白頭葉猴嬰猴月齡和性別對母嬰關系的影響

李家興 周穎銘 黃乘明,3 范鵬來* 周岐海*

（1 珍稀瀕危動植物生態(tài)與環(huán)境保護教育部重點實驗室，廣西師范大學，桂林 541006）（2 廣西珍稀瀕危動物生態(tài)學重點實驗室，廣西師范大學，桂林 541006）（3 中國科學院動物研究所，北京 100101）

非人靈長類動物的母嬰關系是嬰猴第一次重要的社會體驗，對嬰猴的生長發(fā)育、正常社會行為以及心理健康的發(fā)展都具有重要意義 (Miller and Nadlep, 1981; Malalaharivonyet al., 2021)。因此，母嬰關系研究一直是靈長類學研究的熱點之一 (劉若爽等，2016)。與其他體型相似的哺乳動物相比，非人靈長類動物的嬰猴在發(fā)育初期對母猴的依賴時間更長 (Kappeleret al., 2003; Liet al., 2013)。在此期間，母猴給嬰猴提供了全部的照顧，通過哺乳為嬰猴提供成長所需要的營養(yǎng)，并通過限制行為對其實施保護，同時教會嬰猴基本的生存技能，為其更好地融入社群做好充足準備 (劉若爽等，2016)。這種母嬰互動行為對于后代的存活、心理健康發(fā)展以及雌性個體的生殖成功具有重要作用 (Simpsonet al.,1986; Malalaharivonyet al., 2021)。

然而，隨著嬰猴年齡的增長，母猴會逐漸減少對嬰猴的保護，拒絕行為的發(fā)生頻次也隨之增加，鼓勵其參與更多的社會活動，鍛煉其生存技能，因此，嬰猴的月齡是影響母嬰關系的重要因素之一。例如在獅尾獼猴 (Macaca slienus) 前八周的母嬰關系研究中發(fā)現(xiàn)，母猴和嬰猴之間的聯(lián)系在第1 周最為密切，2 ~ 5 周緩慢下降，從第5 周開始，嬰猴獨立性增強，母嬰間的親密關系明顯降低 (Kumar and Kurup, 1981)。獼猴 (Macaca mulatta) 母猴在嬰猴出生4 周內(nèi)對其進行較多的限制行為以保護其健康成長，6 周后嬰猴開始與母猴以外的其他社會個體進行互動，8 周后母猴保護和限制行為的減少使嬰猴能夠花費更長的時間與群內(nèi)其他個體共同玩耍、交流 (Simpsonet al., 1986)。

此外，嬰猴性別也是影響非人靈長類動物母嬰關系的重要因素之一。許多非人靈長類動物雄性個體在成年后會離開出生群，雌性留在出生群，二者在未來社會地位以及社會角色上存在明顯差異，這種差異導致母猴在對嬰猴的投資權衡中減少對雄性嬰猴的照顧 (Louiseet al., 1995; Zhaoet al., 2008)。例如食蟹猴 (Macaca fascicularis) 雄性嬰猴遠離母猴進行活動的時間明顯多于雌性嬰猴；母猴花費更多時間懷抱雌性嬰猴和為其理毛，對其攻擊性也更小 (Nakamichiet al., 1990)。在對獼猴的研究中也發(fā)現(xiàn)，雌性嬰猴被母猴拒絕的次數(shù)更少，理毛的次數(shù)也更多；雄性嬰猴則更容易受到母猴的約束和拒絕 (Brown and Dixson, 2000)。母猴對不同性別嬰猴的照顧方式有助于其個性的塑造和社會關系中個體差異的發(fā)展，甚至會影響不同性別嬰猴的存活率 (Nguyenet al., 2012; Arletet al., 2021)。

白頭葉猴 (Trachypithecus leucocephalus) 為我國特有珍稀瀕危非人靈長類動物，隸屬于猴科(Cercopithecidae) 疣猴亞科 (Colobinae) 烏葉猴屬(Trachypithecus)，僅分布于廣西西南的扶綏、江州、龍州和寧明4縣境內(nèi)的部分喀斯特石山群，種群數(shù)量僅存1 200 多只，是我國一級重點保護野生動物 (周岐海和黃乘明，2021)。白頭葉猴的繁殖群營一雄多雌的母系社會，由1只成年雄猴、若干只成年雌猴及其后代組成，雄性個體成年后選擇離群而成年雌性留群，因此，在繁殖群雌性個體間存在較強的親緣關系。白頭葉猴大多數(shù)分娩發(fā)生在11 月至次年3 月的干燥冬季，雌性個體平均生育間隔為23 個月 (Jinet al., 2009; Zhaoet al.,2011)，漫長的生殖間隔會影響母猴乃至整個猴群的繁殖率，母猴對嬰猴的照顧也會與自身發(fā)展產(chǎn)生利益沖突，因此母猴可能會在當前和未來后代的投資權衡中減少對當前嬰猴的照顧 (Zhaoet al.,2008)。

為深入了解白頭葉猴母嬰關系發(fā)展和影響因素，我們在崇左白頭葉猴國家級自然保護區(qū)選取一個野生猴群，以群中1 ~ 12月齡的嬰猴及其母猴為研究對象，通過收集母嬰關系的發(fā)生持續(xù)時間和發(fā)生頻次，揭示白頭葉猴1 ~ 12月齡個體的母嬰關系發(fā)展模式。通過比較不同月齡和性別個體母嬰關系的發(fā)展，掌握母猴對于不同月齡和不同性別嬰猴的關注度和保護程度，基于白頭葉猴雄性遷出和雌性留群的母系社會系統(tǒng)，探究白頭葉猴嬰猴月齡和性別對母嬰關系的影響。

1 研究方法

1.1 研究地點與對象

研究地點位于廣西崇左白頭葉猴國家級自然保護區(qū)岜盆片區(qū) (北緯22°29′22″，東經(jīng)107°54′03″)。保護區(qū)主要保護白頭葉猴和黑葉猴 (Trachypithecus francoisi) 兩種珍稀瀕危非人靈長類動物。該保護區(qū)的地層以石灰?guī)r為主，海拔400 ~600 m。嚴重的人為干擾導致大部分原生植被轉變?yōu)榇紊?，常見樹種有假蘋婆 (Sterculia lanceolata)、山合歡 (Albizzia kalkora)、石山樟 (Cinnamomum saxatile)、樟樹 (Cinnamomum camphora) 等。該區(qū)屬熱帶季風氣候，具有明顯的干、濕季節(jié)，86%的降雨量集中在4—9 月 (雨季)，其余月份(10 月至次年3月) 為旱季 (Zhanget al., 2021)。

研究對象為一群習慣化猴群。研究初期，猴群由8 只成年個體組成，包括1 只成年雄性和7 只成年雌性，研究期間有7只嬰猴出生。白頭葉猴嬰猴指0 ~ 1.5 歲個體，本研究主要關注1 歲以內(nèi)嬰猴個體的母嬰互動行為。

本研究以7 只新生嬰猴及其母猴作為研究對象，記錄嬰猴在1 ~ 12月齡母嬰間的互動行為。所有個體均能通過體型、毛色、傷痕、面部特征等進行個體識別并命名 (表1)，以便于野外觀察和數(shù)據(jù)收集。

表1 研究對象關系信息表Table 1 The group of research object relationship information

1.2 母嬰行為的定義

含乳 (lactation) 行為：嬰猴的嘴與母猴乳頭相接觸，并伴隨有吞咽等動作。

理毛 (grooming) 行為：母猴幫嬰猴清理皮毛的行為，表現(xiàn)為母猴不時用手、嘴觸碰嬰猴的毛發(fā)。

懷抱 (embrace) 行為：在休息或移動時，嬰猴附在母猴身上，二者腹部相對并緊挨，并且母猴把前肢搭在嬰猴背部有保護嬰猴的行為。

母嬰接觸 (mother-infant contact)：嬰猴含乳行為、理毛行為、懷抱行為的總和。

1.3 數(shù)據(jù)收集

本研究于2009 年9 月至2010 年8 月采用焦點動物取樣法 (focal animal sampling) 和全事件記錄法 (all-occurrence recording) 對目標動物進行母嬰行為的取樣記錄。將7個母嬰對進行編號，選取第一個出現(xiàn)在觀測人員視野里的母嬰對作為目標動物，在一個觀察時間段 (10 min) 內(nèi)記錄目標動物所有已明確定義的行為發(fā)起者、接收者以及持續(xù)時間等信息，當目標對象的行為發(fā)生改變或觀察時間段結束時則記作一次母嬰行為回合的結束。隨后再從其余6 個母嬰對里隨機選取一對作為下一目標動物，以此類推。觀察記錄期間，如遇到特殊情況，如烈日、大雨或者猴群受到驚嚇等導致猴群躲入樹叢，觀察隨之停止。

1.4 數(shù)據(jù)分析

由于每個母嬰對每月觀察時間不同，因此在數(shù)據(jù)分析之前我們對觀察數(shù)據(jù)先進行標準化處理。用每個母嬰對每月發(fā)生母嬰行為回合的持續(xù)時間(s) 占該母嬰對觀察總時長 (s) 的比值乘以100，來表示該母嬰對每月相對母嬰行為時間。用每個母嬰對每月發(fā)生的母嬰行為頻次除以該母嬰對每月觀察總時長 (h)，得到該母嬰對每月相對母嬰行為頻次 (次/小時)。相同月齡的相對母嬰行為的時間和頻次之和與該月齡嬰猴個體數(shù)量的比值即為月齡一致的所有母嬰對平均母嬰行為的時間和頻次。

采用單因素方差分析和Spearman 相關性檢驗分別分析白頭葉猴母嬰接觸行為的時長和頻次在不同月齡間的變化關系。利用線性混合模型 (Linear mixed models) 分析嬰猴不同性別對母嬰接觸行為的時長、頻次以及各母嬰行為持續(xù)時間和頻次的影響，其中因變量為時間、頻次，固定效應為嬰猴性別、月齡，隨機效應為個體身份。由于野外觀察情況復雜，無法保證每月各性別嬰猴觀察時間一致，因此采用3個月為間隔來探究嬰猴性別對各母嬰行為的影響。所有統(tǒng)計分析均在R 3.6.1軟件完成，顯著性水平設置為0.05，雙尾。

2 結果

2.1 白頭葉猴母嬰關系的月齡變化

野外觀察中共記錄到1 486 次母嬰接觸行為數(shù)據(jù) (mean ± SD = 212 ± 36.88; range: 141 ~ 258) ，母嬰接觸總時長為1 228 min (mean ± SD = 175 ±30.82; range: 109 ~ 222)。結果表明，白頭葉猴母嬰間相對接觸時間和頻次變化在嬰猴1 ~ 12月齡之間存在顯著性差異 (時間：F11,60= 10.74,P<0.001；頻次：F11,60= 11.14,P< 0.001)，相對接觸時間和頻次與嬰猴月齡間呈現(xiàn)顯著負相關關系 (時長：rs=-0.872,P< 0.001；頻次：rs=-0.867,P<0.001)。相對接觸時間和頻次均在嬰猴1 月齡時達到最高值，12 月齡時未記錄到白頭葉猴母嬰發(fā)生接觸行為，期間相對接觸時間及頻次整體呈現(xiàn)逐漸減少的趨勢 (圖1a，b)。

圖1 白頭葉猴嬰猴各月齡與母猴的相對接觸時間 (a) 和頻次 (b)Fig. 1 The ralative contact time (a) and frequency (b) bewteen white-headed langur mothers and infants at different ages

2.2 白頭葉猴嬰猴母嬰行為的性別差異

在1 ~ 12月齡，不同性別嬰猴的母嬰行為隨嬰猴月齡的增加，呈現(xiàn)下降趨勢。不同性別嬰猴的母嬰相對接觸時間不存在顯著差異 (t= -1.810,P= 0.130) (圖2a)，但相對接觸頻次卻存在顯著差異 (t= -2.289,P< 0.05)，母猴對雌性嬰猴的照顧頻次在1 ~ 12月齡里均明顯高于雄性嬰猴 (圖2b)。

圖2 白頭葉猴不同性別嬰猴與母猴的相對接觸時間 (a) 和頻次 (b)隨月齡變化的差異Fig. 2 The differences in the relative contact time (a) and frequency (b) between white-heade langur mothers and infants of different sex at different ages

雄性嬰猴的含乳行為在1 ~ 12月齡間呈先增加后減少趨勢，7 ~ 9 月齡最高；而雌性嬰猴的含乳行為呈逐漸上升趨勢 (圖3a，b)，不同性別的嬰猴相對含乳行為時長和頻次均不存在顯著差異 (時間：t= -0.262，P= 0.796；頻次：t= -0.561，P= 0.599)。母猴對雄性嬰猴的理毛行為呈逐漸下降趨勢，對雌性嬰猴的理毛行為呈先增加后減少趨勢 (圖3c，d)，4 ~ 6 月齡最高。母嬰間相對理毛行為時長和頻次在不同性別嬰猴間無顯著差異 (時長：t= -0.988，P= 0.369；頻次：t= -1.745，P= 0.093)。

圖3 白頭葉猴不同性別嬰猴間母嬰行為的比較. a：相對含乳時長的性別差異；b：相對含乳頻次的性別差異；c：相對理毛時長的性別差異；d：相對理毛頻次的性別差異；e：相對懷抱時長的性別差異；f：相對懷抱頻次的性別差異Fig. 3 Comparison of mother-infant behavior between different sexes in white-headed langurs. a: Sex differences in relative lactation time; b: Sex differences in relative lactation frequency; c: Sex differences in relative grooming time; d: Sex differences in relative grooming frequency; e: Sex differences in relative embrace time; f: Sex differences in relative embrace frequency

白頭葉猴雌雄嬰猴在1 ~ 12月齡內(nèi)母嬰間相對懷抱行為頻次皆呈逐步減少趨勢 (圖3e，f)，10 ~12 月齡時，母猴已經(jīng)停止對雄性嬰猴的懷抱行為。母嬰間相對懷抱行為時長和頻次在不同性別嬰猴個體間存在顯著差異 (時長：t= -3.403，P<0.01；頻次：t= -3.189，P< 0.01)。

3 討論

眾多研究表明，非人靈長類動物的嬰猴在發(fā)育過程中，與母猴的接觸時間隨著嬰猴年齡的增長而逐漸下降 (Volampenoet al., 2011; Abigailet al., 2016；劉若爽等，2016)。獅尾獼猴嬰猴在1月齡時與母猴的接觸行為最高，隨著嬰猴月齡的增長，母猴的照顧和約束行為逐漸下降 (Zhaoet al.,2008)。川金絲猴 (Rhinopithecus roxellana) 嬰猴隨著年齡的增長，母嬰間關系越來越遠，母猴逐漸減少對嬰猴的保護 (劉若爽等，2016)。在嬰猴出生第1 個月，滇金絲猴 (Rhinopithecus bieti) 嬰猴與母猴接觸的時間占總時間的93.4%，第12 個月下降至24.9% (Kappeleret al., 2003)。本研究發(fā)現(xiàn)，在1月齡時白頭葉猴母嬰行為的持續(xù)時長和頻次達到最大值，隨著嬰猴月齡的增長，二者都逐漸減少，12 月齡時母嬰間的接觸行為完全消失，母嬰行為的持續(xù)時長和頻次與嬰猴月齡存在顯著負相關，這與大多數(shù)非人靈長類母嬰關系的研究結果相似。Yang 等 (2022) 的研究也表明，隨著月齡的增加，白頭葉猴母猴逐漸減少對嬰猴的行為限制，嬰猴能夠更多地參與社會玩耍行為，進而學習和鍛煉生存技能，建立社會關系。這也進一步證明嬰猴的發(fā)育是從依賴母猴到逐步獨立融入社群的過程 (Singleton and van Schaik, 2002)。

嬰猴性別同樣是影響非人靈長類動物母嬰關系的重要因素。在黑吼猴 (Alouatta caraya) 中，雄性嬰猴用于母嬰接觸的時長高于雌性嬰猴，但雄性嬰猴被母猴拒絕的行為頻次高于雌性嬰猴，這種差異可能與未來兩者的社會角色和生殖角色的差異有關 (Pavéet al., 2016)。在圈養(yǎng)東非狒狒(Papio anubis) 的研究中發(fā)現(xiàn)，母猴與雌性嬰猴的接觸頻次高于雄性嬰猴 (Bentley-condit, 2003)；但對綠猴 (Cercopithecus aethiops) 的研究發(fā)現(xiàn)，相較于雄性嬰猴，母猴減少與雌性嬰猴的接觸行為、含乳行為的頻次 (Lee, 1984)。本研究發(fā)現(xiàn)，雖然白頭葉猴不同性別嬰猴的母嬰行為持續(xù)時間不存在顯著差異，但在頻次上母猴對于雌性嬰猴的照顧要顯著多于雄性嬰猴。這可能與白頭葉猴母猴對不同性別嬰猴的投資權衡有關。白頭葉猴母猴對雌性嬰猴的更多關注一方面是因為母猴需要與雌性嬰猴建立更多聯(lián)系，在雌性嬰猴成年留群后，能夠進一步增加自身未來的社會影響力和地位；另一方面，雄性嬰猴成年后離開出生群，將面臨更多挑戰(zhàn)，母猴通過減少其保護，迫使其更多去學習和鍛煉生存技能，增加其未來面對挑戰(zhàn)的適應能力 (Zhaoet al., 2008; Arletet al., 2021)。含乳行為和理毛行為在不同性別嬰猴個體間不存在顯著差異，可能是因為剛出生的非人靈長類嬰猴必須完全依賴乳汁為生 (楊曉軍，1996)。理毛行為能夠在一定程度上保證嬰猴的生理衛(wèi)生，防止其受到寄生蟲的感染。為了保證嬰猴生長發(fā)育的營養(yǎng)需求和身體健康，增加自身的繁殖成功率，對于含乳行為和理毛行為，母猴平等對待不同性別的嬰猴；但母猴對不同性別嬰猴的懷抱行為的持續(xù)時長和頻次存在顯著差異。在1 ~ 12月齡內(nèi)，母猴對于雌性嬰猴的懷抱行為持續(xù)時長、頻次均多于雄性，10 月齡時，母猴不再懷抱雄性嬰猴。研究表明，母猴懷抱嬰猴需要付出很高成本 (Ross and Maclarnon, 2000)，懷抱嬰猴比放養(yǎng)嬰猴消耗更多的體能，同時懷抱行為又是母猴對嬰猴的一種保護行為，能夠降低嬰猴的死亡率 (Ross, 2001)。因此，白頭葉猴母猴對雌雄嬰猴個體提供懷抱行為的差異可能是為了權衡自身的能量消耗和對嬰猴的保護。如前所述，母猴為雌性嬰猴提供更多的懷抱行為與母猴對不同性別嬰猴投資權衡的差異有關。

總之，本研究分析了白頭葉猴嬰猴1 ~ 12月齡間母嬰關系的變化以及嬰猴的性別對母嬰關系的影響。本研究結果有助于理解生活在一雄多雌母系社會系統(tǒng)中的非人靈長類動物母嬰行為的發(fā)育與適應性，對白頭葉猴嬰猴開展針對性保護，進而增加該物種的繁殖成功率，保證其種群的生存與發(fā)展。

致謝：本研究得到了崇左白頭葉猴國家級保護區(qū)管理局的大力支持，謹致誠摯謝意。