陸地生態(tài)系統(tǒng)植物多樣性對礦質(zhì)元素輸入的響應(yīng)

毛慶功, 魯顯楷, 陳 浩, 莫江明

1 中國科學(xué)院華南植物園, 中國科學(xué)院退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實驗室, 廣州 510650 2 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100039

陸地生態(tài)系統(tǒng)植物多樣性對礦質(zhì)元素輸入的響應(yīng)

毛慶功1,2, 魯顯楷1,*, 陳 浩1,2, 莫江明1

1 中國科學(xué)院華南植物園, 中國科學(xué)院退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復(fù)與管理重點(diǎn)實驗室, 廣州 510650 2 中國科學(xué)院大學(xué), 北京 100039

人類活動的加劇改變了陸地生態(tài)系統(tǒng)礦質(zhì)元素(如氮、磷、鉀等)循環(huán)的速度和方向，并且對生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能也產(chǎn)生重要影響。如今，礦質(zhì)元素輸入量的改變及其產(chǎn)生的后續(xù)效應(yīng)對陸地生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性的影響備受學(xué)者們的關(guān)注。從4個方面綜述了全球氮沉降背景下主要礦質(zhì)元素輸入的改變對陸地植物多樣性的影響及其機(jī)理：1)礦質(zhì)營養(yǎng)元素限制的概念、確定方法以及與植物多樣性的耦合關(guān)系；2)概述了氮、磷、鉀等主要礦質(zhì)元素輸入對陸地植物多樣性的影響：主要表現(xiàn)為負(fù)面效應(yīng)；3)探討了礦質(zhì)元素輸入影響植物多樣性的可能機(jī)制，包括生態(tài)系統(tǒng)水平上的機(jī)制(如競爭排斥、酸化鋁毒、物種入侵、同質(zhì)性假說，間接誘導(dǎo)機(jī)制等)和植物個體水平上的機(jī)制(如元素失衡和環(huán)境敏感性增加等)；4)根據(jù)目前研究現(xiàn)狀，指出了已有研究的局限性，分析了未來可能的研究方向和重點(diǎn)。

礦質(zhì)元素; 養(yǎng)分限制; 氮沉降; 生物多樣性; 陸地生態(tài)系統(tǒng); 全球變化

人類活動所帶來的環(huán)境問題日益加劇，已經(jīng)嚴(yán)重威脅到生物多樣性[1]，其中包括棲息地的喪失，外來物種入侵和環(huán)境污染等[2]。如果這種趨勢保持不變，預(yù)計到21世紀(jì)末將有20%—50% 的物種不可逆轉(zhuǎn)地消失[3]。物種多樣性減少將導(dǎo)致生態(tài)系統(tǒng)結(jié)構(gòu)和功能的衰退[4-5]，并直接威脅到人類福祉。因此迫切需要了解多樣性變化的原因及保護(hù)對策。

近幾十年陸地植物多樣性正遭受嚴(yán)重威脅。其中一個重要原因就是礦質(zhì)元素供應(yīng)的平衡被打破，即氮(N)、磷(P)、鉀(K)、鈣(Ca)、鎂(Mg)甚至微量元素和二氧化碳(CO2)等供應(yīng)失衡，進(jìn)而對植物的生長和群落組成產(chǎn)生一系列影響。特別是那些對植物的生長起關(guān)鍵作用并且易受人類活動影響的礦質(zhì)元素(如N，P等)，它們既影響植物的生長又與其他代謝因子(如水和CO2等)共同作用調(diào)節(jié)植被的組成。礦質(zhì)元素供應(yīng)失衡通常由某些元素(如N)輸入過量和/或養(yǎng)分元素(如Ca、Mg)大量流失導(dǎo)致。N沉降，土地利用和CO2劇增等全球變化因子都直接或間接地參與了這一過程。由于N素是大多數(shù)陸地生態(tài)系統(tǒng)植物生長的限制因子，N沉降引起的生物多樣性降低備受關(guān)注。目前，大氣N沉降被認(rèn)為是威脅本世紀(jì)全球生物多樣性的第三大因素(繼土地利用變化和全球氣候變化之后)[6-7]。在工業(yè)發(fā)展較早的歐美地區(qū)，高N沉降對森林生態(tài)系統(tǒng)造成的影響(如土壤酸化、養(yǎng)分失衡、生產(chǎn)力降低、森林衰退等)已嚴(yán)重威脅到當(dāng)?shù)厣锒鄻有?，并引起學(xué)術(shù)界和民眾的廣泛關(guān)注[8-9]。即使是遠(yuǎn)離人類活動密集的地區(qū)，由于受到大氣傳輸及元素循環(huán)特征的作用，也同樣面臨N沉降升高的問題。據(jù)估計，34個陸地生物多樣性熱點(diǎn)地區(qū)(包含全球一半的植物種類)，在20世紀(jì)90年代的N沉降水平是世界陸地平均水平的1.5倍，到2050年將會超過2倍[10]，其中近半數(shù)地區(qū)的N沉降將超過敏感系統(tǒng)響應(yīng)的臨界值(5—10 kg N hm-2a-1)[9]。

由于各種礦質(zhì)元素之間相互耦合的關(guān)系，一種元素輸入格局的改變勢必影響其它元素的循環(huán)。例如，N沉降的增加可能加劇植物受P及鹽基離子(如K，Ca，Mg等元素)供應(yīng)的限制，對植物生長及多樣性維持帶來一系列負(fù)面影響[11- 14]。在N沉降背景下，研究者們?yōu)榱松钊胩接慛沉降增加對植物多樣性影響的機(jī)理和植物的生存機(jī)制，開展了一系列的礦質(zhì)元素添加實驗。這些研究有助于我們更好地認(rèn)識元素循環(huán)的變化對陸地植物多樣性的影響及其機(jī)理，從而為生態(tài)系統(tǒng)管理和可持續(xù)發(fā)展提供理論依據(jù)。

我國是世界上生物多樣性最為豐富的國家之一。當(dāng)前中國在經(jīng)濟(jì)高速發(fā)展的背景下N沉降呈現(xiàn)快速增長，對生態(tài)系統(tǒng)的結(jié)構(gòu)和功能構(gòu)成的威脅也日益嚴(yán)重[15-16]。在中國南方一些森林，僅降水中N沉降已高達(dá)30—73 kg N hm-2a-1[17-18]，與歐洲高N沉降速率相當(dāng)[19]。隨著人口的增長和工農(nóng)業(yè)的高速發(fā)展，我國的N沉降量將會繼續(xù)增加[15]。研究礦質(zhì)元素動態(tài)變化對生物多樣性的影響及其機(jī)制已經(jīng)成為亟待解決的重要課題。目前，國內(nèi)有關(guān)礦質(zhì)元素添加對植物多樣性變化的相關(guān)綜述極少，僅有少數(shù)關(guān)于N沉降對草原和森林生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性影響的綜合報道[20-21]。對于N以外的其他元素添加的狀況缺乏全面清晰的總結(jié)，對于機(jī)理的認(rèn)識還存在很大欠缺。因此，本文綜述了主要礦質(zhì)元素輸入對陸地植物多樣性的影響，并總結(jié)了植物可能的響應(yīng)與適應(yīng)機(jī)制，以期為制定生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)發(fā)展的策略服務(wù)。

1 礦質(zhì)元素限制的概念、確定方法及與元素與多樣性的耦合關(guān)系

1.1 元素限制的概念

元素限制的概念最初來自農(nóng)業(yè)，是指由于必要元素供應(yīng)不足，限制某一株植物或某種植物生產(chǎn)力的增長。因此，礦質(zhì)元素限制意味著，當(dāng)植物的生長受到某一必需元素的限制時，它的生物量生產(chǎn)將會低于這種元素供應(yīng)充足的情況[22]。單株植物或群落越受到養(yǎng)分元素的限制，生物量增量對限制元素添加的響應(yīng)越敏感[23]。

1.2 元素限制的確定方法

確定植物元素限制的直接方法是通過向系統(tǒng)添加礦質(zhì)元素，監(jiān)測其生物量變化狀況。但是這種直接方法的應(yīng)用性較弱，因此多數(shù)研究是會通過間接方法反映生態(tài)系統(tǒng)元素限制情況。Koerselman[24]的研究通過綜述40個施肥實驗發(fā)現(xiàn)植被N∶P可以很好的判斷該地區(qū)元素限制狀況。作為生態(tài)化學(xué)計量學(xué)方法其原理是在正常情況下，植物體內(nèi)的元素比在一定范圍內(nèi)相對恒定，外部元素的動態(tài)狀況會在植物體內(nèi)元素比上體現(xiàn)。也有學(xué)者利用特定群落中敏感物種的相對元素含量來指示特定土壤元素限制狀況[25]。此外，一些在元素循環(huán)過程中起關(guān)鍵作用的酶的活性也間接表明了植物元素限制的狀況，如土壤磷酸酶的活性可以間接反映P的限制狀況[26]。在實際應(yīng)用中，判斷元素限制的可靠方法是根據(jù)直接和間接證據(jù)共同驗證，以確定元素限制的類型和程度。

1.3 元素與多樣性的耦合關(guān)系

物種多樣性的存在依賴于特定的環(huán)境因子。在自然生態(tài)系統(tǒng)中，環(huán)境中的元素水平與多樣性存在動態(tài)平衡(通常是系統(tǒng)養(yǎng)分受限)。理論上認(rèn)為，當(dāng)元素添加刺激生產(chǎn)力的增加超過一定界限時群落多樣性將會下降，即打破了元素與多樣性之間的平衡[27-28]。最近幾年的一些長期研究也證明隨著時間的推移，不同物種間的適應(yīng)性差異將表現(xiàn)出競爭關(guān)系和多樣性的變化，往往導(dǎo)致高養(yǎng)分下不占競爭優(yōu)勢的物種(如稀有物種，多年生物種和固氮物種)消失[29- 31]。反過來，多樣性的變化亦會影響到元素的狀態(tài)。多樣性降低使群落中的物種不能充分利用生態(tài)位，從而降低生態(tài)系統(tǒng)功能的多樣性[32]，最終影響元素循環(huán)速率等多種生態(tài)過程[33]。

2 礦質(zhì)元素輸入對植物多樣性的影響

在植物多樣性與礦質(zhì)元素輸入的研究中，N和/或P添加是最為常見的。從總體上，元素添加的研究多集中在溫帶地區(qū)(表1)[34-75]。就響應(yīng)的敏感性而言，不同功能群植物大致為：苔蘚和地衣>草本>灌木>喬木。

2.1 N素輸入對植物多樣性的影響

在各類陸地生態(tài)系統(tǒng)中，多數(shù)研究表明N添加改變了群落物種組成(表1)。即便是長期低水平的N添加量，也有可能使植被多樣性發(fā)生顯著性改變[7]。為此歐美學(xué)者為不斷完善N沉降臨界負(fù)荷的概念和標(biāo)準(zhǔn)做了大量工作[76]，并且已經(jīng)為歐美一些發(fā)達(dá)國家制定策略以降低對敏感生態(tài)系統(tǒng)的N沉降量提供參考依據(jù)[7, 76]。

表1 典型陸地生態(tài)系統(tǒng)植物多樣性對礦質(zhì)元素添加的響應(yīng)

在森林生態(tài)系統(tǒng)，林下層植物對養(yǎng)分添加的響應(yīng)比林冠層植物要敏感的多[21]。N添加降低林下層植物多樣性，這在溫帶地區(qū)已經(jīng)被歐美學(xué)者多次證實，如在美國Harvard紅松(Pinusresinosa)林，Rainey等[77]發(fā)現(xiàn)草本層植物的密度和生物量在7a N添加后分別降低了80%和90%。在熱帶地區(qū)，魯顯楷等[35]在鼎湖山季風(fēng)常綠闊葉林的研究發(fā)現(xiàn)，高N添加(150 kg N hm-2a-1)顯著地降低了林下層植物的豐富度，該研究同時指出，未來N沉降增加可能威脅熱帶亞熱帶“富N”生態(tài)系統(tǒng)的植物多樣性。此外值得注意的是，國際上對北溫帶松林的研究普遍發(fā)現(xiàn)，長期N沉降通常不利于針葉樹種的正常生長。長期N沉降使松針類樹種出現(xiàn)生產(chǎn)長減緩，死亡率升高等現(xiàn)象[9, 78-79]。這意味著在陸地上大面積以松樹為優(yōu)勢種的森林生態(tài)系統(tǒng)在全球N沉降背景下可能面臨嚴(yán)峻威脅。

草地生態(tài)系統(tǒng)上最具代表性的研究是在美國著名的明尼蘇達(dá)州開展的草地多樣性試驗，該研究發(fā)現(xiàn)：與對照相比(僅接受大氣N沉降)，長期低水平N添加(10 kg N hm-2a-1)使植物物種數(shù)降低了17%[56]；另外，N素添加還改變了物種組成，使該地以C4暖季草(Schizachyriumscoparium)為優(yōu)勢的群落轉(zhuǎn)為多樣性較低的混合C3冷季草(Agropyronrepens)群落[55]。而且該實驗最近的研究表明，長期高N添加嚴(yán)重降低了植物多樣性，即使停止施N 素20a后多樣性仍然不能恢復(fù)到對照組的水平[80]，這說明多樣性的降低很可能是不可逆的。在國內(nèi)，白永飛等[50]通過梯度N素添加(17.5、52.5、105、175、280 kg N hm-2a-1)研究了我國內(nèi)蒙古成熟和退化草原植物多樣性的變化對N沉降的響應(yīng)，發(fā)現(xiàn)N添加顯著降低了成熟草原的物種豐富度。我國西部高山草地、高寒草甸、荒漠化草原、沙地草原等野外N添加實驗也大多表現(xiàn)出多樣性降低的趨勢[49, 81- 83]。濕地和荒漠地區(qū)的N添加對原有物種生物量和多樣性的作用也幾乎都是負(fù)面的， 但是對禾草和外來物種生產(chǎn)力起正面作用，而且作用的速度相對更快。此外，還有研究發(fā)現(xiàn)N增加尤其危脅到一些草地稀有瀕危物種的生存[29, 31]。

但是也有研究表明，N的輸入并沒有明顯影響群落的組成。如Gilliam等[84]對美國弗吉尼亞西部的Fernow實驗森林研究表明，3a加N試驗后(35 kg N hm-2a-1)草本層的群落并沒有明顯的變化。隨后通過季節(jié)和年際尺度加以檢驗，依舊得出了相同結(jié)論[40]。因此，N添加是否改變多樣性，還要看N添加的種類，數(shù)量，持續(xù)時間和生態(tài)系統(tǒng)類型。

2.2 P素輸入對植物多樣性的影響

盡管人類活動已經(jīng)在自然背景值上將P的通量提高了3倍，但是由于P的循環(huán)特征，陸地生態(tài)系統(tǒng)，特別是低緯度的熱帶地區(qū)，表現(xiàn)為P限制[12, 22]。

相比于N素，P在土壤中本身較為穩(wěn)定，植物可能更容易對P可用性增加的狀況作出響應(yīng)，因此在P和N作用于多樣性的大小關(guān)系上，P的作用可能更為關(guān)鍵。一方面，有長期研究表明，相比N添加，P添加對植物群落的影響具有遺留效應(yīng)(Legacy-effects)[58]。另一方面，相對于N添加研究的數(shù)量，P添加的研究相對較少，對多樣性變化的機(jī)理解釋也較少。單獨(dú)的P素添加研究較為少見，P添加多出現(xiàn)在與N，K，Ca等組合的實驗設(shè)計中，以研究元素限制、元素平衡以及施肥效應(yīng)等對群落組成的影響。多數(shù)研究認(rèn)為P素輸入增加對多樣性的維持具有負(fù)面效應(yīng)或無顯著影響。如在森林系統(tǒng)[36]，濕地生態(tài)系統(tǒng)[61]，草地生態(tài)系統(tǒng)[64]等的研究中都有證據(jù)表明P添加降低物種豐富度或多樣性。但是也有例外，P添加的作用可能還取決于群落結(jié)構(gòu)和處理時間。如地中海矮灌叢群落(Mediterranean dwarf-shrub community)，連續(xù)5a施加P(45, 90 kg P hm-2a-1)顯著地增加了一年生豆科植物的生產(chǎn)力和物種豐富度，但對群落總豐富度并沒有顯著影響[85]。在荒漠荒地生態(tài)系統(tǒng) P添加甚至提高了蛇紋巖荒地植物豐富度和地被蓋度[69]。

近些年，不少研究發(fā)現(xiàn)P限制的條件對物種組成及高多樣性的維持具有重要作用，雖然機(jī)理并不非常清楚，但是維持低P的環(huán)境無疑非常必要。Janssens等[86]集合歐洲5個國家281個站點(diǎn)的研究數(shù)據(jù)發(fā)現(xiàn)，最高的植物豐富度出現(xiàn)在P限制和K濃度適中的土壤上，在調(diào)查范圍內(nèi)高P濃度(>5 mg P/100 g干土)的區(qū)域均不存在高物種豐富度(>20種/100 m2)。同樣在歐洲，Wassen等[87]進(jìn)行的大尺度研究發(fā)現(xiàn)，稀有物種往往在P限制的地區(qū)具有更高豐富度。許多實驗和調(diào)查研究以及模型分析的結(jié)果也支持P素增加比N素增加將對植物多樣性產(chǎn)生更嚴(yán)重的威脅[88]。因此P可用性的變化相對于其他養(yǎng)分元素對植物豐富度可能更為重要。鑒于P的限制狀況對維持生態(tài)系統(tǒng)物種多樣性的重要作用，P可用性的增加可能會影響一些物種的生存，至少是威脅到那些稀有瀕危物種的存在現(xiàn)狀。

2.3 NP或NPK多元素同時輸入對植物多樣性的影響

多種礦質(zhì)元素共同添加的實驗可以研究養(yǎng)分動態(tài)對植物群落組成的影響并探索退化生態(tài)系統(tǒng)的恢復(fù)管理措施。但是植物多樣性對NP或NPK添加的響應(yīng)在不同研究中的結(jié)論并不一致。在少數(shù)元素添加量小，系統(tǒng)需肥量大及種間競爭尚不激烈的研究中，多元素添加有利于多樣性的恢復(fù)和維持，但在大多數(shù)研究中多元素添加表現(xiàn)出多樣性降低的趨勢。NP共同添加可能起到兩方面直接作用：一方面可以相互抵消由于NP單獨(dú)添加帶來的養(yǎng)分失衡。如Siddique等[36]在巴西亞馬遜熱帶次生林的研究發(fā)現(xiàn)，N和P共同添加(100 kg N hm-2a-1, 50 kg P hm-2a-1)降低樹木均勻度和物種自然恢復(fù)的速度，但小于單獨(dú)添加N或P的作用。另一方面多元素添加可能共同加劇種間競爭。在英國的Park Grass 試驗中，N、P共同添加導(dǎo)致了豐富度更為顯著地降低[89]。Ren等[90]通過N、P、K(分別100、200、100 kg hm-2a-1)的添加研究了不同方式元素組合對高寒草甸植物群落物種豐富度和生產(chǎn)力的影響，發(fā)現(xiàn)隨著元素組合數(shù)量的增加，植物多樣性逐漸降低，當(dāng)3種礦質(zhì)元素共同添加時，植物豐富度降低的最為顯著。同時，多元素添加所產(chǎn)生的多樣性變化還有可能是元素添加帶來的直接和間接效應(yīng)共同作用的結(jié)果，其中間接效應(yīng)多表現(xiàn)出元素添加對土壤化學(xué)性質(zhì)和微生物的作用上。如Jacobson等[43]對巴西疏林草地喬木層的研究發(fā)現(xiàn)，添加NP(各100 kg hm-2a-1)8a后，伴隨著土壤P和Al3+的增加以及pH值的下降，多樣性顯著降低。

鉀(K)和鈣(Ca)也是植物所必需的大量元素。然而K和Ca限制的情況很少發(fā)生，一般只有在低鹽基飽和度或高水平酸沉降等異常干擾下才可能出現(xiàn)[24, 91]。因此K或Ca添加對物種組成一般不產(chǎn)生顯著影響。在許多研究中，Ca添加并非以增加土壤養(yǎng)分元素為目的，而是通過含鈣化合物添加(如CaCO3)控制土壤酸度和降低錳(Mn)、鎳(Ni)等元素的可用性[69-70]。微量元素缺乏的現(xiàn)象并沒有廣泛性，因此微量元素添加的研究更多的是為了確保這些元素在整個研究過程不作為受限制的因子[50, 56]。除此之外，在大氣CO2濃度升高背景下探究N、P添加效應(yīng)的科學(xué)問題，國際上已開展了一些初步研究，但是對多樣性的報道卻非常有限，已有研究主要集中在草地生態(tài)系統(tǒng)。過去有研究發(fā)現(xiàn)CO2濃度升高可以降低植物體內(nèi)的N濃度[92]。最近，Reich等[93]在溫帶草原的研究發(fā)現(xiàn)，同時作為植物養(yǎng)分的N和CO2單獨(dú)增加均對多樣性表現(xiàn)出負(fù)面影響，有趣的是當(dāng)二者共同添加時，具有相抵消的交互作用，即N沉降增加的背景下增加CO2可以緩解由N沉降帶來的負(fù)面效應(yīng)。但這種交互作用是否在其他生態(tài)系統(tǒng)中也是一致的還有待進(jìn)一步的研究。

3 礦質(zhì)元素輸入影響陸地植物多樣性的機(jī)理

根據(jù)礦質(zhì)元素添加對多樣性動態(tài)的影響尺度，可以將植物多樣性變化的機(jī)理分為兩類：生態(tài)系統(tǒng)水平上的機(jī)理和植物個體水平上的機(jī)理。

3.1 生態(tài)系統(tǒng)水平上的機(jī)理

3.1.1 競爭排斥機(jī)制

國際上最早的長期礦質(zhì)元素添加實驗是開始于1856年英國洛桑實驗站的 Park Grass Experiment[60]。而競爭機(jī)制一直成為溫帶(特別是草地)研究中解釋養(yǎng)分效應(yīng)引起多樣性變化的主流理論。在具體的研究和爭論過程中，不同學(xué)者提出了4種主要假說：1)總體競爭假設(shè)。2)地上競爭假設(shè)。3)地下競爭假設(shè)。4)密度自疏假設(shè)。

Grime[27]認(rèn)為中等的養(yǎng)分條件下，將存在相對高的多樣性；隨養(yǎng)分元素可用性增加，競爭加劇，競爭力強(qiáng)的物種獲得更高競爭優(yōu)勢，排除掉競爭力弱的物種，降低多樣性。這被認(rèn)為是不區(qū)分地上地下競爭的總體競爭假設(shè)或中度生產(chǎn)力假說。隨后Newman[94]的評論認(rèn)為多樣性高的地方地下競爭同樣強(qiáng)烈，并非地下競爭導(dǎo)致了多樣性降低，從而提出植物地上競爭可能決定了多樣性衰退。由于強(qiáng)調(diào)植物對光競爭所起到的重要作用，這種假設(shè)被認(rèn)為是地上競爭假設(shè)或光競爭假設(shè)，并得到了許多實驗證據(jù)[65, 95]和非對稱生長理論的支持[96]。另一類假設(shè)則僅考慮個體競爭的結(jié)果，即群落水平上的密度自疏假設(shè)。最初由Oksanen[97]提出：養(yǎng)分的可用性與群落物種數(shù)存在鐘形曲線的關(guān)系，但解釋這種關(guān)系的變量可能是各個物種的個體數(shù)量而非群落的生物量。養(yǎng)分可用性超過臨界值后群落中各植物種死亡率增加的程度趨于相同，但是這種密度自疏僅在養(yǎng)分相對肥沃的生境中導(dǎo)致物種豐富度降低。該假設(shè)提出后引來的質(zhì)疑遠(yuǎn)多于支持。Rajaniemi等[98]認(rèn)為密度的降低對解釋種的損失十分有限，隨機(jī)自疏，地上和地下競爭可能都降低了多樣性。隨后Rajaniemi等[66]通過人為控制地上和地下競爭混合種植下的施肥實驗，發(fā)現(xiàn)在非光限制或人為干擾土地上的多樣性取決于植物根之間的競爭，即地下競爭假設(shè)或根競爭假設(shè)。雖然以上4種假設(shè)具有不同的適用范圍，但共同的一點(diǎn)是限制性養(yǎng)分添加后加劇了個體間的競爭。

此外，除了使某些植物獲得個體數(shù)量和大小上的直接優(yōu)勢，養(yǎng)分添加還將通過冠層蓋度，凋落物量，后代數(shù)量甚至化感作用的增加繼續(xù)放大競爭排斥的間接作用。例如有研究表明N調(diào)控的凋落物量和后代植物的建成對群落豐富度有重要影響[53, 99-100]。

3.1.2 土壤酸化作用機(jī)制

植物生長對于土壤酸化非常敏感。大量研究表明在一定范圍內(nèi)植物豐富度與土壤酸度有一定的相關(guān)性[60-70, 89, 101-102]，而過量的N輸入可以導(dǎo)致土壤的酸化。有研究指出北方草地生態(tài)系統(tǒng)由酸化作用所引起的物種豐富度降低甚至大于養(yǎng)分增加導(dǎo)致的競爭排斥作用[31, 89]。在土壤酸化過程中，可交換陽離子Ca2+、Mg2+等加速流失，可溶性Al3+、Fe3+、Mn2+離子的濃度增加[13]。這些過量的Al3+可以通過傷害根系以及阻礙根系對Ca2+和Mg2+的吸收影響植物的養(yǎng)分平衡和正常生長[35, 70, 103-104]，在酸性土壤上，植被的狀況很大程度上取決于物種對于過量鋁鐵錳的耐受性[105]。N添加產(chǎn)生的酸化作用對多樣性的不利影響在不同土壤類型下是有區(qū)別的，在酸性土壤上的作用可能更顯著。Azevedo等[104]分析了全球140個不同研究中的2409個物種后發(fā)現(xiàn)，物種豐富度最高的地區(qū)雖然位于土壤酸度相對較低的熱帶森林(pH值 = 4.1)，但是熱帶森林植物豐富度對土壤 小于4.1后的降低高度敏感。

3.1.3 物種入侵學(xué)機(jī)制

增加養(yǎng)分元素會加強(qiáng)外來物種侵入的風(fēng)險[68, 106]，從而威脅本土物種的多度和多樣性。主要原因有兩個方面：其一，本土物種對自身生存環(huán)境的長期適應(yīng)，限制性元素的增加對本土物種的有利作用程度有限，甚至?xí)a(chǎn)生不利作用；其二，外來物種具有更強(qiáng)的可塑性，元素可用性增加更有利于外來物種的侵入和種群壯大。對于一些本土物種，Bubier等[107]認(rèn)為添加限制性元素雖然使該元素在植物體內(nèi)積累，但卻并沒有更多地向光合機(jī)構(gòu)分配。而對于入侵植物種，大量研究證實其成功入侵是由于對限制資源的利用效率高于本地物種。有研究發(fā)現(xiàn)我國的入侵植物紫莖澤蘭(Ageratinaadenophora)和飛機(jī)草(Chromolaenaodorata) 就偏好N素較高的環(huán)境，在形態(tài)、生物量分配、生長和光合特性上對N具有良好的可塑性，土壤N含量升高利于紫莖澤蘭和飛機(jī)草的入侵，且不受過高N水平的抑制[108]。入侵物種總是具備“理想雜草”的一些特性，使其可以在特定條件下獲得競爭優(yōu)勢，例如在從苗期到繁殖期的高速生長，在適宜條件下產(chǎn)生更多繁殖體，由此威脅當(dāng)?shù)匚锓N組成及生物多樣性[109]。礦質(zhì)元素輸入改變了限制資源在物種間的分配格局，因此從長期效應(yīng)來看，可能更有利于外來種入侵。許多研究發(fā)現(xiàn)，在資源貧乏忍耐型物種占優(yōu)勢的群落，N素輸入增加將會有利于競爭性強(qiáng)的物種，特別是禾草類物種的侵入[44, 51, 110]。

3.1.4 同質(zhì)性假說

在自然狀態(tài)下土壤礦質(zhì)元素的異質(zhì)化為多樣性的維持提供了條件，特定養(yǎng)分元素的大量輸入將降低土壤養(yǎng)分元素的異質(zhì)化程度，隨著土壤可利用養(yǎng)分空間同質(zhì)性的增加，物種多樣性將會降低[111-112]。元素輸入對物種多樣性和群落結(jié)構(gòu)的影響可能取決于系統(tǒng)的初始狀態(tài)，主要包括元素輸入的數(shù)量、土壤異質(zhì)性以及地上植被類型。Theodose和Bowman[51]發(fā)現(xiàn)同一氣候環(huán)境下兩個高山苔原群落，多樣性對養(yǎng)分元素輸入的響應(yīng)因土壤資源可利用性不同而異：貧瘠系統(tǒng)多樣性趨于升高，肥沃系統(tǒng)多樣性趨于降低。通常，長期貧瘠或肥沃條件下，由于植被對環(huán)境的長期適應(yīng)，系統(tǒng)對養(yǎng)分添加反應(yīng)不敏感[71]，但是在相對N豐富的地區(qū)(如熱帶亞熱帶原始森林)，大氣N沉降所導(dǎo)致的N異質(zhì)性降低可能使這些系統(tǒng)多樣性的維持更加脆弱[7]。不同群落的養(yǎng)分含量和異質(zhì)性的程度是不同的，因此植物多樣性對養(yǎng)分動態(tài)變化的響應(yīng)也有差異。Bartels和Chen[113]對不同林下層植物的響應(yīng)進(jìn)行對數(shù)線性分析發(fā)現(xiàn)：資源量和資源異質(zhì)性是否成為某一研究中決定植物多樣性的因素，取決于研究對象所處的演替階段，干擾程度以及生物群落的存在現(xiàn)狀。資源的數(shù)量控制著年輕森林和成熟森林的物種多樣性，而資源的異質(zhì)性則控制著原始森林的多樣性[113]。

3.1.5 間接誘導(dǎo)機(jī)制

養(yǎng)分元素可利用程度將會調(diào)控與植物密切相關(guān)的土壤微生物群落，間接影響植物的生長和群落組成。菌根真菌多樣性對于維持植物多樣性以及生態(tài)系統(tǒng)功能具有重要作用。土壤養(yǎng)分可用性的增加使菌根真菌的多樣性降低，間接影響植物多樣性的維持已經(jīng)被不少研究證明[37, 114]。養(yǎng)分添加改變了土壤中的真菌群落的組成[115](如叢枝菌根真菌)，并使其孢子數(shù)顯著降低[116]。微生物的新陳代謝活動(如分解、吸收和固氮)，甚至是微生物種類數(shù)量對養(yǎng)分添加的響應(yīng)不同，其結(jié)果可能會影響到地下生態(tài)位，進(jìn)而對植物多樣性產(chǎn)生一系列長期影響。

3.2 植物個體水平上的機(jī)理：增加植物對逆境脅迫的敏感性

3.2.1 元素失衡

系統(tǒng)元素限制的平衡被打破也將反映在植物體內(nèi)元素失衡上。如N素的過量輸入可以導(dǎo)致植物體內(nèi)元素失衡，通常表現(xiàn)為植物根冠比和體內(nèi)元素比(特別是Ca:Al 和 Mg:N)降低[117]，進(jìn)而導(dǎo)致凈光合以及光合N利用率降低，森林生長減緩甚至樹木壽命的下降[118]。Roem 和Berendse[102]在荷蘭草地的研究發(fā)現(xiàn)，植物體內(nèi)N:P 和N:K的升高對植物多樣性具有負(fù)效應(yīng)。目前的研究普遍認(rèn)為，當(dāng)某些元素的比值在一定的范圍內(nèi)時(表明幾種養(yǎng)分元素共同限制)，群落存在最多的植物種類[119]。就單個的物種而言，組織器官中N、P濃度高的植物在添加N或P后反應(yīng)更為敏感，這些植物N、P的濃度較N:P可以更好地預(yù)測其對元素添加后的反應(yīng)[120]。也有學(xué)者認(rèn)為，養(yǎng)分添加后葉片養(yǎng)分的積累可能表明了營養(yǎng)的儲存，也有可能涉及到了植物應(yīng)對養(yǎng)分可用性的不確定性策略[121]，因此仍需要更多植物生理學(xué)和計量化學(xué)的研究解釋。

3.2.2 對環(huán)境變化敏感性的改變

元素的過量輸入使植物對環(huán)境因子(如干旱、霜凍和真菌侵襲)敏感性增強(qiáng)[75, 122]。以N素為例，針葉中N含量在1.3%—1.8%(干重)時，歐洲赤松(PinussilvestrisL.)具有最佳的抗寒性，超過該范圍其對于冷害敏感性也逐漸增強(qiáng)[123]。施N可以引起植物Ca、K等養(yǎng)分失衡，通過擾亂體內(nèi)代謝過程和細(xì)胞膜的穩(wěn)定性降低植物的抗寒能力或者通過擾亂植物的物候特征增加受到冷害的風(fēng)險。植物體內(nèi)的N主要以蛋白質(zhì)和氨基酸的形式存在，外加N可以引起葉片中的蛋白質(zhì)和游離氨基酸濃度增加，為天敵的寄生和繁殖提供有利的條件[124-125]。Nordin等[122]發(fā)現(xiàn)N添加(50 kg N hm-2a-1)使瑞典針葉林林下植物感染致病真菌(Podosphaera和Valdensia)的多度較周圍環(huán)境提高60倍以上，植物當(dāng)年莖芽受鱗翅目(Lepidoptera)幼蟲損害的程度也提高了2—5倍。P和K添加使葉片P、K濃度提高，增加植食動物的取食率也有類似報道[126]。另一個方面養(yǎng)分元素可用性增加降低植物體內(nèi)防御物質(zhì)的數(shù)量，從而易于被寄生和取食[127]。Rowe等[103]發(fā)現(xiàn)養(yǎng)分添加(如NPK)增加了葉片中的含N量并降低了可溶性多酚的含量，使葉片有利于掠食者的取食。這些響應(yīng)最終會導(dǎo)致植物群落的營養(yǎng)級結(jié)構(gòu)和競爭格局上發(fā)生改變。

總之，多樣性的維持是一個長時間多因子相互作用的復(fù)雜過程，不同生態(tài)系統(tǒng)中植物對養(yǎng)分元素添加響應(yīng)的機(jī)理不盡相同。但無論是在生態(tài)系統(tǒng)水平上還是植物個體水平上，各種影響因素同時作用，在環(huán)境壓力下，植物如果不適應(yīng)養(yǎng)分元素添加帶來的環(huán)境變化，將逐漸被淘汰。

4 目前研究存在的問題和展望

4.1 空間尺度受限

研究對象的地域和類型的不均衡。礦質(zhì)元素輸入影響植物多樣性的現(xiàn)有理論主要是建立在北方和溫帶地區(qū)的研究基礎(chǔ)之上，然而在熱帶亞熱帶地區(qū)，該方面的研究依然非常缺乏[7, 21, 35]。如在熱帶森林，雖然面積僅占全球陸地面積的7%，但卻集中了50%以上的陸地物種，是陸地生物多樣性的分布中心。一旦這些地區(qū)遭遇多樣性退化，損失將難以估量和彌補(bǔ)，因此具有重要研究意義。

4.2 時間尺度受限

長期定位研究較少。除了在草地生態(tài)系統(tǒng)有少數(shù)長期(如>10a)的研究外，其他生態(tài)系統(tǒng)上的長期研究鮮有報道(表1)。就現(xiàn)存的少數(shù)長期研究結(jié)果顯示，短期數(shù)據(jù)不能充分地預(yù)測長期植物多樣性對養(yǎng)分動態(tài)變化的響應(yīng)[60, 128]。因為隨著時間的推移物種喪失的風(fēng)險可能是倍增的而非累加式的。因此，今后研究需要短期的控制實驗和長期定位實驗相結(jié)合，生長周期和群落形成的早期晚期相結(jié)合，從而更好地從生態(tài)系統(tǒng)各個水平以及自然梯度上認(rèn)識礦質(zhì)元素添加對多樣性的影響，以闡明多樣性響應(yīng)的機(jī)理和植物的生存策略。

4.3 研究方法的局限性

研究手段比較單一分散，難以真實反映元素變化和N沉降的自然狀況。目前的研究方法主要有野外控制實驗，空間梯度對比以及模型模擬的方法。野外控制實驗具有目的性強(qiáng)和條件易操縱的優(yōu)點(diǎn)，但不同實驗的方法和干擾程度不同，限制了不同研究之間的可比性?？臻g梯度上的監(jiān)測避免了控制實驗的問題，但往往存在本底異質(zhì)性給研究結(jié)果帶來的不確定性因素。模型模擬的方法可以很好地預(yù)測多樣性在未來的變化情況，但是需要建立在更準(zhǔn)確的控制實驗之上。森林林冠層模擬N沉降等實驗方法將應(yīng)用于野外控制實驗，不同方法間的聯(lián)系和結(jié)合運(yùn)用也是發(fā)展趨勢。

4.4 各生態(tài)因子的耦合研究不足

全球變化背景下，探討不同因子(如大量元素和微量元素、降水、溫度和CO2等)之間的交互作用對生態(tài)系統(tǒng)生物多樣性的影響趨勢，需要考慮研究的空間尺度(如從系統(tǒng)水平到基因水平)和時間尺度，以更充分了解多樣性動態(tài)變化的機(jī)制。目前對這些全球變化熱點(diǎn)問題中不同因素交互作用的研究已經(jīng)受到重視[94]，未來還會有更新的突破。

4.5 缺乏有關(guān)停止養(yǎng)分元素添加后植物多樣性恢復(fù)的生態(tài)學(xué)研究

特別是有關(guān)森林生態(tài)系統(tǒng)元素添加停止后的監(jiān)測報道極少。目前，元素添加后的恢復(fù)研究僅有草原上的個別報道。我們對養(yǎng)分添加所導(dǎo)致的長期效應(yīng)認(rèn)識非常局限，不足以指導(dǎo)恢復(fù)工作。元素添加對植物多樣性產(chǎn)生的影響是否可以在停止添加后得到恢復(fù)、以及恢復(fù)過程中的影響因素等，還需要更加系統(tǒng)的研究。此外，生態(tài)系統(tǒng)中可能存在元素循環(huán)條件改變后的反饋適應(yīng)過程，系統(tǒng)對于元素添加的適應(yīng)性有多大，隨著時間推移其群落結(jié)構(gòu)調(diào)整規(guī)律如何有待解決[7, 36]。

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Responses of terrestrial plant diversity to elevated mineral element inputs

MAO Qinggong1,2, LU Xiankai1,*, CHEN Hao1,2, MO Jiangming1

1KeyLaboratoryofVegetationRestorationandManagementofDegradedEcosystems,SouthChinaBotanicalGarden,ChineseAcademyofSciences,Guangzhou510650,China2UniversityofChineseAcademyofSciences,Beijing100039,China

Biodiversity is the basis for ecosystems normal functioning and for the existence and development of human beings. During the past decades, however, anthropogenic activities have greatly altered the direction and magnitude of mineral elements (such as nitrogen [N], phosphorus [P], and potassium [K]) cycling in terrestrial ecosystems, causing great impact on the structure and functioning of these systems and further declining biodiversity therein. It is projected that N deposition will become the third largest driver of biodiversity loss by the year 2100, following land-use change and climate change. With the rapid development of industry and intensification of agriculture, the rates of nutrient inputs are expected to continue increasing in the future. The responses of terrestrial plant diversity to elevated mineral element inputs are of increasing global concern, especially with the globalization of atmospheric N deposition. However, information regarding the effect of mineral element input on terrestrial biodiversity is very limited in China. Based on available literature, we summarized the effect of nutrient element inputs on plant diversity in terrestrial ecosystems. The objective is to enhance our understanding about the effects of mineral element inputs on terrestrial biodiversity and to provide scientific base for sustainable ecosystem management. This review includes the following four aspects. (1) The concept of “l(fā)imiting nutrient” and the coupling relationships between nutrient availability and plant diversity. Increase in productivity after nutrient addition is used as a common mode to determine if an individual or a community is limited by certain element. In general, nutrient enrichment changes the balance of elements in plants and affects their growth rate. The competition mechanism is commonly suggested to be responsible for the changes in biodiversity for the long term. Meanwhile, loss of diversity can affect mineral nutrient cycling by changing both nutrient absorption and release processes. (2) We summarized the results from the experimental studies about the effects of individual nutrient addition (especially for N, P, and K) or the combined nutrient addition on terrestrial plant diversity. Plant diversity generally declines in response to excessive nutrient inputs, depending on the quality and duration of nutrient inputs and on the ecosystem types. Compared to N, P availability may have stronger effect on the plant diversity, at least in some temperate regions. Mineral elements may also interact with some other factors such as CO2and further shape the responses in biodiversity. Lichens and mosses are suggested to be the most sensitive to external nutrient inputs, followed by herbaceous plants, shrub, and trees. (3) We discuss the mechanisms responsible for altering plant diversity induced by nutrient addition, at the ecosystem level and at the individual level. At the ecosystem level, competitive exclusion is widely accepted, because some fast-growing species become dominant in a plant community under nutrient enrichment. By decreasing the heterogeneity of soil nutrients, element inputs reduce the possibility of coexistence of different species. Soil acidification and subsequent aluminum toxicity are also suggested to decline plant diversity. In addition, nutrient enrichment can have indirect effects on local/regional plant diversity through promoting alien species invasion. At the individual level, elevated element inputs may lead to nutrient imbalance and increase sensitivity to biotic and abiotic stresses. The above mechanisms may also work together to cause species loss in the long term. (4) Lastly, we point out the limitations of the current research and present the potential research prospects in view of biodiversity protection and ecosystem management in the future.

mineral elements; nutrient limitation; nitrogen deposition; plant biodiversity; terrestrial ecosystem; global changes

國家973計劃項目(2014CB954400); 國家自然科學(xué)基金項目 (31370498, 41273143)

2013- 11- 02;

日期:2014- 11- 03

10.5846/stxb201311022648

*通訊作者Corresponding author.E-mail: luxiankai@scbg.ac.cn

毛慶功, 魯顯楷, 陳浩, 莫江明.陸地生態(tài)系統(tǒng)植物多樣性對礦質(zhì)元素輸入的響應(yīng).生態(tài)學(xué)報,2015,35(17):5884- 5897.

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