植物NBS類抗病基因的進(jìn)化

羅莎

江西農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院園藝系，南昌 330045

植物NBS類抗病基因的進(jìn)化

羅莎

江西農(nóng)業(yè)大學(xué)農(nóng)學(xué)院園藝系，南昌 330045

NBS(Nucleotide-binding site)類抗病基因是植物中最重要的一類抗病基因，其進(jìn)化模式、結(jié)構(gòu)特點和功能調(diào)控一直是抗病基因研究領(lǐng)域的熱點。這類基因具有保守的結(jié)構(gòu)域，廣泛存在于植物基因組中，在不同植物基因組中數(shù)目差異較大且具有較低的表達(dá)量。此外，同源 NBS類抗病基因之間通過頻繁的序列交換產(chǎn)生廣泛的序列多樣性，且抗病基因位點具有較差的線性。依據(jù)基因之間序列交換的頻率，抗病基因可分為TypeⅠ和TypeⅡ兩類。文章從抗病基因的結(jié)構(gòu)、數(shù)量、分布、序列多樣性、進(jìn)化模式以及表達(dá)調(diào)控等方面進(jìn)行了綜述，旨在為后續(xù)NBS類抗病基因的相關(guān)研究提供參考。

NBS類抗病基因；進(jìn)化模式；序列多樣性；線性關(guān)系

植物在抵御病原物侵染的過程中進(jìn)化出一系列防衛(wèi)機制。其中，最關(guān)鍵的是由抗病基因介導(dǎo)的抗病性[1]。莊軍等[2]對已克隆的抗病基因結(jié)構(gòu)進(jìn)行了較為詳細(xì)的介紹，其中最重要的抗病基因是具有核苷酸結(jié)合位點(Nucleotide-binding site, NBS)結(jié)構(gòu)域的一類基因，稱為 NBS類抗病基因(以下簡稱抗病基因)。它們通過編碼抗病蛋白識別病原物中的無毒蛋白來抵抗病原物，這種識別即基因?qū)蚣僬f[3]?？共』蛟诓煌参锘蚪M中數(shù)量差異較大，且分布不均勻。隨著多種植物全基因組測序的完成，抗病基因比較研究從以往相關(guān)物種的少數(shù)位點轉(zhuǎn)變?yōu)槿蚪M的比較。通過全基因組抗病基因位點比較研究，發(fā)現(xiàn)抗病基因位點相對基因組內(nèi)其他基因位點具有較差的線性，造成這一現(xiàn)象的原因可能是抗病基因之間頻繁的序列交換以及抗病基因位點附近轉(zhuǎn)座元件造成?？共』虻膹?fù)制、重組和點突變，使抗病基因產(chǎn)生豐富的序列多樣性。同一家族中不同的抗病基因可能具有完全不同的進(jìn)化方式和進(jìn)化速度[4]。迄今為止，抗病基因進(jìn)化差異的機制尚不清楚。

1 NBS類抗病基因的結(jié)構(gòu)、數(shù)量及分布

大部分已克隆的NBS類抗病基因?qū)儆贜BS-LRR類，這類基因在NBS結(jié)構(gòu)域的C端包含一個富亮氨酸重復(fù)(Leucine rich repeat，LRR)的結(jié)構(gòu)域。依據(jù)NBS-LRR類基因所編碼蛋白的 N端結(jié)構(gòu)，又分為TIR(Toll interleukin receptor)類和CC(Coiled-coil)兩類。在單子葉植物中僅發(fā)現(xiàn)CC-NBS類基因，而大部分雙子葉植物中這兩類NBS類基因均存在[5,6]。研究顯示，TIR-NBS類基因最早出現(xiàn)在苔蘚類植物中，而非TIR-NBS類基因最早發(fā)現(xiàn)于晚于苔蘚植物五百萬年的石松類植物中，所以TIR-NBS類基因的出現(xiàn)早于非TIR-NBS類基因[7]。

隨著多種植物全基因組序列的公布，抗病基因被相繼鑒定。雙子葉植物擬南芥(Arabidopsis thaliana)、葡萄(Vitis vinifera)、楊樹(Populus trichocarpa)、蘋果(Malus pumila)、甜橙(Citrus sinensis)、苜蓿(Medicago truncatula)、馬鈴薯(Solanum tuberosum)、黃瓜(Cucumis sativus L.)、甜瓜(Cucumis melo L.)和西瓜(Citrullus lanatus)基因組中分別鑒定到150、459、330、58、333、408、70、75和55個NBS類基因[8～14]。單子葉植物中也有大量NBS類基因存在，水稻兩個栽培種(日本晴(Oryza sativa L. japonica)和 93-11 (Oryza sativa L. indica))、小麥(Triticum aestivum)、玉米(Zea mays)、高粱(Sorghum vulgare)和短柄草(Brachypodium distachyon)中分別鑒定到623、725、1219、129、345和239個NBS類基因[15～17]。由此可見，NBS類抗病基因廣泛存在于植物基因組，且屬于一個大的基因家族。但是，不同物種中NBS類基因數(shù)量差異較大，基因數(shù)量的多少與基因組大小并沒有必然的聯(lián)系。如：葡萄(475 Mb)、楊樹(480 Mb)和水稻(389 Mb)中NBS類基因數(shù)量分別達(dá)到459、 330和大于600個[2,10,16,18,19]，而番木瓜(Carica papaya linnaeus，372 Mb)、黃瓜(367 Mb)、西瓜(425 Mb)和甜瓜(450 Mb)基因組中僅有55、61、44和81個NBS類基因[20～23]。研究表明，葫蘆科基因組中NBS類抗病基因數(shù)量少的原因可能是某些抗病基因世系(Lineages)的丟失以及現(xiàn)存的抗病基因世系缺少復(fù)制[11]。此外，NBS類基因在上述基因組中數(shù)量減少，以及出現(xiàn)大量假基因的現(xiàn)象，都可能與抗病基因大量存在的適合度代價(Fitness costs)有關(guān)，如大量抗病基因的存在會降低植物活力以及種子產(chǎn)量等[24,25]。不同基因組抗病基因數(shù)量差異現(xiàn)象出現(xiàn)的具體機制仍有待進(jìn)一步深入研究。

NBS類抗病基因大都以多個基因串聯(lián)的方式在染色體上成簇分布，這種簇的形式有利于抗病基因之間進(jìn)行序列交換，從而產(chǎn)生更多新的嵌合體基因[26～29]。擬南芥和水稻中分別有66%和76%的NBS類抗病基因位于基因簇中，這種結(jié)構(gòu)大部分是由基因復(fù)制和重組產(chǎn)生[9,16]。此外，NBS類抗病基因在基因組中并不是均勻地分布，而是集中分布在某幾條染色體上，這種現(xiàn)象普遍存在于擬南芥、水稻、楊樹和甘藍(lán)(Brassica oleracea)中[10,30,31]。

2 NBS類抗病基因位點的線性關(guān)系

在各類植物全基因組信息缺乏時，抗病基因的進(jìn)化研究都是基于相關(guān)物種的少數(shù)位點。隨著新的植物基因組序列的公布，基于全基因組的NBS類抗病基因比較研究相繼開展。盡管水稻、大麥(Hordeum vulgare L.)和粟(Pennisetum glaucum )等禾本科作物之間在全基因組染色體水平上呈現(xiàn)較好的線性關(guān)系，但是這些物種間抗病基因位點的線性較差[16,32]。花生(Arachis hypogaea)、大豆(Giycine max)、苜蓿、擬南芥和葡萄的抗病基因位點同樣具有較低的線性[33]。Yang等[34]對兩個已測序的水稻亞種日本晴和 93-11基因組中NBS類抗病基因進(jìn)行了比較研究，發(fā)現(xiàn)雖然NBS類抗病基因在這兩個基因組中數(shù)量不同，但大部分抗病基因在兩個基因型中仍然比較保守。其中341對基因在日本晴和93-11中具有等位關(guān)系，基因之間的平均多樣性(Average diversity, π)為1.52%，包括 171對具有明顯等位關(guān)系的單基因位點，以及170對具有多個基因的基因?qū)Α１菊n題組研究發(fā)現(xiàn)，水稻中420對抗病基因在日本晴和93-11中存在一一對應(yīng)的關(guān)系，基因之間平均核苷酸一致性(Nucleotide identity)高達(dá) 99.45%；同時，部分抗病基因僅存在于一個水稻亞種中，在另一個水稻亞種中找不到對應(yīng)的等位基因，表現(xiàn)出存在/丟失(Presence/absence)多態(tài)性。日本晴和93-11中共有124個位點具有存在/丟失多態(tài)性，造成這種多態(tài)性出現(xiàn)的原因可能是抗病基因位點的非等位交換、丟失位點同源修復(fù)或非同源修復(fù)等事件以及大量基因轉(zhuǎn)換[16]。這類存在/丟失多樣性同樣廣泛存在于擬南芥和葫蘆科的抗病基因位點[11,35]。抗病基因位點的較低線性以及廣泛的存在/丟失多樣性在一定程度上阻礙了in silico克隆方法在抗病基因上的應(yīng)用，單一的參考基因組不能完全代表基因組中抗病基因位點的信息，所以整合多物種的抗病基因位點的抗病基因圖譜顯得非常重要。本課題組整合了水稻、玉米、高粱以及短柄草中NBS類基因位點，構(gòu)建了禾本科中較完整的抗病基因圖譜，為禾本科抗病基因研究提供了豐富的資源[16]。

3 NBS類抗病基因的進(jìn)化模式

多基因家族的進(jìn)化模式一般分為兩種：協(xié)同進(jìn)化(Concerted evolution)和 Birth-and-death的進(jìn)化模式。協(xié)同進(jìn)化的特點是家族內(nèi)所有基因之間會發(fā)生序列的交換，作為一個整體共同進(jìn)化。而birth-anddeath的進(jìn)化模式指家族內(nèi)各成員之間不會有序列的交換，相對獨立地進(jìn)化[36]?？共』虻倪M(jìn)化也具有這兩種進(jìn)化模式。Kuang等[4]對生菜中抗霜霉病Dm3基因家族的研究顯示，抗病基因家族內(nèi)成員之間具有不同頻率的序列交換，依據(jù)交換頻率的不同，首次將抗病基因分為TypeⅠ和TypeⅡ兩類。TypeⅠ基因同源體之間發(fā)生頻繁的序列交換，通常以嵌合體的形式存在。在自然界中某一特定的Type Ⅰ基因嵌合體出現(xiàn)的頻率很低，同源基因之間沒有明顯的等位關(guān)系，這一類基因的進(jìn)化模式與協(xié)同進(jìn)化相似(圖1)。TypeⅠ基因的進(jìn)化特點可能與同源基因之間大量的序列交換有關(guān)，研究表明抗病基因的序列交換大都通過同源基因之間的非等位交換(Unequal-crossover)和基因轉(zhuǎn)換(Gene conversion)發(fā)生，變化的序列被選擇保留，從而產(chǎn)生新的抗病基因[1,16,37]。玉米和水稻(日本晴)中的 Rp1位點均是通過非等位交換形成，我們發(fā)現(xiàn)水稻中克隆的抗稻瘟病基因Pi37也是由這個位點兩個同源基因的非等位交換形成[37]。同源基因之間頻繁的序列交換會使同源基因序列逐漸趨于同化，而研究顯示抗病基因編碼序列并未被同化，僅它們的內(nèi)含子部分被同化，可能是多樣性選擇導(dǎo)致的結(jié)果[4]。與 TypeⅠ基因不同，TypeⅡ基因同源體之間很少發(fā)現(xiàn)序列交換，它們之間只有點突變和缺失突變的差異，同源基因之間有明顯等位關(guān)系。這類基因的進(jìn)化類似于birth-and-death的進(jìn)化模式(圖1)。TypeⅠ和 TypeⅡ這兩類基因的分化同樣出現(xiàn)在其他物種中，馬鈴薯抗晚疫病R3a基因家族、擬南芥Rpp8基因家族以及玉米抗銹病Rp1基因家族都存在這兩類基因的分化[37～39]。迄今為止，這兩類基因分化的具體機制仍不清楚。目前存在兩種假說：一是結(jié)構(gòu)假說，認(rèn)為TypeⅡ基因不與其他基因發(fā)生序列交換是受其側(cè)翼序列的影響；另一種是功能假說，認(rèn)為TypeⅡ基因的保守是由于其具有重要的功能[4]。隨著研究的深入，已有的證據(jù)均與功能假說相悖。首先，之前的研究中沒有發(fā)現(xiàn)TypeⅡ基因在保證自己不變的前提下作為供體改變其他同源基因的序列；其次，某一個TypeⅡ基因一般在自然群體中出現(xiàn)的頻率很高，但是它也可以在一個基因組中完全丟失；最后，許多TypeⅡ基因都是假基因，我們證明造成假基因的突變位點在某一物種的不同基因型甚至野生型中仍然非常保守[4,16]。此外，研究顯示基因之間的距離也不是決定序列交換頻率的因素，擬南芥Rpp8基因家族中相隔 2.2 Mb的同源體之間能檢測到序列交換，但是位于同一個基因簇內(nèi)相隔只有 4 kb的同源基因之間卻沒有序列交換[38]。我們對日本晴全基因組中TypeⅠ和TypeⅡ兩類NBS類抗病基因側(cè)翼序列的結(jié)構(gòu)進(jìn)行比較研究，結(jié)果顯示TypeⅡ基因側(cè)翼序列的 GC含量顯著高于 TypeⅠ基因，但側(cè)翼序列的 GC含量的差異是否是影響序列交換頻率的關(guān)鍵因素還有待進(jìn)一步研究[16]。

圖1 NBS類抗病基因進(jìn)化模式

4 NBS類抗病基因的多樣性

抗病基因通過復(fù)制、不等交換和基因間序列交換產(chǎn)生基因多樣性，棉花NBS類基因多樣性便是由抗病基因的復(fù)制產(chǎn)生[40]。通過復(fù)制抗病基因拷貝數(shù)發(fā)生變化，生菜RGC2同源基因拷貝數(shù)在不同的生菜群體中具有較大差異，12～22個不等[41]。玉米Rp1基因在不同基因型中拷貝數(shù)也變化很大(1～50)，這種拷貝數(shù)的變化可能是不等交換的結(jié)果[42]。玉米 Rp3位點在大部分基因型中具有至少 9個同源基因，而在B73中只有一個拷貝[43]。此外，通過RGC2位點的單倍型篩選，709個生菜個體中具有 366個不同的單倍型[41]。部分 TypeⅡ類 RGC2基因家族(K和L)的多樣性與群體多樣性不相符，這一類基因在一個群體或物種的不同基因組中如果存在則序列高度保守，同源基因間差異主要表現(xiàn)于拷貝數(shù)的變化以及單核苷酸突變，可能是由于TypeⅡ類基因承受著純化選擇的原因(Purifying selection)；此外，這類基因也可能在群體某一個基因組中完全丟失，表現(xiàn)為存在/缺失多樣性。我們發(fā)現(xiàn)轉(zhuǎn)座元件的非等位交換還會導(dǎo)致抗病基因位點在不同基因型中出現(xiàn)的存在/丟失的多態(tài)性[16]。擬南芥生態(tài)型Ler-0中抗病基因RPS5的丟失是由于Ac-like轉(zhuǎn)座子造成該位點序列發(fā)生斷裂、修復(fù)所導(dǎo)致的[44]。另一部分 TypeⅠ類RGC2基因的多態(tài)性主要表現(xiàn)在嵌合體結(jié)構(gòu)的廣泛存在以及等位關(guān)系的模糊[41]。TypeⅠ類基因這種嵌合體結(jié)構(gòu)是由同源基因之間頻繁的序列交換造成的，這種頻繁的序列交換使得這類基因內(nèi)含子序列高度同化，但外顯子并沒有被同化，可能是由于序列交換之后多樣性選擇的結(jié)果[4]。綜上所述，抗病基因具有更豐富的多態(tài)性以及大量的缺失，所以抗病基因的定位和注釋也相應(yīng)復(fù)雜。

5 NBS類抗病基因的調(diào)控

抗病基因的表達(dá)雖能誘導(dǎo)植物抗性，但大量抗病基因的高表達(dá)會導(dǎo)致植物細(xì)胞死亡，對植物細(xì)胞是致命的。為了減少植物的負(fù)擔(dān)，抗病基因表達(dá)量通常較其他基因低[45,46]。最新研究顯示，抗病基因的轉(zhuǎn)錄可能通過小RNA調(diào)控。兩個miRNA(nta-miR6019和nta-miR6020)通過切割N基因轉(zhuǎn)錄本可降低其表達(dá)量[45]。豆科和茄科中 NBS-LRR基因的表達(dá)通過miRNA和siRNA調(diào)控，其中苜?；蚪M60%以上的NBS類基因能夠與21個核苷酸的siRNA匹配[46,47]。這類小RNA對NBS類基因的轉(zhuǎn)錄調(diào)控是一種緩沖的作用，防止NBS類基因轉(zhuǎn)錄本的劇烈變化，同時NBS類基因轉(zhuǎn)錄本對小 RNA的形成也具有反向調(diào)控作用[48]。另一種原因可能是小 RNA通過對NBS類基因的抑制，有利于有益菌與植物之間的互作[48]。除對抗病基因的表達(dá)調(diào)控，還要另一種減少抗病基因?qū)χ参锘蚪M負(fù)擔(dān)的方式，許多抗病基因在長期沒有對應(yīng)病原的環(huán)境中逐漸進(jìn)化為假基因甚至在基因組中丟失，從而減少能量的消耗[49]。因此，抗病基因通過各種調(diào)控既能保證植物基因組中保存大量具有多樣性的抗病基因用以對抗不斷變化的病原菌，同時又能減少大量基因表達(dá)對植物基因組的負(fù)擔(dān)。

6 結(jié) 語

抗病基因與病原物之間存在協(xié)同進(jìn)化的關(guān)系，為了適應(yīng)病原物的快速變化，抗病基因也在不斷進(jìn)化?？共』蚨鄻有允怯苫虻膹?fù)制、重組、突變以及突變后的自然選擇產(chǎn)生。附近轉(zhuǎn)座元件以及siRNA的存在也會影響抗病基因的數(shù)量、多樣性以及基因表達(dá)。隨著多種植物基因組的獲得，越來越多NBS類基因被鑒定，抗病基因的進(jìn)化研究也不僅僅局限于相關(guān)物種的少數(shù)位點。通過物種內(nèi)、物種間抗病基因比較分析，抗病基因進(jìn)化模式以及進(jìn)化特點有了進(jìn)一步的了解。抗病基因結(jié)構(gòu)特征、序列多樣性以及進(jìn)化模式等特殊性，導(dǎo)致抗病基因的克隆相對于其他功能基因的克隆更為復(fù)雜和困難。傳統(tǒng)的正向遺傳學(xué)方法在克隆抗病基因的過程中存在一定的局限性。因此，對抗病基因的結(jié)構(gòu)特征、序列多樣性以及進(jìn)化模式等方面的研究，不僅為開發(fā)適合抗病基因的克隆策略提供理論依據(jù)，而且為作物生產(chǎn)提供更好指導(dǎo)。但尚有一系列的問題亟待進(jìn)一步明確，如：單子葉植物中為什么沒有發(fā)現(xiàn)TIRNBS類基因，NBS類抗病基因數(shù)量在不同基因組間巨大差異的機制，TypeⅠ和TypeⅡ兩類抗病基因分化的具體機制都是未來抗病基因進(jìn)化研究的方向。此外，目前抗病基因進(jìn)化研究僅限于單一或某一類抗病基因內(nèi)進(jìn)行，但抗病基因的進(jìn)化并不是獨立進(jìn)行。因此，對整個抗病基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)進(jìn)化研究以及小RNA對抗病基因進(jìn)化影響的研究也十分必要。

[1] Hulbert SH, Webb CA, Smith SM, Sun Q. Resistance gene complexes: Evolution and utilization. Annu Rev Phytopathol, 2001, 39: 285-312.

[2] 莊軍, 劉志昕. 植物抗病基因的進(jìn)化. 遺傳, 2004, 26(6): 962-968.

[3] Flor HH. Current status of the gene-for-gene concept. Annu Rev Phytopathol, 1971, 9: 275-296.

[4] Kuang H, Woo SS, Meyers BC, Nevo E, Michelmore RW. Multiple genetic processes result in heterogeneous rates of evolution within the major cluster disease resistance genes in lettuce. Plant Cell, 2004, 16(11): 2870-2894.

[5] Hammond-Kosack KE, Jones JDG. Plant disease resistance genes. Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol, 1997, 48: 575-607.

[6] Bai JF, Pennill LA, Ning JC, Lee SW, Ramalingam J, Webb CA, Zhao BY, Sun Q, Nelson JC, Leach JE, Hulbert SH. Diversity in nucleotide binding site-leucine-rich repeat genes in cereals. Genome Res, 2002, 12(12): 1871-1884.

[7] Yue JX, Meyers BC, Chen JQ, Tian DC, Yang SH. Tracing the origin and evolutionary history of plant nucleotide-binding site-leucine-rich repeat (nbs-lrr) genes. New Phytol, 2012, 193(4): 1049-1063.

[8] Ameline-Torregrosa C, Wang BB, O'Bleness MS, Deshpande S, Zhu H, Roe B, Young ND, Cannon SB. Identification and characterization of nucleotide-binding site-leucinerich repeat genes in the model plant Medicago truncatula. Plant Physiol, 2008, 146(1): 5-21.

[9] Meyers BC, Kozik A, Griego A, Kuang H, Michelmore RW. Genome-wide analysis of NBS-LRR-encoding genes in Arabidopsis. Plant Cell, 2003, 15(4): 809-834.

[10] Yang SH, Zhang XH, Yue JX, Tian DC, Chen JQ. Recent duplications dominate NBS-encoding gene expansion in two woody species. Mol Genet Genomics, 2008, 280(3): 187-198.

[11] Lin X, Zhang Y, Kuang H, Chen JJ. Frequent loss of lineages and deficient duplications accounted for low copy number of disease resistance genes in Cucurbitaceae. BMC Genomics, 2013, 14: 335.

[12] Xu X, Pan SK, Cheng SF, Zhang B, Mu DS, Ni PX, Zhang GU, Yang S, Li RQ, Wang J, Orjeda G, Guzman F, Torres M, Lozano R, Ponce O, Martinez D, De la Cruz G, Chakrabarti SK, Patil VU, Skryabin KG, Kuznetsov BB, Ravin NV, Kolganova TV, Beletsky AV, Mardanov AV, Di Genova A, Bolser DM, Martin DMA, Li GC, Yang Y, Kuang H, Hu Q, Xiong XY, Bishop GJ, Sagredo B, Mejía N, Zagorski W, Gromadka R, Gawor J, Szczesny P, Huang S, Zhang ZH, Liang CB, He J, Li Y, He Y, Xu JF, Zhang YJ, Xie BY, Du YC, Qu DY, Bonierbale M, Ghislain M, Herrera Mdel R, Giuliano G, Pietrella M, Perrotta G, Facella P, O'Brien K, Feingold SE, Barreiro LE, Massa GA, Diambra L, Whitty BR, Vaillancourt B, Lin H, Massa AN, Geoffroy M, Lundback S, DellaPenna D, Buell CR, Sharma SK, Marshall DF, Waugh R, Bryan GJ, Destefanis M, Nagy I, Milbourne D, Thomson SJ, Fiers M, Jacobs JM, Nielsen KL, S?nderkaer M, Iovene M, Torres GA, Jiang JM, Veilleux RE, Bachem CWB, de Boer J, Borm T, Kloosterman B, van Eck H, Datema E, Hekkert BL, Goverse A, van Ham RCHJ, Visser RGF. Genome sequence and analysis of the tuber crop potato. Nature, 2011, 475(7355): 189-195.

[13] Xu Q, Chen LL, Ruan XA, Chen DJ, Zhu DA, Chen CL, Bertrand D, Jiao WB, Hao BH, Lyon MP, Chen JJ, Gao S, Xing F, Lan H, Chang JW, Ge XH, Lei Y, Hu Q, Miao Y, Wang L, Xiao SX, Biswas MK, Zeng WF, Guo F, Cao HB, Yang XM, Xu XW, Cheng YJ, Xu J, Liu JH, Luo OJ, Tang ZH, Guo WW, Kuang H, Zhang HY, Roose ML, Nagarajan N, Deng XX, Ruan YJ. The draft genome of sweet orange (citrus sinensis). Nat Genet, 2013, 45(1): 59-66.

[14] Kohler A, Rinaldi C, Duplessis S, Baucher M, Geelen D, Duchaussoy F, Meyers BC, Boerjan W, Martin F. Genome-wide identification of nbs resistance genes in Populus trichocarpa. Plant Mol Biol, 2008, 66(6): 619-636.

[15] Li J, Ding J, Zhang W, Zhang YL, Tang P, Chen JQ, Tian DC, Yang SH. Unique evolutionary pattern of numbers of gramineous NBS-LRR genes. Mol Genet Genomics, 2010, 283(5): 427-438.

[16] Luo S, Zhang Y, Hu Q, Chen JJ, Li KP, Lu C, Liu H, Wang W, Kuang H. Dynamic nucleotide-binding site and leucinerich repeat-encoding genes in the grass family. Plant Physiol, 2012, 159(1): 197-210.

[17] Jia JZ, Zhao SC, Kong XY, Li YR, Zhao GY, He WM, Appels R, Pfeifer M, Tao Y, Zhang XY, Jing RL, Zhang C, Ma YZ, Gao LF, Gao C, Spannagl M, Mayer KF, Li D, Pan SK, Zheng FY, Hu Q, Xia XC, Li JW, Liang QS, Chen J, Wicker T, Gou CY, Kuang H, He GJ, Luo YD, Keller B, Xia QJ, Lu P, Wang JY, Zou HF, Zhang R, Xu J, Gao J, Middleton C, Quan ZW, Liu GM, Yang HM, Liu X, He ZH, Mao L, Wang J. Aegilops tauschii draft genome sequence reveals a gene repertoire for wheat adaptation. Nature, 2013, 496(7443): 91-95.

[18] Tuskan GA, Difazio S, Jansson S, Bohlmann J, Grigoriev I, Hellsten U, Putnam N, Ralph S, Rombauts S, Salamov A, Schein J, Sterck L, Aerts A, Bhalerao RR, Bhalerao RP, Blaudez D, Boerjan W, Brun A, Brunner A, Busov V, Campbell M, Carlson J, Chalot M, Chapman J, Chen GL, Cooper D, Coutinho PM, Couturier J, Covert S, Cronk Q,Cunningham R, Davis J, Degroeve S, Déjardin A, Depamphilis C, Detter J, Dirks B, Dubchak I, Duplessis S, Ehlting J, Ellis B, Gendler K, Goodstein D, Gribskov M, Grimwood J, Groover A, Gunter L, Hamberger B, Heinze B, Helariutta Y, Henrissat B, Holligan D, Holt R, Huang W, Islam-Faridi N, Jones S, Jones-Rhoades M, Jorgensen R, Joshi C, Kangasj?rvi J, Karlsson J, Kelleher C, Kirkpatrick R, Kirst M, Kohler A, Kalluri U, Larimer F, Leebens-Mack J, Leplé JC, Locascio P, Lou Y, Lucas S, Martin F, Montanini B, Napoli C, Nelson DR, Nelson C, Nieminen K, Nilsson O, Pereda V, Peter G, Philippe R, Pilate G, Poliakov A, Razumovskaya J, Richardson P, Rinaldi C, Ritland K, Rouzé P, Ryaboy D, Schmutz J, Schrader J, Segerman B, Shin H, Siddiqui A, Sterky F, Terry A, Tsai CJ, Uberbacher E, Unneberg P, Vahala J, Wall K, Wessler S, Yang G, Yin T, Douglas C, Marra M, Sandberg G, Van de Peer Y, Rokhsar D. The genome of black cottonwood, Populus trichocarpa (torr. & gray). Science, 2006, 313(5793): 1596-1604.

[19] Jaillon O, Aury JM, Noel B, Policriti A, Clepet C, Casagrande A, Choisne N, Aubourg S, Vitulo N, Jubin C, Vezzi A, Legeai F, Hugueney P, Dasilva C, Horner D, Mica E, Jublot D, Poulain J, Bruyère C, Billault A, Segurens B, Gouyvenoux M, Ugarte E, Cattonaro F, Anthouard V, Vico V, Del Fabbro C, Alaux M, Di Gaspero G, Dumas V, Felice N, Paillard S, Juman I, Moroldo M, Scalabrin S, Canaguier A, Le Clainche I, Malacrida G, Durand E, Pesole G, Laucou V, Chatelet P, Merdinoglu D, Delledonne M, Pezzotti M, Lecharny A, Scarpelli C, Artiguenave F, Pe ME, Valle G, Morgante M, Caboche M, Adam-Blondon AF, Weissenbach J, Quétier F, Wincker P. The grapevine genome sequence suggests ancestral hexaploidization in major angiosperm phyla. Nature, 2007, 449(7161): 463-467.

[20] Ming R, Hou SB, Feng Y, Yu QY, Dionne-Laporte A, Saw JH, Senin P, Wang W, Ly BV, Lewis KL, Salzberg SL, Feng L, Jones MR, Skelton RL, Murray JE, Chen C, Qian W, Shen J, Du P, Eustice M, Tong E, Tang H, Lyons E, Paull RE, Michael TP, Wall K, Rice DW, Albert H, Wang ML, Zhu YJ, Schatz M, Nagarajan N, Acob RA, Guan P, Blas A, Wai CM, Ackerman CM, Ren Y, Liu C, Wang J, Na JK, Shakirov EV, Haas B, Thimmapuram J, Nelson D, Wang XY, Bowers JE, Gschwend AR, Delcher AL, Singh R, Suzuki JY, Tripathi S, Neupane K, Wei HR, Irikura B, Paidi M, Jiang N, Zhang WL, Presting G, Windsor A, Navajas-Perez R, Torres MJ, Feltus FA, Porter B, Li YJ, Burroughs AM, Luo MC, Liu L, Christopher DA, Mount SM, Moore PH, Sugimura T, Jiang JM, Schuler MA, Friedman V, Mitchell-Olds T, Shippen DE, dePamphilis CW, Palmer JD, Freeling M, Paterson AH, Gonsalves D, Wang L, Alam M. The draft genome of the transgenic tropical fruit tree papaya (Carica papaya linnaeus). Nature, 2008, 452(7190): 991-996.

[21] Huang SW, Li RQ, Zhang ZH, Li L, Gu XF, Fan W, Lucas WJ, Wang XW, Xie BY, Ni PX, Ren YY, Zhu HM, Li J, Lin K, Jin WW, Fei ZJ, Li GC, Staub J, Kilian A, van der Vossen EA, Wu Y, Guo J, He J, Jia ZQ, Ren Y, Tian G, Lu Y, Ruan J, Qian WB, Wang MW, Huang QF, Li B, Xuan ZL, Cao JJ, Asan, Wu ZG, Zhang JB, Cai QL, Bai YQ, Zhao BW, Han YH, Li Y, Li XF, Wang SH, Shi QX, Liu SQ, Cho WK, Kim JY, Xu Y, Heller-Uszynska K, Miao H, Cheng ZC, Zhang SP, Wu J, Yang YY, Kang HX, Li M, Liang HQ, Ren XL, Shi ZB, Wen M, Jian M, Yang HL, Zhang GJ, Yang ZT, Chen R, Ma LJ, Liu H, Zhou Y, Zhao J, Fang XD, Fang L, Liu DY, Zheng HK, Zhang Y, Qin N, Li Z, Yang GH, Yang S, Bolund L, Kristiansen K, Li SC, Zhang XQ, Wang J, Sun RF, Zhang BX, Jiang SZ, Du YC. The genome of the cucumber, Cucumis sativus L. Nat Genet, 2009, 41(12): 1275-1281.

[22] Garcia-Mas J, Benjak A, Sanseverino W, Bourgeois M, Mir G, Gonzalez VM, Hénaff E, Camara F, Cozzuto L, Lowy E, Alioto T, Capella-Gutiérrez S, Blanca J, Ca?izares J, Ziarsolo P, Gonzalez-Ibeas D, Rodríguez-Moreno L, Droege M, Du L, Alvarez-Tejado M, Lorente-Galdos B, Melé M, Yang LM, Weng YQ, Navarro A, Marques-Bonet T, Aranda MA, Nuez F, Picó B, Gabaldón T, Roma G, Guigó R, Casacuberta JM, Arús P, Puigdomènech P. The genome of melon (Cucumis melo L.). Proc Natl Acad Sci USA, 2012, 109(29): 11872-11877.

[23] Guo SG, Zhang JG, Sun HH, Salse J, Lucas WJ, Zhang HY, Zheng Y, Mao LY, Ren Y, Wang ZW, Min JM, Guo XS, Murat F, Ham BK, Zhang ZL, Gao S, Huang MY, Xu YM, Zhong SL, Bombarely A, Mueller LA, Zhao H, He HJ, Zhang Y, Huang SW, Tan T, Pang E, Lin K, Hu Q, Kuang H, Ni PX, Wang B, Liu JG, Kou QH, Hou WJ, Zou XH, Jiang J, Gong GY, Klee K, Schoof H, Huang Y, Hu XS, Dong SS, Liang DQ, Wang J, Wu K, Xia Y, Zhao X, Zheng ZQ, Xing M, Liang XM, Huang BQ, Lv T, Yin Y, Yi HP, Li RQ, Wu MZ, Levi A, Zhang XP, Giovannoni JJ, Li YF, Fei ZJ, Xu Y. The draft genome of watermelon (Citrullus lanatus) and resequencing of 20 diverse accessions. Nat Genet, 2013, 45(1): 51-58.

[24] Brenchley R, Spannagl M, Pfeifer M, Barker GL, D'Amore R, Allen AM, McKenzie N, Kramer M, Kerhornou A, Bolser D, Kay S, Waite D, Trick M, Bancroft I, Gu Y, Huo NX, Luo MC, Sehgal S, Gill B, Kianian S, Anderson O, Kersey P, Dvorak J, McCombie WR, Hall A, Mayer KF, Edwards KJ, Bevan MW, Hall N. Analysis of the bread wheat genome using whole-genome shotgun sequencing. Nature, 2012, 491(7426): 705-710.

[25] Tian DC, Araki H, Stahl E, Bergelson J, Kreitman M. Signature of balancing selection in Arabidopsis. Proc NatlAcad Sci USA, 2002, 99(17): 11525-11530.

[26] Mondragón-Palomino M, Meyers BC, Michelmore RW, Gaut BS. Patterns of positive selection in the complete NBS-LRR gene family of Arabidopsis thaliana. Genome Res, 2002, 12(9): 1305-1315.

[27] Dodds PN, Lawrence GJ, Ellis JG. Contrasting modes of evolution acting on the complex N locus for rust resistance in flax. Plant J, 2001, 27(5): 439-453.

[28] Chen Q, Han Z, Jiang H, Tian D, Yang S. Strong positive selection drives rapid diversification of R-genes in Arabidopsis relatives. J Mol Evol, 2010, 70(2): 137-148.

[29] Ashfield T, Egan AN, Pfeil BE, Chen NW, Podicheti R, Ratnaparkhe MB, Ameline-Torregrosa C, Denny R, Cannon S, Doyle JJ, Geffroy V, Roe BA, Saghai Maroof MA, Young ND, Innes RW. Evolution of a complex disease resistance gene cluster in diploid Phaseolus and tetraploid Glycine. Plant Physiol, 2012, 159(1): 336-354.

[30] Zhou T, Wang Y, Chen JQ, Araki H, Jing Z, Jiang K, Shen J, Tian D. Genome-wide identification of NBS genes in japonica rice reveals significant expansion of divergent non-TIR NBS-LRR genes. Mol Genet Genomics, 2004, 271(4): 402-415.

[31] Yu JY, Tehrim S, Zhang FQ, Tong CB, Huang JY, Cheng XH, Dong CH, Zhou Y,Q Qin R, Hua W, Liu SY. Genome-wide comparative analysis of NBS-encoding genes between Brassica species and Arabidopsis Thaliana. BMC Genomics, 2014, 15: 3.

[32] Gale MD, Devos KM. Plant comparative genetics after 10 years. Science, 1998, 282(5389): 656-659.

[33] Ratnaparkhe MB, Wang XY, Li JP, Compton RO, Rainville LK, Lemke C, Kim C, Tang HB, Paterson AH. Comparative analysis of peanut NBS-LRR gene clusters suggests evolutionary innovation among duplicated domains and erosion of gene microsynteny. New Phytol, 2011, 192(1): 164-178.

[34] Yang S, Feng Z, Zhang X, Jiang K, Jin X, Hang Y, Chen JQ, Tian D. Genome-wide investigation on the genetic variations of rice disease resistance genes. Plant Mol Biol, 2006, 62(1-2): 181-193.

[35] Shen JD, Araki H, Chen LL, Chen JQ, Tian DC. Unique evolutionary mechanism in R-genes under the presence/absence polymorphism in Arabidopsis thaliana. Genetics, 2006, 172(2): 1243-1250.

[36] Nei M, Rooney AP. Concerted and birth-and-death evolution of multigene families. Annu Rev Genet, 2005, 39: 121-152.

[37] Luo S, Peng J, Li K, Wang M, Kuang H. Contrasting evolutionary patterns of the Rp1 resistance gene family in different species of poaceae. Mol Biol Evol, 2011, 28(1): 313-325.

[38] Kuang H, Caldwell KS, Meyers BC, Michelmore RW. Frequent sequence exchanges between homologs of Rpp8 in Arabidopsis are not necessarily associated with genomic proximity. Plant J, 2008, 54(1): 69-80.

[39] Huang SW, van der Vossen EA, Kuang H, Vleeshouwers VGAA, Zhang NW, Borm TJA, van Eck HJ, Baker B, Jacobsen E, Visser RGF. Comparative genomics enabled the isolation of the R3a late blight resistance gene in potato. Plant J, 2005, 42(2): 251-261.

[40] Wei HL, Li W, Sun XW, Zhu SJ, Zhu J. Systematic analysis and comparison of nucleotide-binding site disease resistance genes in a diploid cotton Gossypium raimondii. PLoS ONE, 2013, 8(8): e68435.

[41] Kuang H, van Eck HJ, Sicard D, Michelmore R, Nevo E. Evolution and genetic population structure of prickly lettuce (Lactuca serriola) and its RGC2 resistance gene cluster. Genetics, 2008, 178(3): 1547-1558.

[42] Smith SM, Pryor AJ, Hulbert SH. Allelic and haplotypic diversity at the Rp1 rust resistance locus of maize. Genetics, 2004, 167(4): 1939-1947.

[43] Webb CA, Richter TE, Collins NC, Nicolas M, Trick HN, Pryor T, Hulbert SH. Genetic and molecular characterization of the maize Rp3 rust resistance locus. Genetics, 2002, 162(1): 381-394.

[44] Henk AD, Warren RF, Innes RW. A new Ac-like transposon of Arabidopsis is associated with a deletion of the Rps5 disease resistance gene. Genetics, 1999, 151(4): 1581-1589.

[45] Li F, Pignatta D, Bendix C, Brunkard JO, Cohn MM, Tung J, Sun HY, Kumar P, Baker B. Microrna regulation of plant innate immune receptors. Proc Natl Acad Sci USA, 2012, 109(5): 1790-1795.

[46] Zhai JX, Jeong DH, De Paoli E, Park S, Rosen BD, Li YP, González AJ, Yan Z, Kitto SL, Grusak MA, Jackson SA, Stacey G, Cook DR, Green PJ, Sherrier DJ, Meyers BC. Micrornas as master regulators of the plant NB-LRR defense gene family via the production of phased, transacting sirnas. Genes Dev, 2011, 25(23): 2540-2553.

[47] Shivaprasad PV, Chen HM, Patel K, Bond DM, Santos BA, Baulcombe DC. A microrna superfamily regulates nucleotide binding site-leucine-rich repeats and other mRNAs. Plant Cell, 2012, 24(3): 859-874.

[48] Fei QL, Xia R, Meyers BC. Phased, secondary, small interfering rnas in posttranscriptional regulatory networks. Plant Cell, 2013, 25(7): 2400-2415.

[49] Tian D, Traw MB, Chen JQ, Kreitman M, Bergelson J. Fitness costs of r-gene-mediated resistance in Arabidopsis thaliana. Nature, 2003, 423(6935): 74-77.

(責(zé)任編委: 張根發(fā))

Evolution of plant NBS encoding disease resistance genes

Sha Luo

Department of Horticulture, College of Agronomy, Jiangxi Agricultural University, Nanchang 330045, China

NBS (nucleotide-binding site) genes are a major class of disease resistance (R) genes in plants. Studies on their evolutionary pattern, structure characteristics and functional regulation have been always paid much attentions. NBS genes exist in a various plants by different copy numbers and low expression levels. They encode proteins containing conserved NBS domain and C-terminal leucine-rich repeats (LRRs). The NBS genes have frequent sequence exchanges among homologs and consequently show extensive diversity and poor synteny. Two types of NBS genes are distinguished based on their frequency of sequence exchanges. In this review, we summarize the latest progress of plant NBS encoding genes in terms of structure, number, evolutionary pattern, sequence diversity and distribution in genome, providing some insights into the further research on NBS genes in plant.

NBS encoding gene; evolutionary pattern; sequence diversity; synteny

2014-06-19;

2014-09-28

國家自然科學(xué)基金項目(編號：31360050)資助

羅莎，博士，講師，研究方向：植物抗病基因進(jìn)化。E-mail: rosalycake@163.com

10.3724/SP.J.1005.2014.1219

時間: 2014-10-8 10:03:44

URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20141008.1003.002.html