海南長臂猿的毛色變化

祝常悅 鐘旭凱 王昱心 李文永 齊旭明 范朋飛*

（1 中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院，廣州 510275）（2 海南熱帶雨林國家公園霸王嶺分局，昌江 572722）

長臂猿科 (Hylobatidae) 動物是分布于東南亞地區(qū)熱帶、亞熱帶森林中的小型類人猿。目前全球有4 屬20 種 (Roos, 2016; Fanet al., 2017; Bartlett and Sheldon, 2022)。盡管部分顱骨和牙齒的形態(tài)學(xué)研究指出，白掌長臂猿 (Hylobates lar)、白眉長臂猿屬 (Hoolock) 及合趾猿(Symphalangus syndactylus) 的頜面、眉骨或上犬齒存在一定程度的性別差異 (Frisch, 1963; Balolia, 2021)，但相較于其他大型類人猿，長臂猿科動物種內(nèi)雌雄個體在體型和犬齒上差異較小 (Leutenegger and Cheverud, 1985;Bartlett and Sheldon, 2022)。白眉長臂猿屬和冠長臂猿屬 (Nomascus) 所有物種以及長臂猿屬的戴帽長臂猿 (H.pileatus)，成年雌雄個體都表現(xiàn)出明顯的毛色性二型：雄性除面部外的整體毛色以黑為主，而雌性偏淺，因物種和個體的差異呈現(xiàn)出淺褐、淺黃、橙黃、金黃等同色系不同梯度的毛色差異 (Mootnick and Fan, 2011; Harding, 2012)。合趾猿和長臂猿屬除戴帽長臂猿外的其他物種成年個體的毛色性二型差異較小 (Roos, 2016)。

在靈長類動物中，個體發(fā)育過程中毛色的變化通常是性成熟的指征 (Bradley and Mundy, 2008;Light and Bartlett, 2017)。在僧面猴屬 (Pithecia)、吼猴屬 (Alouatta)、山魈屬 (Mandrillus) 和狒狒屬(Papio) 等類群中都有表現(xiàn)出毛色性二型的物種。這類物種中，雄性在進入第二性征發(fā)育后期會隨著荷爾蒙的變化展現(xiàn)出更鮮艷奪目的毛色或更具裝飾性的局部體色，而雌性個體則看起來更不顯眼 (Clutton-Brock, 1985; Mittermeieret al., 2013)。但在長臂猿科的白眉長臂猿屬和冠長臂猿屬動物中，均為雄性保持著未成熟前的暗色 (周身以黑色為主)，而雌性經(jīng)歷由暗至亮的毛色變化，其中以冠長臂猿屬內(nèi)的種間變化最為豐富 (Mootnick and Fan, 2011）。

毛色變化可作為判斷長臂猿個體年齡的有效線索之一，白眉長臂猿屬和冠長臂猿屬的物種都存在隨年齡發(fā)生毛色變化的現(xiàn)象 (Pocock, 1905;Geissmann, 1991; Mootnick, 2006; Mootnick and Fan, 2011; Harding, 2012)。在野外觀察中，往往難以獲得長臂猿個體的準(zhǔn)確年齡。長臂猿的年齡組劃分可能因不同物種甚至不同個體生活史的差異而大相徑庭。綜合6種來自籠養(yǎng)和野外長臂猿個體的發(fā)育記錄 (Geissmann, 1991; Brockelmanet al.,1998; Reichard and Barelli, 2008; Zhouet al., 2008;Hodgkisset al., 2010; Burnset al., 2011; Harding,2012; Kimet al., 2012; Fanet al., 2013)：長臂猿嬰猿約2歲時斷奶，4 ~ 5歲開始進入第二性征的發(fā)育期，7 ~ 9 歲左右完全性成熟；體型和第二性征均達成熟的個體約在8 ~ 10歲離開出生群，尋找領(lǐng)域和配偶；野外的雌性長臂猿約9 ~ 13 歲生育第一胎 (孕期6 ~ 7 個月)，少數(shù)個體能存活40 歲并停止繁殖 (老年)。因此，當(dāng)前主流的觀點將長臂猿劃分為5個年齡組 (Brockelmanet al., 1998)，即0 ~ 2 歲為嬰猿 (infant)，2 ~ 5 歲為少年期 (juvenile 1)，5 ~8 歲為青年期 (juvenile 2 or adolescent)，8 歲至遷離出生群為亞成體 (sub-adult)，而成年猿 (adult) 則指已組成新家庭群可繁育、參與二重唱的雌性或雄性 。詳細描述冠長臂猿的毛色變化過程，有助于科研和保護工作者在復(fù)雜環(huán)境下 (野外條件、非法貿(mào)易、低質(zhì)量的影像資料等) 進行物種識別和年齡估計，推算個體出生季節(jié)，以更加精確地推測種群的性比和年齡結(jié)構(gòu)，服務(wù)這些瀕危物種的種群保護和管理。

此外，研究物種毛色變化的過程可為種間系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的討論提供宏觀證據(jù) (Groves, 1972;Roos, 2016)?，F(xiàn)生的冠長臂猿屬包含7 個物種：東黑冠長臂猿 (N.nasutus)、海南長臂猿 (N.hainanus)、西黑冠長臂猿 (N.concolor)、北白頰長臂猿(N.leucogenys)、南白頰長臂猿 (N.siki)、北黃頰長臂猿 (N.annamensis) 和南黃頰長臂猿 (N.gabriellae) (Yanget al., 2023)。東黑冠長臂猿與海南長臂猿互為姐妹群，西黑冠長臂猿與另外4種組成姐妹群 (Thinhet al., 2010b；范朋飛，2012)。東黑冠長臂猿新生嬰猿均為黑色，雄性終身保持深色，有少量棕色毛發(fā)集中在胸口，甚至延伸至喉部和腹部。成年雌性東黑冠長臂猿個體周身以淺黃或橘黃色的毛發(fā)為主；由眉骨上方經(jīng)顱頂變寬，直至延伸到頸后和肩膀的黑色冠紋沿脊柱逐漸變窄，在肩胛骨附近收成V 形；面部的黑毛外周環(huán)有一圈白色的長毛，使個體看起來臉型圓潤，遂得“玉面金絲”的美譽 (Fanet al., 2010; Mootnick and Fan, 2011)。西黑冠長臂猿和北白頰長臂猿兩性出生時均被米白色毛發(fā)，約1 ~ 3月齡逐漸變成金黃色，自半歲開始向深色過渡，至1.5 ~ 2 歲完全變?yōu)楹谏?，其中北白頰長臂猿出現(xiàn)下頜延伸到耳上緣的白頰；成年雄性不再變色，雌性在接近性成熟時會再次轉(zhuǎn)為淺色，顱頂黑色冠紋的面積和形狀因物種和個體的差異而不同 (Mootnick and Fan,2011; Harding, 2012; Huet al., 2018)。

海南長臂猿野外種群數(shù)量約40 只，是世界上最瀕危的靈長類動物 (Geissmann and Bleisch,2020; Liuet al., 2022)。關(guān)于其毛色變化的過程還未見報道。本文以海南長臂猿為例，通過10 只個體的實際觀察記錄與影像資料，描述嬰猿、雌性亞成體至成年、成年至老年等關(guān)鍵時期的毛色變化，為海南長臂猿的個體發(fā)育過程提供資料，為種群監(jiān)測提供操作性建議。

1 研究方法

本研究對象為棲息在海南熱帶雨林國家公園霸王嶺分局 (北緯18°48′ ~ 19°12′，東經(jīng)108°55′ ~109°17′) 內(nèi)的25 只海南長臂猿個體，來自4 個家庭群和1 只雌性獨猿個體。其中涉及毛色變化的有10 只，分別為5 只雌性和5 只新生嬰猿，其相關(guān)種群信息見表1。

表1 涉及毛色變化描述的10只海南長臂猿個體信息Table 1 The ten N. hainanus individuals involved in the descriptions of the pelage colour change

本研究綜合既有觀點 (Liuet al., 1989; Geissmann, 1991; Brockelmanet al., 1998; Fanet al.,2010；韋紹干等，2017) 與具體觀察，提出海南長臂猿野外觀察和記錄時建議使用的年齡組劃分：出生至離開母親獨立活動為嬰猿 (0 ~ 3 歲)；本研究無法準(zhǔn)確判斷個體第二性征開始發(fā)育的時間，因此不區(qū)分少年和青年期，而是將獨立活動至雌性開始變色、雄性開始練習(xí)鳴叫的這段時期為青少年 (3 ~ 8 歲)；雌性毛色由黑轉(zhuǎn)黃、雄性練習(xí)鳴叫至遷出前為亞成年 (通常8 歲以上)；雌性毛色由黃轉(zhuǎn)黑，并且停止繁殖為老年。由于青少年時期不存在毛色變化，本研究重點對海南長臂猿嬰猿、亞成年至成年、成年至老年等關(guān)鍵發(fā)育階段的毛色變化進行描述。

2021 年9 月至2022 年12 月，在霸王嶺國家級自然保護區(qū)對已習(xí)慣化的長臂猿個體，每月進行至少30 h 的連續(xù)跟蹤，在此期間觀察到兩只嬰猿出生和一個新家庭形成。跟蹤時使用8倍手持雙筒望遠鏡進行觀察。雌性個體識別主要基于整體毛發(fā)顏色、面周白毛的分布及冠紋形狀等特征，未成年猿個體識別主要基于體型的相對大小及同成年雌性的近距與互動關(guān)系。對于未習(xí)慣化的個體，在每次目擊時使用長焦數(shù)碼相機進行影像記錄。由于亞成年雌性的變色過程歷時較長且個體可能在變色前就離開出生的家庭群而不易連續(xù)地觀察。為避免臆測個體的年齡，借鑒Margulis 和Hálfdanardóttir (2021) 的評分制，根據(jù)個體外觀黑、黃毛色占比將變色期雌性亞成年個體再細分為5 個階段。

2 結(jié)果

2.1 嬰猿的毛色變化

2.1.1 出生至一月齡嬰猿的毛色變化

海南長臂猿嬰猿出生后7日內(nèi)，軀干及四肢大部分不被毛，略帶粉紅色的皮膚外露 (圖1b、d 藍色箭頭)。后背靠近頸部處略覆淺黃色稀疏毛，并延至整個頭部，且濃密程度隨靠近顱頂而增加 (圖1c、d黃色箭頭)。顱頂及靠近前額的位置有小面積的黑色毛，構(gòu)成類似雌性頭頂冠紋的小小“黑斑”(圖1a、c紅色箭頭)。

圖1 出生后7日內(nèi)的海南長臂猿嬰猿及其母親. a：出生后第2日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-02)；b：出生后第3日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-03)；c：出生后第6日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-06)；d：出生后第7日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-07).(祝常悅攝)Fig. 1 Infant N. hainanus within seven days after birth and its mother. a: CI22 and its mother CF1, two days after birth, photographed on December 2, 2022; b: CI22 and its mother CF1, three days after birth, photographed on December 3, 2022; c: CI22 and its mother CF1, six days after birth,photographed on December 6, 2022; d: CI22 and its mother CF1, seven days after birth, photographed on December 7, 2022. (Photographed by Zhu Changyue)

出生后第3日，除了耳廓仍保持粉紅色，其余不被毛的皮膚均開始微微地向暗色過渡，四肢的末端 (手指、腳趾) 變色最早，前肢又較后肢更早。第4 日起，臉周及耳后開始生出黑毛且逐漸增密，與仍偏淺色的面部及耳廓對比明顯 (圖2)。第5 日起觀察到背部的毛由肩胛骨沿脊旁側(cè)至盆骨逐漸增厚，呈淺黃色。第6日起，上肢開始微微覆淺黃色毛，十分稀疏，所有外露皮膚繼續(xù)變暗，但仍呈灰粉色。顱頂稍顯出非常短且稀疏的直立的簇毛，但還不具“冠”的形狀 (圖2b紅色箭頭)。

圖2 出生后10日內(nèi)的海南長臂猿嬰猿和它們的母親.a：出生后第4日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-04，祝常悅攝)；b：出生后第6日的CI13與母親CF1 (拍攝日期：2013-07-12，李文永攝)；c：出生后約第10日的AI22與母親AF2 (拍攝日期：2022-09-02，李文永攝)Fig. 2 Infant N. hainanus within ten days after birth and their mothers. a: CI22 and its mother CF1, four days after birth, photographed on December 4, 2022, by Zhu Changyue; b: CI13 and its mother CF1, six days after birth, photographed on July 12, 2013, by Li Wenyong; c: AI22 and its mother AF2, ten days after birth, photographed on September 2, 2022, by Li Wenyong

出生后約2周，嬰猿頭部淺黃色的毛發(fā)逐漸增厚，背部已逐漸全部為淺黃色毛所覆蓋，前肢毛發(fā)稀疏，后肢仍罕有毛發(fā)長出 (圖3a)。耳廓和面部皮膚顏色繼續(xù)變暗，四肢皮膚的顏色仍是前肢比后肢更早變黑，當(dāng)手指已幾乎完全變?yōu)楹谏珪r，腳趾仍呈暗粉色 (圖3b 藍色箭頭)。出生約3 周時，嬰猿的軀干被淺黃色毛，腹側(cè)疏背側(cè)密，四肢毛發(fā)增量仍不明顯。此時所有外露的皮膚已偏深色，與母親的毛色對比十分明顯 (圖3c)。

圖3 出生后2 ~ 3 周的海南長臂猿嬰猿及其母親.a、b：出生后第14日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-14)；c：出生后第20 日的CI22與母親CF1 (拍攝日期：2022-12-20). (祝常悅攝)Fig. 3 Two to three weeks old infant N. hainanus and its mother. a, b: CI22 and its mother CF1, 14 days after birth, photographed on December 14, 2022; c: CI22 and its mother CF1, 20 days after birth, photographed on December 20, 2022.(Photographed by Zhu Changyue)

約1月齡的嬰猿腦后、軀干及四肢均被淺黃色毛 (圖4a、c)，但四肢末梢的毛仍稀疏，皮膚的顏色已接近黑色 (圖4b、d 藍色箭頭)。前額與耳后的黑毛繼續(xù)增密 (圖4c)。有些個體顱頂?shù)摹昂诎摺蔽⑽⑾蝻B后延伸，似成一條“黑線”(圖4a、c 紅色箭頭)。

圖4 約1月齡的海南長臂猿嬰猿和它們的母親.a：出生后第31日的CI13 和母親CF1 (拍攝日期：2013-08-06，李文永攝)；b ~ d：約1月齡的BI23和母親BF1 (拍攝日期：2023-03-26，鐘旭凱攝)Fig. 4 One-month-old (circa) infant N. hainanus and their mothers.a: CI13 and its mother CF1, 31 days after birth, photographed on August 6, 2013, by Li Wenyong; b-d: One-month-old (circa) BI23 and its mother BF1, photographed on March 26, 2023, by Zhong Xukai

2.1.2 二月齡至周歲的毛色變化

2月齡的嬰猿，從背側(cè)望，以淺色為主 (圖5a，c)；面周的黑色毛逐漸延伸到頸前側(cè)，且裸露的皮膚已完全呈黑色 (圖5b、e 藍色箭頭)，嬰猿的頭從正面看呈黑色 (圖5d紅色箭頭)。

圖5 約2 月齡的海南長臂猿嬰猿和它們的母親. a、b：約2 月齡的BI21 和母親BF2 (拍攝日期：2021-03-31，鐘旭凱攝)；c ~ e：出生后第55、59 和65 日的CI13 和母親CF1 (拍攝日期分別為：2013-08-30、2013-09-03、2013-09-09，李文永攝）Fig. 5 Two-month-old (circa) infant N. hainanus and their mothers.a, b: Two-month-old (circa) BI21 and its mother BF2, photographed on March 31, 2021, by Zhong Xukai; c-e: CI13 and its mother CF1, 55,59 and 65 days after birth sequentially, photographed on August 30,2013, September 3, 2013 and September 9, 2013, by Li Wenyong

3 ~ 5 月齡的嬰猿，整體黑、黃毛色相雜 (圖6a ~ e)。黑色毛比例逐漸增加的過程為腹側(cè)先于背側(cè)，四肢先于軀干。4 月齡嬰猿的正面已幾乎呈黑色 (圖6c)，而顱后、頸后、軀干背側(cè)仍呈灰黃色(圖6d)，四肢外側(cè)也零星地雜有淺色毛 (圖6e)。5 月齡的嬰猿顱頂開始出現(xiàn)短小的“冠”型，且背側(cè)遠觀已接近黑色，僅“冠”兩側(cè)、頸后、肩胛骨附近和腰部有少面積的淺色毛 (圖6f)。

圖6 3 ~ 5月齡的海南長臂猿嬰猿和它們的母親.a：出生后第80日的CI13和母親CF1 (拍攝日期：2013-09-24，李文永攝)；b ~ f：約4 ~ 5 月齡的BI21 和母親BF2 (拍攝日期分別為：2021-05-13、2021-05-26、2021-05-30、2021-06-07，范朋飛、鐘旭凱攝）Fig. 6 Three- to five-month-old infant N. hainanus and their mothers. a: CI13 and its mother CF1, 80 days after birth, photographed on September 24, 2013, by Li Wenyong; b-f: Four- to five-month-old BI21 and its mother BF2, photographed on May 13, 2021, May 26,2021, May 30, 2021, and June 7, 2021 sequentially, by Fan Pengfei and Zhong Xukai respectively

10 月齡至1 周歲的嬰猿幾乎全身覆黑色毛 (圖7a)，“冠”型更為明顯。從背側(cè)望，僅在頸后到上背部有零星不易察覺的灰黃色；而從正面觀，“冠”兩側(cè)有小面積的灰白色延至耳后 (圖7b)。

圖7 接近1 周歲的海南長臂猿嬰猿及其母親. a：約10 月齡的BI21 和母親BF2 (拍攝日期：2021-10-23)；b：約11 月齡的BI21和母親BF2 (拍攝日期：2021-12-07).(祝常悅攝)Fig.7 Nearly one-year old infant N. hainanus and its mother. a: Tenmonth-old (circa) BI21 and its mother CF2, photographed on October 23, 2021; b: Eleven-month-old (circa) BI21 and its mother CF2, photographed on December 7, 2021. (Photographed by Zhu Changyue)

2.2 成年雄性的毛色變化

1 周歲后，無論雌雄，海南長臂猿個體將保持周身黑色至青少年末期，直至雌性第二次開始變色；而雄性終生為黑色，不再發(fā)生毛色變化。成年雄性覆較短的黑色毛，頭頂直立的簇毛形成冠，成年雄性的冠毛較亞成年雄性更濃密且稍向額前傾 (圖8)。

圖8 海南長臂猿亞成年雄性與成年雄性. a：約9歲的原B群亞成年雄性BSA，于2022年5月遷離出生群 (拍攝日期：2022-04-21)；b：年齡不詳?shù)某赡晷坌訡M1，2011 年發(fā)現(xiàn)時已成為C 群主雄 (拍攝日期：2022-11-01). (祝常悅攝)Fig. 8 Sub-adult and adult male N. hainanus. a: Nine-year-old (circa) sub-adult male BSA who was born in Group B and left its natal family in May 2022, photographed on April 21, 2022; b: Adult male CM1 who has been the dominant male in Group C since 2011 with unspecified age, photographed on November 1, 2022. (Photographed by Zhu Changyue)

2.3 亞成年雌性的毛色變化

海南長臂猿雌性個體在亞成年階段毛色會逐漸從黑色變?yōu)槌赡甏菩缘某赛S或亮黃色，該階段持續(xù)約20 個月，根據(jù)黑、黃兩色在整體外觀中所占的比例，又細分為5個階段。

第一階段：當(dāng)雌性個體的體型明顯大于同群的青少年個體時，下頜至頸前側(cè)開始微微顯出棕紅色，“冠”兩側(cè)毛色開始變淺 (圖9a)。變色較早出現(xiàn)在下頜、頸前側(cè)、腋下和下肢內(nèi)側(cè)。伴隨下頜淺灰色毛面積逐漸增大，腋下和四肢內(nèi)側(cè)的毛開始逐漸由棕紅色向灰黃色過渡，且逐漸擴展至胸口 (圖9b ~ d)。此階段的個體從背側(cè)觀察，毛色仍以黑色為主，且保有青少年期“冠”的形狀。

圖9 亞成年雌性毛色變化第一階段舉例. a：約6歲的雌性青少年CJ1 (拍攝日期：2022-11-06，祝常悅攝)；b ~ d：亞成年雌性獨猿MULAN (拍攝日期：2022-08-13、2022-08-23、2022-09-04，祝常悅、李文永攝）Fig. 9 Examples of sub-adult female N. hainanus who were undergoing the first stage of pelage colour change during sexual maturity. a:Six-year-old (circa) female CJ1, photographed on November 6, 2022,by Zhu Changyue; b-d: Sub-adult female MULAN, photographed on August 13, 2022, August 23, 2022 and September 4, 2022 sequentially,by Zhu Changyue and Li Wenyong respectively

第二階段：黃灰色的面積逐漸擴大到四肢的外側(cè) (上肢先于下肢) 和腹部 (圖10a)。此時軀干的背側(cè)及臀部開始出現(xiàn)零星灰黃色的毛。約3 個月內(nèi)，個體的上肢將完全替換為灰黃色的毛，下肢仍黑黃相雜且越靠近足部顏色越深。此階段，個體從背側(cè)觀察已整體呈灰色，黑色毛僅集中在胸前、腦后、除下頜外的面周和“冠”的位置 (圖10b、c)。

圖10 亞成年雌性毛色變化第二階段舉例. a：亞成年雌性獨猿MULAN (拍攝日期：2022-11-18)；b、c：F 群成立前結(jié)伴生活的2 只雌性中較年輕的FF2 (拍攝日期：2021-08-06). (祝常悅攝)Fig. 10 Examples of sub-adult female N. hainanus who were undergoing the second stage of pelage colour change during sexual maturity. a: Sub-adult female MULAN, photographed on November 18,2022; b, c: Sub-adult female FF2 who used to accompany with an adult female FF1 before the formation of Group F, photographed on August 6, 2021. (Photographed by Zhu Changyue)

第三階段：開始變色后的半年內(nèi)，軀干及四肢的灰黃色毛逐漸向橙黃色過渡，上肢比下肢更早變得色澤鮮亮。此階段個體周身遠觀已呈黃色，只有顱頂、前額和耳周顏色較暗，且“冠”的形狀開始逐漸變圓 (圖11)。

圖11 亞成年雌性毛色變化第三階段舉例. F群成立前結(jié)伴生活的FF2 (左) 和FF1 (右) (拍攝日期：2022-01-21，祝常悅拍攝)Fig. 11 Example of sub-adult female N. hainanus who was undergoing the third stage of pelage colour change during sexual maturity.Sub-adult female FF2 (left) and its partner adult female FF1 (right) before the formation of Group F, photographed on January 21, 2022.(Photographed by Zhu Changyue)

第四階段：開始變色約一年后，個體的“冠”形已完全消失，從正面無法觀察到耳朵，顱頂?shù)暮谏诩y較成年雌性面積更大但顏色偏灰。此階段，個體全身毛色已接近橙黃色，上肢及肩胛部顏色更深，面周、頸部、胸口、腰臀部和下肢顏色較淺 (圖12)。

圖12 亞成年雌性毛色變化第四階段舉例. a、b：FF2 (拍攝日期：2022-04-29、2022-05-24)；c：FF2 (左) 和FF1 (右) (拍攝日期：2022-06-12). (祝常悅攝)Fig. 12 Example of sub-adult female N. hainanus who was undergoing the fourth stage of pelage colour change during sexual maturity. a,b: Sub-adult female FF2, photographed on April 29, 2022 and May 24,2022; c: Sub-adult female FF2 (left) and adult female FF1 (right), photographed on June 12, 2022. (Photographed by Zhu Changyue)

第五階段 (圖13a，b)：毛色為鮮艷的橙黃色，除因尚未哺乳而乳頭短于已生育個體外 (圖13c ~e)，外觀上已與成年雌性無異。

圖13 亞成年雌性毛色變化第五階段舉例與已哺乳雌性舉例. a：未哺乳雌性FF2 (拍攝日期：2022-10-09，祝常悅攝)；b：未哺乳雌性FF1 (拍攝日期：2022-09-26，祝常悅攝)；c：CF2，2020 年末次哺乳 (拍攝日期：2021-11-05，祝常悅攝)；d：BF2，2022 年末次哺乳 (拍攝日期：2023-03-26，鐘旭凱攝)；e：CF1，拍攝時正在哺乳期 (拍攝日期：2022-12-06，祝常悅攝)Fig. 13 Examples of female N. hainanus who were undergoing the fifth stage of pelage colour change during sexual maturity and the compared examples of adult female N. hainanus who have had offspring and experiences of breastfeeding. a: FF2 who has not had offspring yet, photographed on October 9, 2022, by Zhu Changyue; b: FF1 who has not had offspring yet, photographed on September 26, 2022, by Zhu Changyue; c: CF2, the last lactating time was in 2020, photographed on November 5, 2021, by Zhu Changyue; d: BF2, the last lactating time was in 2022, photographed on March 26, 2023, by Zhong Xukai; e: Lactating female CF1, photographed on December 6, 2022,by Zhu Changyue

2.4 老年雌性的毛色變化

伴隨著年齡增長，老年雌性的毛色逐漸變暗，全身再次轉(zhuǎn)為以灰黃色為主，顱頂及軀干背側(cè)甚至完全變?yōu)楹谏?。A 群的老年雌性 (AF1) 背側(cè)遠觀呈暗棕色 (圖14d ~ f)，從顱頂至后頸沿著脊椎到腰臀部已大量覆黑毛 (圖14f)，但頭頂仍保持雌性的圓形而不具“冠” (圖14a ~ c)。它的四肢內(nèi)側(cè)和軀干腹側(cè)仍偏黃，但胸口和頸前側(cè)已呈黑色 (圖14b)。成年雌性眼眶、口周的白毛在此階段已完全變黑，只有面周和耳周的毛呈灰黃色 (圖14a、e)。B 群曾有一只21 世紀以來未觀測到繁殖的老年雌性 (BFOLD)，約于2015 年消失 (韓玲，2019)。從影像資料中可以看出，與AF1 相似，它的頭、后背和頸前側(cè)毛色變暗 (圖15a)，四肢外側(cè)，尤其是肘和膝關(guān)節(jié)處的毛呈黑色 (圖15b)。

圖14 已接近14年未繁殖的AF1. a、e、f：AF1 (拍攝日期：2022-03-02，祝常悅攝)；b ~ d：AF1 (拍攝日期：2022-09-02，李文永攝)Fig. 14 Post-reproductive adult female N. hainanus AF1 who has not been observed being breeding since 2009. a, e, f: AF1, photographed on March 2, 2022, by Zhu Changyue; b-d: AF1, photographed on September 2, 2022, by Li Wenyong

圖15 于2015年已消失的BFOLD (拍攝日期：2008-08-12，趙超攝)Fig. 15 Post-reproductive adult female N. hainanus BFOLD who has disappeared in 2015 (photographed on August 12, 2008, by Zhao Chao)

3 討論

3.1 嬰猿出生季節(jié)推斷

野外觀察長臂猿個體難度極大。對于習(xí)慣化的個體，監(jiān)測人員可在約20 m 外安靜地進行觀察；而未習(xí)慣化的個體通常非常警覺，如果是有新生猿的家庭群，特別是懷抱嬰猿的雌性，警惕度會更高。詳細描述新生嬰猿的毛色變化過程有利于在野外觀察時反推嬰猿的出生日期，是了解家庭群內(nèi)成員年齡結(jié)構(gòu)和監(jiān)測個體成長發(fā)育的關(guān)鍵信息。根據(jù)野外觀察的經(jīng)驗，孕末期的待產(chǎn)雌性可能遠離家庭群數(shù)日，直至后代出生。此過程若為未習(xí)慣化程度很高的群體，幾乎不可能觀察到。新生嬰猿被監(jiān)測人員首次目擊的時間通常在出生后一周至數(shù)月 (Brockelmanet al., 1998; Bryantet al., 2016；韋紹干等，2017)。此時，通過毛發(fā)的疏密、膚色及毛色反推大致的出生日期就成為唯一的手段。在一夫二妻的長臂猿家庭中，可能出現(xiàn)兩只可繁殖雌性在較短的時段內(nèi)先后生產(chǎn)的情況 (Fanet al., 2015; Huet al., 2018；韓玲，2019)，分辨新生嬰猿外觀形態(tài)所處的不同階段亦有利于進行個體識別。

3.2 雌性毛色與年齡判斷

雌性個體由青少年時的黑色完全變色至與成年雌性外觀上無差異需2年的時間，且可能在開始變色之前就離開出生群。在進行年齡判斷時，結(jié)合個體的毛色變化與行為及個體生活史是必要的。如6 歲的CJ1 在表現(xiàn)出最初的亞成年變色特征時，即“冠”兩側(cè)毛色開始變淺之前已持續(xù)參與C群內(nèi)雌性的激動鳴叫約1年，且響度及熟練程度明顯高于群內(nèi)年齡更小的青少年個體。雌性獨猿MULAN在亞成年雌性毛色變化的第一階段已開始練習(xí)雌性邀配的“程式化舞蹈” (Fanet al., 2016)。新形成家庭群 (F 群) 中較年輕的雌性FF2 的下頜邊緣和踝部的毛色仍為明顯發(fā)白的變色末期，已與群內(nèi)雄性發(fā)生交配行為。

雌性個體進入老年階段，繁殖能力降低或全無，已不再同群內(nèi)任何雄性交配，但仍被觀測到留在家庭群內(nèi)，與其它成員一同活動 (Zhouet al.,2008; Denget al., 2017; Huet al., 2018)。掌握種群中有繁殖潛力雌性的數(shù)量和分布對于分析和評估該種群的生存力及可能面臨的滅絕風(fēng)險至關(guān)重要(Fanet al., 2013; Liuet al., 2022)。Mootnick 和Fan(2011) 指出，西黑冠長臂猿滇西亞種的模式標(biāo)本(KIZ 830353) 較其他成年雌性偏黑的毛色可能反映出老年個體因雌激素水平降低而無法維持金黃、橙黃、淺黃或淺褐等冠長臂猿雌性的典型毛色。相似的例子還有美國德克薩斯州格拉迪斯波特動物園 (Gladys Porter Zoo, Texas, USA) 1 只在34 歲時被切除子宮的雌性北白頰長臂猿，術(shù)后1年內(nèi)，它的背部最先開始出現(xiàn)小面積的黑色；術(shù)后第6 年，除手、腕、足、上肢內(nèi)側(cè)、前臂外側(cè)及下頜與鎖骨處可見少量灰白色毛發(fā)，周身已幾乎完全呈黑色 (Mootnick and Fan, 2011)。廣西靖西邦亮的東黑冠長臂猿G2 群內(nèi)的雌性個體F2 亦觀察到毛色偏暗，其年齡可能也接近繁殖的末期 (馬長勇和范朋飛，未發(fā)表數(shù)據(jù))。本研究中AF1和BFOLD的例子為分辨老年雌性變黑與亞成年雌性變黃這兩個逆向的過程提供了2 個技巧：(1) 亞成年雌性頭部和腹側(cè)的毛色最早開始變淺，而老年雌性頭部和背側(cè)的毛色最早開始變暗；(2) 亞成年雌性在變色過程中，青少年時期的“冠”形逐漸消失，而老年雌性毛色變暗的過程中顱頂保持成年雌性的圓形。如果有條件觀察到個體的面部細節(jié)，可注意到老年個體裸露的皮膚上有較多皺紋。

3.3 毛色變化模式與系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系

海南長臂猿新生兒毛色較西黑冠長臂猿和其它4種淺頰長臂猿偏黃，且出生即在前額可見冠紋樣的黑毛。除了東黑冠長臂猿新生兒毛色為黑色外，海南長臂猿嬰猿由淺至深的毛色變化發(fā)生時間最早，且接近周歲時已完全變黑。就嬰猿的毛色和變色模式而言，海南長臂猿處于東黑冠長臂猿與西黑冠長臂猿之間，這與基于分子證據(jù)構(gòu)建的系統(tǒng)發(fā)育樹是吻合的 (Thinhet al., 2010b; Roos,2016)。嬰猿出生皮膚顏色迅速變暗可能是抵御紫外線輻射的黑色素沉積，以避免細胞和DNA 結(jié)構(gòu)的損傷 (章譽興等，2021)。黑色毛發(fā)亦有保暖作用 (Mootnick and Fan, 2011)。分子鐘證據(jù)表明，冠長臂猿屬被認為由北方較高緯度地區(qū)在距今約1 050 萬年擴散至印支半島東部，又在距今150 ~30 萬年間完成了最后的屬內(nèi)分化，形成今天分布在中南半島最南端和海南島的類群 (Chatterjee,2006; Thinhet al., 2010a)。作為屬內(nèi)最古老的物種，東黑冠長臂猿的新生兒可能保有了適應(yīng)高緯度、高海拔、低溫、強紫外線輻射的毛色特征。長臂猿新生兒的毛色受到系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的影響，但是產(chǎn)生屬內(nèi)變異機制仍不得而知，或可作為研究靈長類新生兒毛色演化的一個重要案例。靈長類動物中，頭部和四肢的毛色被認為相對保守(Bellet al., 2021)，新生兒身體各部位毛色的變化順序也應(yīng)是值得注意收集的信息。

在靈長類動物中，美狐猴屬 (Eulemur) 的12個物種皆為雌性較雄性擁有相對更淺或更亮的毛色(Mittermeieret al., 2013)。其中嬰猴變色模式與東黑冠長臂猿相似的例子有紅額美狐猴 (Eulemur rufus) 和黑美狐猴 (E.macaco)。紅額美狐猴嬰猴出生時毛色與成年雄性相同，雌性個體于出生后7 ~17 周逐漸變色并過渡到與母親一樣的毛色，變色與嬰猴離開母親逐漸獨立活動的時期相重合 (Bartholdet al., 2009)。Barthold 等 (2009) 認為，出生時與雄性同色可以幫助雌嬰度過最脆弱、最易被攻擊的階段，這種模仿雄性而混淆性別的毛色偽裝讓雌嬰得以在激烈的雌性攻擊和競爭中存活下來。針對新生兒與成年個體強對比色的膚、毛，已提出吸引照護、預(yù)防殺嬰和父權(quán)混淆 (paternity cloak) 等假說 (Caroet al., 2022)，但不同類群的具體表現(xiàn)可能受到系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系的制約 (Larson,1985; Treves, 1997)。如在山魈屬、狒狒屬、獅尾狒狒屬 (Theropithecus) 和獼猴屬 (Macaca) 等睪丸與體重比大的多雄社會中，新生兒的毛色偏灰暗，在視覺上不顯眼；而睪丸與體重比較小的疣猴亞科 (Colobinae) 通常為單雄群，新生嬰猴的毛色為奪目的淺色。冠長臂猿屬新生的嬰猿大多與母親顏色相近，可能是一種保護策略，被母親攜帶時融入背景色，離開母親時有警戒作用 (Caroet al.,2021)。而隨著年齡增長離開母親獨立活動后，外貌上不具明顯親緣特征的毛色可能更有助于幼猿和青少年個體免受群內(nèi)雄性的攻擊。

未成年雌性個體在青少年階段保持與雄性相同的深色，已有通過混淆性別以避免近交并提高出生群對未遷出雌性容忍度的假說 (Geissmann,1993; Harding, 2012)。而雌性從亞成年到成年，由暗至亮的毛色變化模式仍值得討論。不同于雌性選擇的性選擇假說，即雄性通過更為明亮、華麗的毛色展現(xiàn)優(yōu)異的健康狀況并暗示可繁殖出高質(zhì)量的后代 (Bradley and Mundy, 2008)；長臂猿科動物中存在性二色的物種，雌雄雖然外觀在色彩上差異巨大，但沒有任何一方更顯眼而另一方更隱蔽 (Bartlett and Sheldon, 2022)。這可能引出另一種假設(shè)：成年個體雌雄的二色性可能表現(xiàn)出對復(fù)雜熱帶、亞熱帶森林環(huán)境的適應(yīng)。在植被密度高而種群密度相對低的環(huán)境中，視覺上的顏色差異類似于具有性別指示作用的鳴聲，能夠遠距離判斷個體的性別，利于防御領(lǐng)地、震懾同性競爭者、尋找配偶。毛色的明亮程度變化受雌激素水平和個體所處社會環(huán)境的影響 (Geissmann and Anzenberger, 2009; Rafaczet al., 2013; Bolechováet al.,2019; Margulis and Hálfdanardóttir, 2021)，對于性紅腫不明顯的冠長臂猿，通過毛色可以有效地估計雌性的年齡和繁殖狀態(tài)。本研究中處于孕期和剛經(jīng)歷生產(chǎn)的雌性個體，毛色明顯較非孕期更為鮮亮，為明亮的橙黃色或淺黃色 (圖16 b，d)，而非孕期的毛色偏白且暗淡 (圖16 a，c)。

圖16 非孕期與孕期或剛生產(chǎn)雌性海南長臂猿毛色對比舉例.a：非孕期的可繁殖雌性BF1 (拍攝日期：2021-05-30，鐘旭凱攝)；b：孕期的BF1 (左) 和成年雄性BM1 (右)，BF1 推測于2023年2 月生產(chǎn) (拍攝日期：2022-10-12，王昱心攝)；c：非孕期的可繁殖雌性CF1 (拍攝日期：2022-04-10，祝常悅攝)；d：產(chǎn)后2 周的CF1 (拍攝日期：2022-12-14，祝常悅攝)Fig. 16 Examples of the non-pregnant fertile female N. hainanus and their compared images that has been pregnant or just has delivery.a: Non-pregnant fertile female BF1, photographed on May 30, 2021,by Zhong Xukai; b: Pregnant female BF1 (left) who has probably had the delivery in February 2023 and adult male BM1 (right), photographed on October 12, 2022, by Wang Yuxin; c: Non-pregnant fertile female CF1, photographed on April 10, 2022, by Zhu Changyue; d:CF1, two weeks after delivery, photographed on December 14, 2022,by Zhu Changyue

3.4 海南長臂猿種群監(jiān)測的展望

不同于籠養(yǎng)個體可頻繁、規(guī)律、近距離地被觀察和記錄毛色及其他形態(tài)特征的變化 (Barelli and Heistermann, 2009)，本研究中對“冠”形、整體毛色、身體各部位變色順序的描述可以在野外觀察中幫助監(jiān)測人員快速判斷個體所處的大致年齡組，甚至推斷嬰猿的出生季節(jié)、預(yù)估亞成年遷離出生群時間、識別有繁殖潛力的雌性。近年來，隨著監(jiān)測力度增大，海南長臂猿觀測到個體遷出、形成新家庭群及嬰猿出生的頻次上升 (Bryantet al., 2016; Denget al., 2017; Chanet al., 2020a; Liuet al., 2022)，既是保護工作初具成效的好消息，也對一線監(jiān)測工作提出了更高的要求和新的挑戰(zhàn)。

盡管本研究強調(diào)了人力跟蹤觀察對了解海南長臂猿種群動態(tài)和個體發(fā)育的重要性，積極應(yīng)用新技術(shù)，尤其是自動化的數(shù)據(jù)收集方法是野外監(jiān)測的必然趨勢。嘉道理農(nóng)場暨植物園與海南大學(xué)等團隊的工作已證明在重要的食物斑塊、樹冠層通道和過夜地附近的林冠層安裝紅外相機，能夠拍攝到已習(xí)慣化海南長臂猿的清晰影像，并實現(xiàn)雨林環(huán)境中的自動識別 (Chanet al., 2020b; Wanget al., 2022)。對于未習(xí)慣化的家庭群和獨猿個體，無人機搭載熱成像 (Zhanget al., 2020) 與地面人工觀測相結(jié)合、5G 實時傳輸網(wǎng)絡(luò) (陳耀亮，2022) 與紅外相機相結(jié)合等方式可提升海南長臂猿野外監(jiān)測的時效性和準(zhǔn)確度，得以盡早監(jiān)測到嬰猿出生或亞成體離群等重要種群結(jié)構(gòu)變化，甚至有可能發(fā)現(xiàn)新家庭群的形成，為瀕危動物的保護決策提供嚴謹、精確的數(shù)據(jù)。

致謝：感謝海南熱帶雨林國家公園霸王嶺分局、海南熱帶雨林國家公園研究院對本研究的支持。海南熱帶雨林國家公園霸王嶺分局的馮業(yè)興、符和能、黃盧標(biāo)、李全金、劉輝勤、楊先珊，中山大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院的阿合博塔·哈孜太、王子荻、楊與參與野外調(diào)查，特此感謝。