BOLD MRI對早期移植腎急性排異反應鑒別價值的初步研究

任濤，李瓊，陳麗華，黃黎香，沈文

BOLD MRI對早期移植腎急性排異反應鑒別價值的初步研究

任濤，李瓊，陳麗華，黃黎香，沈文

【摘要】目的：探討血氧水平依賴成像（BOLD）MRI對腎移植術后早期移植腎急性排異反應（AR）和急性腎小管壞死（ATN）的鑒別診斷價值。方法：選取2012年5月-2014年12月于我院行異體腎移植術后2～4周的患者64例，所有受試者均行常規(guī)MRI及斜冠狀面BOLD檢查。根據(jù)病理穿刺結果，將患者分為三組，即移植腎功能正常組、AR組及ATN組。分別測量并計算各組移植腎皮質(zhì)、髓質(zhì)R2＊值，采用配對樣本t檢驗比較各組皮髓質(zhì)間R2＊值的差異，采用單因素方差分析比較各組間移植腎皮質(zhì)、髓質(zhì)R2＊值的差異。采用ROC曲線比較髓質(zhì)R2＊值對移植腎功能正常組、AR組以及ATN組的鑒別診斷效能。結果：移植腎功能正常組、AR組和ATN組髓質(zhì)R2＊值均明顯大于皮質(zhì)（P＜0.05）；移植腎功能正常組、AR組與ATN組間皮質(zhì)R2＊值兩兩比較差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05）；AR組髓質(zhì)R2＊值小于移植腎功能正常組（P=0.002）及ATN組（P=0.004）；移植腎功能正常組與ATN組間髓質(zhì)R2＊值差異無統(tǒng)計學意義（P＞0.05）。ROC曲線分析顯示髓質(zhì)R2＊值可作為AR的輔助診斷指標，其診斷閾值為21.4/s。結論：BOLD MRI能無創(chuàng)、有效鑒別功能正常移植腎與AR、AR與ATN，其中髓質(zhì)R2＊值可作為鑒別診斷指標。 4.論著采用敘述式。

目前，腎移植已經(jīng)成為治療終末期腎?。╡nd stage renal disease，ESRD）最為有效的方式，它能提高患者的存活率，并且改善生活質(zhì)量。然而，腎移植術后仍然存在移植腎功能不同程度損傷甚至完全失去功能的風險。急性排異反應（acute rejection，AR）和急性腎小管壞死（acute tubular necrosis，ATN）是腎移植術后早期移植腎功能受損的最主要原因［1］，兩者臨床表現(xiàn)不具有特異性，但治療方案的選擇和愈后明顯不同。

腎活檢病理仍然是診斷及鑒別診斷這兩種疾病的金標準，但腎活檢有引發(fā)出血、感染、動靜脈瘺、移植腎失去功能的風險［2，3］。因此，尋找無創(chuàng)、敏感地對AR和ATN進行鑒別的檢查方法一直是國內(nèi)外研究的熱點。

血氧水平依賴的功能磁共振成像（blood oxygen level-dependent magnetic resonance Imaging，BOLD MRI）能夠無創(chuàng)性評價活體組織氧合狀態(tài)［4］。脫氧血紅蛋白為順磁性物質(zhì)，而氧合血紅蛋白為反磁性物質(zhì)。BOLD MRI應用氧合血紅蛋白和脫氧血紅蛋白的磁性不同導致血液的磁性發(fā)生改變的特性對組織器官的氧含量進行研究，其定量指標表觀自旋弛豫率（R2＊= 1/T2＊）直接與組織內(nèi)脫氧血紅蛋白濃度呈正比，是評價組織內(nèi)氧分壓變化的敏感指標［5］。腎移植術后發(fā)生AR、ATN時，腎小球濾過率及腎臟血流動力學均受到影響，進而影響移植腎皮髓質(zhì)的氧含量，使得脫氧血紅蛋白含量發(fā)生變化，本文結合相應的病理穿刺結果，探討B(tài)OLD MRI對腎移植術后早期AR和ATN的鑒別診斷價值，以期探尋無創(chuàng)、敏感的鑒別方法。

材料與方法

1.研究對象

本研究經(jīng)醫(yī)院倫理委員會批準，所有受試者檢查前均簽署了知情同意書。

選取2012年5月-2014年12月于我院行異體腎移植術后2～4周的患者64例，其中尸體供腎受者49例，活體供腎受者15例，所有腎移植患者中男35例，女29例，年齡范圍16～64歲，平均年齡（38.7± 10.2）歲，均于術后接受驍悉/米芙+他克莫司/環(huán)孢素A+強的松常規(guī)三聯(lián)抗排異治療。30例移植腎功能正?；颊吆?4例移植腎功能不良患者納入本組研究，其中移植腎功能不良患者均經(jīng)病理穿刺證實，診斷依據(jù)Banff標準［8］，包括AR患者21例，ATN患者13例。所有患者均于MRI檢查前2～3天行超聲檢查，排除移植腎發(fā)生出血、梗死、腎動脈狹窄、腎靜脈血栓等外科并發(fā)癥。AR及ATN患者MRI檢查時間均于病理穿刺前或后2天內(nèi)?；颊叩囊话闩R床資料如表1。

表1　患者的一般臨床資料

2.移植腎穿刺活檢及病理學檢查

由移植外科醫(yī)師在B超引導下行移植腎穿刺活檢，活檢時采用負壓抽吸穿刺法，18號穿刺針，腎組織取材標本分為三部分:第一部分，經(jīng)10%福爾馬林固定，石蠟包埋，切片，行常規(guī)蘇木素-伊紅染色（hematoxylin and eosin stain，HE）、糖原染色（periodic acidshiff's reaction，PAS）以及過碘酸六胺銀染色（periodic acid-silver metheramine，PASM），經(jīng)光學顯微鏡觀察；第二部分，直接行免疫熒光檢查；第三部分，2.5%戊二醛固定，包埋，超薄切片行電鏡觀察。依據(jù)Banff 2005移植腎臟AR診斷原則分別觀察腎小球、腎小管、血管及間質(zhì)改變。

3.檢查方法

MRI檢查:采用Siemens Magnetom Trio Tim 3.0T超導磁共振掃描儀，最大梯度場強40mT/m，最大梯度轉(zhuǎn)換率200mT/（m?s）。掃描時受試者仰臥于MR檢查床上，自然呼吸。采用8通道體部相控矩陣線圈，線圈中心置于移植腎所在體表區(qū)域。

掃描序列及參數(shù):①常規(guī)MRI掃描采用橫軸面T1WI自旋回波（SE）序列、冠狀面T2WI快速自旋回波（FSE）序列；②BOLD MRI檢查采用梯度回波（GRE）序列，斜冠狀面掃描，TR 75ms，采用8個不同TE時間（2.5、6.8、11.1、15.4、19.6、23.9、28.2、32.5ms），層厚3mm，層間距0mm，激勵次數(shù)1，矩陣320×320，視野230mm×100mm，帶寬540Hz。

4.圖像處理及分析

BOLD圖像掃描完成后自動生成T2＊原始圖像及T2＊偽彩圖，將T2＊原始數(shù)據(jù)傳送至ImageJ 1.43b后處理軟件，得到R2＊圖像。

由一位具有3年以上工作經(jīng)驗的影像專業(yè)醫(yī)師對興趣區(qū)（region of interest，ROI）進行選取。選取T2＊偽彩圖靠近腎門中心層面的3層圖像，避開腎臟邊緣、血管及集合系統(tǒng)，分別于每層圖像腎臟皮髓質(zhì)上、中、下極各放置3個圓形ROI，每個ROI大小均為8～12個體素，記錄T2＊偽彩圖上相應的T2＊值，計算其平均值。同時根據(jù)公式R2＊=1/T2＊得到皮髓質(zhì)R2＊值。

5.統(tǒng)計學處理

采用SPSS 19.0軟件進行統(tǒng)計學分析，計量資料均以均數(shù)±標準差（x±s）表示。對各組皮髓質(zhì)R2＊值進行正態(tài)分布檢驗，經(jīng)證實數(shù)據(jù)滿足正態(tài)分布后，采用配對樣本t檢驗比較不同組別皮髓質(zhì)間R2＊值的差異；采用單因素方差分析（one-way analysis of variance，ANOVA）比較不同組別間皮髓質(zhì)R2＊值差異，各組間兩兩比較采用最小顯著差值法（least significant difference，LSD）。采用Medcalc 12.4.0統(tǒng)計軟件對移植腎各組髓質(zhì)R2＊值進行受試者工作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲線對比評

估。以P＜0.05為差異有統(tǒng)計學意義。

結 果

1.不同組別腎臟皮髓質(zhì)間R2＊值對比

移植腎功能正常組、AR組、ATN組皮髓質(zhì)間R2＊值對比顯示，髓質(zhì)R2＊值均高于皮質(zhì)R2＊值（圖1），且各組差異均有統(tǒng)計學意義（表2）。

表2　不同組別皮髓質(zhì)間R2＊值對比

2.不同組別間腎皮質(zhì)、髓質(zhì)R2＊值對比

移植腎功能正常組、AR組與ATN組間皮質(zhì)R2＊值兩兩比較差異均無明顯統(tǒng)計學意義（P＞0.05）；移植腎功能正常組與ATN組間髓質(zhì)R2＊值差異無統(tǒng)計學意義（P=0.712），AR組髓質(zhì)R2＊值小于移植腎功能正常組（P=0.002）及ATN組（P= 0.004），差異均有統(tǒng)計學意義（圖2）。移植腎功能正常組R2＊值髓質(zhì)高于皮質(zhì)，皮髓質(zhì)間有明顯的分界；AR組髓質(zhì)R2＊值降低，皮髓質(zhì)分界不清；ATN組皮髓質(zhì)分界欠清晰（圖3）。

3.ROC曲線分析

以特異度為橫坐標，敏感度為縱坐標，繪制髓質(zhì)R2＊ROC曲線圖。對于移植腎功能正常組與AR組，髓質(zhì)R2＊值的ROC曲線下面積為0.779，標準誤差為0.0670，95%CI為0.640～0.883，最佳臨界點為21.4，診斷敏感度為90.5%，特異度為63.3%（圖4a）。對于AR組與ATN組，髓質(zhì)R2＊值的ROC曲線下面積為0.786，標準誤差為0.0891，95%CI為0.612～0.907，最佳臨界點為21.4，診斷敏感度、特異度分別為90.5%、69.2%（圖4b）。

圖1　不同組別皮髓質(zhì)間R2＊值對比箱圖。 圖2 不同組別間皮質(zhì)、髓質(zhì)R2＊值對比直方圖。與移植腎功能正常組相比，AR組髓質(zhì)R2＊值降低，＊P=0.002；與ATN組相比，AR組髓質(zhì)R2＊值降低，＊P=0.004。

討 論

1.基本原理

腎臟是一個富血供器官，血流量占心輸出量的25%，但其血供分布特殊，約占94%的血液分布于腎皮質(zhì)，僅5%～6%的血液分布于外髓質(zhì)，以利于腎小球的濾過和腎小管對溶質(zhì)、水的重吸收，因此皮質(zhì)成為高血流量、高含氧區(qū)，而髓質(zhì)成為低血流量、低含氧區(qū)。腎皮質(zhì)的氧分壓PaO2為50mmHg，而髓質(zhì)的氧分壓PaO2僅為10～20mmHg［7］。因此，生理狀態(tài)下髓質(zhì)即在低氧環(huán)境下起作用，其氧含量的輕微改變會導致氧合血紅蛋白與脫氧血紅蛋白濃度比例改變，對血流的降低和氧消耗的增加非常敏感。當發(fā)生AR時，腎間質(zhì)水腫、炎性細胞浸潤甚至腎小動脈管壁發(fā)生纖維樣壞死，血栓形成并堵塞小動脈；而ATN發(fā)生時，腎小管上皮細胞變性、基底膜斷裂以及腎間質(zhì)水腫壓迫腎小動脈，均會影響腎臟血氧代謝情況。

BOLD MRI是一種功能成像，是基于血紅蛋白氧飽和水平的改變而成像的。當局部氧合血紅蛋白濃度增加、氧合/脫氧血紅蛋白比值增加，或者脫氧血紅蛋白含量減少時，T2縮短效應減弱，MR信號增強，T2＊值升高，R2＊降低；反之隨著脫氧血紅蛋白含量增加，T2＊值降低，R2＊值會逐漸升高。由于氧合血紅蛋白和脫氧血紅蛋白的比值與氧分壓相關，高的R2＊值代表組織氧含量較低，而低的R2＊值則代表組織氧含量較高，因此，脫氧血紅蛋白可以作為一種內(nèi)源性對比劑，間接反應局部組織氧濃度。

2.不同組別皮髓質(zhì)間R2＊值對比

圖3　不同組別移植腎R2＊圖。a）移植腎功能正常組R2＊偽彩圖示皮髓質(zhì)對比明顯，皮質(zhì)呈藍色，代表較低的R2＊值，即脫氧血紅蛋白濃度較低，髓質(zhì)呈綠色，代表較高的R2＊值，即脫氧血紅蛋白濃度較高，氧合水平降低；b）AR組R2＊偽彩圖示皮髓質(zhì)對比度減低，皮質(zhì)呈藍色，代表較低的R2＊值，髓質(zhì)綠色區(qū)域減少，代之以較多的藍色區(qū)域，提示R2＊值減小，即脫氧血紅蛋白濃度下降；c）ATN組R2＊偽彩圖示皮髓質(zhì)分辨欠清晰，皮質(zhì)藍色區(qū)域分布不均勻，其間有綠色區(qū)域，髓質(zhì)綠色區(qū)域增多，提示脫氧血紅蛋白濃度增高。 圖4 髓質(zhì)R2＊的ROC曲線圖。a）移植腎功能正常組與AR組；b）AR組與ATN組。

本研究中移植腎功能正常組、AR組及ATN組髓質(zhì)R2＊值均明顯大于皮質(zhì)，且差異均有統(tǒng)計學意義（P＜0.05），這與以往研究是一致的［8-11］；原因如下:病生理狀態(tài)下，腎髓質(zhì)直小血管均為髓質(zhì)的腎小管提供營養(yǎng)物質(zhì)和氧氣，帶走腎小管重吸收的物質(zhì)，通過逆流交換維持髓質(zhì)間質(zhì)的滲透梯度。腎髓質(zhì)直小血管的逆流交換、高效率的溶質(zhì)轉(zhuǎn)運以及維持髓袢升支粗段滲透梯度均需消耗大量的氧，從而導致髓質(zhì)處于低氧狀態(tài)，其脫氧血紅蛋白含量較高。

3.不同組別間腎皮質(zhì)、髓質(zhì)R2＊值對比

不同組別間皮質(zhì)R2＊值對比結果顯示，移植腎各組間皮質(zhì)R2＊值差異均無統(tǒng)計學意義，表明移植腎功能出現(xiàn)不同程度損傷時，皮質(zhì)腎單位內(nèi)腎小球及小管結構出現(xiàn)不同程度損傷，但是脫氧血紅蛋白含量卻無明顯差異，可能是由于皮質(zhì)為高含氧區(qū)，對氧含量輕微變化不敏感；另一方面，移植腎通常位于右髂窩，臨近盲腸、升結腸、回腸，腸管內(nèi)含有大量氣體，可能會產(chǎn)生磁敏感偽影，導致皮質(zhì)R2＊的測量誤差；相反，由于髓質(zhì)位于相對深部，受磁敏感偽影影響較小。但是本研究與Han等［12］采用1.5T MR掃描儀研究BOLD對腎移植術后6個月內(nèi)AR與ATN的鑒別診斷價值的

結果相矛盾，其認為ATN組皮質(zhì)R2＊較移植腎功能正常組、AR組高，AR組皮質(zhì)R2＊也較移植腎功能正常組高，且差異均有統(tǒng)計學意義（P＜0.05）；可能原因為本研究采用3.0T MR掃描儀，場強高，圖像信噪比高，但是磁敏感偽影重，而為了有效降低磁敏感偽影，本研究使用短TE值來減少局部體素內(nèi)相位分散的時間。TE值越短，圖像信噪比越高，在一般情況下，TE值接近組織的T2或T2＊時間時靈敏度最佳，而且由于弛豫效應所致的信號丟失最少，故而是最佳時間。本研究采用8個TE（2.5～32.5ms）能有效抑制血液流動增強效應，最大的TE值接近腎組織T2及T2＊時間，從而使腎皮、髓質(zhì)都能較好地顯示出來。

不同組別間髓質(zhì)R2＊值對比結果顯示，AR組髓質(zhì)R2＊值明顯小于移植腎功能正常組及ATN組，提示AR時髓質(zhì)脫氧血紅蛋白含量減低。正常生理狀態(tài)下，腎內(nèi)髓質(zhì)處于相對缺氧狀態(tài)，而AR發(fā)生時，腎小球濾過率降低，導致原尿產(chǎn)生減少，腎小管重吸收的降低，進而導致耗氧量下降；另一方面，局部炎癥反應、氧化應激以及細胞因子釋放等因素使皮髓質(zhì)血流動力學發(fā)生改變，具有調(diào)節(jié)功能的皮質(zhì)血流的一部分向髓質(zhì)分流，使得移植腎髓質(zhì)內(nèi)血流相對增加。以上兩種原因可能共同導致髓質(zhì)脫氧血紅蛋白含量下降，表現(xiàn)為R2＊值顯著下降。然而，Sadowski等［13］應用增強MRI測量腎臟血流灌注的研究指出，AR時腎臟皮髓質(zhì)的血流灌注比功能正常移植腎明顯降低。所以，筆者認為AR時耗氧量減少是髓質(zhì)脫氧血紅蛋白含量下降的主要原因，而血流灌注是否發(fā)生變化，我們下一步將應用動脈自選標記（arterial spin labeling，ASL）MRI做進一步研究。

本研究與Djamali等［14］和Liu等［15］的研究結果一致，均發(fā)現(xiàn)移植腎AR時髓質(zhì)R2＊顯著低于ATN和功能正常移植腎，并具有診斷意義。但是Djamali等發(fā)現(xiàn)移植腎ATN時，髓質(zhì)R2＊值較移植腎功能正常時顯著下降，而本研究發(fā)現(xiàn)移植腎ATN時髓質(zhì)R2＊值與移植腎功能正常組差異無統(tǒng)計學意義，這種差異可能與行BOLD MRI成像時間距腎移植手術時間間隔不一致有關。本研究ATN組進行BOLD MRI的時間為移植術后（18.8±2.9）天，而Djamali等的研究為（29±25.5）天，這種時間差異可導致ATN處于不同的病理階段，在早期可能以組織缺血、腫脹為主要改變，導致血供下降，組織氧濃度下降；而進入ATN恢復期后，存在血供下降的同時還有腎小球濾過率的減少以及遠端腎小管轉(zhuǎn)運和重吸收率的降低，從而共同造成局部氧消耗減少，氧合狀態(tài)得到改善，導致氧濃度升高。相關文獻通過對4例移植腎ATN患者在術后早期與腎功能恢復后的2次成像結果比較，發(fā)現(xiàn)隨著移植腎功能恢復，所有患者的髓質(zhì)R2＊值均明顯下降。

Sadowski等［11］通過對6例移植腎功能正常患者和8例AR患者進行BOLD MRI掃描，得出R2＊值為18s-1時可鑒別兩者，小于本研究結果，可能原因是患者接受BOLD檢查時間跨度大，從2周至3個月，研究結果受不同病理過程中血管損傷及激素調(diào)節(jié)因素影響；其次為其MR掃描儀為1.5T，圖像信噪比較低，所測數(shù)值相對較小。

4.不足

本研究尚存在一定不足，一方面本研究未對檢查前受試者的水化狀態(tài)進行標準化，所有受試者在行MRI掃描前均未進行禁食水、利尿準備，有研究表明腎臟皮髓質(zhì)R2＊值在不同水化狀態(tài)（禁食水12h、禁食水4h、正常飲食水）下的差異無統(tǒng)計學意義；另一方面，本研究AR及ATN患者例數(shù)較少，還需要大樣本研究對AR及ATN進行鑒別，提高診斷符合率。

綜上所述，BOLD MRI能夠?qū)δI移植術后早期AR、ATN進行鑒別，AR時髓質(zhì)R2＊值降低，表明髓質(zhì)內(nèi)脫氧血紅蛋白含量減少，組織氧的生物利用度發(fā)生改變。

參考文獻：7.必須以作者親自閱讀過的近年文獻為主，并由作者對照原文核實（請作者在文章發(fā)表前提供PubMed等數(shù)據(jù)庫的所含文獻頁面）。文獻一般不少于30篇。內(nèi)部刊物、未發(fā)表資料、私人通訊等勿作參考文獻引用。參考文獻的編號按照在正文中出現(xiàn)的先后順序排列，用阿拉伯數(shù)字加方括號角注。并按引用的先后順序排列于文末。

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《放射學實踐》（英文稿）稿約

《放射學實踐》是由國家教育部主管，華中科技大學同濟醫(yī)學院主辦，與德國合辦的全國性影像學學術期刊，由國內(nèi)著名影像專家郭俊淵教授擔任主編，創(chuàng)刊至今已30周年。本刊堅持服務廣大醫(yī)學影像醫(yī)務人員的辦刊方向，關注國內(nèi)外影像醫(yī)學的新進展、新動態(tài)，全面介紹X線、CT、磁共振、介入放射及放射治療、超聲診斷、核醫(yī)學、影像技術學等醫(yī)學影像方面的新知識、新成果，受到廣大影像醫(yī)師的普遍喜愛。

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《放射學實踐》編輯部

?腎移植影像學專題?

【關鍵詞】血氧水平依賴成像；磁共振成像；腎移植；腎小管壞死，急性 一般3～5個，請采用最新版的MeSH詞表（醫(yī)學主題詞注釋字順表）中的主題詞。MeSH詞表中無該詞時，方可用習用的自由詞。使用縮略語時，應在文中首次出現(xiàn)處寫明中、英文全稱。

【Abstract】Objective:To investigate the value of blood oxygen level dependent（BOLD）MRI in differentiating acute rejection（AR）and acute tubular necrosis（ATN）at the early stage after renal transplantation.Methods:Between May 2012 and December 2014，64renal allograft recipients 2～4weeks after transplantation were included in this study，and examined using a routine MR sequence and a GRE BOLD sequence in oblique coronal orientation at a 3.0Tesla MR scanner.According to the pathological results after renal puncture biopsy，patients were divided into three groups:normal renal function group，AR group and ATN group.R2＊values were determined separately for the cortex and the medulla and compared among the 3groups.Differences in R2＊values between the cortex and medulla in each group were compared using paired sample t-test.Differences in R2＊values of the cortex and medulla between each group were compared using one-way analysis of variance（ANOVA）test with least significant difference（LSD）.Meanwhile，the receiver operating characteristic （ROC）curves was used to analyze the differential diagnostic efficacies of medullary R2＊for renal allografts with different renal functions.P＜0.05indicated a statistically significant difference.Results:Mean medullary R2＊values were higher than cortical R2＊values in all three groups（P＜0.05）.There were no significant differences of mean cortical R2＊values among all groups（P＞0.05）.Mean medullary R2＊values in AR group were lower than in the normal renal function group（P= 0.002）and ATN group（P=0.004），but there were no significant differences between normal renal function group and ATN group（P＞0.05）.ROC curve analyses suggested that medullary R2＊values could accurately identify AR at the early stage after renal transplantation.The diagnosis threshold was 21.4/s.Conclusion:BOLD MRI could differentiate between allograft kidney with normal function and AR，also between AR and ATN noninvasively.Medullary R2＊values could be used as indicators of differential diagnosis.

【Key words】Blood oxygen level-dependent imaging；Magnetic resonance imaging；Kidney transplantation；Kidney tubular necrosis，acute

收稿日期:（2015-03-23 修回日期:2015-03-26）

通訊作者：The value of BOLD MRI in differentiating acute rejection at the early stage after renal transplantation:initial experience;REN Tao，LI Qiong，CHEN Li-hua，et al.Department of Radiology，Tianjin Medical University First Central Hospital，Tianjin 300192，P.R.China

作者簡介：任濤（1989-），女，山西大同人，碩士研究生，主要從事腹盆部影像診斷工作。

DOI:作者單位：300192 天津，天津醫(yī)科大學一中心臨床學院（任濤、李瓊）；300192 天津，天津市第一中心醫(yī)院放射科（陳麗華、黃黎香、沈文）；300052 天津市中心婦產(chǎn)科醫(yī)院超聲科（李瓊）

【中圖分類號】R692.9；R445.2

【文獻標識碼】A

【文章編號】1000-0313（2015）05-0525-05