天行長臂猿鳴唱的聲譜特征與性別差異

郭亭妍 馬海港 韓普 王子荻 祝常悅, 楚原夢冉 張利祥李如雪 戚嘉儒 李家華 范朋飛*

（1 中山大學(xué)生態(tài)學(xué)院，深圳 518000）（2 中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，廣州 510275）（3 云南高黎貢山國家級自然保護(hù)區(qū)保山管護(hù)局，保山 678000）（4 云南銅壁關(guān)省級自然保護(hù)區(qū)管護(hù)局，德宏 678400）（5 大理白族自治州云山生物多樣性保護(hù)與研究中心，大理 671000）（6 云南高黎貢山國家級自然保護(hù)區(qū)保山管護(hù)局隆陽分局，保山 678000）

聲音通訊對許多動物的生存和繁殖至關(guān)重要，能夠編碼物種、身份 (Terlephet al., 2015, 2016)、性別、質(zhì)量等關(guān)鍵信息 (Charltonet al., 2009;Mathevonet al., 2010)，并以此實現(xiàn)吸引配偶(Moos-Heilen and Sossinka, 2010)、 躲避天敵(Clarkeet al., 2006) 、防御領(lǐng)域 (Kinzey and Robinson, 1983)、維持社會關(guān)系 (King and Sueur, 2011)等功能。描述聲音信號的基本特征是理解靈長類聲音通訊行為與開展保護(hù)研究的基礎(chǔ) (Bernsteinet al., 2016; Fanet al., 2022)，不僅有助于理解信號編碼信息的類別、實現(xiàn)功能的過程以及人類語言的起源與進(jìn)化，且有助于在保護(hù)區(qū)通過聲學(xué)技術(shù)監(jiān)測瀕危靈長類種群動態(tài)等保護(hù)實踐 (Yanget al.,2020; Vu and Doherty, 2021; Lwinet al., 2022)。

長臂猿科 (Hylobatidae) 動物是一類小型樹棲類人猿，主要分布于東南亞熱帶雨林與季雨林中，包括長臂猿屬 (Hylobates)、白眉長臂猿屬 (Hoolock)、冠長臂猿屬 (Nomascus) 和合趾猿屬 (Symphalangus) (Liebalet al., 2014; Reichardet al.,2016)。其配偶制主要為一夫一妻制 (Jianget al.,1999; Fuentes, 2000)。近年的研究發(fā)現(xiàn)，在冠長臂猿屬的幾個物種中可以形成穩(wěn)定的一夫二妻制(Guanet al., 2018)，在長臂猿屬和合趾猿屬的少數(shù)種群中可以形成穩(wěn)定的一妻二夫群 (Reichardet al., 2016)。鳴唱行為 (morning song) 是長臂猿最典型的行為之一，鳴唱聲音洪亮且傳播距離遠(yuǎn) (Marshall and Marshall, 1976)。在鳴唱中，長臂猿可以發(fā)出由多種音節(jié) (在吸氣或呼氣時發(fā)出的一個單獨連續(xù)的不同頻率或調(diào)頻的聲音) 組成的復(fù)雜音句(phrase) 或序列 (sequence) (指一個大的或松散的音節(jié)的集合，可能一起發(fā)出或單獨發(fā)出) (Haimoff,1983a)，由多個序列進(jìn)一步組合成鳴唱回合(bout) ，這種復(fù)雜的鳴唱結(jié)構(gòu)在所有類人猿中絕無僅有 (Geissmann, 2000, 2002)。除了克氏長臂猿(Hylobates klossii) 和爪哇長臂猿 (Hylobates moloch) 外 (Haimoff, 1985; Dooleyet al., 2012)，所有長臂猿都具有雌雄精確配合發(fā)出的二重唱或三重唱行為 (Geissmann, 2002; Maet al., 2021)，且雌性都會發(fā)出激動鳴叫 (great call，僅由雌性發(fā)出的固定刻板而又易于識別的聲音) (Reichardet al.,2016)。研究發(fā)現(xiàn)鳴唱能夠傳遞鳴叫者的位置、性別、身份等信息 (Fenget al., 2014; Hamet al.,2016; Hradecet al., 2023)，經(jīng)野外行為觀察或聲學(xué)回放實驗證實具有防御資源 (配偶或食物) (Fanet al., 2009; Niuet al., 2023)、凝聚家庭關(guān)系等功能(Maet al., 2021)。

現(xiàn)生白眉長臂猿屬包括東白眉長臂猿 (Hoolock leuconedys)、西白眉長臂猿 (Hoolock hoolock) 以及天行長臂猿 (Hoolock tianxing) 3 個物種，僅分布于中國云南西部和藏南地區(qū)，以及緬甸、孟加拉和印度東北部，均形成穩(wěn)定的一夫一妻制家庭群 (Choudhury, 1991; Yuanet al., 2013)。研究表明該屬雌雄叫聲差異小，兩性具有相同的音節(jié)類型，沒有性別特異性 (Marler and Tenaza,1976; Marshall and Marshall, 1976)，音節(jié)類型主要有eek、oo、wa 和ow 音節(jié) (Marler and Tenaza,1976; Haimoff, 1983a, 1983b; Gittins and Tilson,1984)。白眉長臂猿屬的雌雄二重唱被認(rèn)為由引入序列 (introductory sequence)、間奏序列 (interlude sequence) 以及激動鳴叫組成 (Haimoff, 1983a)，其中音節(jié)組合等特點可能在不同物種、不同家庭群之間存在高度變異 (Marler and Tenaza, 1976; Gittins and Tilson, 1984)。然而，現(xiàn)有的大多數(shù)對白眉長臂猿屬鳴唱的研究僅基于少數(shù)圈養(yǎng)個體，且缺少對聲譜特征的量化分析。

天行長臂猿于2017 年由我國科學(xué)家命名 (Fanet al., 2017)，是我國一級重點保護(hù)野生動物，被IUCN 紅色名錄列為瀕危物種 (Fanet al., 2020)。天行長臂猿雌雄叫聲十分相似，且二重唱中兩性的叫聲高度重疊，目前尚無系統(tǒng)的研究揭示該物種叫聲的基本特征，包括雌雄獨猿與家庭群基本的音節(jié)、音句類型以及雌雄叫聲的差異等。這阻礙了對天行長臂猿的日常監(jiān)測、保護(hù)與行為學(xué)研究。本研究使用手持錄音機(jī)與被動錄音機(jī)錄制音頻，測量音節(jié)的時間與頻率指標(biāo)，利用無監(jiān)督機(jī)器學(xué)習(xí)的方法對音節(jié)聚類，確定天行長臂猿的音節(jié)類型，對比雌性和雄性音節(jié)的頻率特征差異；進(jìn)一步結(jié)合音句的音節(jié)組成以及音句的長度劃分出音句類型，對比雌性獨猿、雄性獨猿及合唱中雌性與雄性音句使用頻率的差異，以期為日常巡護(hù)監(jiān)測中對天行長臂猿個體的性別識別提供科學(xué)依據(jù)，并為未來研究天行長臂猿鳴唱的功能和信息編碼打下基礎(chǔ)。

1 研究方法

1.1 研究地點

研究地點位于云南省高黎貢山國家級自然保護(hù)區(qū) (北緯24°56′ ~ 28°23′，東經(jīng)98°08′~ 98°53′)，以及云南省德宏傣族景頗族自治州盈江縣蘇典傈僳族鄉(xiāng) (北緯25°00′35″ ~ 25°16′25″，東經(jīng)97°45′31″ ~ 98°02′21″)、卡場鎮(zhèn) (北緯24°51′11″ ~ 25°06′01″，東經(jīng)97°42′57″ ~ 97°53′59″) 以及芒章鄉(xiāng)(北緯24°51′38″ ~ 25°02′08″，東經(jīng)98°02′43″ ~ 98°14′26″)。

1.2 數(shù)據(jù)收集

本研究于2018—2023 年收集了天行長臂猿鳴唱回合。使用便攜式手持錄音機(jī)SONY PCM-D100與ZOOM H6 錄音機(jī)，及Sennheiser ME 66 指向性話筒近距離對不同家庭群和獨猿進(jìn)行錄音，同時記錄鳴唱類型 (獨唱或二重唱)、頻次 (數(shù)量 / 天)、鳴唱開始和結(jié)束時間、鳴唱樹位置以及群體特征(個體數(shù)量和形態(tài)) 等信息。此外，根據(jù)現(xiàn)有天行長臂猿家庭群或獨猿已知分布和潛在分布的范圍，在卡場、芒章鄉(xiāng)分別布設(shè)了6 臺、33 臺自動錄音機(jī) (Song Meter SM4)，且盡可能保證僅錄制一個家庭群或者獨猿的鳴聲，避免后期無法確定同一段聲音數(shù)據(jù)中是否包含多個家庭群。前期研究發(fā)現(xiàn)天行長臂猿主要在清晨鳴叫，極少數(shù)在12: 00后鳴叫 (Yinet al., 2016; Chanet al., 2017)，因此所有自動錄音機(jī)設(shè)置為僅在每天06: 00—13: 00 連續(xù)錄音。手持錄音機(jī)設(shè)置采樣率為48 kHz，音頻采樣精度為24 bit，自動錄音機(jī)設(shè)置采樣率為24 kHz，音頻采樣精度為16 bit。我們還結(jié)合保護(hù)區(qū)的種群調(diào)查結(jié)果來確認(rèn)聲音數(shù)據(jù)對應(yīng)的個體信息 (表1)。

表1 云南高黎貢山和盈江天行長臂猿鳴唱數(shù)據(jù)收集信息表Table1 Song bout information of Hoolock tianxing recorded in Mt.Gaoligong and Yingjiang County, Yunnan, China

1.3 音節(jié)的時間標(biāo)注和頻率測量

依據(jù)激動鳴叫完整、背景噪聲低、盡可能覆蓋多只個體的原則，使用Praat (× 64) 6.2.12 測量了3個家庭群、3只雌性獨猿、2只雄性獨猿的8段高質(zhì)量鳴唱錄音。對于合唱回合，基于前人文獻(xiàn)總結(jié)的雌雄配合規(guī)律 (Haimoff, 1983a; Gittins and Tilson, 1984)，標(biāo)注能夠識別雌雄個體的音節(jié)。首先，使用Adobe Audition 針對鳴唱回合提取左聲道并標(biāo)準(zhǔn)化，隨后使用Praat (× 64) 6.2.12 的語音標(biāo)注功能 (annotation function) 生成每個回合的聲譜圖 (參數(shù)設(shè)置：快速傅里葉變換時加海寧窗，窗長為1 024 個點，50%重疊，帶寬為0.03 s) 并標(biāo)注，以此獲得每個音節(jié)的持續(xù)時間；其次，使用Praat(× 64) 6.2.12 的查看和編輯功能 (View & Edit) 針對每個音節(jié)測量起始頻率、結(jié)束頻率、最小頻率和最大頻率4 個基頻 (f0) 指標(biāo) (參數(shù)設(shè)置：頻率范圍為0 ~ 2 000 Hz，動態(tài)范圍為70 db，帶寬為0.03 s)。另外，于2021 年使用錄像設(shè)備Nikon P900、SONY FDR-AX700 4K 近距離拍攝9 段板廠家庭群的清晰視頻，觀察個體在發(fā)出各個音節(jié)時是否存在呼吸狀態(tài)的切換。

1.4 音節(jié)的分類

1.4.1 時間、頻率信息的標(biāo)注

基于測量的頻率數(shù)據(jù)，計算音節(jié)頻率的極差R (音節(jié)的最高頻率與最低頻率的差值)、頻率的落差start_end (起始頻率與結(jié)束頻率的差值)、斜率dfslope [(結(jié)束頻率 － 起始頻率) / 時間] 以及頻率變化速率dfrange [(最大頻率 － 最小頻率) / 時間]，最終構(gòu)建包含10個天行長臂猿鳴唱指標(biāo)的數(shù)據(jù)集，并以此進(jìn)行分析。

1.4.2 k-中心點聚類 (k-medoids 聚類) 及其效果驗證

k-medoids 聚類是一種無監(jiān)督機(jī)器學(xué)習(xí)方法，該方法在迭代中通過最小化每個聚類簇中的對象與該簇的中心點的距離來優(yōu)化新的聚類中心(Schubert and Rousseeuw, 2021)，對于噪聲和孤立點不敏感。為了降低量綱不同帶來的影響，對數(shù)據(jù)集中心化與標(biāo)準(zhǔn)化處理 [(數(shù)值 － 均值) / 標(biāo)準(zhǔn)差] (Kassambara, 2011)。之后使用k-medoids 聚類對標(biāo)準(zhǔn)化后的數(shù)據(jù)進(jìn)行聚類，然后使用R 包cluster中的pam函數(shù)完成音節(jié)類型的聚類。

基于人工標(biāo)注的時間和頻率信息，在R包中完成數(shù)據(jù)分析步驟，使用clValid 包中的連接度 (connectivity)、輪廓系數(shù) (silhouette coefficient)、Dunn指數(shù)、非重疊的平均比例 (the average proportion of non-overlap, APN)、平均距離 (the average distance,AD)、均值間的平均距離 (the average distance between means, ADM)、品質(zhì)因數(shù) (the figure of merit,FOM) 來衡量聚類效果 (表2)，連接度、APN、AD、FOM 值越小聚類效果越好，輪廓系數(shù)、Dunn指數(shù)值越大聚類效果越好。

表2 本研究中使用的聚類驗證指標(biāo)含義Table 2 The meaning of cluster validation metrics used in this study

將聚類數(shù)目從2 (最小分類數(shù)目) 每隔一個取至10 (超過了可能存在的所有過渡類型) (2, 3, 4……10)，將輪廓系數(shù)、Dunn 指數(shù)從小到大排列，連接度、APN、AD、ADM、FOM 指數(shù)從大到小排列，利用綜合評價中的秩和比的方法，計算每一組合在每一指標(biāo)中排序的均值 (Sun and Tian,1994)，選出最佳聚類數(shù)?；趧澐殖龅囊艄?jié)類型，計算聲譜圖特征的均值與標(biāo)準(zhǔn)差，聲譜圖的繪制基于R 包seewave 的spectro 函數(shù)實現(xiàn)。

1.4.3 識別音節(jié)層面上的性別差異

對每種音節(jié)的聲譜圖特征分別做wilcoxon 秩和檢驗，為了降低由假設(shè)檢驗次數(shù)帶來的假陽性率，使用ggpubr 包的compare_means 函數(shù)計算經(jīng)Bonferroni 校正后的P值，比較雌性和雄性之間是否有音節(jié)上的差異。

1.5 音句的分類及性別差異

根據(jù)音句中音節(jié)的組合、音句的長度以及前人的文獻(xiàn)將天行長臂猿的音句劃分為7種類型。統(tǒng)計每一種音句的平均音節(jié)個數(shù)，使用R 包igraph繪制網(wǎng)絡(luò)圖展示音句中音節(jié)的轉(zhuǎn)換，并以R 包seewave的spectro函數(shù)繪制音句聲譜圖。

在音句的使用方面，將所有的回合 (bout) 劃分為雌性獨唱、雄性獨唱、合唱中雌性鳴唱部分、合唱中雄性鳴唱部分4個類別，計算每一種音句在不同類別中出現(xiàn)的平均頻次 (出現(xiàn)總次數(shù) / 該類型的回合數(shù)量)，由于類別內(nèi)的樣本量不同，對每一個類別做標(biāo)準(zhǔn)化處理，用R 包pheatmap 的pheatmap函數(shù)繪制熱圖，并使用UPGMA法對類別進(jìn)行層級聚類，從而比較在合唱、獨唱中雌雄兩性音句使用的差異。為展示合唱中雌性與雄性鳴唱的差異，使用Adobe Photoshop 2020 以不同的顏色標(biāo)示出合唱聲譜圖中雌性和雄性分別貢獻(xiàn)的部分。

2 結(jié)果

2.1 音節(jié)類型的識別

共測量了8 段高質(zhì)量鳴唱錄音中3 812 個音節(jié)的特征 (表3)，用于k-medoids 聚類。k-medoids 聚類在識別天行長臂猿的聲音類型中有較好的效果，綜合7個聚類驗證的指標(biāo)，將天行長臂猿的音節(jié)類型分為5 類 (表4)，且5 種音句類型在發(fā)聲時不連續(xù)或存在呼吸狀態(tài)的切換。5 類音節(jié)中wa 音節(jié)為1 022個，ow音節(jié)為933個，whoop音節(jié)為910個，oo 音節(jié)為792 個，eek 音節(jié)為155 個。雌性和雄性鳴唱包含的音節(jié)類型相同，且合唱與獨唱時的音節(jié)類型也相同 (表3)?；趧澐殖龅?類音節(jié)類型，計算聲譜圖特征的均值與標(biāo)準(zhǔn)差 (表5)。

表3 天行長臂猿不同個體音節(jié)、音句標(biāo)注信息統(tǒng)計Table 3 Statistic for the number of notes and phrases of each individual of Hoolock tianxing

表4 不同簇數(shù)的k-medoids聚類結(jié)果的驗證指標(biāo)Table 4 Validation index of k-medoids clustering with different cluster numbers

表5 聲音類型的聲譜圖特征 (僅列舉持續(xù)時間、起始頻率、結(jié)束頻率、最低頻率、最高頻率)Table 5 The spectrogram features of notes (only list duration, start frequency, end frequency, minimum frequency, maximum frequency)

wa 音節(jié) (圖1a、f)：頻率先上升再下降，持續(xù)時間為 (0.20 ± 0.05) s，是雌雄性使用最頻繁的音節(jié)類型。oo 音節(jié) (圖1b、g)：起始頻率、結(jié)束頻率和最低頻率幾乎沒有差別，最高頻率稍高，通常與wa 音節(jié)組合出現(xiàn)在音句中，但在音句加速 (音節(jié)的持續(xù)時間縮短) 時通常省去oo 音節(jié)。whoop 音節(jié) (圖1c、h)：在音句中，該音節(jié)常由oo音節(jié)轉(zhuǎn)變而來，或逐漸過渡為oo 音節(jié)，通常與wa 音節(jié)組合使用。ow 音節(jié) (圖1d、i)：在音句中ow 音節(jié)通常與whoop 音節(jié)組合，音節(jié)頻率略微上升，頻率穩(wěn)定一段時間后下調(diào)。節(jié)奏加快時常過渡為wa音節(jié)，起始頻率相比于wa音節(jié)更高。eek 音節(jié) (圖1e、j)：頻率最高，持續(xù)時間為 (0.36 ± 0.10) s，eek 音節(jié)的起始頻率、結(jié)束頻率、最低頻率近似，在雌性和雄性的獨唱與合唱中均有出現(xiàn)，通常出現(xiàn)在獨唱的一個句子的開頭，或者在合唱時雌性或雄性某方開始鳴唱的開頭。

圖1 天行長臂猿雌雄性各音節(jié)的聲譜圖. a、f：雄性與雌性的wa 音節(jié)；b、g：雄性與雌性的oo 音節(jié)；c、h：雄性與雌性的whoop 音節(jié)；d、i：雄性與雌性的ow音節(jié)；e、j：雄性與雌性的eek音節(jié)Fig. 1 Spectrograms of notes produced by male and female of Hoolock tianxing. a, f: spectrograms of ‘wa’ note produced by male and female; b,g: spectrograms of ‘oo’ note produced by male and female; c, h: spectrograms of ‘whoop’ note produced by male and female; d, i: spectrograms of‘ow’ note produced by male and female; e, j: spectrograms of ‘eek’ note produced by male and female

2.2 雌雄音節(jié)類型的聲譜特征對比

在ow 音節(jié)、wa 音節(jié)中雌性頻率變化的極差、頻率落差、頻率變化速率都顯著大于雄性個體(P< 0.01)，而雌性的whoop 音節(jié)的頻率變化幅度與速率顯著低于雄性個體 (P< 0.01)。除極差外，雌性的oo 音節(jié)各個頻率指標(biāo)都略低于雄性 (P<0.02)，雌性與雄性的eek 音節(jié)的起始頻率、極差、最大頻率無顯著差異，其他頻率指標(biāo)具有顯著差異 (P< 0.05) (圖2)。

2.3 天行長臂猿獨唱時的音句類型與雌雄差異

依據(jù)對獨猿音頻聲譜圖的觀察、音節(jié)類型與音句長度，結(jié)合前人文獻(xiàn)，將天行長臂猿的音句類型整理分類為7 種 (圖3，圖4)，分別為音句A：由wa-oo/ow oo或連續(xù)的wa組成，能單獨出現(xiàn)或連續(xù)叫2 ~ 3聲；音句B：wa-whoop或ow-whoop，常常緊接著雄性的eek音節(jié) (圖5)；音句C：由1 ~ 5個wa-oo 與wa-whoop 組合而成，通常會和音句B 以多樣的方式組合；音句D：由連續(xù)的oo 音節(jié)組成；音句E：完全由wa 音節(jié)以及wa-oo 組成；音句F：由whoop-ow 與wa-oo 組合而成，平均音節(jié)個數(shù)最多；音句G：主要由2 ~ 10個連續(xù)的whoop-ow/owwhoop 組成。在雌性獨唱僅未出現(xiàn)音句B，雄性獨唱僅未出現(xiàn)音句D (圖5)。

圖3 天行長臂猿音句的聲譜圖Fig.3 Spectrograms of Hoolock tianxing’s phrases

圖4 天行長臂猿音句的句法網(wǎng)絡(luò)圖Fig. 4 Network of notes in Hoolock tianxing’s phrases

圖5 各類型的音句平均出現(xiàn)頻次 (出現(xiàn)次數(shù)/回合數(shù)) 熱圖Fig.5 Heatmap of the mean occurence frequency of phrases (occurrence frequency/number of bouts)

2.4 天行長臂猿的合唱模式

天行長臂猿的合唱由引入序列、激動鳴叫序列和間奏序列組成，圖6 是一個天行長臂猿二重唱的典型例子。引入序列通常由離散的音節(jié)以及音句A 與音句D 組成。天行長臂猿合唱有時會省略引入序列、直接進(jìn)入激動鳴叫。激動鳴叫序列通常由雌性發(fā)起，雄性配合，主要由音句E、F 組成，激動鳴叫中的音句F 音節(jié)數(shù)量多且變化大 (音節(jié)數(shù)為23.34 ± 12.91)。而間奏序列中，雄性鳴唱的部分由音句B 與音句C 組合而成，雌性鳴唱的部分為較短的音句G (音節(jié)數(shù)為7.32 ± 3.43)。

圖6 天行長臂猿二重唱的聲譜圖，紅色代表雌性貢獻(xiàn)的部分，藍(lán)色代表雄性貢獻(xiàn)的部分Fig. 6 The spectrogram of Hoolock tianxing’s duet，the female contribution is shown in red and the male contribution is shown in blue

合唱與獨唱、雌性鳴唱與雄性鳴唱都具有音句A、E、F、G，合唱中雌性的部分未出現(xiàn)音句B、C、D。層次聚類的結(jié)果表明，在音句平均出現(xiàn)頻率上，雄性獨唱和二重唱中雄性鳴唱的部分相似，雌性獨唱和二重唱中雌性鳴唱的部分相似 (圖5)。

3 討論

本文分析了天行長臂猿鳴唱的聲譜特征與性別差異。天行長臂猿的鳴唱模式與已發(fā)表的同屬物種西白眉長臂猿、東白眉長臂猿的鳴唱模式類似，鳴叫回合均由引入序列、激動鳴叫序列、間奏序列組成 (Haimoff, 1983b; Geissmann, 2002)。結(jié)果表明，通過量化與無監(jiān)督機(jī)器學(xué)習(xí)的方式，可以很好地將容易被忽視與混淆的音節(jié)類型區(qū)分開。從音節(jié)的聲譜特征上看，本研究識別出天行長臂猿具有5 種基本的音節(jié)類型，其中4 種在已發(fā)表的西白眉長臂猿與東白眉長臂猿的聲譜圖中都曾出現(xiàn) (Marler and Tenaza, 1976; Marshall and Marshall,1976; Haimoff, 1983b)，但前人的研究沒有識別whoop 音節(jié)。whoop 音節(jié)經(jīng)常逐漸轉(zhuǎn)換成oo 音節(jié)，缺少量化分析時，這一音節(jié)可能容易與oo 音節(jié)混淆，因此從未得到分類與描述。根據(jù)近距離拍攝的清晰視頻，whoop 音節(jié)與ow 音節(jié)之間雖然缺少時間間隔，但是在發(fā)聲時存在換氣，因此whoop應(yīng)被劃分為一個獨立的音節(jié)。

天行長臂猿聲音的性二型較弱，雌雄使用同樣的聲音曲目，這可能是一夫一妻的婚配制度、種群小、資源競爭較弱的副產(chǎn)物 (Aunget al.,2023)。在音節(jié)特征上，雌性的oo 音節(jié)、eek 音節(jié)和whoop 音節(jié)的頻率指標(biāo)都低于雄性，這可能是由雌雄體型的略微差異造成，白眉長臂猿雌性個體體重略高于雄性 (Reichardet al., 2016)，聲帶略長于雄性，基頻更低 (Taylor and Reby, 2010)。在雌雄性wa音節(jié)與ow音節(jié)的頻率指標(biāo)中，僅雌性的最大頻率高于雄性，可能在聽覺上能夠避免在激動鳴叫中與雄性的聲音混淆。

過去的研究普遍認(rèn)為白眉長臂猿屬下的物種雌雄兩性間完全沒有聲音上的性二型，因而懷疑在家庭群合唱時雌雄性可能無法分別向雌雄性別的獨猿傳遞自身適合度的信息 (Haimoff, 1983b)，且因難以識別異性聲音信號導(dǎo)致獨猿個體無法根據(jù)鳴聲尋找潛在配偶。但本研究結(jié)果表明，盡管具有相同的聲音類型，但雌雄兩性間在音節(jié)特征和音句使用上存在差異。

在音句的使用上，天行長臂猿雌雄兩性可能都能鳴唱同樣的音句，盡管音句B在本研究的雌性鳴唱中并未出現(xiàn)，但曾出現(xiàn)在同屬的西白眉長臂猿的雌性獨猿的鳴唱中 (Haimoff, 1983b)，天行長臂猿雌性可能也能夠鳴唱該類型的音句。雌性和雄性在音句的鳴唱頻次上存在差別，在合唱的間奏序列中，與前人研究相似，雄性更多鳴唱音句B (wa-whoop) 與音句C (wa-oo-wa-whoop)，而雌性更多鳴唱音句G (whoop-ow-whoop-ow-whoop-ow)。本研究對雌雄獨猿鳴唱的描述補充了前人研究的空白，在雌雄二重唱中，雄性和雌性都更傾向于獨唱時的音句類型，即雄性極少唱音句G，雌性極少唱音句B 和C。而音句B、C、G 在二重唱中多出現(xiàn)在雌雄重疊程度較弱的間奏序列中，可能合唱的間奏序列能夠分別編碼并傳遞該家庭群中雌雄個體的身份、質(zhì)量信息。而在激動鳴叫部分，雌雄兩性的音句E、F 高度重疊，可能能夠作為整體實現(xiàn)傳遞雌雄配合強(qiáng)度的功能。

以往的研究僅基于雌雄之間是否存在特異性的音節(jié)來判定白眉長臂猿屬聲音二型性的強(qiáng)弱，這可能阻礙了對白眉長臂猿屬鳴叫的功能與信息編碼的理解。研究證明靈長類動物能夠識別到音節(jié)上的差異與音節(jié)組合的不同 (Waneliket al.,2013)，從而識別自己的親屬 (Rendallet al., 1996)、提取捕獵相關(guān)的信息 (Clarkeet al., 2006; Waneliket al., 2013)。天行長臂猿在音節(jié)特征和音句使用上的差異能否作為一種個體身份信息同樣被信號接收者解譯，在未來還需要通過回放實驗驗證。

歷史上，天行長臂猿曾廣泛分布于我國云南省的多個市縣，包括騰沖、保山等 (李致祥和林正玉，1983；馬世來和王應(yīng)祥，1986，1988)。2017年的調(diào)查發(fā)現(xiàn)天行長臂猿僅分布在云南省騰沖市、保山市和盈江縣15 個片區(qū) ，約32 ~ 34 群和11 個成年獨猿，總數(shù)不足150 只 (Yanget al., 2020;Zhanget al., 2020)。天行長臂猿的生存面臨著巨大的挑戰(zhàn)，很多長臂猿生活在片段化的森林斑塊中，有些斑塊甚至僅有1群長臂猿。這些孤立群體中的成年后代無法找到配偶進(jìn)行繁殖，限制了長臂猿種群恢復(fù) (Fanet al., 2011)。由于獨猿能通過鳴唱吸引配偶 (Clarkeet al., 2006)，因而回放天行長臂猿獨猿個體的鳴唱可能能夠促進(jìn)其在片段化森林斑塊找到異性并組成家庭、繁殖后代。而識別雌雄聲音差異能夠保證日常巡護(hù)監(jiān)測中對天行長臂猿個體性別識別的時效性與準(zhǔn)確性，從而為后續(xù)的種群調(diào)查、定向回放吸引和個體識別工作建立基礎(chǔ)，助力對物種的保護(hù)與監(jiān)測。未來的研究需側(cè)重建立天行長臂猿的個體識別技術(shù)體系，而天行長臂猿聲音的信息編碼機(jī)制與功能則需要通過回放實驗等手段進(jìn)一步研究。

致謝：感謝云南高黎貢山國家級自然保護(hù)區(qū)保山管護(hù)局、云南高黎貢山國家級自然保護(hù)區(qū)保山管護(hù)局隆陽分局、云南高黎貢山國家級自然保護(hù)區(qū)保山管護(hù)局騰沖分局、德宏州林業(yè)和草原局、云南銅壁關(guān)省級自然保護(hù)區(qū)、盈江縣林業(yè)和草原局、蘇典傈僳族鄉(xiāng)人民政府、大理白族自治州云山生物多樣性保護(hù)與研究中心。感謝趙超先生提供的視頻資料。