).并測量玻片中所見象鼻溞的第一觸角長度(LA)、殼長(LC)與刺長(LM)(圖1)[17-18]，每個樣品中象鼻溞不同部位的測量樣本個數(shù)不低于10.

藻類植物死亡后產(chǎn)生的某些色素長期保存在湖泊沉積物中，由于不同植物具有不同的色素組合類型，因此根據(jù)湖泊沉積物中色素的含量和種類可恢復(fù)湖泊的初級生產(chǎn)力.沉積物色素分析方法主要參考文獻(xiàn)[19].具體步驟包括：將沉積物樣品攪拌均勻并凍干；稱重50～150mg，不同色素指標(biāo)按照標(biāo)準(zhǔn)方法用0.2mm孔隙先過濾，然后在最小光輻照下用氮氣干燥；類胡蘿卜素、葉綠素和衍生化合物含量用高效液相色譜儀(HPLC)測量，并用蘇丹染料做參照標(biāo)準(zhǔn).

為探討上行效應(yīng)與下行效應(yīng)對象鼻溞生物量的影響強度，本文應(yīng)用沉積物Chl.a色素含量這一指標(biāo)指示湖泊初級生產(chǎn)力，用象鼻溞的殼長(LC)代表魚類的捕食壓力，對象鼻溞生物量的變化進行多元回歸分析，探討在滇池與撫仙湖中兩個自變量(Chl.a和LC)對因變量(象鼻溞生物量)變化的獨立解釋程度和相互作用強度，并應(yīng)用方差分解方法對結(jié)果進行圖形表達(dá).在統(tǒng)計分析中相關(guān)數(shù)據(jù)首先進行正態(tài)化分布的檢驗并進行相應(yīng)的數(shù)據(jù)轉(zhuǎn)換，本文所采用的統(tǒng)計分析在Rv 2.3.0軟件中完成，沉積物地層圖應(yīng)用C2 v1.4.3軟件進行處理分析.

2 結(jié)果

2.1 滇池和撫仙湖沉積物色素與象鼻溞變化的歷史重建

近百年來沉積物色素記錄表明湖泊初級生產(chǎn)量在滇池和撫仙湖中均出現(xiàn)不同程度的增加，但其變化時間序列和幅度呈現(xiàn)明顯不同的特征. 在20世紀(jì)中期之前2個湖泊沉積物色素記錄持續(xù)處于較低的含量且變化幅度較??；1960s初期開始，滇池的Chl.a含量開始顯著增加并呈現(xiàn)持續(xù)快速增加的特征(圖2a)，而撫仙湖從1950s開始出現(xiàn)小幅度的葉綠素含量上升，但總體增加幅度相對較小(圖2b).

沉積物象鼻溞密度在2個湖泊中也出現(xiàn)較為顯著的變化.在湖泊生產(chǎn)力持續(xù)較低的時期，2個湖泊的象鼻溞密度總體維持在較低的水平，且以喜好貧營養(yǎng)生境的Bosminalongispina為主(如占全部象鼻溞密度的百分比大于60%～70%).隨著湖泊營養(yǎng)水平的升高，B.longispina在象鼻溞密度中所占的比例逐漸減少，而喜好富營養(yǎng)的B.longirostris占比則逐漸升高(圖2).同時2個湖泊中象鼻溞的密度總體上也隨湖泊生產(chǎn)力的增加而上升(圖3)，但在撫仙湖其密度在過去40年里出現(xiàn)總體下降的趨勢(圖2b).

與沉積物色素和象鼻溞密度的變化相比，沉積物象鼻溞的個體大小呈現(xiàn)較大的波動.滇池和撫仙湖中，象鼻溞總體大小的殼長呈現(xiàn)與較大個體物種B.longispina第一觸角長度相似的變化趨勢(滇池：r=0.578，P=0.01，n=18).與外來銀魚總捕撈量的歷史數(shù)據(jù)對比發(fā)現(xiàn)，象鼻溞總體大小的殼長在銀魚引入時期出現(xiàn)明顯的減小.如在1980s初期開始2個湖泊中皆引入銀魚并很快成為建群種(圖2)，同期象鼻溞的殼長和B.longispina第一觸角長度均出現(xiàn)明顯減小，指示了銀魚的引入導(dǎo)致對包括象鼻溞在內(nèi)的浮游動物捕食壓力的增加，從而對象鼻溞群落和個體大小產(chǎn)生抑制效應(yīng).

圖2 滇池(a)和撫仙湖(b)沉積物指標(biāo)變化的地層圖Fig.2 Stratigraphic plots showing sedimentary pigment and bosminid changes at Lake Dianchi(a) and Lake Fuxian(b)

2.2 上行與下行效應(yīng)對象鼻溞生物量長期變化的驅(qū)動分析

為了評價上行與下行效應(yīng)對湖泊生態(tài)系統(tǒng)的驅(qū)動作用，應(yīng)用沉積物色素指標(biāo)指示湖泊初級生產(chǎn)力水平(即上行效應(yīng))，同時以沉積物象鼻溞殼長代表魚類捕食壓力的變化(即下行效應(yīng))，通過應(yīng)用多元線性回歸方法來定量探討兩種效應(yīng)對象鼻溞生物量變化的相對驅(qū)動強度及相互作用強度.方差分析結(jié)果表明，Chl.a、象鼻溞的LC共同解釋了滇池象鼻溞生物量變化的77.25%(P<0.001，n=18)，Chl.a獨立解釋了象鼻溞生物量變化的19.67%，LC獨立解釋了象鼻溞生物量變化的15.46%，Chl.a與LC的相互作用可以解釋浮游動物生物量變化的42.12%.而在撫仙湖兩個自變量共同解釋了象鼻溞生物量變化的83.59%(P<0.001，n=15)，Chl.a獨立解釋了象鼻溞生物量變化的69.74%，LC單一解釋了象鼻溞生物量變化的10.39%，Chl.a與LC的相互作用僅為3.46%.

3 討論

圖3 滇池和撫仙湖沉積物象鼻溞與Chl.a生產(chǎn)量的關(guān)系Fig.3 The relationship between the sedimentary bosminid and Chl.a productions at Lake Dianchi and Lake Fuxian

多指標(biāo)沉積物記錄揭示了滇池和撫仙湖近百年來富營養(yǎng)化的歷史與浮游動物長期響應(yīng)的過程.20世紀(jì)中后期出現(xiàn)的富營養(yǎng)化導(dǎo)致了2個湖泊沉積物記錄的湖泊初級生產(chǎn)力水平上升(圖2)，象鼻溞在湖泊沉積物中記錄的生物量也相應(yīng)上升(圖3)，且都呈現(xiàn)喜貧營養(yǎng)水平的物種B.longispina被B.longirostris逐漸取代的趨勢，這些變化與富營養(yǎng)化之前持續(xù)較低的浮游植物與浮游動物生物量明顯不同.與現(xiàn)代記錄相一致的是沉積物記錄表明滇池經(jīng)歷了持續(xù)、快速富營養(yǎng)化過程，并與撫仙湖總體較弱的富營養(yǎng)化過程形成明顯差別.在對象鼻溞生物量變化的長期驅(qū)動強度上，上行效應(yīng)對滇池浮游動物的影響比撫仙湖弱，而下行效應(yīng)則比撫仙湖強.上行效應(yīng)與下行效應(yīng)的相互作用在富營養(yǎng)的滇池中較為顯著，表明在營養(yǎng)水平較高、水體較淺的滇池上行效應(yīng)影響了魚類(如引入的銀魚)對浮游動物的捕食壓力變化，而在中-貧營養(yǎng)的撫仙湖則表現(xiàn)為上行效應(yīng)較強的控制作用.

3.1 滇池與撫仙湖近百年來浮游動物長期變化的歷史與特征

20世紀(jì)中期以來滇池和撫仙湖沉積物記錄的Chl.a水平出現(xiàn)不同程度的增加，與現(xiàn)代監(jiān)測數(shù)據(jù)記錄的2個湖泊近30年的富營養(yǎng)化趨勢基本一致[20-21].隨著2個湖泊初級生產(chǎn)力水平的升高，B.longispina在2個湖泊中都呈現(xiàn)被B.longirostris逐漸取代的趨勢.我們對滇池沉積物中象鼻溞生物量分析的結(jié)果與Liu等的結(jié)果一致[10]，主要是從1960s開始顯著增加的.我們的沉積物色素數(shù)據(jù)表明，撫仙湖湖泊初級生產(chǎn)力的提高，使得浮游動物的資源可獲得性增強，從而象鼻溞的生物量也開始明顯增加.例如Liu等在對撫仙湖的研究中發(fā)現(xiàn)營養(yǎng)鹽增加后，B.longirostris的絕對豐度明顯增加[11].

在1960s與1980s期間，滇池與撫仙湖象鼻溞的生物量與殼長以及第一觸角長度出現(xiàn)顯著的波動，分別對應(yīng)了“四大家魚”、太湖新銀魚等外來魚類的引入.在撫仙湖與滇池，外來魚類的引入促進了湖泊中漁業(yè)捕撈量的增加，但同時對生態(tài)系統(tǒng)的影響之一是可能增加湖泊中的魚類捕食壓力.關(guān)于象鼻溞的形態(tài)變化與魚類捕食關(guān)系的研究在國外已取得大量成果，主要結(jié)果表明魚類的選擇性捕食會造成象鼻溞個體大小的減小[22-23]，而象鼻溞刺長的變化比較復(fù)雜，可能更多的是響應(yīng)無脊椎動物捕食者的捕食壓力[24-27].例如在挪威北部湖泊中，一種高效率的食浮游動物魚類歐白鮭的引入，導(dǎo)致B.longispina和B.longirostris產(chǎn)卵母體的大小下降.由于B.longispina的個體大，使得它比B.longirostris更易受到攻擊，所以其個體大小呈現(xiàn)顯著的減小.雖然B.longirostris被認(rèn)為是不易受到選擇性捕食的魚類的攻擊，但是它平均個體大小的減小也被觀察到，表明它也受到歐白鮭的選擇性捕食[28].本研究發(fā)現(xiàn)象鼻溞生物量、殼長以及第一觸角長度的下降，時間上對應(yīng)于外來魚類的引入，尤其是象鼻溞的殼長的變化主要是由魚類捕食壓力的增加導(dǎo)致的，所以本文用其指示湖泊中魚類捕食壓力變化是合理的.Liu等在對滇池沉積物枝角類的研究中也發(fā)現(xiàn)，在1980s中期到1990s末這一階段，幾乎所有枝角類屬種的絕對豐度都呈現(xiàn)下降的趨勢，而且也發(fā)現(xiàn)Daphinia休眠卵的長度變短[10].Liu等的這些研究結(jié)果反映了這一時期魚類捕食壓力的變化對浮游動物的明顯影響，但由于該研究沒有提取象鼻溞個體大小等直接反映魚類捕食壓力的信息，我們的結(jié)果是對該研究結(jié)論的一個重要補充.同時從Liu等的數(shù)據(jù)中可以看出，Bosminaspp.與B.longirostris的絕對豐度數(shù)據(jù)在1960s也出現(xiàn)顯著的下降，可能也間接反映了“四大家魚”引入這一事件.我們的分析結(jié)果與Liu等在對撫仙湖沉積物枝角類的研究中得到的1987年以后象鼻溞長度變化的信息一致[11].這些研究總體都表明象鼻溞在云南部分湖泊中是捕食壓力變化的良好指示者，特別是其個體大小對湖泊中魚類捕食壓力的變化十分敏感.

表2 滇池枝角類與橈足類密度的現(xiàn)代調(diào)查數(shù)據(jù)[29，31-32]

Tab.2 Modern survey data of cladoceran and copepod densities at Lake Dianchi

年份橈足類/(ind./L)枝角類/(ind./L)19571355519805706021982165168198445.568199492420

滇池等部分高原湖泊的現(xiàn)代調(diào)查數(shù)據(jù)也表明，湖泊浮游動物密度與魚類數(shù)量的變化呈現(xiàn)很好的一致性.1980s初期太湖新銀魚引入滇池后增殖較為成功，其產(chǎn)量迅速在湖泊中形成規(guī)模后對湖泊中的浮游動物密度有較大影響.尤其是在1984年太湖新銀魚的產(chǎn)量達(dá)到3600t，與此同時，水體中的橈足類、枝角類僅有45.5、68ind./L，比1980年分別下降了92%與88.7%(表2)[29].因此在太湖新銀魚捕食壓力增強的背景下，枝角類與橈足類生物量受到了捕食壓力的抑制作用而呈現(xiàn)協(xié)同下降的特征.關(guān)于太湖新銀魚食性的研究已有許多成果，主要研究在對浮游動物的選擇性捕食上都表明象鼻溞是太湖新銀魚的主要食物來源之一.高禮存等報道長刺溞(Daphnialongispina)在滇池銀魚(如平均體長為43～76mm)食物中數(shù)量最多，其次依次為象鼻溞、劍水蚤(Cyclops)、鏢水蚤(Diaptomus)、盤腸溞(Chydorus)和米蝦幼體[29].劉恩生等對太湖新銀魚的食物組成分析中發(fā)現(xiàn)，太湖新銀魚的主要食物是橈足類，其次是枝角類，而輪蟲幾乎不被攝食[30].本文基于沉積物記錄的結(jié)果表明，象鼻溞在長時間尺度上表現(xiàn)為對太湖新銀魚引入十分敏感，與對該外來魚類的食性分析相一致.

太湖新銀魚在撫仙湖中的增殖和種群數(shù)量與滇池表現(xiàn)出截然不同的模式，可能反映2個湖泊營養(yǎng)水平的差異導(dǎo)致魚類捕食壓力對浮游動物群落的差異性影響.滇池中的太湖新銀魚經(jīng)過1980s的增殖繁盛期后種群數(shù)量明顯下降，而在撫仙湖中卻逐漸成為優(yōu)勢種群(圖2).太湖新銀魚自1980s中期引入撫仙湖以來，成功增殖并形成穩(wěn)定產(chǎn)量，已成為撫仙湖漁業(yè)捕撈中的主要經(jīng)濟魚類.與此同時，撫仙湖中的太湖新銀魚在湖泊中增殖的成功對水體中的象鼻溞存在長期強烈的捕食壓力，使得象鼻溞的生物量、殼長與B.longispina的LA穩(wěn)定在低值水平(圖2b).而滇池中，可能由于營養(yǎng)水平的快速增加，使得湖泊中的魚類捕食壓力隨營養(yǎng)水平出現(xiàn)明顯的變化，同時滇池較強的漁業(yè)捕撈、魚類養(yǎng)殖等人類活動也可能影響浮游動物對魚類捕食的響應(yīng)模式.

3.2 上行與下行效應(yīng)對浮游動物長期變化的驅(qū)動強度分析

長期以來大量研究表明典型湖泊的食物網(wǎng)主要是由上行效應(yīng)控制，即資源可獲得性的驅(qū)動作用.例如浮游植物被營養(yǎng)鹽和光所控制，浮游動物被浮游植物控制，食浮游動物魚類被浮游動物所控制等[33].隨后的研究表明，食物網(wǎng)結(jié)構(gòu)可能同時受到下行效應(yīng)的控制，例如食浮游動物魚類控制浮游動物、浮游動物控制浮游植物等[34].然而，對食物網(wǎng)中上行效應(yīng)與下行效應(yīng)的相對影響程度研究還主要基于現(xiàn)代湖泊調(diào)查和中小型實驗的數(shù)據(jù).例如McQueen等的研究認(rèn)為，上行效應(yīng)在食物網(wǎng)底部是最強的，而且越往上影響越??；下行效應(yīng)在食物網(wǎng)的頂部是最強的，越往下影響越小[33，35].Jeppesen等在對從溫帶到北極地區(qū)的466個湖泊的下行效應(yīng)研究中發(fā)現(xiàn)，在營養(yǎng)水平高的湖泊中，食浮游動物的魚類通過作用于浮游動物，進而對浮游植物產(chǎn)生顯著影響，而這一影響在營養(yǎng)水平低的湖泊中卻不明顯[12].本文方差分析的結(jié)果也發(fā)現(xiàn)，在富營養(yǎng)的滇池中，代表魚類捕食壓力的殼長與代表湖泊初級生產(chǎn)力的Chl.a相互作用強度十分顯著，而這一相互作用在撫仙湖中較弱.所以，本研究結(jié)果拓展了Jeppesen等的研究區(qū)域，表明上行效應(yīng)與下行效應(yīng)的相互作用模式不僅在溫帶到北極地區(qū)的湖泊中存在，在低緯高原區(qū)的湖泊中也十分明顯.

Jeppesen等還發(fā)現(xiàn)在空間尺度上對大個體浮游動物的捕食控制在淺水湖泊中比在深水湖泊中更高[12].我們的結(jié)果表明在大型重富營養(yǎng)的淺水湖泊滇池，下行效應(yīng)對象鼻溞生物量變化的影響比在大型貧營養(yǎng)的深水撫仙湖中大；上行效應(yīng)對象鼻溞生物量變化的影響在貧營養(yǎng)的深水撫仙湖中更大.Jeppesen等探討了淺水湖泊中下行效應(yīng)更強的原因，認(rèn)為可能是淺水湖泊中單位體積水柱中的食浮游動物魚類密度更大，或者底棲的無脊椎動物維持了食浮游動物魚類的生物量，進而對浮游動物造成高的捕食壓力，或者淺水湖泊對于浮游動物來講缺少避難所[36].

Liu等在對撫仙湖的研究中提出，在貧營養(yǎng)湖泊中資源的可利用性可能對枝角類種群的發(fā)展更為重要[11].盡管太湖新銀魚的引入能通過糞便排放、尸體分解等過程，通過食物鏈的傳遞作用增加水體中營養(yǎng)鹽的釋放，增加藻類的初級生產(chǎn)力，然而對湖濱區(qū)面積狹小的深水撫仙湖中魚類的這種影響可能是非常微弱的.而在滇池這種湖濱區(qū)面積較大的大型淺水湖泊中，魚類通過此類作用促進湖濱區(qū)與底泥中營養(yǎng)鹽的釋放，進而促進藻類的生長，可能是比較顯著的.因此，在湖濱區(qū)面積不同與深度不同的湖泊中，魚類對湖泊中營養(yǎng)鹽循環(huán)所起的作用是不同的.

4 結(jié)論

通過對滇池與撫仙湖沉積物多指標(biāo)記錄的對比研究，本文在重建近百年來兩個湖泊初級生產(chǎn)力和象鼻溞長期變化歷史的基礎(chǔ)上，定量評價了上行與下行效應(yīng)對兩個大型湖泊浮游動物長期變化的驅(qū)動強度，并識別了營養(yǎng)水平等湖泊類型的差異可能對湖泊生態(tài)系統(tǒng)過程產(chǎn)生的差異性影響.具體來說，滇池與撫仙湖象鼻溞的生物量隨著湖泊營養(yǎng)水平和初級生產(chǎn)力的升高出現(xiàn)增加的趨勢，同時象鼻溞生物量以及個體大小變化特征與兩個湖泊外來魚類的引入時間基本一致.進一步的分析表明，下行效應(yīng)對象鼻溞生物量的影響在滇池中更大，而上行效應(yīng)則在撫仙湖中更強，上行效應(yīng)與下行效應(yīng)的相互作用在富營養(yǎng)的滇池中更顯著.總之，本結(jié)果表明沉積物象鼻溞記錄的生物量與個體大小變化能夠記錄湖泊富營養(yǎng)化與魚類捕食壓力的變化信息，是湖泊生態(tài)環(huán)境變化的良好指示者.因此，對不同類型的湖泊開展以浮游動物為代表的生態(tài)系統(tǒng)重要組分長期變化特征研究并進行對比分析，可以為我們認(rèn)識湖泊生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)與功能的長期變化模式與驅(qū)動機制提供重要的科學(xué)依據(jù)，可為對污染湖泊開展生態(tài)修復(fù)并進行有效的湖泊管理提供科學(xué)依據(jù).

致謝：感謝評審人對本文提出寶貴的意見，同時對在本研究中給予野外采樣、室內(nèi)分析等幫助的云南師范大學(xué)高原湖泊生態(tài)與全球變化重點實驗室的各位老師和同學(xué)表示感謝.

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The long-term effects of bottom-up and top-down forcing on zooplankton： An example from sedimentary bosminid records of Lake Dianchi and Lake Fuxian

LU Huibin1， CHEN Guangjie1， CHEN Xiaolin1， LIU Xiaodong2， GU Zhaoyan3， ZHANG Hucai1， ZHAO Shuaiying1， CHEN Li1， DUAN Lizeng1& ZHANG Ziqiang1

(1：KeyLaboratoryofPlateauLakeEcologyandGlobalChange，SchoolofTourismandGeography，YunnanNormalUniversity，Kunming650500，P.R.China)(2：InstituteofPolarEnvironment，UniversityofScienceandTechnologyofChina，Hefei230026，P.R.China)(3：InstituteofGeologyandGeophysics，ChineseAcademyofSciences，Beijing100029，P.R.China)

In recent years， lakes of Yunnan Plateau have increasingly experienced the pressure of multiple environmental stressors like eutrophication and fish invasion， as well as their synergic effects. To date， most studies have focused on the ecological impacts of a single stressor， in spite of the interaction of these multiple stressors. This paper selected Lake Dianchi and Lake Fuxian， which are currently hypo-eutrophic and oligo-mesotrophic respectively， and conducted multi-proxy analyses of lake sediments from both lakes. We aim to quantify the impacts of both eutrophication (bottom-up control) and predation pressure (top-down control) in driving the long-term changes of zooplankton production， and to compare the intensity of their single forcing and interaction between both lakes. Our results showed that both lakes experienced increased primary production (i.e. the production of sedimentary pigments) since the mid-20thcentury， which was consistent with the eutrophication history revealed by lake monitoring data. Concurrently， the production of zooplankton (i.e. sedimentary bosminid production) increases significantly with a general trend of the oligotrophic taxon ofBosminalongispinareplaced byB.longirostrisfound in both lakes. However， the bosminid production and body size (i.e. carapace and antennule length)， displayed a decrease during the 1960s and 1980s， when exotic fish were introduced and/or established stable populations. With the methods of multiple regression and variance partitioning， our further analyses suggested that top-down control (as indicated by bosminid carapace length) exerted stronger impact on zooplankton production at Lake Dianchi than at Lake Fuxian (15.46% and 10.39%， respectively)， while Lake Fuxian displayed a much stronger control of bottom-up (represented by sedimentary pigment concentration) forcing than Dianchi (69.74% and 19.67%， respectively). In addition， we found that the interaction between bottom-up and top-down is much more significant at Lake Dianchi than the Lake Fuxian (42.12 % and 3.46 %， respectively)， despite that both forcing exerted a similar degree of control on zooplankton production at Lake Dianchi (77.25%) and Lake Fuxian (83.59%). These results indicate the significant control of lake eutrophication on zooplankton production at both lakes， while the introduction of exotic fish intensify the predation pressure on zooplankton， which also showed strong dependence on the rapid increase of trophic status at the hypo-eutrophic shallow lake of Lake Dianchi. In contrast， the strength of the interaction between bottom-up and top-down control was insignificant at the oligo-mesotrophic deep lake of Fuxian. Over all， our results infered that eutrophication and fish predation have led to the significant changes of ecosystem structure and trophic interaction at both large plateau lakes. Therefore, trophic status， the history of eutrophication and lake typology should be taken into account for sustainable management and ecological restoration of the plateau lakes in Yunnan.

Paleolimnology；Bosmina； biomass； body size； bottom-up control； top-down control； Lake Dianchi； Lake Fuxian

*國家自然科學(xué)基金項目(U1133601，41171048)、教育部科學(xué)技術(shù)研究項目(213034A)、云南省中青年學(xué)術(shù)技術(shù)帶頭人培養(yǎng)計劃項目(2012HB012)、云南省創(chuàng)新團隊項目(2011C1)和云南省高端人才項目(2010CI111)聯(lián)合資助. 2014-01-09收稿；2014-05-12收修改稿. 盧慧斌(1990～)，男，碩士研究生；E-mail： luhuibin611@163.com.

**通信作者；E-mail：guangjiechen@gmail.com.