動物行為研究新進(jìn)展（三）：動物行為的神經(jīng)生物學(xué)基礎(chǔ)

尚玉昌

教授，北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，北京 100871

近年來動物行為學(xué)家從神經(jīng)生物學(xué)的角度研究了普通田鼠的空間學(xué)習(xí)能力和定向能力，發(fā)現(xiàn)雄性田鼠的巢域比雌鼠大，因而比雌鼠有更強的空間定向和導(dǎo)航能力，而且發(fā)現(xiàn)多配偶制田鼠雄性個體的腦海馬比雌性個體大，而單配偶制田鼠兩性個體的腦海馬大小沒有差異。此外，大腦的顱內(nèi)皮質(zhì)和前額皮質(zhì)對田鼠的空間學(xué)習(xí)過程也起著重要作用。

睡眠是動物行為的一種表現(xiàn)，綠頭鴨在睡眠時是睜一只眼閉一只眼，實際上是半個腦在睡眠，半個腦保持清醒狀態(tài)。這種單半球的睡眠方式能使動物在睡眠中對捕食者作出快速反應(yīng)。對于一些海洋哺乳動物來說，這種睡眠方式則能使動物在睡眠時游到水面進(jìn)行呼吸換氣。動物行為學(xué)家已經(jīng)能夠利用腦電圖和測腦溫技術(shù)對動物在睡眠期間的腦動態(tài)進(jìn)行分析，這不僅對動物行為本身的研究開辟了新的前景，而且也揭示了前所未知的大腦活動。

由于內(nèi)分泌系統(tǒng)與動物的化學(xué)通訊有密切關(guān)系，所以它對動物行為近期的因果分析發(fā)揮著重要作用。但內(nèi)分泌系統(tǒng)在化學(xué)通訊方面又具有很大的局限性，特別是它作出反應(yīng)的速度太慢，通常是以分鐘或小時計。另一個通訊途徑是神經(jīng)系統(tǒng)。神經(jīng)通訊屬于電脈沖系統(tǒng)，它的反應(yīng)速度則要快得多。

動物都具有被稱為神經(jīng)元的神經(jīng)細(xì)胞，不管這些神經(jīng)細(xì)胞傳遞的是什么信息，它們都有著一些共同的特點，即每一個神經(jīng)元都有一個細(xì)胞體、一個細(xì)胞核、一個或多個神經(jīng)纖維。能夠把電信息（electrical information）從一個神經(jīng)細(xì)胞傳遞到另一個神經(jīng)細(xì)胞的纖維就叫軸突（axon）。軸突的長短可小至不足1 mm到大至1 m以上。軸突的直徑有所不同，這一點很重要，因為神經(jīng)脈沖的速度直接影響著動物行為的反應(yīng)速度。一般說來，軸突的直徑越大，神經(jīng)脈沖沿著它傳遞的速度也就越快。

每一個神經(jīng)元都只有一個軸突，軸突的基部叫軸丘（axon hillock），而軸突的端部有很多分枝，當(dāng)信息沿著神經(jīng)元系統(tǒng)移動時，正是通過這些分枝離開一個神經(jīng)元并進(jìn)入到另一個神經(jīng)元的。神經(jīng)元接受來自其他細(xì)胞的脈沖是通過被稱為樹突（dendrite）的神經(jīng)纖維，一個神經(jīng)元可以有成百上千的樹突，形成所謂的樹突樹。此外，有些類型的神經(jīng)元在樹突樹的每個分枝上還生有很多樹突棘（dendritic spine），它可接受來自于其他細(xì)胞的信息輸入。重要的是，這些樹突棘的數(shù)量可以隨著空間導(dǎo)航行為和學(xué)習(xí)能力的增強而增強（見后文）。目前已知，無論是樹突樹、樹突棘，還是每個神經(jīng)元都能夠接受來自于很多其他神經(jīng)元的信息。

1 田鼠的神經(jīng)生物學(xué)與學(xué)習(xí)能力

近年來，動物行為學(xué)家從神經(jīng)生物學(xué)的角度研究了普通田鼠（Microtus pennsylvanicus）的空間學(xué)習(xí)行為。雄性田鼠是多配偶制動物（polygamous），即在一個生殖季節(jié)內(nèi)可以和一個以上的雌性田鼠交配。此外，雄性田鼠可以占有非常大的巢域（home range），有時可以比雌田鼠的巢域大10倍并能覆蓋好幾只雌田鼠的巢域［1］。根據(jù)動物行為學(xué)家的預(yù)測，如果雄鼠的巢域比雌鼠的巢域大，而且還必須保持與雌鼠聯(lián)系的話，那么雄鼠就必須具有比雌鼠更好的空間定向和導(dǎo)航能力。

當(dāng)Gaulin和Fitzgerald［1］在實驗室內(nèi)用一系列的迷宮對雄性和雌性普通田鼠進(jìn)行實驗的時候，他們發(fā)現(xiàn)，雄鼠比雌鼠表現(xiàn)出了更強的空間學(xué)習(xí)能力。他們同時還對另一種嚙齒動物——草原田鼠（Microtus ochrogaster）的空間學(xué)習(xí)能力進(jìn)行了測定，這種草原田鼠與普通田鼠的重要區(qū)別是它屬于單配偶制動物（monogamous），雄鼠和雌鼠巢域的大小差不多相等。由于雄鼠的巢域不比雌鼠大，而且也不需要很強的定向?qū)Ш侥芰θゴ┰胶芏啻剖蟮某灿?，所以動物行為學(xué)家曾預(yù)測在普通田鼠雌雄個體之間所存在的空間學(xué)習(xí)能力之間的差異，將不會在單配偶制的草原田鼠中看到。事實也正是如此，當(dāng)Gaulin和Fitzgerald［1］在迷宮中測定草原田鼠的空間學(xué)習(xí)能力時，發(fā)現(xiàn)雄鼠和雌鼠之間沒有差異。

目前，動物行為學(xué)家正在從神經(jīng)生物學(xué)角度做以下兩方面的研究：①研究雄性田鼠和雌性田鼠空間學(xué)習(xí)能力差異的神經(jīng)生物學(xué)機理；②研究神經(jīng)系統(tǒng)的某些成分是如何隨著動物空間學(xué)習(xí)經(jīng)歷的改變而改變的。首先，是對多配偶制和單配偶制田鼠的雌雄兩性個體進(jìn)行比較研究，并對大腦皮層的海馬區(qū)給予特別關(guān)注，因為已知大腦的這個區(qū)域?qū)游锏目臻g定向起著關(guān)鍵作用［2］。

根據(jù)上述兩方面的研究成果，Jacobs及其同事［3］認(rèn)為，多偶配制田鼠雄性個體的腦海馬應(yīng)當(dāng)比雌性個體大，而單配偶制田鼠兩性個體的腦海馬大小不應(yīng)當(dāng)存在差異。在他們的比較實驗研究中，選擇普通田鼠作為多配偶制物種的代表，并選擇松林田鼠（Microtus pinetorum）而不是草原田鼠作為單配偶制物種的代表。研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，就海馬相對于整個腦量的大小來說，普通田鼠存在著兩性差異，而松林田鼠沒有性別差異。這種比較研究法是神經(jīng)生物學(xué)經(jīng)常采用的一種研究方法。不同物種之間的行為差異往往可以提示人們在這些物種之間可能存在著神經(jīng)生物學(xué)方面的差異（如上例中的海馬大?。疫@種提示的準(zhǔn)確性是可以通過可控條件下的實驗得到驗證的。

對嚙齒動物的空間學(xué)習(xí)行為和神經(jīng)生物學(xué)機理的研究，不只限于對不同物種進(jìn)行比較研究，也不限于對腦海馬的研究?，F(xiàn)已發(fā)現(xiàn)，大腦的顱側(cè)皮質(zhì)（parietal cortex）和前額皮質(zhì)（prefrontal cortex）對動物的空間學(xué)習(xí)過程也起著重要作用，特別是樹突棘的數(shù)量與學(xué)習(xí)行為密切相關(guān)，例如：在大白鼠顱側(cè)皮質(zhì)和前額皮質(zhì)中，雄鼠樹突棘的密度比雌鼠大［4］，樹突棘數(shù)量和密度的增加會加強神經(jīng)元之間的連接，從而使學(xué)習(xí)能力得到改善。

Martin Kavaliers等人曾研究過普通田鼠的學(xué)習(xí)能力與前額和顱側(cè)皮質(zhì)內(nèi)樹突棘數(shù)量的關(guān)系［5］。為了從事這項研究，他們對水迷宮中的雌雄鼠進(jìn)行了測驗，并通過測定普通田鼠在8次實驗中找到隱藏在迷宮中平臺的速度來判斷學(xué)習(xí)能力的強弱。實驗結(jié)果表明：雄鼠的學(xué)習(xí)能力總是比雌鼠更強，這無論是在學(xué)習(xí)速度方面，還是在留住所學(xué)得的信息方面都是如此?？臻g學(xué)習(xí)實驗一旦結(jié)束，研究人員就會對雌雄鼠的腦進(jìn)行解剖并測定前額和顱側(cè)皮質(zhì)內(nèi)樹突棘的數(shù)量。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，這兩個腦區(qū)內(nèi)樹突棘的數(shù)量都是雄鼠比雌鼠多。

上述研究表明，田鼠的學(xué)習(xí)能力是與樹突棘的密度相關(guān)的，但并沒有示明其因果關(guān)系。有可能在進(jìn)行水迷宮訓(xùn)練之前，雄性田鼠的樹突棘就比雌鼠多，因而其學(xué)習(xí)能力也比雌鼠強，但也可能在水迷宮實驗前，兩性田鼠樹突棘的數(shù)量是相等的，而雄鼠樹突棘的數(shù)量是在水迷宮中學(xué)習(xí)期間增加的，而雌鼠沒有增加，還有可能這兩種情況同時存在，只是我們無法確認(rèn)。M.B.Moser等人已提供了充分的證據(jù)，證明大白鼠的樹突棘數(shù)量是能夠在學(xué)習(xí)過程中發(fā)生改變的［6］，他們除了利用水迷宮實驗，還訓(xùn)練大白鼠去發(fā)現(xiàn)隱藏在籠中的食物，并以此測定大白鼠的空間學(xué)習(xí)能力，實驗結(jié)束后立即進(jìn)行大腦取樣并計算樹突棘的數(shù)量和密度。如果將大白鼠隨機地分為空間學(xué)習(xí)組和對照組，并且假定樹突棘數(shù)量的增加是因為空間學(xué)習(xí)而引起的，那么就可以斷定，空間學(xué)習(xí)組大白鼠的樹突棘數(shù)量一定比對照組多，事實也正如預(yù)想的一樣。Moser認(rèn)為用田鼠做這樣的實驗也一定會得出相同的結(jié)果。

上述工作是說明神經(jīng)可塑性（neural plasticity）的一個極好實例。所謂神經(jīng)可塑性是指神經(jīng)元隨著動物的經(jīng)歷和經(jīng)驗而發(fā)生變化的能力。當(dāng)前，神經(jīng)可塑性是神經(jīng)生物學(xué)一個極為活躍的研究領(lǐng)域，具有廣闊的發(fā)展前景［7－8］。

2 綠頭鴨的睡眠與防御

睡眠是動物十分重要的一種生理功能，也是動物行為的一種表現(xiàn)［9］，但睡眠給動物提出的一個難題是，在睡眠期間動物的警覺性會下降，因而更容易遭到捕食動物的獵殺，很多動物對這一難題所采取的行為對策是睡眠時睜一只眼閉一只眼。這種具有防御功能的睡眠方式首先是在雉雞中被觀察和記錄到的［10］，在綠頭鴨（Anas platyrhynchos）中卻得到了最充分的研究［11－13］。

綠頭鴨不僅能夠睜著一只眼睡覺，而且有一側(cè)的腦半球處于清醒狀態(tài)，實際上，這些鳥是半個腦在睡覺，半個腦保持清醒［14－15］。這種睡覺被稱為單半球睡眠（unihemispheric sleep）。Rattenberg和Lima曾研究了綠頭鴨的單半球睡眠，他們發(fā)現(xiàn)，綠頭鴨不僅能睜著一只眼睡覺，而且位于群體邊緣的個體（更易遭到獵殺）比位于群體中心的個體，其單半球睡眠表現(xiàn)得更為明顯。這些處于群體外圍的綠頭鴨睜著的那只眼總是離群朝外，對著危險源的方向。

那么，綠頭鴨到底是怎樣進(jìn)行單半球睡眠的呢？它們似乎能夠使一個在睡眠時處于積極活動的腦半球進(jìn)入所謂的慢波睡眠（slow－wave sleep）［11－12］。簡單地說，“慢波”就是研究人員用腦電圖儀（EEG）所記錄下的腦波頻率。鳥類的慢波睡眠在波頻和波幅方面與其他的睡眠狀況或清醒狀態(tài)是完全不同的，這種慢波狀態(tài)可使睡眠者對捕食者作出快速反應(yīng)，但在危險真正到來之前它又不會干擾正處在睡眠狀態(tài)的那個腦半球。腦電圖記錄顯示：在單半球睡眠期間，控制睜眼的腦區(qū)顯示出慢波睡眠所特有的低頻范圍，而另一半腦區(qū)的腦電圖與正常睡眠十分相似。

大多數(shù)單半球睡眠的實驗工作都是在鳥類中進(jìn)行的，但鳥類并不是唯一采取這種睡眠形式的動物。雖然大多數(shù)哺乳動物（包括人）都是兩個腦半球同時睡眠，但水生哺乳動物是例外，在海豚、鯨、海狗和海獅中，單半球睡眠能夠使這些動物在睡眠中游到海水表面進(jìn)行呼吸換氣［16－17］。在這些研究工作中，研究人員曾利用各種技術(shù)測定大腦兩半球的活動，其中包括大腦兩個半球的溫度記錄。由此發(fā)現(xiàn)，清醒腦半球的溫度比睡眠腦半球的溫度高［18－19］。

目前，動物行為學(xué)家利用腦電圖和測腦溫的技術(shù)已經(jīng)能夠研究動物在睡眠期間的腦動態(tài)，動物通常每天持續(xù)約8個小時的睡眠［9］。這些分析研究工作不僅為動物行為本身的研究工作開辟了新的前景，而且也揭示了前所未知的大腦活動，單半球睡眠就是這種腦部活動的一個方面，也是神經(jīng)生物學(xué)家和動物行為學(xué)家都非常感興趣的一個新的研究領(lǐng)域。

（2011年9月21日收到）

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