菌根真菌影響森林生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)研究進(jìn)展

楊 浩,史加勉,鄭 勇,2,*

1 福建師范大學(xué)濕潤亞熱帶生態(tài)-地理過程教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室, 福州 350117 2 福建三明森林生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站, 三明 365002

1 森林生態(tài)系統(tǒng)與碳(C)循環(huán)

森林是地球上最大、最重要的生態(tài)系統(tǒng)之一,覆蓋面積超過4000萬平方公里,約占地球陸地總面積的30%[1],是全球生物多樣性的重要棲息地。森林生態(tài)系統(tǒng)提供多種關(guān)鍵的生態(tài)功能,如增加碳(C)固持、保護(hù)土壤以及提供木材資源等[2—3]。由于森林土壤中含有大量的有機(jī)質(zhì),因此森林發(fā)揮著極其重要的C匯功能。例如,溫帶和北方森林每公頃土壤平均每年分別接收12.625 Tg C和5.652 Tg C的凋落物[4];而熱帶和亞熱帶森林約占世界森林C匯總量的70%[3]。除了調(diào)節(jié)氣候、保持水土、維持生物多樣性等常規(guī)的生態(tài)功能,森林通過消納大氣中的二氧化碳(CO2),進(jìn)而減緩溫室效應(yīng),這在人口密度較高的熱帶和亞熱帶地區(qū)尤為重要[5]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中,涉及元素周轉(zhuǎn)和有機(jī)物分解等生態(tài)過程,均與植物及其相關(guān)的微生物組(microbiome)有著密不可分的聯(lián)系。

地下菌根是植物根系與土壤真菌形成的互惠共生體,真菌幫助植物獲取養(yǎng)分和水分,而植物為真菌提供碳水化合物[6]。根據(jù)形態(tài)學(xué)差異,菌根可分為七種主要的類型,其中叢枝菌根(arbuscular mycorrhiza, AM)和外生菌根(ectomycorrhiza, EcM)是分布最廣泛的兩種菌根類型[7]。在森林生態(tài)系統(tǒng)中,幾乎所有樹木其根系都能與土壤真菌形成AM或EcM,進(jìn)而調(diào)節(jié)森林土壤C、氮(N)、磷(P)等元素循環(huán)過程。研究表明,土壤C儲量與菌根真菌類型密切相關(guān)。例如,Averill等[8]指出,相較于AM樹種為主的森林,EcM和歐石楠菌根(ErM)樹種為主的森林每單位N土壤中容納的C要高70%,主要由于后者可以產(chǎn)生N降解酶系,使得有機(jī)N源可以更多地被真菌和宿主吸收利用,相對而言,土壤中起分解作用的腐生性真菌可利用的N源減少,因此土壤有機(jī)質(zhì)分解受限,土壤C更多地被土壤所固持。Jo等[9]的研究發(fā)現(xiàn),AM樹種多度增加時,總體上加速了土壤養(yǎng)分的周轉(zhuǎn),進(jìn)而影響森林生產(chǎn)力、生態(tài)系統(tǒng)C和養(yǎng)分保持,即AM植物主導(dǎo)的森林其養(yǎng)分循環(huán)加速。也有研究通過田間和盆栽實(shí)驗(yàn),發(fā)現(xiàn)植物在接種AM真菌后產(chǎn)生的球囊霉素相關(guān)土壤蛋白(GRSP)可以提高土壤團(tuán)聚體穩(wěn)定性參數(shù)[10—11]。Terrer等[12]發(fā)現(xiàn),大氣CO2濃度升高(eCO2)時,植物和土壤在C貯存方面存在權(quán)衡關(guān)系:當(dāng)植物地上生物量在eCO2條件下增加時,土壤有機(jī)C儲量卻會下降。值得注意的是,與AM森林相比,EcM森林在eCO2的影響之下,植物對N吸收更多,土壤有機(jī)質(zhì)(SOM)分解作用更強(qiáng),導(dǎo)致土壤釋放更多的C,反倒不利于土壤C固持。因此綜合來看,AM森林和EcM森林究竟誰可以更多地固持C,目前尚無定論。

為了深入理解和梳理森林中菌根真菌及其在C循環(huán)功能方面的研究進(jìn)展,本文概述了溫帶(或北方)森林以及熱帶和亞熱帶森林中菌根真菌在土壤C的穩(wěn)定、分解、積累方面的影響、作用機(jī)制及其對全球變化的響應(yīng),并對該研究領(lǐng)域可能存在的主要問題與今后的研究重點(diǎn)進(jìn)行展望。

2 溫帶/北方森林中的菌根真菌與C循環(huán)

溫帶森林和北方(寒帶)森林生態(tài)系統(tǒng)主要分布在亞洲北部、歐洲大部及北美洲北部。在全球范圍內(nèi),北方森林覆蓋了約11%的陸地表面積[13],其中土壤的C儲量達(dá)到整個森林C儲量的16%[14]。地上植物凋落物的質(zhì)量和分解速率被認(rèn)為是SOM長期積累的決定因素。大量光合固定的C直接作用于地下根系及其相關(guān)微生物[15],可能對土壤C的吸存產(chǎn)生重要影響[16—17]。因此從菌根真菌角度去探究地下C的去向及其固存速率的影響因素,對于預(yù)測溫帶森林和北方森林生態(tài)系統(tǒng)中土壤C儲量在應(yīng)對森林管理策略改變及全球氣候變化時如何響應(yīng)至關(guān)重要。

2.1 溫帶/北方森林生態(tài)系統(tǒng)菌根真菌對C貯存的影響

溫帶/北方森林是以EcM樹種為主要植被的森林生態(tài)系統(tǒng)(圖1),但其地上生物量C總量僅占森林生態(tài)系統(tǒng)總生物量的21%,表明EcM植被對地上生物量C的貢獻(xiàn)相對較小。相反,地下C儲量與EcM植物生物量的比例呈正相關(guān)。Phillips等[18]認(rèn)為這些地區(qū)之所以擁有大量地下C儲量主要是由于樹木根系向菌根真菌提供了大量的C,進(jìn)一步強(qiáng)調(diào)了菌根分解過程相對緩慢,森林地下C儲量占主導(dǎo)。也就是,菌根共生體占溫帶(北方)森林地下C的很大一部分。森林中的優(yōu)勢植物物種將相當(dāng)大比例的地下C分配給菌根共生體,這些共生體代表了SOM總庫中大量的C輸入[19—21]。事實(shí)上,北方森林腐殖質(zhì)層中積累的C至少有一半來自根系輸入,而不是地上植物凋落物輸入[22]。土壤真菌可以促進(jìn)宿主植物通過光合作用固定更多的大氣CO2。隨后在植物的根際,一部分C轉(zhuǎn)移至菌根真菌,用于菌根真菌的生長和菌絲等組織發(fā)育,一旦這些菌絲死亡,其組織中的C可迅速被其它土壤微生物所分解,或者保存在土壤中多年,甚至數(shù)十年[23]。菌根相關(guān)的C保留在土壤中的時間越長,對土壤C封存的可能貢獻(xiàn)就越大。長期的森林演替和隨之而來的腐殖質(zhì)積累與菌根真菌群落的系統(tǒng)發(fā)育及形態(tài)變化是一致的。與根相關(guān)的子囊菌門真菌通常能促進(jìn)來自菌絲體的有機(jī)C和N的生化穩(wěn)定,某些形成線狀菌根的真菌在演替早期的多度較高,這意味著菌根真菌能從新近產(chǎn)生的真菌菌絲和舊的腐殖質(zhì)中都能有效地回收N和C[24]。基于上述研究結(jié)果,我們可以發(fā)現(xiàn),菌根真菌在北方或溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)C匯方面的確起著至關(guān)重要的作用,而全球氣候變化對真菌群落有著復(fù)雜的影響,從而將影響全球C元素的生物地球化學(xué)循環(huán)[25]。

圖1 不同類型森林生態(tài)系統(tǒng)中菌根真菌及其他微生物介導(dǎo)的土壤C循環(huán)的差異Fig.1 Differences in soil C cycling mediated by fungi across different forest ecosystems圖中彩色矩形的大小代表其相應(yīng)參數(shù)的大小或質(zhì)量的高低,不同菌根真菌關(guān)于N循環(huán)的差異同時會造成其C循環(huán)的部分差異

2.2 全球變化對溫帶/北方森林生態(tài)系統(tǒng)菌根真菌和C庫的影響

揭示全球變化因子對森林生態(tài)系統(tǒng)C存貯或分解的影響及相關(guān)機(jī)制至關(guān)重要。近年來,已經(jīng)陸續(xù)有研究表明大氣CO2富集[26—27]、N沉降[28—29]、土地利用變化[30—31]和溫室效應(yīng)[32—33]以及干旱[34—35]等氣候變化因子,是潛在影響森林生態(tài)系統(tǒng)C穩(wěn)定或分解的重要因素。例如,隨著大氣CO2濃度的升高,菌根真菌可能會從土壤中活體或已死亡的菌絲生物量中吸收更多的C,從而對化石燃料燃燒和森林砍伐造成的大氣CO2濃度上升起到了緩解作用。另一方面,大氣N沉降可能增加真菌組織的周轉(zhuǎn)速率,并消除CO2對菌絲生物量的影響從而導(dǎo)致菌絲中的C儲量下降。

AM真菌和EcM真菌的群落組成隨著CO2或N的增加而變化,菌根的生長速度和菌絲質(zhì)量不同,且不同的植物物種組合可能會對菌根生物量、存續(xù)時間或分解速率產(chǎn)生綜合的影響(圖1)[36]。Hanson等[37]認(rèn)為,在全球變化背景下,較高的真菌多樣性可能是維持森林生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定的必要條件。氮富集顯著影響森林土壤中真菌的多樣性及其C匯功能,例如向北方森林生態(tài)系統(tǒng)施加過量N時,地下C通量顯著減少[38]。Phillips等[18]研究發(fā)現(xiàn),隨著大氣CO2濃度升高,來自根系的C其分解速率加快,相當(dāng)程度上抵消了地下C輸入的增加。Clemmensen等[22]研究發(fā)現(xiàn)北方森林生態(tài)系統(tǒng)長期演替時,菌根的N循環(huán)受到負(fù)面影響,從而導(dǎo)致植被養(yǎng)分受限和組成發(fā)生變化[39—40]。在全球變化背景下,增溫導(dǎo)致的森林土壤變暖會對土壤呼吸產(chǎn)生促進(jìn)作用,研究發(fā)現(xiàn)增溫條件下EcM真菌對土壤呼吸有顯著影響[41],且增溫導(dǎo)致的植物對EcM真菌C分配的變化可能會改變EcM真菌與自由生活的分解者之間競爭相互作用的強(qiáng)度[22,42]。例如,Morrison等[43]發(fā)現(xiàn)土壤增溫增加了凋落物中木質(zhì)素的相對多度比例達(dá)23%,提高了木質(zhì)素分解酶的活性,抑制了纖維素分解酶的活性,且發(fā)現(xiàn)其中外生菌根的多度是對照的三倍。J?rgensen等[44]針對北方森林的研究表明,施N增加了真菌生物量,促進(jìn)了土壤C固持,但減少了EcM真菌的數(shù)量,一定程度上破壞了該生態(tài)系統(tǒng)中有機(jī)質(zhì)的營養(yǎng)循環(huán)。

3 熱帶/亞熱帶森林中的菌根真菌與C循環(huán)

熱帶和亞熱帶森林是全球森林生態(tài)系統(tǒng)中除了溫帶、北方森林之外的另一重要組成部分。熱帶森林分布在地球溫暖、潮濕的赤道地區(qū),占據(jù)了一條寬闊的區(qū)域帶[45]。該區(qū)域的植物主要以殼斗科、樟科、竹林與針葉林(如馬尾松、杉木林)為主(圖1)。在全球尺度上,熱帶和溫帶森林的C儲量密度是相當(dāng)?shù)?242 vs. 239 Mg C hm-2)。相對于溫帶或北方森林,熱帶/亞熱帶森林以生物量形式存儲的C更多(達(dá)56%),而僅有32%儲存在森林土壤中[3]。

3.1 (亞)熱帶森林生態(tài)系統(tǒng)菌根真菌對C庫的影響

與溫帶(北方)森林類似,在熱帶和亞熱帶森林生態(tài)系統(tǒng),菌根同樣是影響C穩(wěn)定或分解的重要因素。熱帶森林主要以AM樹種為主(圖1),熱帶森林地上生物量為162 GT,占44%,顯著高于溫帶/北方森林的21%,表明AM植被對熱帶森林地上生物量C的貢獻(xiàn)相對較大[25]。Rillig等(2004)的研究表明,AM真菌通過菌絲產(chǎn)生的糖蛋白對SOM的貢獻(xiàn)不容被忽視,表明那些非源于凋落物的菌根真菌相關(guān)的C對土壤有機(jī)C庫和N庫的貢獻(xiàn)甚至可能超過土壤微生物生物量的貢獻(xiàn)[46]。Bereau等[47]的研究發(fā)現(xiàn),在水分充足條件下,菌根定殖可以提高宿主植物凈光合作用、生長速率和P的吸收,而當(dāng)土壤濕度到達(dá)某一閾值,菌根共生降低了雙柱蘇木(Dicoryniaguianensis)植物幼苗的C的吸收,這可能與植物和菌根真菌在低光照強(qiáng)度下的C分配競爭有關(guān)。另有研究發(fā)現(xiàn),AM真菌的根外菌絲是濕潤熱帶森林土壤CO2的主要釋放源,表明AM真菌根外菌絲是C從熱帶森林樹木到大氣的重要途徑,通過它們的高呼吸速率將植物來源的C迅速釋放到大氣[48]。在熱帶森林中,盡管AM真菌其菌絲本身對有機(jī)質(zhì)礦化的促進(jìn)作用有限,但它們可作為重要通道將C傳遞給其他土壤微生物[49]。近期的研究發(fā)現(xiàn),在亞熱帶落葉和常綠闊葉林中,AM樹種比EcM樹種具有更強(qiáng)的降解可溶性有機(jī)碳(DOC)的能力,但AM和EcM兩種常綠針葉樹其凋落物中DOC的生物降解速率無顯著差異[50]?？偠灾?研究菌根真菌與植物之間的相互作用,厘清菌根介導(dǎo)C元素固定或分解的機(jī)理,是目前生態(tài)學(xué)較為熱門和必要的研究課題。

3.2 全球變化對熱帶/亞熱帶森林中菌根真菌及其C庫的影響

全球變化對熱帶、亞熱帶森林中的菌根真菌的影響不盡相同。例如,在熱帶森林生態(tài)系統(tǒng),對于土壤真菌群落的影響,降水可能是比植物多樣性或土壤養(yǎng)分更重要的因素,土壤中菌根真菌類群數(shù)量隨年均降水量的增加而顯著增加[51]。此外從全球尺度來看,大氣N沉降或施氮肥可能會降低EcM真菌的生物多樣性,改變EcM真菌的群落組成[52]。Vincent和Declerck[53]研究了全球變化對EcM真菌可能產(chǎn)生的影響,認(rèn)為eCO2可能會增加樹木的C固存,最終導(dǎo)致EcM真菌的菌絲生物量、群落組成發(fā)生變化,最終對eCO2產(chǎn)生正反饋。EcM真菌對增溫或全球變暖的響應(yīng)相對微弱,而且是以種水平產(chǎn)生特異性差異的,其可能是通過改變養(yǎng)分循環(huán),從而影響整個生態(tài)系統(tǒng)[54]。比較而言,EcM森林對全球氣候變化的適應(yīng)能力更強(qiáng),而AM森林可能對全球氣候變化相對更為敏感[55]。例如,Maitra等[56]發(fā)現(xiàn)在亞熱帶森林中,雖然干旱不會對土壤和根系中AM真菌OTU豐富度有顯著影響,但是干旱會顯著降低AM真菌根外菌絲密度、孢子密度和根侵染率。同樣,熱帶森林的AM真菌對N輸入的響應(yīng)都表現(xiàn)為根侵染率、孢子密度和根外菌絲長度的強(qiáng)烈下降[57]。全球氣候變化背景下,AM和EcM真菌群落的響應(yīng)變化,會進(jìn)一步影響森林C循環(huán)相關(guān)功能。Averill等[28]預(yù)測:①生態(tài)系統(tǒng)的無機(jī)N輸入將有利于AM相關(guān)的樹種,而不利于EcM相關(guān)的樹種;②無機(jī)氮輸入導(dǎo)致的森林中EcM真菌的下降將減少森林生物群落的地下C儲存能力。Treseder[58]提倡在地球系統(tǒng)模型中更詳細(xì)地納入AM真菌,以改進(jìn)我們對全球氣候變化背景下的森林C儲量的預(yù)測?？偠灾?全球變化對于森林C循環(huán)有著復(fù)雜的影響,這就需要我們對其中真菌介導(dǎo)的森林C匯功能進(jìn)行機(jī)理分析。

4 菌根真菌驅(qū)動森林生態(tài)系統(tǒng)C循環(huán)功能的機(jī)制

4.1 菌根真菌與森林地下C的關(guān)系

凋落物的分解與森林生態(tài)系統(tǒng)C匯潛力有著直接的關(guān)系。早期研究認(rèn)為,凋落物的分解速率一般是由氣候、基質(zhì)質(zhì)量及其化學(xué)性質(zhì)所決定[59—60]。后來研究發(fā)現(xiàn),微生物群落組成也是影響凋落物分解的重要因素[61—63]。例如,基于“養(yǎng)分競爭假說”的加吉爾效應(yīng)(Gadgil effect)認(rèn)為,土壤中的菌根真菌與其他微生物都需要可利用養(yǎng)分以供應(yīng)自身的生長和繁殖,兩者的競爭關(guān)系導(dǎo)致了其他微生物的N限制,從而抑制了SOM的分解。Smith和Wan[64]應(yīng)用資源比率理論(Resource-ratio theory)評估了真菌對不同形式有機(jī)N的競爭是否會影響凋落物的分解,結(jié)果發(fā)現(xiàn)EcM真菌相比于自由腐生真菌,在分解那些難分解凋落物時存在養(yǎng)分競爭方面的優(yōu)勢,只有在那些難分解有機(jī)物占主導(dǎo)的森林中,才會產(chǎn)生加吉爾效應(yīng)[65—66]。雖然EcM真菌并不總是限制凋落物的分解,但EcM對N的吸收往往增加凋落物的碳氮比(C/N),這就間接地增大了凋落物的分解難度。因此,在EcM植物占主導(dǎo)的森林生態(tài)系統(tǒng)中,由于土壤C/N相對更高,加吉爾效應(yīng)對土壤有機(jī)質(zhì)分解的抑制作用可能比先前預(yù)測的更大。

SOM的形成與凋落物分解亦息息相關(guān)。Cotrufo等[67]提出的“微生物效率-基質(zhì)穩(wěn)定(microbial efficiency-matrix stabilization)假說”認(rèn)為,不穩(wěn)定的植物成分能被微生物更有效地利用,因此它們是微生物殘體C的主要來源,這些通過微生物分解的產(chǎn)物通過促進(jìn)聚集作用、與礦物土壤基質(zhì)的強(qiáng)化學(xué)鍵結(jié)合作用等,成為穩(wěn)定型SOM的主要前體。此外,SOM的形成還與凋落物質(zhì)量、C飽和狀態(tài)等有直接的聯(lián)系[68]。不同樹種及其菌根類型對于土壤C循環(huán)的影響存在顯著差異。例如,有別于EcM真菌,AM真菌無法直接利用土壤中的有機(jī)養(yǎng)分,而是偏向于利用“無機(jī)”營養(yǎng)模式,具有更快的有機(jī)質(zhì)周轉(zhuǎn)速率[69]。另有“緩慢分解(slow decay)假說”指出,EcM真菌系統(tǒng)中的營養(yǎng)循環(huán)相對封閉,凋落物分解速率更慢,因而植物源有機(jī)C在土壤中的積累相對容易[70—71]。上述的“資源比率理論”和“微生物效率-基質(zhì)穩(wěn)定”兩種假說都存在于森林生態(tài)系統(tǒng)中,它們共同說明了有機(jī)C在表層土壤中的分解速率,但對深層土壤中有機(jī)C的儲存可能有著不同的影響[72]。

地下植物C輸入主要通過根系-真菌途徑進(jìn)入土壤。真菌是主要的分解者以及森林生態(tài)系統(tǒng)中微生物源SOM的主要貢獻(xiàn)者之一[73]。EcM真菌是地下植物C的關(guān)鍵影響因素,高達(dá)35%的凈初級產(chǎn)量通過宿主根系分配給EcM[74]。地上植物凋落物被認(rèn)為是EcM的重要營養(yǎng)來源,特別是N元素影響它們的多度和群落組成[23,75]。Whalen等[76]的研究指出,根系相比于凋落物對土壤中真菌群落生物量、活性以及群落組成等影響更大。去除根系后,土壤微生物總生物量、土壤C儲量顯著減少,并且顯著降低了土壤真菌群落中特定類群的相對多度,例如EcM真菌中的Russula以及病原菌和腐生菌中的Ascomycota,同時根系去除會降低真菌的多度和群落構(gòu)建的速度。

4.2 不同菌根類型樹種對于土壤C循環(huán)的影響機(jī)制

一般認(rèn)為,森林土壤總C主要來自地上植物凋落物輸入和地下根際輸入,地上和地下兩種輸入途徑對土壤C的貢獻(xiàn)因森林生態(tài)系統(tǒng)類型而異。研究發(fā)現(xiàn),北方森林表土腐殖質(zhì)層累積的C主要來自地上植物凋落物輸入以及腐生菌的分解作用,而更深層土累積的C來自于菌根真菌的貢獻(xiàn)[22]。然而,在溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)中新近的研究發(fā)現(xiàn),森林C匯功能還依賴于地上植被類型與地下的真菌類型。例如,研究表明處在不同演替階段的森林生態(tài)系統(tǒng)其C匯潛力與森林土壤真菌多樣性之間密切相關(guān)[24]。在森林演替早期,地下EcM真菌占優(yōu)勢,土壤固持的C較少。及至森林演替后期,地上植被變化且伴隨地下ErM真菌逐漸成為主導(dǎo)類群,其產(chǎn)生的黑化菌絲難以被分解,促進(jìn)了腐殖質(zhì)的形成,土壤C固持功能變得更強(qiáng)。此外,菌根真菌在SOM的形成與穩(wěn)定過程中起重要作用[74]。一方面,菌根真菌可以通過直接的酶分解、化學(xué)氧化、以及供C方式促進(jìn)其自身的異養(yǎng)生長,從而加速SOM的降解;另一方面,菌根真菌會與自由生長的腐生微生物發(fā)生資源競爭關(guān)系,從而潛在地抑制SOM的分解,導(dǎo)致更多土壤C的累積[74]。

菌根真菌在陸地生態(tài)系統(tǒng)中對土壤C循環(huán)的影響主要有以下三種方式:①通過導(dǎo)管(conduit)形式把植物光合作用固定的產(chǎn)物轉(zhuǎn)運(yùn)到土壤,從而增加植物-土壤途徑的C輸入[49,77—78];②菌根共生體本身生物量對土壤中有機(jī)C的貢獻(xiàn)及其分泌土壤蛋白物質(zhì)所發(fā)揮的C匯功能[79—80];③通過激發(fā)效應(yīng)或控制土壤養(yǎng)分有效地調(diào)控土壤有機(jī)C的礦化[23,61,81]。AM和EcM無論是在形態(tài)上還是在生理功能上都存在明顯差異,因此菌根介導(dǎo)的森林土壤C循環(huán)很大程度上取決于(優(yōu)勢)樹木的菌根類型和森林土壤中菌根真菌的群落組成[8,82]。樹種菌根類型對于森林土壤C的影響主要有如下幾個方面。

首先,不同菌根類型的樹種在對宿主植物光合產(chǎn)物分配方面存在差異。EcM植物通?？煞峙涓嗟奶妓衔锝o菌根真菌[83],使得EcM植物比AM植物通過菌根釋放到土壤中的C更多。AM和EcM兩種共生體在生產(chǎn)力[84—87]、菌根形成[88]以及細(xì)根結(jié)構(gòu)[89—90]上都存在差異,這些差別影響到它們在地上生產(chǎn)力和地下C匯功能的貢獻(xiàn)度。

其次,不同菌根真菌產(chǎn)生的根外菌絲的數(shù)量及其功能存在差別。菌根真菌的根外菌絲是土壤中重要的C源,通常認(rèn)為EcM真菌產(chǎn)生的根外菌絲生物量要比AM真菌高出一個數(shù)量級[82],但是AM真菌具有更加豐富的宿主植物物種[91],可以形成不易分解的有機(jī)C,產(chǎn)生球囊霉素相關(guān)土壤蛋白[46]等,使得AM真菌生物量同樣是土壤有機(jī)C輸入的重要組分。EcM宿主凋落物比AM宿主凋落物的分解速率慢1倍以上[86—87],在以EcM樹種為優(yōu)勢樹種的森林中會存在較多半分解的凋落物殘體[8,69],其土壤表層會有更多凋落物C積累[92]。Lin等[93]通過盆栽試驗(yàn),評價了活根和菌根真菌菌絲對其自身凋落物分解的相對影響,發(fā)現(xiàn)菌根真菌菌絲能顯著降低凋落物質(zhì)量損失,但以菌根類型對不同樹種進(jìn)行分類時,EcM樹種和AM菌樹種的活根和菌根真菌對凋落物分解的影響差異不顯著。

第三,不同菌根類型樹種影響土壤微生物的代謝活性。土壤中與微生物C和N轉(zhuǎn)化相關(guān)的胞外酶如β-1, 4-葡糖苷酶(BG)、β-N-乙酰-氨基葡糖苷酶(NAG)活性以及微生物代謝熵(qCO2,即單位微生物生物量的呼吸速率)在不同菌根類型森林生態(tài)系統(tǒng)中存在明顯差異。例如,溫帶和亞熱帶AM樹種占主導(dǎo)的森林生態(tài)系統(tǒng)其土壤BG酶活性顯著高于EcM樹種占主導(dǎo)的森林[94—95],而不同菌根類型森林土壤NAG酶活性顯著不同[96]。單位微生物生物量下土壤BG和NAG酶活性表現(xiàn)為EcM森林顯著高于AM森林[97],說明在EcM占主導(dǎo)的森林生態(tài)系統(tǒng),微生物對土壤胞外酶的投資更大,并且微生物對于合成獲取N的胞外酶的投資大于C相關(guān)胞外酶[95,97]。類似地,經(jīng)微生物生物量標(biāo)準(zhǔn)化的qCO2表現(xiàn)為EcM森林顯著高于AM森林[95,98],表明在EcM森林,土壤微生物的C利用效率更低[99—100]。因此,不同菌根樹種主導(dǎo)的森林生態(tài)系統(tǒng)中,土壤微生物功能活性存在差異,會影響土壤養(yǎng)分狀況以及共生樹種的生長,隨后土壤微生物和地上植物共同影響和驅(qū)動森林土壤C循環(huán)。

5 存在的問題及未來研究展望

菌根真菌作為森林生態(tài)系統(tǒng)地下最重要的微生物功能類群組分,是森林生態(tài)系統(tǒng)土壤C循環(huán)和貯存的關(guān)鍵影響因子。隨著分子生物學(xué)技術(shù)的發(fā)展,人們已經(jīng)對森林生態(tài)系統(tǒng)真菌組開展了較多的基礎(chǔ)性研究,明確了真菌多樣性和群落組成對于維系森林生態(tài)系統(tǒng)地上和地下有機(jī)物分解、C轉(zhuǎn)化、C平衡方面的關(guān)鍵作用。然而,菌根真菌對森林C匯功能特別是土壤C庫變化的影響機(jī)制和內(nèi)在作用機(jī)理還缺乏系統(tǒng)深入的認(rèn)知,建議未來的研究應(yīng)重視如下幾個方面:

應(yīng)加強(qiáng)基于野外長期控制實(shí)驗(yàn)的關(guān)于菌根類型對森林C匯功能實(shí)驗(yàn)研究。例如,作為世界上最大的生物多樣性實(shí)驗(yàn)網(wǎng)絡(luò)平臺,TreeDivNet(https://treedivnet.ugent.be/)目前匯聚了全球29個實(shí)驗(yàn),植樹總數(shù)超過120萬株;該平臺致力于通過長期定位試驗(yàn),研究樹種多樣性(包括菌根類型)與森林生態(tài)系統(tǒng)功能之間的關(guān)系。我們于2021年在福建上杭建立了“樹種菌根類型與森林生態(tài)過程長期試驗(yàn)平臺”,擬開展亞熱帶森林典型AM和EcM樹種組合如何影響土壤生物多樣性及森林C匯功能方面的研究。

其次需要進(jìn)一步發(fā)展菌根真菌多樣性的研究方法與技術(shù)。例如在二代測序技術(shù)的基礎(chǔ)上,有待三代測序技術(shù)其測序精度提高后,更廣泛地應(yīng)用于森林生態(tài)系統(tǒng)菌根真菌多樣性的檢測。三代測序在讀長方面的優(yōu)勢,無疑將顯著提高菌根真菌物種分子鑒定方面的準(zhǔn)確性,有助于甄別參與森林生態(tài)系統(tǒng)C循環(huán)功能的真菌物種或類群。然而在實(shí)踐中,仍然需要重視菌根真菌的形態(tài)學(xué)研究,如菌絲、孢子、侵染強(qiáng)度等性狀往往是響應(yīng)環(huán)境因子的敏感指標(biāo),因此在采用分子生物學(xué)研究方法的同時,同樣需要重視發(fā)展形態(tài)學(xué)研究方法與技術(shù)。

全球變化對菌根真菌及森林土壤C匯功能的影響研究有待加強(qiáng)。空間尺度方面,全球變化對于森林生態(tài)系統(tǒng)及其菌根真菌的影響較為復(fù)雜,結(jié)果往往會因研究地點(diǎn)、森林類型、樹種特性等不同而差異明顯。時間尺度上,由于全球變化可視作一種長期性的環(huán)境壓力,森林生態(tài)系統(tǒng)中樹木、菌根真菌及其功能會存在一種逐漸的適應(yīng)性或耐受力,因此短期響應(yīng)與反饋可能不足以準(zhǔn)確體現(xiàn)全球變化對于森林生態(tài)系統(tǒng)的影響?？傊畱?yīng)加強(qiáng)不同時空尺度下,森林生態(tài)系統(tǒng)中菌根真菌多樣性及其生態(tài)功能對全球變化的響應(yīng)與反饋研究。