鄱陽湖國家級自然保護區(qū)東方白鸛（Ciconia boyciana）種群數量變化與氣候的關系

繆瀘君，李言闊，李 佳，謝光勇，袁芳凱

江西師范大學 生命科學學院，江西 南昌 330026

氣候條件是影響生物生存的重要環(huán)境因子。氣候及其變化對種群數量波動的影響是鳥類學家關注的焦點之一。近年來的研究表明，氣候變化會對鳥類的種群數量動態(tài)產生較強的影響（Both et al，2006；Crick，2004）。例如，極端氣候事件可能會直接導致死亡率的迅速提高，甚至導致局部種群的滅絕（Schreiber et al，1984）。天氣條件也可能通過改變食物資源的數量和質量影響成體存活率和繁殖成功率，進而影響鳥類的種群數量（Cormont et al，2012）。該影響具有一定的時滯性，即在生活史某一階段的氣候條件對種群的影響需經過一定的時間方才顯現(xiàn)（Yalden & Pearce-Higgins，1997）。某些留鳥成體的存活率與非繁殖期的天氣條件存在顯著相關性（Jones et al，2003），越冬期的不利天氣將導致遷徙鳥類繁殖成功率下降，第二年種群數量下降。譬如，大天鵝（Cygnus cygnus）在越冬地幼體的比例與上一年冬季的平均氣溫顯著相關，冬季氣溫將影響后期的繁殖成功率（Nilsson，1979）。

大多數遷徙鳥類種群數量的年際變化主要受其繁殖地生存條件的影響，但也有研究發(fā)現(xiàn)某些遷徙鳥類的種群數量受其越冬地生存條件的影響，如水蒲葦鶯（Acrocephalus schoenobaenus）、崖沙燕（Riparia riparia）及草鷺（Ardea purpurea）等（Peach et al，1991；Bryant et al，1995；Den Held，1981）。對于雁鴨類等水禽，其后期的繁殖成功率還受越冬地和遷徙停歇地食物條件等因素的影響（Newton，2004）。因此，遷徙鳥類種群動態(tài)制約因素研究需考慮繁殖地、越冬地及遷徙停歇地的環(huán)境條件。

東方白鸛（Ciconia boyciana）全球種群現(xiàn)存僅～3 000只個體，被 IUCN紅皮書列為瀕危物種（Birdlife International，2013），也是我國國家I級重點保護野生動物（China Wildlife Propagation Institution for Protection，1989）。東方白鸛繁殖地主要位于中國和俄羅斯交界的黑龍江和烏蘇里江流域，越冬地為我國長江中、下游地區(qū)（Birdlife International，2013）。其中，鄱陽湖區(qū)是東方白鸛在長江中、下游地區(qū)的主要越冬地。近年來，該區(qū)越冬東方白鸛種群數量表現(xiàn)出較大波動（Li et al，2011）。本研究分析鄱陽湖國家級自然保護區(qū)（以下簡稱保護區(qū)）1985—2011年（27 a）越冬東方白鸛種群數量的年際變化與越冬地氣候變化的相關性及時滯效應，以及基于越冬地氣候條件的種群數量波動模型與種群波動趨勢的擬合程度。

1 材料與方法

1.1 研究地區(qū)概況

鄱陽湖濕地是我國最大的淡水湖泊濕地，位于長江南岸的江西省北部（E115°49′～116°46′，N28°11′～29°51′）。鄱陽湖為季節(jié)性吞吐型湖泊，承接贛江、撫河、信江、饒河及修水五大河來水，并受長江來水影響，水位年變幅達9.79～15.36 m，4月進入汛期，呈湖相，7月達最高水位，11月進入枯水期，并持續(xù)至翌年3月，表現(xiàn)為典型的水陸交替濕地景觀（Liu et al，2011）。氣候特征屬亞熱帶濕潤季風型氣候，熱量豐富，雨量充沛，無霜期長，四季分明（Wang，2004）。1980—2011年鄱陽湖區(qū)年平均溫度為18.0 ℃，并呈上升趨勢，氣溫季節(jié)性變化明顯，年平均降水量1 607 mm，年際變化大，無明顯增減趨勢（圖1）。

鄱陽湖濕地已記錄遷徙水鳥310種。其中，冬候鳥 155種，夏候鳥 107種，是白鶴（Grus leucogeranus）、白頭鶴（G. monacha）、白枕鶴（G.vipio）、灰鶴（G.grus）、東方白鸛、小天鵝（Cygnus columbianus）等珍稀瀕危鳥類的重要越冬地（Wu et al，2002）。

1.2 研究方法

保護區(qū) 1985—2011年東方白鸛越冬種群數量數據來源包括：（1）1985—2000年、2002—2006年以及 2009年保護區(qū)東方白鸛年度最大種群數量（Wu & Ji，2002；Li et al，2011）；（2）2007、2008、2010及2011年保護區(qū)東方白鸛年度最大種群數量（Zhu et al，2012a，b）。（3）1998 年及 2001 年環(huán)鄱陽湖水鳥調查所記錄的東方白鸛種群數量（Li et al，2013）。其中，歷年的東方白鸛種群數量均為保護區(qū)越冬種群的最大記錄值。根據候鳥到達和遷離鄱陽湖的時間，將東方白鸛的越冬期分為越冬初期（當年10月—11月）、越冬中期（當年12月—翌年1月）及越冬后期（翌年2月—3月）。氣象數據引用《中國地面氣候資料月值數據集》南昌監(jiān)測站1975—2011年的月值資料。

圖1 鄱陽湖區(qū)1980—2011年平均氣溫與降水量變化（基于南昌氣象站1980—2011年氣象數據）Figure 1 Changes in annual average temperature and precipitation in the Poyang Lake from 1980 to 2011 （based on the data of Nanchang weather station）

以種群數量為因變量，年份為自變量，采用曲線回歸法分析保護區(qū) 1985—2011年東方白鸛越冬種群數量的年際變化。利用 Kolmogorov-Smirnov test及Pearson相關分析檢驗種群數量動態(tài)與越冬期各月平均氣溫、平均最低與最高氣溫以及月降水量等氣候變量的相關性。檢驗越冬地氣候變量與其后 10年內東方白鸛種群數量的相關性以分析氣候變量影響的時滯效應。同時，對東方白鸛種群數量動態(tài)相關性分析結果進行檢驗以消除極端值的影響。此外，以保護區(qū)東方白鸛種群數量為因變量，以與其顯著相關的氣候變量作為自變量，進行Stepwise多元線性回歸分析，建立保護區(qū)東方白鸛種群數量動態(tài)預測模型，并使用VIF值進行共線性診斷（Yang & Zhang，2000；Yang et al，2012；Chatterjee & Price，1991）。數值統(tǒng)計以mean±SE表示，數據分析在Spss13.0中完成。

2 結 果

2.1 東方白鸛種群數量年際變化

1985—2011年，保護區(qū)東方白鸛平均越冬種群數量為（1 340±177）只，最小種群數量出現(xiàn)在1992年，為321只，最大種群數量出現(xiàn)在2010年，為3446只，年際波動較大（圖2）。自1998年開始，越冬種群數量明顯增加，1984—1997年，為（609±49）只，1998—2011 年，為（2 018±215）只，種群數量整體呈顯著線性增長趨勢（R2=0.735，F(xiàn)=69.414，df=26，P＜0.01）。

2.2 東方白鸛種群數量與越冬地氣候變量的關系

1985—2011年，越冬初期，保護區(qū)東方白鸛種群數量與越冬初期 10月份降水量（r=0.069，P=0.731，n=27）、平均氣溫（r=0.323，P=0.100，n=27）、平均最低氣溫（r=0.378，P=0.052，n=27）及平均最高氣溫（r=0.205，P=0.305，n=27）均不相關；與 11月份降水量（r=0.110，P=0.585，n=27）、平均最高氣溫（r=0.209，P=0.306，n=26）及平均氣溫（r=0.317，P=0.115，n=26）均不相關；與11月平均最低氣溫顯著正相關（r=0.554，P=0.003，n=27）。

圖2 鄱陽湖國家級自然保護區(qū)1985—2011年東方白鸛種群數量年際變化Figure 2 Annual population dynamics of the Oriental white stork in the PLNNR from 1985 to 2011

越冬中期，種群數量與12月份降水量（r=0.113，P=0.573，n=27）、平均氣溫（r=0.080，P=0.692，n=27）、平均最低氣溫（r=0.201，P=0.315，n=27）及平均最高氣溫（r=?0.059，P=0.771，n=27）均不相關，與 1 月份降水量（r=?0.0160，P=0.424, n=27）、平均氣溫（r=?0.230，P=0.249，n=27）、平均最低氣溫（r=?0.139，P=0.490，n=27）及平均最高氣溫（r=?0.303，P=0.124，n=27）均不相關。

越冬后期，種群數量與 2月份降水量（r=?0.031，P=0.878，n=27）、平均氣溫（r=0.192，P=0.337，n=27）、平均最低氣溫（r=0.195，P=0.329，n=27）及平均最高氣溫（r=0.191，P=0.339，n=27）均不相關，與3月份降水量（r=?0.171，P=0.394，n=27）、平均氣溫（r=0.270，P=0.173，n=27）、平均最低氣溫（r=0.210，P=0.293，n=27）及平均最高氣溫（r=0.306，P=0.120，n=27）均不相關。

2.3 氣候對種群數量影響的時滯效應

考慮時滯效應，越冬初期，10月平均最低氣溫與一年后（r=0.461，P=0.016，n=27）及兩年后（r=0.579，P=0.002，n=27）的東方白鸛種群數量均顯著正相關；10月份平均氣溫與兩年后（r=0.730，P=0.000，n=27）及 5年后的種群數量（r=0.511，P=0.006，n=27）均顯著正相關；10月平均最高氣溫與兩年后（r=0.777，P=0.000，n=27，圖3）、四年后（r=0.612，P=0.001，n=27）及 5年后的種群數量（r=0.501，P=0.008，n=27）均顯著正相關；11月平均氣溫（r=0.472，P=0.013，n=27）及 11月平均最低氣溫（r=0.463，P=0.015，n=27）均與四年后的種群數量顯著正相關。

圖3 鄱陽湖國家級自然保護區(qū)1985—2011年東方白鸛種群數量與越冬地2年前10月份平均最高氣溫相關性Figure 3 Correlations of the population size of the Oriental white stork in the PLNNR and the average maximum temperature of Oct. 2 years ago

越冬中期，12月氣候變量與其后10年內東方白鸛種群數量動態(tài)變化無顯著相關性，1月平均最低氣溫與5年后的種群數量顯著正相關（r=0.427，P=0.026，n=27）。

越冬后期，2月份平均氣溫與兩年后（r=0.471，P=0.013，n=27）、8年后（r=0.610，P=0.001，n=27）及 9 年后（r=0.557，P=0.003，n=27）的種群數量均顯著正相關；2月份平均最高氣溫與兩年后（r=0.449，p=0.019，n=27）、8 年后（r=0.580，P=0.002，n=27）及9年后（r=0.444，P=0.020，n=27）的種群數量均顯著正相關；2月份平均最低氣溫與8年后（r=0.602，P=0.001，n=27）及 9 年后的種群數量（r=0.628，P=0.000，n=27）均顯著正相關。3 月份平均氣溫與一年后（r=0.396，P=0.041，n=27）、兩年后（r=0.483，P=0.026，n=27）、3年后（r=0.461，P=0.045，n=27）、4年后（r=0.705，P=0.000，n=27，圖 4 ）、6 年后（r=0.452，P=0.018，n=27），9 年后（r=0.441，P=0.021，n=27）及10年后的種群數量（r=0.405，P=0.036，n=27）均顯著正相關。

圖4 鄱陽湖國家級自然保護區(qū)1985—2011年東方白鸛種群數量與越冬地4年前3月份平均氣溫的相關性Figure 4 Correlations of the population size of the Orientalwhite stork in the PLNNR and the average temperature of Mar.4 years ago

3月份平均最低氣溫與兩年后（r=0.428，P=0.026，n=27）、3年后（r=0.408，P=0.035，n=27）、4年后（r=0.673，P=0.000，n=27，圖 5）、6年后（r=0.383，P=0.049，n=27）及 9年后的種群數量（r=0.427，P=0.026，n=27）均顯著正相關。

3月份平均最高氣溫與兩年后（r=0.516，P=0.006，n=27）、3 年后（r=0.479，P=0.011，n=27）、4年后（r=0.672，P=0.000，n=27，圖6）及6年后的種群數量（r=0.462，P=0.015，n=27）均顯著正相關。

圖6 鄱陽湖國家級自然保護區(qū)1985—2011年東方白鸛種群數量與越冬地4年前3月份平均最高氣溫相關性Figure 6 Correlations of the population size of the Oriental white stork in the PLNNR and the average maximum temperature of Mar. 4 years ago

2.4 基于氣候變量的東方白鸛種群數量預測模型

將保護區(qū) 1985—2011年東方白鸛越冬種群數量作為因變量，與其存在顯著相關性的氣候變量作為自變量，進行Stepwise線性回歸分析，結果表明，兩年前的10月平均最高溫度、4年前的10月最高溫度、4年前的3月平均氣溫及兩年前的3月平均最高氣溫為顯著預測變量（表1）。其中，4個變量的 VIF值均＜5，表明進入模型的變量不存在顯著共線性。模型中的4個變量共同解釋了保護區(qū)東方白鸛種群數量變化的79.2%（R2=0.792，F(xiàn)=20.901，df=26，P=0.000）。

回歸模型為 Y=?15624+303.554X1+251.510X2+164.669X3+112.250X4，其中Y為保護區(qū)東方白鸛越冬種群數量，X1為兩年前 10月平均最高氣溫，X2為4年前的10月平均最高氣溫，X3為四年前的3月平均氣溫，X4為兩年前的3月平均最高氣溫。該模型較好地擬合了保護區(qū)東方白鸛種群數量變化趨勢（圖7）。

圖7 基于越冬地氣候條件的東方白鸛種群數量變化模型的預測值與觀察值比較Figure 7 Comparisons of the predicted and observed population size of the Oriental white stork in the PLNNR

3 討 論

在全球氣候變暖的背景下，理解一個遷徙物種某一生活史階段的氣候條件如何對其后來的存活施加影響，已成為重要研究議題（McKellar et al，2012）。遷徙鳥類，尤其是長距離遷徙鳥類，其越冬地、遷徙停歇地和繁殖地氣候條件差別極大，并均可能影響種群數量。東方白鸛主要在長江中、下游地區(qū)，尤其是鄱陽湖區(qū)越冬，越冬地相對固定。分析其越冬地氣候變化對該種群的影響可以消除廣泛分布區(qū)的影響，有利于揭示氣候變化與種群波動的關系。本研究發(fā)現(xiàn)越冬地氣溫變量是東方白鸛種群數量波動的顯著預測因子，提供了一個氣候變化影響鳥類種群數量動態(tài)的例證。

表 1 1985—2011年鄱陽湖國家級自然保護區(qū)東方白鸛種群數量與氣候變量的線性回歸分析Table 1 The stepwise linear regression analysis for dependent variable of the Oriental White Stork population size during1985?2011 and independent variables of climate

本研究發(fā)現(xiàn)東方白鸛種群數量與越冬當年 11月份的平均最低氣溫顯著正相關，與越冬當年其他月份的氣候變量均無顯著相關性。一般來說，除非出現(xiàn)極端不利的氣候事件，否則越冬當年的氣候條件對東方白鸛種群數量通常不會產生很大的影響。東方白鸛一般于 10月底到達鄱陽湖，最早到達記錄見于2001年和2005年的10月15日（Li et al，2011）。11月份是東方白鸛到達鄱陽湖的高峰，此時，最低氣溫顯然不可能對東方白鸛個體產生直接作用。我們推測，由于不必像繁殖季節(jié)被限制在以巢址為中心的有限區(qū)域活動，越冬期鳥類相對自由，可以活躍移動，尋找食物資源豐富的地區(qū)。越冬初期的鄱陽湖低溫可能會使東方白鸛在接下來的越冬期間往來遷飛于長江中、下游的眾多濕地，尋找適宜的棲息地，增加對鄱陽湖以外區(qū)域的利用，導致在鄱陽湖區(qū)越冬個體數量的減少。衛(wèi)星跟蹤研究發(fā)現(xiàn)，東方白鸛個體在越冬期的飛行距離可達數百公里（Van den Bossche et al，2001），在安徽省的升金湖和江西省的鄱陽湖之間遷飛，越冬范圍沒有局限在單一的濕地內（Wu et al，2000）。

本研究首次發(fā)現(xiàn)越冬地氣候條件對東方白鸛種群數量變化的影響存在顯著的時滯效應，即越冬地氣溫對種群的影響至少在1年后開始變得明顯，并與4年后種群數量的變化存在極顯著相關性，越冬期氣溫的升高伴隨著4年后種群數量的極顯著增加。該時滯效應可能與氣候對幼體的影響以及東方白鸛的性成熟年齡有關。近年來，有研究發(fā)現(xiàn)有東方白鸛個體 2歲齡達到性成熟（Jiang，2013），適宜的冬季氣候條件更有利于幼鸛度過越冬期，使得更多的個體得以存活到繁殖年齡，并于2年后參加繁殖，導致2年后種群數量的增加。該時滯效應也見于氣候對白鶴種群的影響。鄱陽湖冬季氣候對白鶴種群數量的影響在3年后開始明顯，可能與白鶴的性成熟年齡在3—5年有關（Li et al，2013）。

反之，越冬地惡劣的氣候會導致幾年后東方白鸛種群數量的減少。一方面，鄱陽湖水面結冰會對涉禽造成直接傷害，并可能造成個體數量的減少。如 2012年冬季，在對保護區(qū)巡護監(jiān)測中曾發(fā)現(xiàn)一只東方白鸛被冰凍住雙腿而受傷（Yu，2013）。我們在鄱陽湖區(qū)的鳥類調查過程中也曾兩次發(fā)現(xiàn)死亡的東方白鸛個體。另一方面，冬季寒冷的天氣會增加動物體溫調節(jié)所需的能量（Hobbs，1989），而惡劣的冬季可能伴隨著食物可獲得性的下降，譬如，寒冷冬季雨后或雪后的結冰使東方白鸛無法取食，能量供求之間的不平衡會增加冬季死亡率，即使沒有直接導致個體的死亡，也可能影響東方白鸛的能量積累，使其體況下降。

能量是影響遷徙鳥類種群動態(tài)的一個重要因子。若能量儲存不足，一些個體將無法及時遷徙，從而留在越冬地（Van Dijk et al，1990）。在停歇地如果不能補充到充足的能量，個體尤其是幼體被捕食的概率會增大（Bijlsma & Jones，1990）。本研究發(fā)現(xiàn)，2年前的10月平均最高溫度和3月平均最高氣溫、4年前的10月最高溫度和3月平均氣溫是東方白鸛種群數量年際變化趨勢的顯著預測變量，共同解釋了保護區(qū)東方白鸛種群數量變化的 79.2%。這兩個月份是東方白鸛的越冬初期和越冬末期，是結束和重啟長距離遷徙的階段，可能是種群補充能量的關鍵時期，這兩個時期越冬地惡劣的天氣可能會導致個體無法獲得充足的能量，不利于能量恢復和積累，從而對種群數量帶來不利影響。