線蟲誘導(dǎo)番茄抗性對煙粉虱發(fā)育及存活的影響

何 瞻，李紹建，卓 侃，任順祥，邱寶利*

(1.華南農(nóng)業(yè)大學資源環(huán)境學院昆蟲學系，廣州 510640;2.華南農(nóng)業(yè)大學資源環(huán)境學院植物病理學系，廣州 510640)

自然界中，經(jīng)過長期的進化選擇，絕大多數(shù)植物都建立了一套比較完善的防御系統(tǒng)。在遭受機械創(chuàng)傷、昆蟲取食或者線蟲、細菌等病原微生物為害后的數(shù)分鐘至幾小時內(nèi)，植物可以激活自身防御系統(tǒng)而對外源傷害做出防御反應(yīng) (Leon et al.，2001;孫清鵬等，2003)。植物的防御體系可分為直接防御和間接防御。直接防御包括葉片表面的毛刺，一些粘腺分泌的粘性物質(zhì)等，可在一定程度上降低害蟲在葉片上的移動速率及活動范圍;更重要的是植物可以產(chǎn)生一些次生代謝物質(zhì)(如單寧、酚酸、生物堿等)及蛋白酶抑制劑，從而影響害蟲的消化和吸收能力，降低害蟲生長速率，減小其體重及繁殖量，增加其死亡率等(Dicke and van Loon，2000;van Dam et al.，2000;王燕等，2001)。植物的間接防御則是產(chǎn)生揮發(fā)性信息化合物，吸引害蟲的寄生性或捕食性天敵，提高天敵搜尋效率，并在不同植株之間形成化學通訊等 (Vet and Dicke，1992;Vet，1999)。自20世紀80年代以來，植物—害蟲—天敵之間的三級營養(yǎng)關(guān)系一直為國內(nèi)外學者研究的熱點。

近幾年來隨著對三級營養(yǎng)關(guān)系研究的深入，越來越多的學者意識到，植株根系系統(tǒng)及其內(nèi)部的生物 (如昆蟲、線蟲、細菌、真菌等)是整個植物—有害生物—天敵多級營養(yǎng)關(guān)系鏈中不可分割的重要部分;盡管空間分隔，地下生物與地上生物之間可以通過改變植物理化性狀而相互影響(van der Putten et al.，2001;Bardgett and Wardle，2003)。例如，當植物根部被害蟲取食為害時，傷害信號不僅會激活植株受傷部位的防衛(wèi)基因而產(chǎn)生有防御作用的次生化合物，同樣會通過長距離信號傳導(dǎo)激活植株地上部分 (葉)的防衛(wèi)系統(tǒng)，產(chǎn)生同樣具有防御作用的次生物質(zhì)，從而對植株葉部的害蟲也產(chǎn)生消極影響;反之，植物因葉部害蟲取食而激活的根系防御系統(tǒng)，也會產(chǎn)生相應(yīng)化學防御物質(zhì)，從而對植物根系的有害生物產(chǎn)生影響。同時，這種影響不僅存在于植物—害蟲之間，也會通過影響害蟲的營養(yǎng)性狀而間接影響害蟲的天敵，構(gòu)成了害蟲取食—激活植株各部位防御系統(tǒng)—誘導(dǎo)產(chǎn)生防御物質(zhì)—影響異位空間害蟲—影響異位空間害蟲天敵的多級營養(yǎng)關(guān)系鏈 (van Dam et al.，2003;Bezemer and van Dam，2005)。

在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中，番茄、黃瓜等蔬菜作物可以同時受到煙粉虱及根結(jié)線蟲的危害，但關(guān)于植物介導(dǎo)的煙粉虱及根結(jié)線蟲之間的互作關(guān)系卻鮮有研究。煙粉虱Bemisia tabaci是屬于同翅目粉虱科的多食性昆蟲，為害的寄主植物超過600種(Oliveira et al.，2001;Gelman et al.，2005)。除直接刺吸植物汁液、分泌蜜露引發(fā)霉污病外，更主要的是可傳播110多種植物病毒并引發(fā)多種植物病毒病 (Brown and Czosnek，2002;Jones，2003)。近年來，由于煙粉虱的為害，北京地區(qū)的西葫蘆、黃瓜、番茄等作物減產(chǎn)達70% ～80% (胡敦孝，2000);廣東省個別蔬菜生產(chǎn)基地近乎絕產(chǎn) (王振中等，1999)。南方根結(jié)線蟲Meloidogyne incognita，屬植物寄生線蟲，是為害農(nóng)作物的重要病原生物之一，主要為害蔬菜、糧食作物、經(jīng)濟作物、果樹、觀賞植物等。為害時，在植物的須根或側(cè)根上產(chǎn)生肥腫，形成畸形瘤狀根結(jié)，導(dǎo)致植株發(fā)育不良;重病株生長矮小、結(jié)實少、干旱時容易萎蔫或提早枯死。近年來，隨著我國保護地蔬菜生產(chǎn)面積不斷增加，南方根結(jié)線蟲危害日趨嚴重，通常造成10～20%的減產(chǎn)，嚴重時達到70%以上，甚至絕收 (彭德良，1998;雷敬超等，2007)。

煙粉虱與南方根結(jié)線蟲都是蔬菜生產(chǎn)中的重要有害生物，由于前者具有較強的抗藥性、后者在地下為害植物根部，化學防治很難取得令人滿意的防控效果，因此亟待研發(fā)新型高效的防控策略與技術(shù)。本研究以番茄作為煙粉虱與南方根結(jié)線蟲的共同寄主，研究南方根結(jié)線蟲為害誘導(dǎo)的番茄抗性對葉片害蟲煙粉虱生長發(fā)育及存活的影響，評價植物介導(dǎo)的南方根結(jié)線蟲與煙粉虱之間的互作關(guān)系，一方面可以為研究煙粉虱及南方根結(jié)線蟲的新型防控技術(shù)提供參考，同時也可以推進“地下—地上有害生物之間的多級營養(yǎng)關(guān)系”研究，豐富現(xiàn)有的植物—害蟲—天敵多級級營養(yǎng)關(guān)系理論。

1 材料與方法

1.1 實驗材料

1.1.1 供試植物

番茄Lycospersicum esculentum Mill.，品種為粵蔬新星101，2011年10月購自廣東省農(nóng)科院蔬菜研究所。

1.1.2 供試蟲源

南方根結(jié)線蟲Meloidogyne incognita，由華南農(nóng)業(yè)大學資源環(huán)境學院植物病原線蟲研究室提供。

煙粉虱Bemisia tabaci，采自于華南農(nóng)業(yè)大學資源環(huán)境學院昆蟲學系網(wǎng)室，經(jīng)PCR擴增、分析其細胞色素線粒體 (mt COI)序列，確認為B生物型種群。

1.2 試驗方法

1.2.1 番茄苗培育

實驗室盆栽育苗。泥土經(jīng)高溫高壓消毒滅菌，番茄種子用1%KMnO4溶液清洗消毒15 min后置于育秧盤育苗，待苗長至約5 cm高時移栽至1.3 L缽內(nèi)，網(wǎng)室內(nèi)隔離栽培，待苗長至3～4片真葉時，供實驗使用。

1.2.2 南方根結(jié)線蟲培育與接種

在實驗室內(nèi)取有大量成熟根結(jié)的番茄根，先后用清水和蒸餾水清洗干凈，剪碎置于盛有適量蒸餾水的培養(yǎng)皿中，在顯微鏡下挑出卵囊轉(zhuǎn)移到鋪有三層紙巾的濾網(wǎng)中，置于培養(yǎng)皿中，加適量蒸餾水。待3～5 d后二齡幼蟲孵出，接種到番茄根部。約45 d后，以同樣方法獲得成熟卵囊，孵育出足夠二齡幼蟲，供試驗使用。

待番茄苗長出3～4片真葉時，選取長勢好，生長狀況均勻的健康苗接種二齡的南方根結(jié)線蟲。將南方根結(jié)線蟲溶液分別稀釋為 200頭/株，500頭/株，1000頭/株，對照為 ddH2O。接種時，在番茄苗根部周圍泥土鉆4個約3～4 cm深小洞，將南方根結(jié)線蟲溶液用移液器取相應(yīng)體積含南方根結(jié)線蟲水液注入小洞，對照取相同體積清水注入小洞，用泥土填蓋好。每種南方根結(jié)線蟲濃度及清水對照接種4株番茄，試驗重復(fù)3次。

1.2.3 煙粉虱接種及后代發(fā)育歷期、存活率調(diào)查

分別在番茄接種南方根結(jié)線蟲后第3 d、7 d和11 d后接種煙粉虱。在網(wǎng)室內(nèi)采集剛剛羽化2～3 d的煙粉虱成蟲，利用葉片籠 (高2.0 cm，直徑3.0 cm)接入到已有南方根結(jié)線蟲危害及清水對照的番茄苗植株上。接種時，每株番茄苗選取生長平展、生理狀態(tài)良好的兩個葉片，每個葉片接種20頭煙粉虱成蟲，煙粉虱產(chǎn)卵24 h后將煙粉虱成蟲趕走。每種南方線蟲濃度及清水對照接種4株番茄，試驗重復(fù)3次。

待煙粉虱成蟲趕走后，每片葉片標定40粒蟲卵，之后檢查煙粉虱的發(fā)育及存活情況，記錄煙粉虱的存活率、發(fā)育歷期等數(shù)據(jù)。

1.2.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析

數(shù)據(jù)分析時，首先對每個重復(fù)內(nèi)的試驗數(shù)據(jù)進行平均，然后利用SAS9.0軟件對南方根結(jié)線蟲為害后的番茄寄主上煙粉虱后代卵－成蟲的發(fā)育歷期、存活率等數(shù)據(jù)進行最小顯著極差法(Duncan)多重比較。

2 結(jié)果與分析

2.1 南方根結(jié)線蟲誘導(dǎo)番茄抗性對煙粉虱后代發(fā)育的影響

南方根結(jié)線蟲為害3 d后誘導(dǎo)的番茄抗性對煙粉虱卵及若蟲發(fā)育的影響見圖1。在200、500和1000頭/株濃度南方根結(jié)線蟲為害的番茄植株上，煙粉虱卵至成蟲的發(fā)育歷期分別為20.3 d、20.8 d和23.2 d，而無南方根結(jié)線蟲為害的番茄上，煙粉虱卵至成蟲的發(fā)育歷期為18.4 d。在南方根結(jié)線蟲為害的番茄上，煙粉虱發(fā)育歷期延長，且差異達到顯著水平 (F3，8=75.99，P＜0.0001)。

接種南方根結(jié)線蟲7 d、11 d誘導(dǎo)的番茄抗性對煙粉虱后代發(fā)育的影響見圖2與圖3。在200、500和1000頭/株濃度南方根結(jié)線蟲為害7 d后的番茄上，煙粉虱卵－成蟲卵至成蟲發(fā)育歷期的延長更加顯著，分別比對照處理的番茄植株上(18.4 d)增加了2.1 d、2.9 d和5.3 d。同樣，在南方根結(jié)線蟲為害誘導(dǎo)11 d的番茄上，煙粉虱卵至成蟲的發(fā)育歷期分別為 19.9 d、20.1 d和20.1 d，盡管與對照植物上煙粉虱的發(fā)育歷期有所延長，但該處理組中，對照與南方根結(jié)線蟲處理的植株上煙粉虱后代發(fā)育歷期的差異并不顯著(F3，8=3.18，P=0.063)。

圖1 接種南方根結(jié)線蟲后第3天接種煙粉虱，各處理組番茄上煙粉虱的發(fā)育歷期Fig.1 The developmental time of Bemisia tabaci on the tomatoplantsthatinfested with nematode Meloidogyne incognita 3 days earlier.

圖2 接種南方根結(jié)線蟲后第7天接種煙粉虱，各處理組番茄上煙粉虱的發(fā)育歷期Fig.2 The developmental time of Bemisia tabaci on the tomato plants thatinfested with nematode Meloidogyne incognita 7 days earlier.

2.2 線蟲誘導(dǎo)番茄抗性對煙粉虱后代存活的影響

圖3 接種南方根結(jié)線蟲后第11天接種煙粉虱，各處理組番茄上煙粉虱的發(fā)育歷期Fig.3 The developmental time of Bemisia tabaci on the tomato plants thatinfested with nematode Meloidogyne incognita 11 days earlier.

圖4 接種南方根結(jié)線蟲后第3天接種煙粉虱，各處理組番茄上煙粉虱的存活率Fig.4 The survivorship of Bemisia tabaci on the tomato plants that infested with nematode Meloidogyne incognita 3 days earlier.

實驗結(jié)果表明，南方根結(jié)線蟲為害番茄誘導(dǎo)產(chǎn)生的植物抗性，對煙粉虱后代的存活率也有著較大的影響。在200、500和1000頭/株濃度南方線蟲為害3 d的番茄上，煙粉虱卵至成蟲的世代存活率分別為75.63%、72.65%和68.92%(圖4)，遠低于對照番茄植株上煙粉虱的存活率(83.78%);在南方根結(jié)線蟲為害7 d的番茄上，煙粉虱卵至成蟲的世代存活率下降更為明顯，分別為72.97%、70.67%和63.13%(圖5);說明在南方根結(jié)線蟲為害番茄3～7 d的時間內(nèi)，其誘導(dǎo)番茄產(chǎn)生的次生防御物質(zhì)可以顯著降低同一植株上為害的煙粉虱后代的存活率 (圖4 F3，8=10.59，P =0.011; 圖 5 F3，8=16.89， P ＜0.0001)。

與為害3 d和7 d的番茄植株相比，三種濃度南方根結(jié)根結(jié)線蟲為害11 d的番茄上煙粉虱后代的存活率略有上升，分別是76.12%、72.85%和71.96%，但與對照植株上相比，500和1000頭線蟲/株處理的番茄上，煙粉虱的存活率仍顯著低于對照組的存活率 (72.83%、71.96%vs 83.78%;圖 6，F(xiàn)3，8=6.9，P=0.047)。

圖5 接種南方根結(jié)線蟲后第7天接種煙粉虱，各處理組番茄上煙粉虱的存活率Fig.5 The survivorship of Bemisia tabaci on the tomato plants that infested with nematode Meloidogyne incognita 7 days earlier.

3 結(jié)論與討論

圖6 接種南方根結(jié)線蟲后第11天接種煙粉虱，各處理組番茄上煙粉虱的存活率Fig.6 The survivorship of Bemisia tabaci on the tomato plants that infested with nematode Meloidogyne incognita 11 days earlier.

自然界中，在遭受機械創(chuàng)傷或昆蟲取食為害后的短時間內(nèi)，植物可以激活自身防御系統(tǒng)而對外源傷害作出防御反應(yīng) (Leon et al.，2001;孫清鵬等，2003)，一般表現(xiàn)為昆蟲生長發(fā)育減緩，存活率降低等 (Qiu et al.，2009)。在當前研究中，受到南方根結(jié)線蟲為害的番茄上，煙粉虱的發(fā)育歷期有不同程度的延長，存活率也有較大的下降，說明南方根結(jié)線蟲為害番茄后激發(fā)了番茄自身的防御系統(tǒng)，產(chǎn)生的次生防御物質(zhì)對植株葉片上煙粉虱的生產(chǎn)和存活造成了負面影響。很多研究證實，植物在受到根結(jié)線蟲侵染為害后，自身的防御系統(tǒng)激活，植物體內(nèi) POD，SOD，PAL，PPO，CAT，TAL等酶的含量和活性往往會發(fā)生改變，GA，IAA，ZR，ABA，JA等內(nèi)源激素的含量也會發(fā)生變化，這些變化會間接影響取食同一植株的害蟲的生物學特性，如已有研究證明，植物體內(nèi)20E含量和活性的增加，更會影響害蟲的蛻皮、發(fā)育及存活 (Schmelz et al.，1998;Schmelz et al.，1999;Bakrim et al.，2008)。用外源茉莉酸誘導(dǎo)番茄根部模擬根結(jié)線蟲侵染，對煙粉虱的生長發(fā)育、存活率及繁殖也都產(chǎn)生了負面影響 (李紹建等，2011)，再次說明了植物地上與地下部分之間是一個有機的整體，植物某個部位受到傷害后激發(fā)其防御系統(tǒng)，產(chǎn)生的防御物質(zhì)可以對其它部位的有害生物產(chǎn)生不良影響。不同植物甚至是同一植物不同品種受到外界攻擊時，其產(chǎn)生的次生防御有可能存在一定的差異，根結(jié)線蟲為害后，番茄植株體內(nèi)的防御物質(zhì)的具體成份及其含量變化如何，需要再接下來的工作中繼續(xù)研究。

接種不同濃度南方根結(jié)線蟲后，番茄植株上煙粉虱的發(fā)育歷期都有所延長、存活率均有下降，但第3天和第7天的處理的差異明顯高于第11天，推測是植物的誘導(dǎo)抗性在4～7 d達到高峰，此后次生防御物質(zhì)逐漸減少 (van Dam et al.，2004;van Dam and Oomen，2008)。國內(nèi)的一些研究也發(fā)現(xiàn)，植物體內(nèi)一些酶類和激素在被根結(jié)線蟲侵染后的前期和后期的變化都有一定的差異 (郭衍銀等，2004;郭衍銀等，2005;金國良等，2009;劉慶安，2010;李媛媛等，2011)。在本試驗中，由于植株死亡及南方根結(jié)線蟲難以一次性大量供應(yīng)，試驗重復(fù)較少，但每個處理及對照重復(fù)三次，每株2個葉片，每個葉片40頭蟲，試驗結(jié)果依然有較高可信度;且實驗結(jié)果與前人所做相關(guān)研究推論相符合，所以本研究的成果在一定程度上推動了地下害蟲與地上害蟲之間的互作關(guān)系研究。

目前，在根結(jié)線蟲與有害生物之間的互作關(guān)系方面，研究較多的是根結(jié)線蟲為害與其它病害之間的關(guān)系，這種關(guān)系一般為協(xié)同或促進的關(guān)系(喻盛甫等，1999)。如Powell et al.(1971)報道，一般情況下不能侵染的彎孢霉 Curvularia、灰霉Botrytis、青霉Penicillium、木霉Trichoderma和曲霉Aspergillus在南方根結(jié)線蟲存在下能引起對煙草根部的侵染產(chǎn)生嚴重的根腐;根結(jié)線蟲還能與小麥黑穗病、多種植物青枯病、枯萎病等復(fù)合侵染(Lucas et al.，1955;Johnson et al.，1969;喻盛甫等，1999;孫翠平等，2007)。在本研究中，南方根結(jié)線蟲的危害可以在一定程度上限制煙粉虱的發(fā)育與存活，兩種有害生物之間為拮抗關(guān)系。進一步了解了根結(jié)線蟲侵染 (病害)與煙粉虱 (蟲害)的關(guān)系，將會為人們深入研究和了解病害和蟲害之間的互作機制，開展有害生物的可持續(xù)治理提供支持和參考。研究這種全新的、多空間的多級營養(yǎng)關(guān)系，也將可以從系統(tǒng)學、進化學、生態(tài)學、行為學等多個領(lǐng)域認識和了解不同物種間的協(xié)同進化，對于理解自然界中眾多物種的存在、重要物種的控害保益等方面有著重要的理論意義與科學價值。

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