植物類病變壞死突變體研究進(jìn)展

虞玲錦　張國良

摘要：本文綜述了植物類病變壞死突變體的定義、類型、形成機(jī)制以及信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑，并對植物類病變壞死突變體的研究進(jìn)行了展望，以期為植物抗病育種提供新的思路。

關(guān)鍵詞：植物類病斑；形成機(jī)制；信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑

中圖分類號： S432.2+3；S432.1文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A文章編號：1002-1302（2014）02-0094-03

收稿日期：2013-06-18

基金項(xiàng)目：國家重點(diǎn)基礎(chǔ)研究發(fā)展計劃（編號：2011CB100700）；江蘇省自然科學(xué)基金（編號：BK2008193、BK2012667）；中國科學(xué)院上海生命科學(xué)研究院植物生理生態(tài)研究所植物分子遺傳國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室開放課題；江蘇省淮安市“533英才工程”拔尖人才資助項(xiàng)目（編號：134）；淮陰工學(xué)院自然科學(xué)重點(diǎn)項(xiàng)目（編號：HGA1101）。

作者簡介：虞玲錦（1987—），女，江蘇常州人，碩士，主要從事植物抗病性等方面的研究工作。

通信作者：張國良，博士，副教授，碩士生導(dǎo)師。E-mail：hgzgl@sina.com。植物在沒有明顯的逆境、損傷或病原物侵害時，在葉片上能自發(fā)地形成壞死斑（Lesion），其癥狀與某種病原物侵染后的壞死癥狀非常類似，被稱為類病變壞死突變體（lesion mimic mutant，LMM）[1]。在玉米中首先發(fā)現(xiàn)了類病變壞死突變體[1]，后來在擬南芥[2]、大麥[3]、水稻[4]、花生[5]和大豆[6]等其他植物中也相繼發(fā)現(xiàn)了類病變壞死突變體。有些類病變壞死突變體的發(fā)生與正常生理功能或細(xì)胞發(fā)育有關(guān)，另外一些與植物抗病抗逆的防衛(wèi)反應(yīng)緊密有關(guān)，其表型與植物在防衛(wèi)過程中的過敏反應(yīng)（hyperse-nsitive response，HR）很相似。不少LMM在類病斑壞死形成之前或之后還表現(xiàn)出對病原物局部或系統(tǒng)抗性的增強(qiáng)，并且表現(xiàn)出與細(xì)胞程序性死亡有關(guān)，推測類病斑壞死突變體和過敏反應(yīng)可能具有一些共同的形成機(jī)制[7]。過敏反應(yīng)是植物在受到非親和性病原菌感染后，侵染部位的細(xì)胞迅速死亡，從而使得病原菌獲得養(yǎng)分的途徑受到限制，同時誘導(dǎo)周圍細(xì)胞合成抑制病原菌生長的物質(zhì)阻止病原菌增殖的一種植物特異性防衛(wèi)反應(yīng)，屬于一類細(xì)胞程序性死亡（programmed cell death，PCD）[8]。1996年Dangl等就已證實(shí)類病斑不是病原菌直接導(dǎo)致的，而是植物程序性細(xì)胞死亡機(jī)制的產(chǎn)物[9]。因此，類病變壞死突變體逐漸受到學(xué)者們的廣泛關(guān)注，將其作為研究植物抗病性機(jī)制以及細(xì)胞程序性死亡途徑的重要試驗(yàn)材料。

1類病變壞死突變體的類型

根據(jù)類病變壞死突變體的表現(xiàn)型及其與PCD的關(guān)系，Lorrain等[10]將其分成2類，一類為PCD的抑制途徑，另一類為PCD的激發(fā)途徑。抑制途徑所產(chǎn)生的突變體被稱為反饋型（propagation class）突變體，其對細(xì)胞程序化死亡進(jìn)程缺乏下調(diào)作用，最終會導(dǎo)致葉片完全枯死[11]。激發(fā)途徑所產(chǎn)生的突變體被稱為起始型（initiation class）突變體，在無外界因素激發(fā)的情況下，細(xì)胞壞死隨機(jī)且自發(fā)地獨(dú)立產(chǎn)生于葉片或其他器官上，不會擴(kuò)散。起始型突變體又可以被分為隱性和顯性兩種類型，以顯性為主。顯性一般被稱為功能獲得型，是程序性地表達(dá)細(xì)胞死亡信號；隱性則被稱為功能失去型，是缺乏細(xì)胞死亡起始的負(fù)調(diào)控。

2類病變壞死突變體形成機(jī)制

造成類病斑形成的原因很復(fù)雜，能夠引起植物代謝紊亂而破壞細(xì)胞內(nèi)部平衡的某個基因突變都有可能導(dǎo)致植物細(xì)胞程序性死亡而產(chǎn)生類病斑。隨著越來越多LMM基因的發(fā)現(xiàn)、克隆與功能分析，對植物類病變壞死突變體壞死斑表型形成的機(jī)制的研究也越來越深入，從研究結(jié)果推測，可能存在以下幾個方面的原因。

2.1抗病基因的改變或過量表達(dá)

抗病基因的突變，可能會導(dǎo)致信號傳導(dǎo)途徑的改變從而引起細(xì)胞過敏反應(yīng)，最終導(dǎo)致大量的、難以控制的細(xì)胞程序性死亡，產(chǎn)生類病斑現(xiàn)象。1999年Tang等[12]和Collins等[13]就分別在番茄和玉米中證實(shí)了這一說法，過量表達(dá)Pto基因?qū)е铝祟惒“叩漠a(chǎn)生，Collins通過突變玉米的RPL位點(diǎn)從而導(dǎo)致了類病斑的產(chǎn)生。突變體blm的免疫印跡分析結(jié)果表明，突變體中一些發(fā)揮關(guān)鍵作用的抗病蛋白和氧化酶的表達(dá)都明顯增加[14-15]。

2.2正常代謝途徑紊亂

當(dāng)植物的正常生長代謝過程發(fā)生紊亂時，干擾或者影響正常PCD的發(fā)生都有可能導(dǎo)致植物類病斑壞死表型的發(fā)生。如脂轉(zhuǎn)移酶ACDⅡ以及紅葉綠素還原酶ACD 2的突變都會導(dǎo)致類病斑的產(chǎn)生[16]。Brodersen等[17]敲除編碼擬南芥鞘氨醇轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白的acd11基因后能激活植物PCD和防衛(wèi)反應(yīng)。這些研究結(jié)果表明，植物類病斑壞死形成與植物PCD失控密切相關(guān)。

另外，卟啉代謝途徑的紊亂也是類病斑壞死形成的重要原因之一。卟啉代謝途徑中任何一個酶基因的突變或任何可能導(dǎo)致光活化代謝物積累的基因突變都可能會導(dǎo)致類病斑的形成，此外異源基因的過量表達(dá)和原卟琳原氧化酶（proto porphyrinogen oxidase）的表達(dá)受到抑制等都可能造成類病斑的形成。Hu等[18]對玉米les 22 基因序列的分析結(jié)果表明，les 22的變異導(dǎo)致尿卟啉原Ⅲ大量積累，在光照作用下使得分子氧轉(zhuǎn)變成活性氧，引發(fā)了類病斑的形成。

2.3活性氧和自由基的作用

在類病變壞死突變體中自發(fā)性壞死斑的形成往往與活性氧（ROS）和自由基密切相關(guān)，活性氧主要以超氧陰離子（O-2· ）和過氧化氫（H2O2）的形式存在，自由基為羥基自由基（OH—），主要存在于正常的植物細(xì)胞葉綠體和線粒體中。伴隨著ROS和自由基的富集，許多LMM在短時間內(nèi)，會在壞死斑及周圍快速積累H2O2和 O-2· 。許多類病變壞死突變體都顯示ROS積累于病斑周圍，但我們對這些早期的信號分子是怎樣在病斑的起始和擴(kuò)散中發(fā)揮作用仍不清楚。如突變體sp12、spl和spll在接菌后，隨著NADPH氧化酶活性的增強(qiáng)H2O2會進(jìn)一步得到積累；突變體s1接菌后過氧化氫酶活性下降，也同樣導(dǎo)致積累H2O2，這會造成葉綠體、線粒體等細(xì)胞器受到損傷，從而引發(fā)植物發(fā)生細(xì)胞程序性死亡[19]。Jabs等研究結(jié)果表明超氧陰離子是啟動擬南芥lsd 1突變體發(fā)生程序性死亡的充分必要條件，外源的超氧化物歧化酶（SOD）能抑制lsd 1細(xì)胞死亡[20-21]。在煙草、小麥的試驗(yàn)中也發(fā)現(xiàn)，線粒體內(nèi)的選擇性氧化酶（mitochondrial alternative oxidase，AOX）可抑制線粒體的電子傳遞鏈同時有效阻礙由細(xì)胞色素呼吸途徑下調(diào)而引起的程序性細(xì)胞死亡[22-23]。

2.4激素的作用

水楊酸是一種極其重要的能激活植物發(fā)生抗病防衛(wèi)反應(yīng)的內(nèi)源信號分子，其NPR1蛋白含有錨蛋白重復(fù)結(jié)構(gòu)，可以介導(dǎo)局部的植物過敏反應(yīng)。Dong[24]發(fā)現(xiàn)NPR1與TGA類的轉(zhuǎn)錄因子之間發(fā)生相互作用，這些轉(zhuǎn)錄因子結(jié)合PR-1抗病基因啟動子中的水楊酸應(yīng)答元件[25]，從而直接參與調(diào)節(jié)PR-1基因的表達(dá)，也就是說其作用位點(diǎn)在水楊酸途徑的下游。另外，過量表達(dá)水楊酸水解酶基因也可使擬南芥的LMM的細(xì)胞死亡情況受到抑制[26]。有研究結(jié)果表明，在NahG基因存在的情況下，能抑制突變體自發(fā)壞死斑的形成，表明水楊酸在類病斑壞死的形成中起了關(guān)鍵作用[17]。

乙烯和茉莉酸是與果實(shí)成熟、花粉形成、根系發(fā)生等植物生長發(fā)育過程密切相關(guān)的重要激素。一些類病斑的表達(dá)除通過組成型激活水楊酸途徑外，還可表達(dá)茉莉酸和乙烯依賴的基因（PDF1·2和Thi2·1），或通過過量表達(dá)這些信號成分，或通過下游信號的異常加以調(diào)節(jié)[27-29]。Devadas[30]等將突變體acd 5、cpr 5和hrl 1與乙烯途徑被破壞的突變體進(jìn)行雜交，發(fā)現(xiàn)類病斑壞死的出現(xiàn)延遲，說明乙烯在細(xì)胞死亡的起始上發(fā)揮重要作用。

此外，外界環(huán)境，臭氧、溫度、光照和濕度條件也會誘發(fā)植物形成類病斑壞死表型，如在光照和黑暗條件下，類病變壞死突變體Sekiguchi會形成不同的病斑[31]。又如在長日照下，擬南芥類病變壞死突變體lsd 1自發(fā)形成病斑，而在短日照下，病斑的形成則受到抑制，當(dāng)從短日照條件再次移到長日照條件下又會形成病斑[32]。2002年，第一個水稻類病斑突變基因Spl 7被成功克隆，其編碼的一個轉(zhuǎn)錄因子蛋白通過參與水稻細(xì)胞的熱激反應(yīng)來控制光溫下植物的PCD過程[33]，說明溫度可能參與類病斑的形成。

3類病變壞死突變體的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑

類病變壞死突變體在產(chǎn)生類病斑的過程中一般都伴隨著胼胝質(zhì)的沉積、活性氧的產(chǎn)生、自發(fā)熒光化合物的積累以及SA含量的提高和組成型表達(dá)防衛(wèi)基因，同時其抗性也會加強(qiáng)。通過研究發(fā)現(xiàn)，類病斑的產(chǎn)生與植物的抗病信號途徑中水楊酸、茉莉酸、乙烯和R基因介導(dǎo)的抗性密切相關(guān)。

3.1SA信號途徑在類病變壞死突變體形成中的作用

在病原菌侵染植物的過程中，植物的局部組織會產(chǎn)生HR，此時植物體內(nèi)的水楊酸會增加，從而激發(fā)PR蛋白表達(dá)提高植物系統(tǒng)抗性。由于NahG轉(zhuǎn)基因植物不能夠積累SA，Greenberg[17，27，34]等將其和各種類病變壞死突變體雜交以確定SA信號在LMM中的作用。結(jié)果顯示，F(xiàn)2代類病斑的形成受到抑制，可見這些類病變壞死突變體所激活的抗性反應(yīng)位于SA的下游。此外，在水楊酸信號途徑中，NPR1基因和特異性抗病基因發(fā)揮著及其重要的作用。在PR-1抗病基因表達(dá)過程中，SA應(yīng)答元件通過與NPR1相互作用的TGA類轉(zhuǎn)錄因子來調(diào)節(jié)PR-l基因的表達(dá)[25]；SNCl則能產(chǎn)生組成型表達(dá)的防衛(wèi)反應(yīng)，使細(xì)胞生長減緩，細(xì)胞死亡得到抑制[35-38]。

3.2JA和ET信號途徑在類病變壞死突變體形成中的作用

JA作為脂肪酸源的信號分子，ET則調(diào)節(jié)復(fù)雜的信號網(wǎng)絡(luò)，通過正調(diào)節(jié)或負(fù)調(diào)節(jié)控制植物抗病信號傳導(dǎo)[39]。類病變壞死突變體一般通過兩個方式調(diào)節(jié)病斑的形成，過量表達(dá)JA信號途徑中的信號分子和不正常調(diào)節(jié)下游信號[28，40]?；騊DF 1·2和Thi 2·1的特異性均受到JA或ET的誘導(dǎo)，一般被用來作為區(qū)別依賴于SA和JA/ET抗病性轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中的標(biāo)記基因[41-43]。Brodersen等將一些類病變壞死突變體（acd 5、acd 1、cpr 5、cpr 22、dll 1、hrl 1和cet）和削弱JA或ET信號的突變體雜交，結(jié)果表明acd 1和cpr 22類病斑的形成并不依賴于JA和ET信號；acd 5、cpr 5和hrl 1病斑延遲出現(xiàn)，說明ET對這些類病斑形成的時間以及細(xì)胞死亡的擴(kuò)散極其重要[17，44]。

3.3R基因介導(dǎo)的抗病反應(yīng)

目前已從水稻、擬南芥等多種植物中分離得到了20余種R基因，這些R基因所編碼的蛋白結(jié)構(gòu)具有很強(qiáng)的保守性，多數(shù)都包含有一個LRR結(jié)構(gòu)域，它控制著配體的結(jié)合或者蛋白質(zhì)與蛋白質(zhì)之間的互作，此外，兩個脂類蛋白PAD4和EDSI與膜蛋白NDRI共同調(diào)控R基因介導(dǎo)抗性的2個分支[45]，其亮氨酸的重復(fù)序列以及亮氨酸拉鏈在蛋白的相互識別和相互作用過程中發(fā)揮作用，激酶保守區(qū)和核苷酸結(jié)合位點(diǎn)則在信號傳遞過程中起作用。Rustérucci等[32，45]利用2 個突變體lsd1和eds1證實(shí)了EDS1 在細(xì)胞死亡中擴(kuò)大的新功能，這2 個突變體完全消除了蔓延型細(xì)胞死亡（runaway cell death，RCD）。

4展望

雖然有些類病變壞死突變體的表型與細(xì)胞發(fā)育和生理有關(guān)，受光溫誘導(dǎo)[46]，與植物抗病性反應(yīng)無關(guān)。但這些突變體中的一部分基因發(fā)生了變異，而這些基因又直接或間接參與調(diào)控細(xì)胞凋亡和抗病性過程。另外一些LMM表型與抗病性有關(guān)，本實(shí)驗(yàn)室篩選出的水稻LMM農(nóng)藝性狀基本不變，但提高了水稻對紋枯病和稻瘟病的抗病性，具有一定的廣譜抗性。隨著基因芯片等技術(shù)的發(fā)展，可以對LMM進(jìn)行全基因組掃描，對差異表達(dá)顯著的基因進(jìn)行鑒定和功能研究，也可以對其調(diào)控的蛋白進(jìn)行功能研究，或者與已知的LMM基因相關(guān)蛋白進(jìn)行生理生化、亞細(xì)胞定位及其互作等研究，以便深入了解LMM 在細(xì)胞凋亡、防衛(wèi)或細(xì)胞發(fā)育中的作用。對于抗病性明顯提高或者產(chǎn)生廣譜抗性的LMM，也可以開展相關(guān)的抗病分子育種研究，創(chuàng)制既高產(chǎn)又抗病的水稻材料。

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