紅火蟻與扶桑綿粉蚧互惠關(guān)系對松粉蚧抑虱跳小蜂和美棘薊馬的影響

程壽杰，曾 玲，許益鐫

(華南農(nóng)業(yè)大學(xué)紅火蟻研究中心，廣州 510642)

螞蟻與半翅目排蜜昆蟲之間的互作對其它物種有重要的影響，也是昆蟲生態(tài)學(xué)的研究熱點之一(Stadler and Dixon，2005)。螞蟻照看半翅目排蜜昆蟲，不僅可以減少天敵對排蜜昆蟲的捕食和寄生，而且通過及時移除其排泄的蜜露，減少了真菌等微生物的侵染，在此過程中，螞蟻獲得了蜜露，蜜露成為螞蟻重要的穩(wěn)定的食物資源(Banks and Macaulay，1967;Stadler and Dixon，1998;Yao et al.，2000)。紅火蟻能入侵多種生態(tài)系統(tǒng)(Vinson，1997;Holway et al.，2002)，與蚜蟲、介殼蟲等能分泌蜜露的昆蟲具有互惠關(guān)系。扶粉綿粉蚧分泌的蜜露對紅火蟻有著強烈的吸引作用，紅火蟻可與其建立條件性互惠關(guān)系(Zhou et al.，2012)。正是由于蜜露的吸引，大量的紅火蟻爬到植株上覓食，對產(chǎn)蜜昆蟲起到很好的保護作用(Kaplan and Eubanks，2005)。諸多研究表明螞蟻通過減少天敵對半翅目昆蟲的捕食和寄生來提高排蜜昆蟲種群的存活率以及生殖能力。這表現(xiàn)在紅火蟻對扶桑綿粉蚧的照看作用，使得扶桑綿粉蚧免受自然界中其天敵的捕食或寄生(Renault et al.，2005;Styrsky and Eubanks，2007;Huang et al.，2011a;Zhou et al.，2013)。

室內(nèi)研究發(fā)現(xiàn)被扶桑綿粉蚧為害的扶桑上存在主要寄生粉蚧二齡若蟲的松粉蚧抑虱跳小蜂Acerophagus coccois Smith(李盼和許再福，2012)和取食植物葉片汁液的競爭性昆蟲美棘薊馬Echinothrips americanus Morgan。為進一步評價互惠關(guān)系的生態(tài)效應(yīng)，本研究通過室內(nèi)實驗評價紅火蟻與扶桑綿粉蚧的互惠關(guān)系對粉蚧寄生性天敵松粉蚧抑虱跳小蜂和競爭性昆蟲美棘薊馬的影響。研究結(jié)果對了解紅火蟻和扶桑綿粉蚧這兩種入侵生物協(xié)同關(guān)系、進一步認(rèn)識紅火蟻對本地生物樣性的影響具有重要意義，并為評價其入侵的生態(tài)后果提供科學(xué)依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 材料與供試?yán)ハx

試驗所用紅火蟻采自華南農(nóng)業(yè)大學(xué)寧西教學(xué)基地，扶桑綿粉蚧采自廣州市內(nèi)綠化帶扶桑葉片。紅火蟻人工蟻巢置于大塑料盒(40 cm×28 cm×10 cm)中。人工蟻巢采用25 cm×17 cm×8 cm 的塑料盒，放置有1頭蟻后和1 g 工蟻(1000頭左右)，盒內(nèi)有裝水試管和10%蜂蜜水試管，內(nèi)壁涂抹氟隆防止紅火蟻逃跑。扶桑綿粉蚧用盆栽扶桑苗大量繁殖，扶桑苗購于華南農(nóng)業(yè)大學(xué)校內(nèi)園藝場，在室內(nèi)盆栽種植。

松粉蚧抑虱跳小蜂采自華南農(nóng)業(yè)大學(xué)校園內(nèi)扶桑上的被寄生的扶桑綿粉蚧，在實驗室內(nèi)用盆栽扶桑上以扶桑綿粉蚧為寄主自然繁殖。美棘薊馬采自采自華南農(nóng)業(yè)大學(xué)校園內(nèi)扶桑葉片上，在實驗室內(nèi)用盆栽扶桑苗寄主自然繁殖。以上供試?yán)ハx均在溫度為25±2℃、濕度為60～70%的實驗室條件下飼養(yǎng)。

1.2 試驗方法

1.2.1 紅火蟻照看和處理天數(shù)對寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂數(shù)量和扶桑綿粉蚧被寄生的影響

取10株高度大小，長勢一致的盆栽扶桑苗，均分成2 組。每株扶桑分別接上扶桑綿粉蚧成蟲50頭，二齡若蟲100頭和一齡若蟲150頭，用100目籠子罩上，保持在溫度為25±2℃、濕度為60%～70%，光照周期為(L∶D=12 h∶12 h)下讓粉蚧自然繁殖，30 d 后開始試驗。

將其中一組每株扶桑分別用膠管連接人工蟻巢，讓紅火蟻進行照看。同時另外一組設(shè)為對照，不連接人工蟻巢。將兩組扶桑擺放在長桌上，位置一致，并保持各組光照一致。同時，取下各株扶桑上的籠子，將長勢良好，帶有足量松粉蚧抑虱跳小蜂(隨機觀察5葉片，寄生蜂數(shù)量大于5頭/葉)的盆栽扶桑苗，放在兩組中間的位置。30 d 后開始統(tǒng)計觀察寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂數(shù)量和扶桑綿粉蚧被寄生率。每株扶桑隨機選擇3個葉片，共統(tǒng)計100頭。用小毛筆輕輕刷動若蟲，活動的則為未寄生的若蟲，變色發(fā)黃且靜止不動的僵蚧則為被寄生的若蟲。10 天統(tǒng)計1次，統(tǒng)計5次。

1.2.2 紅火蟻照看和處理天數(shù)對寄主上美棘薊馬數(shù)量和蟲態(tài)的影響

方法同1.2.1，選取長勢良好，美棘薊馬數(shù)量達(dá)到10頭/葉(隨機觀察5葉)的盆栽扶桑苗放在兩組中間的位置。由于薊馬個體較小，取食量少，單片扶桑葉就可以供足夠數(shù)量薊馬生存，短期內(nèi)薊馬密度不足以使之自然擴散。30 d 后開始統(tǒng)計觀察各組寄主上美棘薊馬的蟲態(tài)和數(shù)量，10天1次，統(tǒng)計5次，每株隨機統(tǒng)計3個葉片。

1.2.3 有無紅火蟻存在情況下扶桑寄主上粉蚧和美棘薊馬的數(shù)量關(guān)系

方法同1.2.1，最后將帶有美棘薊馬的盆栽扶桑苗放在兩組中間的位置。30 d 后分別統(tǒng)計無紅火蟻照看和有紅火蟻照看的扶桑寄主上活的粉蚧數(shù)目和美棘薊馬的數(shù)量，10 天1次，統(tǒng)計5次，每株隨機統(tǒng)計3個葉片。

1.3 數(shù)據(jù)分析

所得數(shù)據(jù)均采用統(tǒng)計軟件SPSS14.0 進行差異性分析，對不同處理間的差異采用交叉分組的兩因素有重復(fù)觀察值的方差分析，用S-N-K 法進行多重比較。對粉蚧和薊馬數(shù)目的關(guān)系采用一元線性回歸分析，分析二者間的線性關(guān)系。

2 結(jié)果與分析

2.1 紅火蟻照看和處理天數(shù)對寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂數(shù)量的影響

結(jié)果表明，紅火蟻照看與否對扶桑寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂數(shù)量有顯著影響(F=69.424，df=1，P＜0.001);而試驗處理天數(shù)對扶桑寄主上寄生蜂松粉蚧抑虱跳小蜂數(shù)量無顯著影響(F=0.525，df=4，P=0.718);試驗處理天數(shù)和紅火蟻是否照看之間存在交互作用(F=3.322，df=4，P=0.019;圖1)。

圖1 有無紅火蟻照看和不同處理天數(shù)下寄主上松粉蚧抑虱跳小蜂的數(shù)量Fig.1 Number of Acerophagus coccois on host plants with or without fire ants attending under different days

2.2 紅火蟻照看處理和處理天數(shù)對寄主上扶桑綿粉蚧被寄生數(shù)的影響

結(jié)果表明，紅火蟻的照看(F=85.516，df=1，P＜0.001)對扶桑寄主上粉蚧被寄生的數(shù)量有極顯著影響;而試驗處理天數(shù)(F=0.220，df=4，P=0.926)對扶桑寄主上粉蚧被寄生蜂寄生的數(shù)量無顯著影響;試驗處理天數(shù)和紅火蟻是否照看之間無交互作用(F=1.432，df=4，P=0.241;圖2)。

圖2 有無紅火蟻照看和不同天數(shù)情況下寄主上每百頭粉蚧被寄生的數(shù)量Fig.2 Number of Phenacoccus solenopsis parasitized on host plants with or without fire ants attending under different days

2.3 紅火蟻照看和處理天數(shù)對寄主上美棘薊馬各蟲態(tài)數(shù)量的影響

結(jié)果表明，紅火蟻的照看對扶桑寄主上美棘薊馬的成蟲(F=36.00，df=1，P＜0.001)、蛹和幼蟲(F=19.149，df=1，P＜0.001)的數(shù)量有極顯著影響;試驗處理天數(shù)對扶桑寄主上美棘薊馬的成蟲(F=11.438，df=4，P＜0.001)數(shù)量有顯著影響，但是對薊馬的蛹和幼蟲(F=2.372，df=4，P=0.068)無顯著影響;然而試驗處理天數(shù)和紅火蟻照看與否不存在交互作用(成蟲:F=0.846，df=4，P=0.505;蛹和幼蟲:F=0.266，df=4，P=0.898;圖3)。

圖3 紅火蟻照看和對照情況下寄主葉片上美棘薊馬成蟲和幼蟲(蛹)的數(shù)量Fig.3 Number of Echinothrips americanus adult and larvae(pupae)on host plants with fire ants attending and control groups

2.4 美棘薊馬與粉蚧的數(shù)量關(guān)系

結(jié)果表明，無紅火蟻存在的情況下，扶桑寄主上美棘薊馬和粉蚧的數(shù)量并無相關(guān)線性關(guān)系(圖4)。在有紅火蟻存在的情況下，扶桑寄主上美棘薊馬和粉蚧的數(shù)量(F1，3=60.916，P=0.004)呈顯著相關(guān)線性關(guān)系(圖5)。

圖4 無紅火蟻情況下寄主上粉蚧和薊馬的數(shù)量關(guān)系(頭/葉)Fig.4 The relationship between the number of Phenacoccus solenopsis and Echinothrips americanus on host plants without fire ants attending

圖5 紅火蟻照看情況下寄主上粉蚧和薊馬的數(shù)量關(guān)系Fig.5 The relationship between the number of Phenacoccus solenopsis and Echinothrips americanus on host plants with fire ants attending

3 結(jié)論與討論

紅火蟻對產(chǎn)蜜昆蟲的照看和保護主要是通過其對產(chǎn)蜜昆蟲的捕食性和寄生性天敵的攻擊發(fā)揮作用。有研究發(fā)現(xiàn)攻擊性螞蟻的存在會使得一些瓢蟲(七星)成蟲選擇性的出現(xiàn)在無攻擊性螞蟻存在的在寄主上覓食(Takizawa and Yasuda，2006)，紅火蟻對扶桑綿粉蚧的照看，同樣使得使粉蚧免受自然界中其捕食性天敵(龜紋瓢蟲、六斑月瓢蟲等)的捕食(Styrsky and Eubanks，2007;Huang et al.，2011b)。紅火蟻照看顯著降低了扶桑綿粉蚧被班氏跳小蜂的寄生率，提高了扶桑綿粉蚧的存活率(Renault et al.，2005)。紅火蟻還會捕食產(chǎn)蜜昆蟲寄生蜂的蛹，減少寄生蜂的種群數(shù)量。有研究表明紅火蟻在地面的捕食使得柑橘園中在土壤里化蛹的蚜蟲Toxoptera citricida 寄生蜂Lipolexis scutellaris 成蟲數(shù)量減少了6.5倍(Hill and Hoy，2003)。當(dāng)寄生蜂遇到紅火蟻時會首先選擇逃避來保護自身安全，蚜蟲的重寄生蜂Aphid hyperparasitoids 與螞蟻有身體接觸后，會立即跳躍離開以降低其被捕殺的危險(Hübner and V?lkl，1996)。紅火蟻還可以通過對產(chǎn)蜜昆蟲的寄生蜂幼蟲及蛹的捕食來降低寄生蜂對產(chǎn)蜜昆蟲的生物防治 效 果(Sturm et al.，1990;Vinson and Scarborough，1991;Persad and Hoy，2004)。本研究發(fā)現(xiàn)有紅火蟻活動的地方，松粉蚧抑虱跳小蜂的數(shù)量較少，而且松粉蚧抑虱跳小蜂遇到紅火蟻會迅速逃離，可見紅火蟻對其有著巨大的威懾作用，保護了粉蚧免受寄生蜂的寄生。試驗說明紅火蟻與扶桑綿粉蚧的互惠關(guān)系顯著影響了寄主植物上粉蚧寄生蜂松粉蚧抑虱跳小蜂的數(shù)量和活動范圍，降低了粉蚧被寄生率，提高了粉蚧種群的存活率。本研究發(fā)現(xiàn)紅火蟻與扶桑綿粉蚧互惠關(guān)系對粉蚧競爭性昆蟲美棘薊馬的競爭抑制作用，美棘薊馬通過刺吸扶桑的葉片來獲取汁液，在寄主植物上與粉蚧形成種間競爭關(guān)系。雖然紅火蟻不捕食美棘薊馬，但是美棘薊馬在寄主上一旦和紅火蟻相遇，就會迅速爬離原來位置，躲藏到足夠安全的地方。研究結(jié)果表明紅火蟻的存在同樣影響了美棘薊馬的活動。紅火蟻的照看使得美棘薊馬選擇性分布在沒有紅火蟻存在的葉片和寄主上，抑制了寄主植物上其和粉蚧種群的競爭作用，間接提高了粉蚧對扶桑寄主的資源占有率，有利于粉蚧種群的繁殖和擴增。

紅火蟻與產(chǎn)蜜昆蟲的互惠關(guān)系不僅僅是通過紅火蟻對產(chǎn)蜜昆蟲捕食性天敵的捕食致死來實現(xiàn)的，也是通過紅火蟻對產(chǎn)蜜昆蟲寄生性天敵的威懾、驅(qū)趕和對產(chǎn)蜜昆蟲競爭性昆蟲的競爭抑制作用來實現(xiàn)的，螞蟻和產(chǎn)蜜昆蟲的互惠關(guān)系涉及多個物種和相互之間復(fù)雜的生態(tài)關(guān)系，需要更加系統(tǒng)和復(fù)雜的研究。

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