氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫固存及CO2排放的影響研究進(jìn)展

蘇立城,陳曉珊,羅志忠,胡 英,陳煜佳,吳道銘,曾曙才

華南農(nóng)業(yè)大學(xué)林學(xué)與風(fēng)景園林學(xué)院,廣州 510642

森林生態(tài)系統(tǒng)是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最大的碳庫,森林土壤則是陸地生態(tài)系統(tǒng)中最大的有機(jī)碳庫,據(jù)權(quán)威研究估算,全球有約 50% 的地上碳和 40% 的地下碳儲(chǔ)存在森林生態(tài)系統(tǒng)中,目前全球森林生態(tài)系統(tǒng)的碳儲(chǔ)量達(dá)到了 (861±66) Gt,其中森林土壤的碳儲(chǔ)量約為 (383±30) Gt[1]。森林生態(tài)系統(tǒng)不僅是溫室氣體的“源”,也是溫室氣體的“匯”,森林土壤呼吸作用所釋放的二氧化碳(CO2)是溫室氣體的重要來源之一,且極易受人類活動(dòng)的干擾[2],近年來,由于溫室效應(yīng)加劇,圍繞如何提高森林土壤有機(jī)碳庫固存能力并減緩CO2排放的研究受到了廣泛關(guān)注。

氮是限制植物生長和土壤微生物生命活動(dòng)的主要營養(yǎng)元素,外源氮的添加對提高森林凈初級生產(chǎn)力、促進(jìn)森林可持續(xù)發(fā)展而言具有重要意義。但在森林經(jīng)營過程中,氮沉降或施肥措施引起的大量氮素?cái)y入可能會(huì)改變土壤養(yǎng)分供應(yīng)和理化性質(zhì)穩(wěn)態(tài),導(dǎo)致土壤酸化,從而增加土壤微生物生命活動(dòng)的環(huán)境壓力并改變其群落結(jié)構(gòu)特征和生態(tài)功能[3],具體表現(xiàn)為影響輸入有機(jī)質(zhì)(如凋落物、細(xì)根周轉(zhuǎn)和根系分泌物等)的降解、固定和土壤有機(jī)碳(SOC)的礦化過程,最終影響森林土壤的碳循環(huán)過程并改變土壤有機(jī)碳庫的固存和CO2排放通量[4—5]。由于森林土壤中的碳、氮循環(huán)過程存在緊密的耦合作用,因此氮也是影響森林土壤碳循環(huán)過程的重要因素之一,即使森林土壤中的氮含量發(fā)生微小變化,也可能會(huì)破壞森林土壤的碳氮平衡,繼而影響有機(jī)碳庫的穩(wěn)定性和改變CO2的排放通量,對全球氣候變化產(chǎn)生重大影響[6]。因此,明確森林土壤碳循環(huán)過程對氮添加的響應(yīng),對預(yù)測全球氣候變化條件下森林土壤有機(jī)碳庫穩(wěn)定性及尋求降低CO2排放通量的方法而言具有重要的指導(dǎo)意義。

1 森林生態(tài)系統(tǒng)的土壤碳循環(huán)過程

圖1 森林生態(tài)系統(tǒng)中的土壤碳循環(huán)過程Fig.1 Schematic overview of soil carbon cycling in forest ecosystem

相關(guān)Meta分析表明[15—18],森林土壤的碳循環(huán)過程極其復(fù)雜,不僅與其他元素如氮、磷循環(huán)過程相互耦合,同時(shí)還受到氣候、森林經(jīng)營、人為活動(dòng)、土壤理化環(huán)境以及土壤微生物、相關(guān)酶活性等眾多因素的共同影響。

2 氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫固存的影響

2.1 氮添加對森林土壤有機(jī)碳輸入的影響

氮是植物生長的主要限制性營養(yǎng)元素,不僅是植物體內(nèi)蛋白質(zhì)和葉綠素的主要成分,也是核酸、各類酶、磷脂和某些生長激素的組成成分,有“生命元素”之稱,可促進(jìn)或抑制植物的生長固碳[19]。促進(jìn)作用表現(xiàn)為當(dāng)?shù)m量時(shí),可促進(jìn)植物體合成蛋白質(zhì)、提高相關(guān)酶活性來增加葉面積和葉綠素含量,進(jìn)而提高光合作用速率和碳同化能力[20];抑制作用表現(xiàn)為當(dāng)?shù)砑硬蛔慊蜻^量時(shí),造成植物體內(nèi)營養(yǎng)失衡,抑制植物葉片形態(tài)結(jié)構(gòu)和生理功能,導(dǎo)致植物光合作用過程受限,降低碳同化速率[21]。因此,氮添加可通過促進(jìn)或抑制植物光合作用來影響植物的生長發(fā)育和有機(jī)物積累,繼而改變植物的地上凋落物產(chǎn)量、化學(xué)組成和地下碳分配格局來影響有機(jī)物質(zhì)的回歸,并調(diào)節(jié)土壤微生物的相關(guān)特性來影響SOC輸入[22]。即氮添加對SOC輸入的影響主要可表現(xiàn)為兩個(gè)方面:一是通過影響植物生長固碳后地上凋落物的相關(guān)特性和微生物的分解速率來影響SOC輸入[23—24];二是通過影響植物的地下碳分配格局來調(diào)節(jié)細(xì)根周轉(zhuǎn)速率和改變根系分泌物、滲出物的產(chǎn)生來影響SOC輸入[25—27]。

第一方面,氮添加可能會(huì)改變凋落物的產(chǎn)量和化學(xué)組成,同時(shí)通過影響土壤微生物群落特征來調(diào)節(jié)凋落物的分解速率,由此影響凋落物釋放SOC[28—29]。研究表明,氮添加會(huì)改變森林土壤的養(yǎng)分供應(yīng)差異來影響植物的生長和碳同化,直接促進(jìn)或抑制凋落物的產(chǎn)生并調(diào)節(jié)凋落物的數(shù)量和化學(xué)組成(C/N、木質(zhì)素/N等),這會(huì)導(dǎo)致凋落物的可分解性(難易程度)和分解速率改變[30—31];其次,氮添加引起的森林土壤理化性質(zhì)改變和養(yǎng)分供應(yīng)差異也會(huì)影響土壤微生物的群落組成、活性和功能多樣性,進(jìn)而促進(jìn)或抑制凋落物分解腐化為SOC組分[32—33]。

氮的添加會(huì)促進(jìn)森林生態(tài)系統(tǒng)的凈初級生產(chǎn)力[34]。其中,當(dāng)?shù)砑恿枯^低時(shí),凋落物產(chǎn)量有所提高且基質(zhì)的C/N和木質(zhì)素/N呈下降趨勢,致使其所含的耐分解化合物成分減少,同時(shí)提高了相關(guān)微生物和酶的活性,促進(jìn)凋落物分解腐化為SOM,由此增加SOC輸入[35—36]。而當(dāng)?shù)砑恿枯^高時(shí),盡管凋落物的產(chǎn)量和基質(zhì)成分與較低量氮添加時(shí)相比無明顯差異,但由于土壤微生物和酶活性的下降導(dǎo)致其分解腐化凋落物的速率明顯受限,對SOC輸入的貢獻(xiàn)則表現(xiàn)為無顯著影響或略有上升[37]。Hobbie等人[38]發(fā)現(xiàn),適量氮添加提高了森林的凋落物數(shù)量,并使凋落物中木質(zhì)素含量顯著下降,其分解腐化速率顯著提高。Carly等[39]的研究則證實(shí)凋落物數(shù)量的增加可以提高森林土壤中己糖和酚酸含量,刺激了土壤微生物和酶的活性而提高凋落物的分解速率。Thomas等[40]和Xia等[41]也發(fā)現(xiàn),在低氮添加水平下(30 kg N hm-2a-1),森林土壤中的木質(zhì)素分解酶類活性顯著降低,有效減緩了腐殖質(zhì)的分解速率,增加了土壤中難分解有機(jī)碳的積累。而付琦等[42]通過梯度氮添加試驗(yàn)發(fā)現(xiàn),施氮增加了森林的凋落物數(shù)量和N含量,即降低了基質(zhì)的C/N,促進(jìn)SOC積累,但隨著施氮量增加,年SOC輸入量呈下降趨勢。Saiya-Cork等[43]的研究也表明,低氮添加量(30 kg N hm-2a-1)使森林土壤中的纖維素酶、脲酶、酸性磷酸酶和糖苷酶等活性顯著升高,顯著促進(jìn)凋落物分解為SOM,但是隨著氮添加量的增加,相關(guān)酶活性顯著降低,SOM量下降。郭綺雯等[44]的梯度氮添加研究表明,中低濃度的氮添加顯著促進(jìn)了凋落物中纖維素和半纖維素等易分解組分的分解,并釋放SOC,而高氮添加(300 kg N hm-2a-1)下則表現(xiàn)為抑制作用。周世興等[45]的研究則發(fā)現(xiàn),氮添加會(huì)抑制凋落物中木質(zhì)素和纖維素等難分解碳組分的分解,降低SOC的輸入,且抑制作用隨氮添加量的增加而顯著加強(qiáng)。

第二方面,氮添加通過改變根際土壤的理化性質(zhì)或養(yǎng)分有效性來調(diào)節(jié)根系生命活動(dòng),此過程中,由于根系的生理更新作用,不斷產(chǎn)生的細(xì)根一部分會(huì)替代老根,其余的則會(huì)和被替代的老根一起凋亡分解,該過程稱為細(xì)根周轉(zhuǎn),細(xì)根周轉(zhuǎn)產(chǎn)物即根系凋落物[46];同時(shí),根系在生命活動(dòng)過程中也會(huì)向土壤釋放出有機(jī)物質(zhì),包括碳水化合物、氨基酸、有機(jī)酸、脂肪酸、肽、核苷和酶類等,稱為根系分泌物和根系滲出物[47]。氮添加通過調(diào)節(jié)根際養(yǎng)分有效性可影響細(xì)根周轉(zhuǎn)速率以及根系的生物量和化學(xué)組成,或改變根際土壤的理化性質(zhì),使根系響應(yīng)繼而主動(dòng)或被動(dòng)向土壤釋放有機(jī)物質(zhì)(分泌物或滲出物)[48]。根系凋落物和根系分泌物、滲出物都屬于有機(jī)物質(zhì),是森林土壤有機(jī)碳庫的重要來源之一。

細(xì)根周轉(zhuǎn)途徑輸入SOC的過程與細(xì)根產(chǎn)量、周轉(zhuǎn)速率以及分解速率密切相關(guān)。研究表明,適量氮添加會(huì)提高森林植物的細(xì)根產(chǎn)量和周轉(zhuǎn)速率而增加根系凋落物的產(chǎn)量,同時(shí)會(huì)降低根系凋落物的C/N和木質(zhì)素/N;且隨著氮添加量增多,傾向于提高根際胞外酶中纖維素酶活性并抑制木質(zhì)素酶活性[49]。

一項(xiàng)針對全球不同森林生態(tài)系統(tǒng)細(xì)根周轉(zhuǎn)對氮添加響應(yīng)的薈萃分析就表明,氮添加使森林植物細(xì)根產(chǎn)量平均增加了 27%,細(xì)根周轉(zhuǎn)速率及土壤碳儲(chǔ)量均有效提高[50]。Li等[51]研究發(fā)現(xiàn),當(dāng)?shù)砑恿坎怀^ 50 kg N hm-2a-1時(shí),森林的細(xì)根產(chǎn)量和周轉(zhuǎn)速率隨氮添加量的增加而提高,且土壤碳儲(chǔ)量與細(xì)根產(chǎn)量之間存在顯著正相關(guān)。而Ferreira等[52]發(fā)現(xiàn),在氮添加量高于 60 kg N hm-2a-1時(shí)會(huì)抑制植物細(xì)根的生物量和周轉(zhuǎn)速率,且抑制程度隨添加量上升而加重。Li等[53]則發(fā)現(xiàn)當(dāng)?shù)砑恿扛哂?100 kg N hm-2a-1時(shí),細(xì)根生物量和周轉(zhuǎn)速率會(huì)受到顯著抑制。Sun等[54]發(fā)現(xiàn),氮添加使 5 種不同森林類型的細(xì)根C/N和木質(zhì)素/N都呈下降趨勢,且提高了細(xì)根周轉(zhuǎn)速率,但根系凋落物的分解速率均隨氮添加量的升高而顯著下降,分析根際胞外酶的活性后發(fā)現(xiàn),氮添加促進(jìn)了纖維素酶活性而抑制了木質(zhì)素活性。關(guān)于土壤微生物如何響應(yīng)氮添加來調(diào)節(jié)胞外酶分泌和活性,有研究就指出:氮限制條件下,氮添加會(huì)提高土壤養(yǎng)分有效性,導(dǎo)致更多的碳向微生物分配,促進(jìn)微生物分泌胞外酶,從而提高微生物體外修飾作用,此舉有利于促進(jìn)分解和降解外部有機(jī)物并轉(zhuǎn)化為SOC;而當(dāng)?shù)砑舆^量時(shí),土壤的酸化作用抑制會(huì)微生物分泌可降解復(fù)雜底物的胞外酶活性(如分解木質(zhì)素的過氧化物酶、酚氧化酶等),從而降低微生物對根系凋落物的分解速率和釋放SOC[55]。Carrara等[56]發(fā)現(xiàn)在高氮添加量下植物會(huì)降低地下碳分配和土壤微生物活性,導(dǎo)致根系生物量下降了 24.7%、根際AM真菌生物量減少了 55.9%、胞外酶數(shù)量下降 18.7%,SOC轉(zhuǎn)化率大大降低。上述的相關(guān)研究表明,氮添加會(huì)降低植物細(xì)根的C/N和木質(zhì)素/N,同時(shí)調(diào)節(jié)土壤微生物胞外酶的分泌及其活性來影響可分解性和分解速率來輸入SOC。

此外,根系分泌物和滲出物所形成的碳沉積也是SOC的重要來源,其中以根系分泌物為主。有研究表明,植物通過根系分泌物形式向根際土壤輸入的有機(jī)化合物約占光合產(chǎn)物的 5%—21%,分泌物的數(shù)量和成分受到植物種類、林齡以及根際土壤微環(huán)境等的影響[57]。根系分泌物的釋放主要受根際土壤養(yǎng)分有效性的調(diào)節(jié),低養(yǎng)分有效性條件下會(huì)限制根系分泌物的分泌,而高養(yǎng)分有效性可促進(jìn)根系分泌物的釋放,氮添加則傾向于增加根際土壤的養(yǎng)分有效性[58—60]。Qiao等[61]對亞高山針葉樹種進(jìn)行了氮添加試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)氮添加下植物根系分泌物顯著增多,以酚酸類化合物為主。龐麗等[62]研究了氮添加對馬尾松根系分泌物酸性磷酸酶和有機(jī)酸的影響,結(jié)果顯示,馬尾松不同家系根系分泌物對氮添加的響應(yīng)均表現(xiàn)為促進(jìn)作用。Ataka等[63]測定氮添加處理下寒溫帶森林根系分泌物的分泌速率,結(jié)果顯示氮添加顯著促進(jìn)了根系分泌物的分泌速率和產(chǎn)量,使根際土壤中的DOC含量顯著提高。Iiu等[64]也發(fā)現(xiàn),氮添加使溫帶森林植物白楊和白樺根系分泌物的分泌速率和根際土壤總有機(jī)碳(TOC)含量顯著提高。因此,氮添加傾向于促進(jìn)根系分泌物和滲出物的釋放,同時(shí)調(diào)節(jié)基質(zhì)的化學(xué)計(jì)量比及其可分解性,并最終被土壤微生物吸收轉(zhuǎn)化。Berhongaray等[65]的研究結(jié)論顯示,森林生態(tài)系統(tǒng)的SOC輸入主要來源于植被地下碳分配途徑的貢獻(xiàn),地下碳分配(根系凋落物和根系分泌物、滲出物等)對SOC的轉(zhuǎn)化效率高達(dá) 76%;而地上凋落物對SOC轉(zhuǎn)化效率僅約 9%,絕大部分經(jīng)由微生物礦化作用轉(zhuǎn)化為CO2釋放。這與Clemmensen等[66]、Cotrufo等[67]的研究結(jié)論一致。

由于氮添加使森林生態(tài)系統(tǒng)地上地下凋落物、根系分泌物和滲出物等有機(jī)質(zhì)增多,土壤養(yǎng)分有效性提高,刺激了土壤微生物的體內(nèi)修飾來促進(jìn)外源有機(jī)質(zhì)的分解,這提高了土壤的呼吸作用,使CO2排放通量升高。同時(shí),受到外源有機(jī)質(zhì)的刺激,土壤中原有的SOM會(huì)產(chǎn)生激發(fā)效應(yīng),加速SOC的礦化,該過程也會(huì)使土壤的CO2排放通量升高。因此,氮添加對凋落物分解腐化向土壤輸入SOC的實(shí)際影響還存在不確定性。但從全球尺度來看,絕大部分的氮添加研究,無論是基于野外的氮沉降觀測還是人為的施氮試驗(yàn),均提高了森林土壤的碳儲(chǔ)量,即促進(jìn)森林生態(tài)系統(tǒng)的SOC輸入[68—70]。

2.2 氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫及其組分的影響

森林土壤有機(jī)碳庫是由不同固存時(shí)間和分解階段的有機(jī)質(zhì)所構(gòu)成的混合體,包括植物源SOC和微生物源SOC,依據(jù)功能和性質(zhì)的差異可分為活性有機(jī)碳、緩性(慢性)有機(jī)碳和惰性有機(jī)碳[71]。其中,活性有機(jī)碳易被吸收、分解和礦化,是植物營養(yǎng)、土壤微生物能量和CO2釋放的主要來源[72]。植物源碳(凋落物、根系凋落物、根系分泌物等)是森林土壤最主要的碳輸入,并在土壤微生物的介導(dǎo)下參與土壤碳循環(huán)過程。由于土壤中的碳、氮循環(huán)過程是緊密耦合的,因此氮添加所引起的土壤氮循環(huán)響應(yīng)也會(huì)改變其中的許多碳循環(huán)過程,進(jìn)而影響土壤有機(jī)碳庫及其組分的穩(wěn)定性[73—74]。氮添加影響森林土壤有機(jī)碳庫組成和穩(wěn)定性的途徑主要為以下 3 條:①影響植物碳同化和生理代謝過程,來改變凋落物、根系分泌物等植物源有機(jī)碳在數(shù)量及化學(xué)成分上的差異;②改變土壤養(yǎng)分有效性來影響土壤微生物的生命活動(dòng),進(jìn)而調(diào)控SOM的降解、穩(wěn)定和轉(zhuǎn)化,來改變不同SOC組分間的含量;③改變土壤的理化性質(zhì)如pH、土壤團(tuán)聚體結(jié)構(gòu)和密度等,來破壞土壤環(huán)境對SOC的物理保護(hù)機(jī)制,進(jìn)而影響土壤有機(jī)碳庫各組分的穩(wěn)定性[75—76]。

作為陸地生態(tài)系統(tǒng)有機(jī)質(zhì)的主要分解者,土壤微生物不僅控制了SOC的礦化過程,同時(shí)還是驅(qū)動(dòng)各類有機(jī)碳組分降解轉(zhuǎn)化的“動(dòng)力引擎”,主導(dǎo)著土壤的碳循環(huán)過程[77]。土壤微生物通過“體外修飾”及“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”途徑將植物源碳降解轉(zhuǎn)化,或以殘?bào)w的形式(腐殖質(zhì))儲(chǔ)存于土壤中;或被同化為微生物生物量和自身代謝產(chǎn)物,以微生物源碳形式儲(chǔ)存于土壤中。土壤微生物體外修飾即通過分泌胞外酶來分解或轉(zhuǎn)化大分子植物源碳底物,使其轉(zhuǎn)化為腐殖質(zhì);土壤微生物體內(nèi)周轉(zhuǎn)即直接吸收小分子植物源碳底物后經(jīng)同化作用合成為自身生物量。其中,經(jīng)土壤微生物“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”途徑所同化的碳素,會(huì)隨著微生物的生命活動(dòng)轉(zhuǎn)化為微生物生物量和自身代謝產(chǎn)物,并儲(chǔ)存在土壤中成為有機(jī)碳庫的一部分,這類有機(jī)碳組分被稱之為微生物源碳。關(guān)于以微生物“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”過程為驅(qū)動(dòng)力的微生物源碳形成過程,Liang等[78]在2017年形象的提出了“土壤微生物碳泵(MCP)”的概念,在該研究中,Liang等人系統(tǒng)地梳理了土壤碳循環(huán)過程中土壤微生物調(diào)控SOC形成和穩(wěn)定的相關(guān)途徑,并提出了“土壤MCP概念體系”,這是目前有關(guān)土壤微生物介導(dǎo)并參與SOC形成的最新理論[78],Liang等[79]還系統(tǒng)地闡述了土壤MCP概念體系的相關(guān)內(nèi)涵和影響因素。

SOC的激發(fā)效應(yīng)策略可以解釋土壤微生物在底物利用中“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”和“體外修飾”作用對氮添加的響應(yīng)[80]。土壤微生物的群落組成主要受養(yǎng)分有效性驅(qū)動(dòng),依據(jù)養(yǎng)分吸收偏好的差異可將不同微生物分為r生活史策略(rate-strategistis)和K生活史策略(Kapazit?tsgrenze-strategistis)[81]。其中,細(xì)菌多為r策略型微生物,它們繁殖力強(qiáng)、生殖期短、迭代快,能快速分解吸收易降解的有機(jī)物質(zhì)并大量投入到繁殖迭代中,而不是用于維持個(gè)體生長,主要利用外源底物[82];而真菌多為K策略型微生物,通常生長緩慢、發(fā)育周期和繁殖周期較長,所吸收的能量主要用于維持個(gè)體生存以提高存活率和競爭能力,傾向于分解吸收難降解的復(fù)雜有機(jī)物質(zhì),主要利用原有SOM來獲取能量[83]。在SOC礦化過程中,土壤中有機(jī)質(zhì)的成分及結(jié)構(gòu)差異會(huì)影響微生物的底物利用,進(jìn)而影響土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)和功能,反之亦然[84]。在氮限制森林生態(tài)系統(tǒng)中,土壤養(yǎng)分有效性偏低,底物不足,此時(shí)K策略微生物的碳代謝過程占主導(dǎo)地位,可迅速分泌胞外酶來分解固存的SOM以獲取養(yǎng)分,該過程為SOC正激發(fā)效應(yīng),即微生物的氮挖掘機(jī)制,該過程會(huì)傾向于降低土壤有機(jī)碳庫固存并導(dǎo)致活性有機(jī)碳組分含量提高[85]。而隨著氮的添加,土壤養(yǎng)分有效性上升,底物逐漸增多,此時(shí)r策略微生物迅速生長并逐漸占據(jù)優(yōu)勢,優(yōu)先利用外源底物獲取能量,從而降低對SOM的分解,該過程為SOC負(fù)激發(fā)效應(yīng),即微生物底物偏好機(jī)制,該過程有利于SOM的穩(wěn)定,并提高了MBC含量,有利于土壤有機(jī)碳庫固存[86—87]。因此在富氮森林生態(tài)系統(tǒng)中,不管氮添加與否,均傾向于r策略微生物主導(dǎo)SOC激發(fā),促進(jìn)土壤有機(jī)碳庫固存,并提高穩(wěn)定性有機(jī)碳組分含量。

氮添加通過調(diào)控底物的化學(xué)組成差異來影響土壤微生物碳利用效率(CUE)的高低。CUE是指微生物通過“體內(nèi)周轉(zhuǎn)”合成每單位生物量碳與所吸收的底物有機(jī)碳之比,該比值的熱力學(xué)限制為0.88[88]。即微生物在吸收底物轉(zhuǎn)化為自身生物量過程中,至少需要消耗12%的碳提供能量,但在實(shí)際中,由于環(huán)境條件的限制,維持土壤微生物生命活動(dòng)所消耗的碳從未低于12%[89]。研究表明,底物的可分解性越高則CUE越高,也就是說,底物越容易被微生物吸收轉(zhuǎn)化的話,微生物耗能就越低,更能促進(jìn)MBC組分積累而增加土壤有機(jī)碳庫[90]。根據(jù)推導(dǎo),若凋落物和根系分泌物等底物所含的復(fù)雜化合物成分越低,則越有利于SOC轉(zhuǎn)化和固存。底物的可分解性取決于其養(yǎng)分有效性。例如,當(dāng)?shù)孜锏腃:N:P化學(xué)計(jì)量比升高時(shí),基質(zhì)中的難分解化合物含量也會(huì)升高(即高分子量有機(jī)物質(zhì),如纖維素、半纖維和木質(zhì)素等),土壤微生物在分解底物轉(zhuǎn)化為自身生物量過程中,會(huì)被迫分泌更多的胞外酶去捕獲短缺的營養(yǎng)元素來維持所合成的微生物生物量C∶N∶P化學(xué)計(jì)量比平衡,此過程會(huì)消耗更多的碳來提供能量[91—92]。由于氮添加提高了土壤養(yǎng)分有效性,促進(jìn)森林植物生長和碳同化,提高了植物的凋落物產(chǎn)量和地下碳分配并降低了基質(zhì)的C/N和木質(zhì)素/N,從而使其分解、轉(zhuǎn)化過程中的CUE有效提高,因此相關(guān)的研究普遍得出氮添加促進(jìn)了森林土壤有機(jī)碳庫固存和組分穩(wěn)定性提高的結(jié)論[93—94]。

根據(jù)Meta分析,在全球尺度上,氮添加(沉降)使森林生態(tài)系統(tǒng)碳匯每年增加了 276—448Tg,其中約 40% 為森林土壤有機(jī)碳庫固存[95]。例如,以氮限制森林生態(tài)系統(tǒng)為例,Vandeneden等[96]在為期 9 年的研究中發(fā)現(xiàn),氮添加使溫帶森林土壤中的纖維素酶和多酚氧化酶活性顯著下降,抑制了SOM的分解速率,引起土壤有機(jī)碳庫增加的同時(shí)也提高了難分解有機(jī)碳的含量。當(dāng)土壤形成富氮環(huán)境時(shí)亦是如此,Hyvonen等[68]、Du等[97]的研究均表明,隨著氮添加量增加會(huì)導(dǎo)致土壤中有機(jī)碳礦化速率降低而促進(jìn)SOC積累,并促進(jìn)DOC組分、LOC組分和ROC組分轉(zhuǎn)化為穩(wěn)定的有機(jī)碳組分固定。Liu等[98]發(fā)現(xiàn),長期氮添加會(huì)降低森林土壤中微生物對惰性有機(jī)碳的分解速率,進(jìn)而使森林土壤有機(jī)碳庫中惰性有機(jī)碳比例不斷上升,有利于土壤碳庫的長期固存。郭潔云等[99]采用整合分析法,對 172 篇已發(fā)表的森林土壤氮添加論文進(jìn)行了綜合分析,結(jié)果表明氮添加顯著增加了森林凋落物產(chǎn)量,顯著降低了凋落物的C/N;絕大多數(shù)的研究都顯示氮添加提高了土壤有機(jī)碳庫固存并改變了各組分含量,使有機(jī)質(zhì)層土壤中活性有機(jī)碳的DOC和MBC組分含量提高,而礦質(zhì)層土壤中活性有機(jī)碳的DOC和MBC組分含量下降,惰性有機(jī)碳含量提高。

除了上述土壤微生物介導(dǎo)所引起的土壤有機(jī)碳庫及其組分含量對氮添加的響應(yīng)變化過程,土壤的物理保護(hù)機(jī)制也對氮添加下的土壤有機(jī)碳庫固存和穩(wěn)定過程起到了一定作用[100—101]。土壤微生物源源不斷的迭代過程會(huì)導(dǎo)致微生物死亡殘?bào)w和部分代謝產(chǎn)物持續(xù)增加,這些微生物殘留物類有機(jī)質(zhì)隨著時(shí)間的推移趨向于在土壤中積累并穩(wěn)定固存,該過程稱之為“續(xù)埋效應(yīng)”[78]。研究認(rèn)為,在“續(xù)埋效應(yīng)”過程中,土壤團(tuán)聚體可吸收SOC形成團(tuán)聚體結(jié)合態(tài)有機(jī)碳,使其避免被分解,從而促進(jìn)有機(jī)碳庫穩(wěn)定[102—103];此外,土壤的礦物質(zhì)也可以吸附SOC或直接與其結(jié)合形成礦物結(jié)合態(tài)有機(jī)碳[104],該現(xiàn)象被Xiao等[105]稱為礦物碳泵效應(yīng)。目前認(rèn)為,氮添加會(huì)有利于土壤團(tuán)聚體形成并吸收SOC[106]。此外,相關(guān)研究表明,氮添加會(huì)改變SOC的垂直分布格局,使有機(jī)質(zhì)層SOC向礦質(zhì)層轉(zhuǎn)移,并在礦物質(zhì)的物理保護(hù)作用下成為礦物結(jié)合態(tài)有機(jī)碳組分(惰性SOC),增加有機(jī)碳庫的穩(wěn)定性[107—109]。

如表1列舉的研究結(jié)果所示,受氮添加量、施氮方式、施氮持續(xù)時(shí)間以及氣候、土壤基質(zhì)和森林植被類型等因素的共同影響,森林土壤有機(jī)碳庫中不同組分對氮添加的響應(yīng)并非呈現(xiàn)線性關(guān)系。盡管未能揭示不同森林生態(tài)系統(tǒng)土壤有機(jī)碳庫對氮添加的具體響應(yīng)規(guī)律,但梳理氮添加對不同森林生態(tài)系統(tǒng)SOC輸入、轉(zhuǎn)化和分解過程的相關(guān)研究結(jié)論,有助于預(yù)測未來氮沉降(施氮)對不同森林生態(tài)系統(tǒng)碳匯功能的影響,以便及時(shí)調(diào)整施肥策略以提高森林碳匯能力緩解全球溫室效應(yīng)。

3 氮添加對森林土壤CO2排放的影響及其作用機(jī)制

3.1 森林土壤排放CO2的途徑及其對氮添加的響應(yīng)

釋放CO2是土壤碳循環(huán)中的碳輸出過程,由土壤呼吸作用和無機(jī)碳解吸附、溶解過程產(chǎn)生,其中主要由土壤呼吸作用所釋放。土壤呼吸作用包括植物根系自養(yǎng)呼吸、土壤微生物和動(dòng)物的異氧呼吸以及含碳化合物的化學(xué)氧化過程[119]。研究表明,森林土壤釋放CO2的途徑主要來源于植物根系自養(yǎng)呼吸和土壤微生物異氧呼吸,其中又以土壤微生物的異氧呼吸為主,占森林土壤CO2總排放量的 60% 以上[120—121]。土壤微生物通過呼吸作用氧化有機(jī)物質(zhì)來獲取能量并釋放CO2,用以維持其生命活動(dòng)和生態(tài)功能,即SOC礦化,該過程的速率和程度會(huì)直接影響CO2排放,而通過SOC礦化途徑所釋放的CO2可占到森林土壤CO2總排放量的 70% 以上[122—123]。因此,微生物呼吸作用的大小可表征土壤的CO2排放強(qiáng)度。

在氮添加條件下,土壤有機(jī)碳庫與SOC礦化、土壤微生物之間會(huì)發(fā)生復(fù)雜的交互聯(lián)系。如圖2 所示,氮添加會(huì)提高土壤的養(yǎng)分有效性,促進(jìn)植物根系養(yǎng)分吸收,提高了植物的碳同化能力,繼而增加了植物源碳輸入,在土壤微生物介導(dǎo)下,植物源碳輸入會(huì)產(chǎn)生激發(fā)效應(yīng)引起SOC礦化,而土壤微生物的活性和生物量又受氮素有效性的調(diào)控。同時(shí),氮添加會(huì)促進(jìn)植物根系生命活動(dòng),由此提高根系自養(yǎng)呼吸釋放CO2;氮添加引起的土壤酸化也會(huì)誘導(dǎo)土壤無機(jī)碳溶解釋放CO2[97]。因此,目前研究結(jié)論可以明確的是:①氮添加提高了植物的根系呼吸作用,因此促進(jìn)了根系途徑釋放CO2[124];②氮添加降低了土壤pH,促進(jìn)了土壤無機(jī)碳的溶解并釋放CO2[125]。除此以外,由于土壤有機(jī)碳的激發(fā)效應(yīng)存在正激發(fā)和負(fù)激發(fā),正激發(fā)會(huì)促進(jìn)SOC積累而減少CO2排放,負(fù)激發(fā)會(huì)促進(jìn)SOC分解而增加了CO2排放,而激發(fā)效應(yīng)的方向受到外源有機(jī)質(zhì)底物數(shù)量和化學(xué)組成、土壤微生物群落組成和功能、土壤環(huán)境條件等眾多因素的影響,導(dǎo)致激發(fā)效應(yīng)途徑的CO2排放與否難以確定,因此難以準(zhǔn)確判斷不同森林土壤CO2排放通量對氮添加的響應(yīng)規(guī)律。總的來說,不同森林土壤CO2排放對氮添加的響應(yīng)分為促進(jìn)、抑制和無顯著影響[126—128]。

圖2 氮添加對森林土壤CO2排放的影響機(jī)制Fig.2 Mechanism of the effect of nitrogen addition on CO2 emissions from forest soil

3.2 氮添加對森林土壤CO2排放的促進(jìn)作用

在氮限制森林中,氮添加提高了土壤養(yǎng)分有效性,傾向于促進(jìn)土壤微生物活性和植物生長,由此提高森林土壤的呼吸作用而促進(jìn)CO2排放。促進(jìn)機(jī)制包括:①氮添加促進(jìn)植物生長發(fā)育使根系生物量增多,提高了根系自養(yǎng)呼吸速率;②氮添加促進(jìn)了森林植物的光合碳同化,其凋落物回歸和地下碳分配為土壤提供了更多底物,促進(jìn)了SOC礦化的正激發(fā)效應(yīng);③氮添加為土壤微生物提供了氮源而促進(jìn)其生長繁殖,提高了異氧呼吸速率,同時(shí)土壤微生物活性的提高進(jìn)一步促進(jìn)了SOC礦化的正激發(fā)效應(yīng)。

因此,在氮限制的森林生態(tài)系統(tǒng)中,氮添加往往可促進(jìn)森林土壤釋放CO2。王澤西等[129]研究發(fā)現(xiàn),氮添加顯著促進(jìn)了氮限制高山森林土壤呼吸速率,使森林土壤呼吸通量提高了 11%—15%,CO2排放通量隨施氮量增加先升高后降低,在中氮添加水平(50 kg N hm-2a-1)達(dá)到最高。Str?mgren等[130]在溫帶氮限制云杉林中連續(xù)施氮 22 年,發(fā)現(xiàn)森林土壤有機(jī)質(zhì)層和礦質(zhì)層SOC礦化速率分別提高了 118%和 19%,土壤CO2排放通量提高了 31%。Sun等[131]發(fā)現(xiàn)氮添加不僅顯著促進(jìn)了青藏高原地區(qū)高山針葉林土壤活性有機(jī)碳的礦化,還促進(jìn)了惰性有機(jī)碳的分解,使土壤CO2排放通量明顯提高。一些研究發(fā)現(xiàn),氮添加量和氮素形態(tài)會(huì)影響其促進(jìn)森林土壤CO2排放的效果。Sun等[131]發(fā)現(xiàn),在養(yǎng)分貧瘠地區(qū),森林土壤的CO2排放量隨氮添加量升高而顯著增多。李睿達(dá)等[132]在熱帶桉樹人工林施肥研究中發(fā)現(xiàn)氮添加顯著促進(jìn)了土壤CO2排放,且隨著施氮量的增加而顯著增多。Geng等[133]在溫帶養(yǎng)分貧瘠的針闊混交林中開展氮添加試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)當(dāng)添加量低于 100 kg N hm-2a-1時(shí)土壤CO2排放通量顯著提高,而當(dāng)?shù)砑恿砍^100 kg N hm-2a-1后,會(huì)顯著抑制CO2排放。Li等[134]對青藏高原針闊混交林開展的梯度氮添加結(jié)論也與該研究一致。

3.3 氮添加對森林土壤CO2排放的抑制作用

持續(xù)的氮添加會(huì)造成土壤酸化,而土壤pH過低被認(rèn)為是毒害效應(yīng),會(huì)使土壤微生物活性降低,呼吸作用受限,繼而抑制CO2的排放量[135]。由此可得,氮添加抑制森林土壤CO2排放的機(jī)制可能是:①氮添加降低了土壤的C/N和pH,造成土壤微生物活性和生物量下降,因此降低了微生物的異氧呼吸;②氮添加使根際土壤養(yǎng)分失衡,使植物根系生物量和細(xì)根周轉(zhuǎn)速率受到影響,從而降低了根系的自養(yǎng)呼吸;③氮添加造成的氮富集效應(yīng)抑制了土壤微生物和胞外酶活性,降低微生物群落的碳源獲取能力,提高了CUE,降低了SOC礦化的正激發(fā)效應(yīng),從而減少了CO2釋放[136]。

大量研究表明,在非氮限制的森林生態(tài)系統(tǒng)中,氮添加通常會(huì)抑制土壤微生物的活性而降低SOC的礦化速率,從而抑制了森林土壤的CO2排放[95]。無論是室內(nèi)培養(yǎng)試驗(yàn)還是野外試驗(yàn),若土壤屬于富氮狀態(tài),氮添加均有可能會(huì)抑制土壤CO2排放[137]。Wang等[138]采集了富氮的亞熱帶針葉林的土壤進(jìn)行室內(nèi)氮添加培養(yǎng)試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)氮添加使土壤呼吸速率下降了 6.6%,SOC礦化速率明顯抑制。Lu等[139]在熱帶富氮森林中開展野外氮添加研究,發(fā)現(xiàn)不同梯度的氮添加均顯著降低了SOC礦化速率,CO2排放通量與對照相比顯著減少。Zhang等[140]在亞熱帶富氮森林中開展的梯度氮添加試驗(yàn)也與Lu等人的研究結(jié)論一致。Micks等[141]則發(fā)現(xiàn),在溫帶富氮森林中,氮添加使土壤呼吸速率下降,同時(shí)CO2排放通量受到抑制。

氮添加量和施氮時(shí)間是影響森林土壤CO2排放通量的關(guān)鍵因素[142]。短期的低氮添加量通常促進(jìn)土壤CO2排放或無影響、而長期的低氮添加量往往可以促進(jìn)土壤CO2排放;短期的高氮添加量通常抑制土壤CO2排放或無影響、而長期的高氮添加量往往可以抑制土壤CO2排放[143—144]。Forsmark等[145]在氮貧瘠的溫帶針葉中開展了為期 12 年的梯度氮添加試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)土壤呼吸作用對低氮添加量的響應(yīng)并不敏感,土壤CO2排放通量與對照相比無顯著差異,但高氮添加量下微生物呼吸作用受到抑制,土壤CO2排放通量顯著降低。張雪等[146]通過盆栽試驗(yàn),證實(shí)短期的低氮添加對馬尾松盆栽土壤CO2的釋放量有促進(jìn)作用,CO2釋放速率在氮添加后的短期內(nèi)顯著提高,但在施氮后期迅速下降。而Chen等[147]則發(fā)現(xiàn),高氮添加(100 kg N hm-2a-1)初期對土壤呼吸速率并無顯著影響,但隨著時(shí)間的推移,土壤呼吸速率顯著降低,CO2排放通量明顯下降。

3.4 氮添加對森林土壤CO2排放量無顯著影響

由于森林土壤所釋放的CO2主要來源于土壤的呼吸作用,若氮添加并未對森林土壤的呼吸作用產(chǎn)生顯著影響,那么森林土壤CO2排放量對氮添加的響應(yīng)特征可能也表現(xiàn)為無顯著影響。關(guān)于氮添加對森林土壤CO2排放并未產(chǎn)生顯著影響的原因,可能受氮添加量不足和施氮時(shí)間過短的影響。有研究表明,短期的氮添加可能不會(huì)改變森林土壤的CO2排放通量。Sun等[148]以亞熱帶濕地松林土壤開展為期 1 年的氮添加試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)該森林土壤的CO2排放通量并未受到影響。Maestrini等[149]在溫帶闊葉林中以 60 kg N hm-2a-1的氮添加量每月等量添加 1 年后,發(fā)現(xiàn)土壤CO2排放通量與對照相比無顯著差異。

此外,在土壤理化性質(zhì)和微生物的共同作用下,森林土壤的CO2排放量可能也不會(huì)產(chǎn)生顯著波動(dòng)。Allison等[150]在寒帶針葉林中開展氮添加試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)氮添加降低了土壤微生物生物量的C/N,但并未改變微生物的生物量,對土壤呼吸速率及CO2排放通量無影響。Fernández等[151]在地中海地區(qū)的針闊混交林中進(jìn)行氮添加試驗(yàn),發(fā)現(xiàn)氮添加主要與土壤溫度協(xié)同影響森林土壤的呼吸作用,但與不施肥的森林土壤相比,總CO2排放量并無顯著差異。Mori等[152]發(fā)現(xiàn),在馬來西亞的原始熱帶雨林地區(qū),由于受磷限制影響,氮添加未顯著改變土壤自養(yǎng)呼吸和異氧呼吸速率,從而并未對CO2排放通量造成顯著影響。Koehler等[153]在熱帶森林中進(jìn)行的氮添加試驗(yàn)(125 kg N hm-2a-1)同樣也顯示對森林土壤CO2排放通量無顯著影響。在富磷的非熱帶地區(qū),也得出了類似Mori等和Koehler等的研究結(jié)論,Gao等[154]研究了氮添加對富磷環(huán)境的亞熱帶混交林土壤溫室氣體排放通量的影響,發(fā)現(xiàn)氮添加對該森林土壤的CO2排放通量無顯著影響。

4 結(jié)論與展望

總體而言,氮添加通過提高森林土壤的養(yǎng)分有效性而提高了森林的凈初級生產(chǎn)力,促進(jìn)了凋落物和根際沉積碳(細(xì)根周轉(zhuǎn)產(chǎn)物、根系分泌物及滲出物等)產(chǎn)量,同時(shí)降低了上述基質(zhì)中的大分子化合物含量,使其可分解性提高;盡管不同森林生態(tài)系統(tǒng)的土壤微生物群落特征及生態(tài)功能對氮添加的響應(yīng)規(guī)律存在錯(cuò)綜復(fù)雜的耦合和交互影響,但均傾向于促進(jìn)植物源SOC的積累并趨向于穩(wěn)定,有效提高了土壤有機(jī)碳庫固存和穩(wěn)定性。氮添加對森林土壤的CO2釋放規(guī)律并不呈現(xiàn)簡單的線性關(guān)系,由于受到底物數(shù)量和質(zhì)量、微生物群落組成和活性、土壤理化性質(zhì)、氣候、植被類型等眾多因素的共同影響,不同森林生態(tài)系統(tǒng)的CO2排放量可能表現(xiàn)為促進(jìn)、抑制或無影響。

森林土壤有機(jī)碳庫在全球碳循環(huán)過程中扮演著重要的角色,對維系生態(tài)系統(tǒng)碳循環(huán)穩(wěn)定和緩解溫室效應(yīng)而言舉足輕重。近年來,林業(yè)化肥濫用現(xiàn)象日漸嚴(yán)重,加劇了溫室效應(yīng),在全球氣候變暖的背景下,氮素輸入對森林土壤碳循環(huán)過程的影響越來越受到關(guān)注。由于受到植被類型、土壤理化性質(zhì)、微生物種類和氣候等因素的多重影響,氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫固存機(jī)制及CO2排放的研究尚不全面,人們對氮添加條件下森林植被的地下碳分配格局規(guī)律也缺乏系統(tǒng)認(rèn)識,此外森林土壤有機(jī)碳庫中活性SOC向惰性SOC轉(zhuǎn)化的穩(wěn)定機(jī)制及其與土壤微生物的耦聯(lián)關(guān)系并不清晰。因此,在今后的研究中可加強(qiáng)以下方面的突破:

(1)加強(qiáng)長期氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫固存及穩(wěn)定性影響的研究。研究發(fā)現(xiàn),土壤有機(jī)碳庫及其組分通常對短期的氮添加無響應(yīng),而對長期的氮添加有顯著響應(yīng)。建立長期的氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫影響的研究可更好地掌握土壤有機(jī)碳庫的穩(wěn)定固存機(jī)制,以便有效預(yù)測氮沉降對森林土壤有機(jī)碳庫的長期動(dòng)態(tài)影響,這有利于尋找提高森林土壤有機(jī)碳庫固存能力和降低溫室氣體的森林碳匯途徑。

(2)加強(qiáng)全球氣候變暖背景下土壤微生物碳代謝過程對氮添加(氮沉降)的響應(yīng)研究。氮添加主要引起土壤氮素有效性增加,這一變化會(huì)直接引起土壤微生物群落響應(yīng),進(jìn)而影響CUE、改變土壤呼吸作用強(qiáng)度,而氣候變暖也會(huì)影響微生物的活性和生態(tài)功能,這進(jìn)一步造成了森林生態(tài)系統(tǒng)CO2排放規(guī)律的不確定性。加強(qiáng)上述研究有望緩解目前的溫室效應(yīng)困局。

(3)進(jìn)一步探索氮沉降背景下森林植被差異對SOC分解、轉(zhuǎn)化和固定過程的影響機(jī)制。明確不同森林生態(tài)系統(tǒng)植物多樣性對土壤微生物種群結(jié)構(gòu)和生態(tài)功能的影響,如優(yōu)勢植物是否參與(或主導(dǎo))了構(gòu)建土壤微生物群落生態(tài)功能,繼而影響森林土壤的碳循環(huán)過程。

(4)借助微生物組學(xué)技術(shù),從土壤—植物—微生物互作角度全面研究氮添加下土壤微生物群落及功能多樣性改變對森林土壤有機(jī)碳輸入及輸出的影響。借助微生物組學(xué)技術(shù)可以更全面、系統(tǒng)地解析氮添加對森林土壤微生物群落和功能多樣性的影響,有助于進(jìn)一步闡明土壤微生物對SOC輸入和輸出的影響。

(5)加強(qiáng)氮添加對森林根際碳沉積途徑輸入SOC的相關(guān)機(jī)制研究。目前的研究主要集中在氮添加影響下凋落物回歸后的土壤碳循環(huán)過程響應(yīng)及相關(guān)介導(dǎo)機(jī)制,但森林土壤碳庫的碳輸入過程還包括植物地下碳分配調(diào)節(jié)下的根際沉積碳途徑,而該過程對氮添加的響應(yīng)十分復(fù)雜,關(guān)于氮添加下的植物—菌根互作機(jī)制、根際分泌物和滲出物響應(yīng)規(guī)律、根際沉積物化學(xué)計(jì)量學(xué)特征等規(guī)律尚無明確的科學(xué)結(jié)論。

(6)結(jié)合其他關(guān)鍵影響因子研究氮添加對森林土壤碳循環(huán)過程的耦合效應(yīng)。森林土壤的碳循環(huán)是一個(gè)復(fù)雜而綜合的過程,受到眾多因素的共同影響。因此有必要結(jié)合其他關(guān)鍵因子如氣候變暖、CO2濃度升高、降雨等來研究氮添加對森林土壤碳循環(huán)的耦合作用,此舉有助于分析在全球氣候變化下氮添加對森林土壤有機(jī)碳庫固存的影響。