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      乳酸菌利用低聚果糖代謝機(jī)理的研究進(jìn)展*

      2013-11-21 10:02:00陳臣周方方任婧艾連中陳衛(wèi)
      食品與發(fā)酵工業(yè) 2013年10期
      關(guān)鍵詞:糖苷鍵果糖雙歧

      陳臣,周方方,任婧,艾連中,陳衛(wèi)

      1(江南大學(xué)食品學(xué)院,食品科學(xué)與技術(shù)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,江蘇無錫,214122)2(光明乳業(yè)股份有限公司研究院,乳業(yè)生物技術(shù)國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,上海,200436)

      低聚果糖(fructooligosaccharides,F(xiàn)OS)又名寡果糖或蔗果三糖族,是指以2~10個(gè)果糖基為鏈節(jié),以1個(gè)葡萄糖基為鏈的端基,以果糖基→果糖連接鍵(β(2-1)鍵或β(2-6)鍵)為主體骨架連結(jié)形成的碳水化合物。根據(jù)生產(chǎn)工藝的不同,低聚果糖分為兩種:一種是由蔗糖通過β-果糖苷酶的轉(zhuǎn)糖基作用來生產(chǎn)的,包括蔗果三糖、蔗果四糖、蔗果五糖的混合物,簡稱為GFn類型的低聚果糖;另一種是菊粉通過內(nèi)切菊粉酶部分水解得到,聚合度范圍在2~10,簡稱為FFn類型的低聚果糖[1]。

      低聚果糖除具有一般功能性低聚糖的物理化學(xué)性質(zhì)外,最引人注目的生理特性是它能明顯改善腸道內(nèi)微生物種群比例。由于低聚果糖特殊的糖苷鍵組成,不能夠被消化道的胃酸和酶消化,而直達(dá)大腸,被雙歧桿菌、乳桿菌等選擇性的利用,使其迅速增殖;此外低聚果糖經(jīng)代謝后產(chǎn)生的短鏈脂肪酸,可以使腸道內(nèi)pH值趨向酸性,抑制外源性致病菌和腸道內(nèi)固有真菌等的生長繁殖。另外,低聚果糖作為一種天然存在的的水溶性膳食纖維,還有降低血清膽固醇,促進(jìn)鈣質(zhì)吸收等功能。因而低聚果糖做為一種最為常用的益生元已被廣泛的應(yīng)用于食品工業(yè)中。

      盡管低聚果糖對(duì)雙歧桿菌和乳桿菌的選擇性增殖作用早已被大量體內(nèi)和體外研究證實(shí),但是乳酸菌的代謝低聚果糖的分子機(jī)理則是近年來剛開始展開研究的。前期研究發(fā)現(xiàn)不同菌株代謝低聚果糖的途徑不同,存在明顯的菌株特異性。因而研究乳酸菌代謝低聚果糖的途徑和代謝過程中產(chǎn)物的變化對(duì)于進(jìn)一步了解乳酸菌的代謝狀況,選擇合適的益生元、益生菌組合均具有重要的借鑒意義。本文在描述乳酸菌代謝低聚果糖的基本途徑之上,分別對(duì)目前雙歧桿菌、乳桿菌及其他乳酸菌利用低聚果糖的研究進(jìn)展進(jìn)行綜述。

      1 乳酸菌代謝低聚果糖的基本途徑

      乳酸菌代謝低聚果糖基本都是通過兩種方式進(jìn)行的(圖1),一是低聚果糖完整的轉(zhuǎn)運(yùn)進(jìn)胞內(nèi)后再由胞內(nèi)的果糖苷酶進(jìn)行水解;另一種是先由胞外的酶對(duì)低聚果糖進(jìn)行水解,再將水解產(chǎn)物運(yùn)輸入胞內(nèi)。負(fù)責(zé)轉(zhuǎn)運(yùn)低聚果糖的轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白主要包括3種:①ABC轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng),是一組跨膜蛋白,具有ATP結(jié)合區(qū)域的單向底物轉(zhuǎn)運(yùn)泵,以主動(dòng)轉(zhuǎn)運(yùn)方式完成多種分子的跨膜轉(zhuǎn)運(yùn),該系統(tǒng)主要在嗜酸乳桿菌和彎曲乳桿菌中發(fā)現(xiàn);②PTS轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng),屬于基團(tuán)移位的一種,磷酸烯醇丙酮酸(PEP)將磷?;D(zhuǎn)移至其糖類底物同時(shí)伴有PTS糖類易位穿過細(xì)菌膜轉(zhuǎn)移至胞內(nèi),該系統(tǒng)在桿菌、乳球菌中比較常見。③透性酶系統(tǒng),屬于主動(dòng)運(yùn)輸?shù)囊环N,透性酶在胞膜外與底物高親和力牢固結(jié)合,在能量供給的條件下,逆濃度差將物質(zhì)轉(zhuǎn)運(yùn)到菌體內(nèi),該系統(tǒng)主要在雙歧桿菌中發(fā)現(xiàn)。

      負(fù)責(zé)水解低聚果糖的酶有多個(gè)(表1),包括:果糖苷酶(EC 3.2.1.26),菊粉酶(EC3.2.1.7),果聚糖酶(EC 3.2.1.65),果聚糖β-果糖苷酶(EC 3.2.1.80),2,6-β-果聚糖6-果聚糖水解酶(EC 3.2.1.64)等。盡管這些酶命名和酶分類有所差異,但是他們都是屬于糖苷水解酶32家族和68家族。這些酶一個(gè)共同點(diǎn)是結(jié)構(gòu)中均含有保守域NDPNG、FRDP 和 ECP,催化中心含有 Asp,Glu、Cys等[2]。然而,乳酸菌對(duì)糖類的代謝與其生存環(huán)境息息相關(guān),因而存在多種類型的轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng)和水解酶系,使得不同種的乳酸菌,甚至同種不同株細(xì)菌之間也存在著差異。

      圖1 乳酸菌代謝低聚果糖的基本途徑Fig.1 The basic pathways for fructooligosaccharides metabolism in lactic acid bacteria

      2 雙歧桿菌代謝低聚果糖的研究進(jìn)展

      大部分雙歧桿菌都可以高效的利用低聚果糖,因而低聚果糖做為一種最常用的雙歧因子,被廣泛的應(yīng)用于增殖雙歧桿菌。雙歧桿菌主要是通過透性酶系統(tǒng)對(duì)低聚果糖進(jìn)行運(yùn)輸,后再通過胞內(nèi)的β-呋喃果糖苷酶進(jìn)行水解[12]。

      表1 低聚果糖水解相關(guān)酶系Table 1 β-fructosidases involved in hydrolysis of fructooligosaccharides

      雙歧桿菌的果糖苷酶性質(zhì)最早是在B.adolescentis G1[13]中發(fā)現(xiàn)的,后來陸續(xù)報(bào)道了6種來自雙歧桿菌的果糖苷酶。通過比較發(fā)現(xiàn),雙歧桿菌的果糖苷酶分子質(zhì)量大小存在顯著差異,大部分報(bào)道的在59.4~74.0 kDa之間,然而對(duì) B.infantis JCM no.7007的研究發(fā)現(xiàn)[14],該菌負(fù)責(zé)水解蔗果三糖和蔗果四糖的果糖苷酶分子質(zhì)量為232 kDa,由3個(gè)75 kDa亞基組成。雙歧桿菌的果糖苷酶最適宜生長溫度一般為37℃,最適pH為5.5~6.5,活性普遍受到Cu2+,Ag+,Hg2+的顯著影響,表明含有巰基的氨基酸基團(tuán)對(duì)于果糖苷酶的活性非常重要。雙歧桿菌的果糖苷酶的一個(gè)顯著特點(diǎn)是對(duì)低聚果糖的親和力顯著強(qiáng)于蔗糖,這與非腸道細(xì)菌來源的果糖苷酶正好相反;此外這些果糖苷酶大部分均不具有轉(zhuǎn)糖基的活性,除了對(duì)B.adolescentis G1的研究發(fā)現(xiàn),當(dāng)使用GF2做為底物時(shí),該酶還具有很低的轉(zhuǎn)糖基活性[13]。

      雙歧桿菌的果糖苷酶主要作用于果聚糖中非還原末端的β(2-1)糖苷鍵,包括低聚果糖、蔗糖、菊粉、棉子糖等,然而對(duì)B.breve UCC2003的果糖苷酶研究發(fā)現(xiàn),該酶特異性地水解低聚果糖中葡萄糖和果糖之間的β(2-1)糖苷鍵而對(duì)果糖基之間的糖苷鍵沒有活性,即以葡萄糖為最終產(chǎn)物,這種特性是在雙歧桿菌中第一次被發(fā)現(xiàn)的[15]。除了對(duì)含有β(2-1)糖苷鍵的低聚糖具有水解能力外,少數(shù)雙歧桿菌的果糖苷酶還具有水解細(xì)菌果聚糖(levan)的能力,表明這些酶還可以水解β(2-6)糖苷鍵,但報(bào)道的活性都比較低[3,16]。

      雙歧桿菌果糖苷酶的三維晶體結(jié)構(gòu)于2011年被首次解析[17],研究發(fā)現(xiàn)來自B.longum KN29.1的果糖苷酶具有典型的糖苷水解酶32家族蛋白的結(jié)構(gòu)組成:一個(gè)N-端β-螺旋槳結(jié)構(gòu)域和一個(gè)C-端的β-三明治結(jié)構(gòu)域?;钚灾行奈挥讦?螺旋槳結(jié)構(gòu)域中,含有Asp-23和Glu-204分別作為親核供體和酸堿催化劑。與其他報(bào)道的糖苷水解酶32族成員相比,在該酶的結(jié)構(gòu)中發(fā)現(xiàn)一個(gè)獨(dú)有的N-端α-螺旋,推測與雙歧桿菌定殖于人體腸道中有關(guān)。雙歧桿菌果糖苷酶結(jié)構(gòu)的解析有助于我們增加對(duì)雙歧桿菌代謝低聚果糖機(jī)理的理解,同時(shí)也為我們通過基因工程手段改善果糖苷酶的活性打下了基礎(chǔ)。

      除了對(duì)果糖苷酶的研究外,在雙歧桿菌利用低聚果糖的生長中發(fā)現(xiàn),其代謝低聚果糖存在有顯著的代謝阻遏效應(yīng)。在早期的對(duì)3株雙歧桿菌B.adolescentis ATCC 15703,B.longum ATCC 15707 和B.thermophilum ATCC 25525 研 究 中[18],發(fā) 現(xiàn) 除B.longum ATCC 15707外,另外2株菌的果糖苷酶活性均被葡萄糖和果糖抑制,表明這些糖對(duì)果糖苷酶的表達(dá)存在代謝阻遏效應(yīng)。B.thermophilum ATCC 25525合成果糖苷酶需要菊粉的誘導(dǎo),表明該菌的代謝調(diào)控是通過誘導(dǎo)/抑制模式進(jìn)行的;而B.adolescentis ATCC 15703是持續(xù)合成果糖苷酶的,表明該菌的通過抑制/去抑制模式進(jìn)行調(diào)控的。對(duì)B.infantis strain ATCC 15697在混合碳源培養(yǎng)的研究中發(fā)現(xiàn)[19],葡萄糖的存在會(huì)抑制其果糖苷酶的活力,菌株只會(huì)利用葡萄糖而對(duì)蔗糖或低聚果糖均不利用。而在以果糖為碳源的培養(yǎng)基馴化至少5代后,低聚果糖會(huì)和葡萄糖同時(shí)被利用,表明果糖會(huì)誘導(dǎo)相應(yīng)的果糖苷酶。對(duì) B.breve UCC2003[15]的研究發(fā)現(xiàn),其fos操縱子在蔗糖、低聚果糖為碳源的培養(yǎng)基生長中被激活而被果糖和葡萄糖抑制。根據(jù)同源性的比較和分析,推測該操縱子受到和它臨近的調(diào)控蛋白LacIfos和葡萄糖激酶GlkA的調(diào)控,其具體的調(diào)控機(jī)理尚待研究。

      3 乳桿菌代謝低聚果糖的研究進(jìn)展

      研究發(fā)現(xiàn),并不是所有乳桿菌都能利用低聚果糖,大部分的 L.acidophilus,L.plantarum和 L.casei都能利用低聚果糖,而被廣泛研究的益生菌株LGG卻不能利用低聚果糖,此外常用于生產(chǎn)酸奶的L.delbrueckii subsp.bulgaricus也不能利用低聚果糖[20]。這糾正了曾被廣泛認(rèn)可的低聚果糖可以增殖所有的乳酸菌的誤區(qū),從而幫助我們更加科學(xué)地選擇合適的益生元和益生菌的組合以達(dá)到最大的效果。

      隨著的發(fā)展,表達(dá)譜芯片技術(shù)被廣泛應(yīng)用于研究細(xì)菌在不同環(huán)境應(yīng)激下基因表達(dá)的差異,而乳桿菌代謝低聚果糖的途徑最早是也是通過該方法研究L.acidophilus NCFM[21]提出的。研究發(fā)現(xiàn)一個(gè)大小為9 Kb的基因簇負(fù)責(zé)L.acidophilus NCFM低聚果糖的轉(zhuǎn)運(yùn)和分解。該基因簇由7個(gè)基因組成,包括一個(gè)LacI家族轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子,MsmR;4個(gè)基因組成的ABC轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng),MsmEFGK,負(fù)責(zé)低聚果糖從胞外到胞內(nèi)的運(yùn)輸;一個(gè)果糖苷酶BfrA,負(fù)責(zé)胞內(nèi)水解低聚果糖;和一個(gè)蔗糖磷酸酶GtfA。Goh[22]等人采用類似的的手段研究了L.paracasei 1195對(duì)低聚果糖代謝的途徑,比較了該菌在葡萄糖和低聚果糖分別做為唯一碳源下生長的差異。實(shí)驗(yàn)發(fā)現(xiàn)1個(gè)大小為12 Kb的操縱子,由轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)因子(fosR),4組分果糖/甘露糖特異PTS轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng)(fosABCD),1個(gè)假設(shè)蛋白(fosX)和1個(gè)β-果糖苷酶(fosE)基因組成。對(duì) L.plantarum WCFS1的研究則發(fā)現(xiàn)其代謝低聚果糖的途徑與其代謝蔗糖的途徑相類似,由5個(gè)基因組成的基因簇來參與,包括1個(gè)果糖激酶(SacK1),1個(gè)PTS轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng)(PTS),1個(gè) β-果糖苷酶(SacA)、1 個(gè)轉(zhuǎn)錄調(diào)節(jié)蛋白(SacR)及1個(gè)α-葡萄糖苷酶(Agl2)組成。這些乳桿菌利用低聚果糖的基因都是通過1個(gè)基因簇來控制的,其主要包括轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng),水解酶系及相應(yīng)調(diào)控蛋白組成。但是其作用方式卻不盡相同。對(duì)于L.plantarum WCFS1和L.acidophilus NCFM來說,它們是通過先轉(zhuǎn)運(yùn)再水解的方式進(jìn)行的,由于轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白能力的限制,使得他們對(duì)低聚合度的低聚果糖有更好的利用能力,而不能利用高聚合度的低聚果糖;對(duì)于L.paracasei 1195來說,它是通過先水解再轉(zhuǎn)運(yùn)的方式進(jìn)行的,這就決定了他們對(duì)不同聚合度的低聚果糖都可以利用。然而由于L.paracasei 1195是在胞外進(jìn)行低聚果糖水解的,使得部分水解生成的單糖也可以被周圍的其他共棲菌群所利用,對(duì)其選擇性增殖并不有利。

      低聚果糖代謝相關(guān)的基因簇在蔗糖或者低聚果糖存在條件下是共轉(zhuǎn)錄的,但是葡萄糖抑制他們的轉(zhuǎn)錄和表達(dá)。對(duì)于代謝調(diào)控的研究發(fā)現(xiàn),這些基因簇一方面受到底物誘導(dǎo)的轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子的調(diào)控,例如葡萄糖的存在會(huì)使低聚果糖相關(guān)基因簇轉(zhuǎn)錄調(diào)控因子磷酸化程度不夠,從而造成相應(yīng)的轉(zhuǎn)錄受到抑制;另一方面葡萄糖通過PTS轉(zhuǎn)運(yùn),會(huì)造成大量果糖1,6-二磷酸的產(chǎn)生,它會(huì)使HPr蛋白磷酸化,而磷酸化的HPr蛋白做為輔助阻遏物和代謝控制蛋白A(CcpA)一起與位于轉(zhuǎn)錄起點(diǎn)的代謝反應(yīng)元件(cre)結(jié)合來抑制該操縱子的轉(zhuǎn)錄[23]。

      通過基因結(jié)構(gòu)和序列比較,發(fā)現(xiàn)乳桿菌利用低聚果糖的能力并不是與生俱來的。NCFM的低聚果糖代謝基因簇與Streptococcus mutans的msm操縱子和Streptococcus pneumoniae的raf操縱子有很大的相似性。而對(duì)L.plantarum WCFS1的研究發(fā)現(xiàn),該菌的果糖苷酶和PTS轉(zhuǎn)運(yùn)系統(tǒng)與其他乳桿菌相比差異很大,但是卻與Pediococcus spp.相關(guān)基因有很高的相似性。這些結(jié)果表明這些他們在環(huán)境中可能通過水平轉(zhuǎn)移方式從共棲的微生物中獲得利用低聚果糖的能力。

      對(duì)乳桿菌的果糖苷酶報(bào)道相對(duì)較少,Muller[10]于2002年從L.pentosus B235發(fā)酵上清中分離得到胞外的果聚糖-β果糖苷酶(EC 3.2.1.80),該酶分子質(zhì)量為126 kDa,對(duì)β(2-6)果糖苷鍵活力最強(qiáng),也可以水解β(2-1)果糖苷鍵。該酶可由蔗糖、大蒜低聚糖和菊粉等誘導(dǎo),但是受到葡萄糖抑制。對(duì)乳桿菌L.paracasei 1195的研究發(fā)現(xiàn),該菌果糖苷酶N端包含信號(hào)肽,在C端包括細(xì)胞壁錨定位點(diǎn)LPQAG,表明該酶是位于細(xì)胞壁表面的胞外酶。在大腸桿菌克隆表達(dá)該酶的核心區(qū)域,發(fā)現(xiàn)該酶對(duì)細(xì)菌果聚糖中的β(2-6)果糖苷鍵活力最強(qiáng),隨后是低聚果糖、菊粉,對(duì)蔗糖的水解能力最弱,該酶的廣泛的底物特性預(yù)測與其催化中心中含有特殊的氨基酸集團(tuán)Ser-472、Gln-475、Tyr-476 有關(guān)[24]。

      4 對(duì)其他乳酸菌的研究

      關(guān)于其他類乳酸菌代謝低聚果糖的研究較少,主要集中在鏈球菌屬。在早期研究乳酸菌和雙歧桿菌的實(shí)驗(yàn)中,四株S.thermophilus均不能使添加了的溴甲酚紫的以低聚果糖為碳源的培養(yǎng)平板變色[20],而采用同樣的方法則發(fā)現(xiàn)S.thermophilus NCIM 2904能在低聚果糖為碳源的培養(yǎng)基上生長[25]。Hartemink[26]等發(fā)現(xiàn)鏈球菌屬的部分菌株 S.mutans、S.gordinii和S.mitis能利用低聚果糖,其中S.mutans和S.gordonii能降解所有的低聚果糖,而S.mitis主要水解的是Fn類型的低聚果糖。這些結(jié)果表明鏈球菌屬代謝低聚果糖也具有明顯的菌株特異性。

      5 展望

      低聚果糖作為一種典型的益生元,在調(diào)節(jié)腸道菌群方面的卓越功效已經(jīng)得到公認(rèn)。然而由于腸道菌群組成數(shù)量多且十分復(fù)雜,非益生菌群如擬桿菌等也具有利用低聚果糖的能力,因而選擇特定的具有選擇性增殖益生菌能力益生元就十分重要。同時(shí)不同乳酸菌代謝低聚果糖都有其菌種特異性,因而需要探索不同乳酸菌利用低聚果糖的途徑,選擇最合適的乳酸菌/低聚果糖組合以達(dá)到更大的益生效應(yīng)。此外,現(xiàn)有研究發(fā)現(xiàn)乳酸菌代謝低聚果糖存在著多種調(diào)控機(jī)制,如何合理利用調(diào)控機(jī)制促進(jìn)低聚果糖更好地被乳酸菌利用也是未來研究的重點(diǎn)。隨著新技術(shù)手段的發(fā)展,特別是基因組學(xué)、轉(zhuǎn)錄組學(xué)和蛋白組學(xué)的應(yīng)用,將為研究益生乳酸菌與益生元的相互作用提供更好的平臺(tái),促進(jìn)益生菌和益生元在腸道內(nèi)發(fā)揮更大的作用,為人類造福。

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