云南拉沙山黑白仰鼻猴對種子傳播潛力的評估

鄧云丹,牛 鑫,和育超,胡善斌,李延鵬,4,6,黃志旁,4,5,*,崔亮偉,肖 文,4,5,6

1 大理大學(xué)東喜瑪拉雅研究院,大理 671003

2 西南林業(yè)大學(xué)云南省高校極小種群野生動物保育重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,昆明 650224

3 蘭坪云嶺省級自然保護(hù)區(qū)管護(hù)局,蘭坪 671400

4 云嶺滇金絲猴云南省野外科學(xué)觀測研究站,大理 671003

5 國際生物多樣性與靈長類保護(hù)中心,大理 671003

6 大理大學(xué)三江并流區(qū)域生物多樣性保護(hù)與利用云南省創(chuàng)新團(tuán)隊(duì),大理 671003

種子傳播是指植物的種子受外力作用而離開母株,擴(kuò)散到適宜生境成功萌發(fā)且能生長繁殖,并實(shí)現(xiàn)定居的過程[1]。其最有效的方式為:動物將種子吞食,在不破壞種子活力的條件下,經(jīng)消化道作用隨糞便排出從而傳播至他處[2—3]。種子傳播 (擴(kuò)散) 具有重要的生態(tài)功能:傳播使種子到達(dá)新的適宜生境,可避免與母樹及其附近幼苗的競爭,有利于植物間的基因流動,影響植物群落組成,對維持植物種群大小和植物群落物種豐富度起關(guān)鍵作用[4—6]。

食果動物與種子傳播的研究是生態(tài)學(xué)研究的重要方向[7],靈長類是森林生態(tài)系統(tǒng)中三大果食性種子傳播者之一 (鳥類、蝙蝠和靈長類)[8]。靈長類取食植物果實(shí),通過糞便將種子排放到棲息地 (午休地和過夜地),形成種子域;相對于鳥類和蝙蝠類,靈長類腸道傳播對植物種子傳播具有重要促進(jìn)作用[9—11]。有研究發(fā)現(xiàn)鳥類、嚙齒類及蝙蝠一般取食大型植物的果實(shí)[12—13],雖然嚙齒動物會對掉落在地上的果實(shí)進(jìn)行二次傳播,但這不足以對植物種子的分布格局產(chǎn)生巨大的影響,而靈長類則會取食大型植物果實(shí),并將其種子帶離母樹,進(jìn)而影響大型果實(shí)種子的分布格局[14—15]。比如,哥倫比亞奎瓦國家公園的絨毛猴 (Lagothrixlagotricha) 對于大型果實(shí)的傳播頻率很高,且能夠在頰囊內(nèi)分離果肉和種子[16]。靈長類的種子傳播對森林植被的更新及植物幼苗的建成有專屬的作用,種子傳播生態(tài)功能是無法被其它食果動物替代的。因此,了解靈長類動物種子傳播的有效性 (數(shù)量、距離和萌發(fā)率),既有助于探討森林生態(tài)系統(tǒng)中動植物間的互作關(guān)系,又可明確靈長類動物對森林植被更新的貢獻(xiàn)。

種子傳播有效性是評估動物對植物更新貢獻(xiàn)的關(guān)鍵指標(biāo),可直觀地反映植物與生境中各種傳播動物之間的互惠關(guān)系,通常從傳播數(shù)量和傳播質(zhì)量 (傳播距離和萌發(fā)率) 兩方面進(jìn)行評估[17]。食果鳥類傳播種子的數(shù)量是訪問目標(biāo)母樹的頻次與其每次訪問所傳播種子數(shù)量的乘積[18],傳播數(shù)量決定了種子獲得潛在萌發(fā)的機(jī)會,影響著植物潛在的更新能力[19]。評價(jià)植物的種子傳播數(shù)量需剖析食果動物的取食行為[19—20]。目前,已有多種方法用于評價(jià)食果動物的種子傳播潛力,例如:直接觀察法、糞便分析法、同位素標(biāo)記法、金屬標(biāo)記法等。直接觀察法是用肉眼、望遠(yuǎn)鏡等,直接觀察目標(biāo)動物取食、收集、搬運(yùn)和貯藏種子和果實(shí),其簡單有效、成本低、應(yīng)用廣泛,但勞動強(qiáng)度大和耗時(shí),受目視距離的限制,觀察范圍比較局限,很難記錄到長距離的種子 (果實(shí)) 散布事件[21]。糞便分析法已是國際通用的一種食性檢測方法[22],可準(zhǔn)確地區(qū)分出動物取食植物后能排出完整種子的種類及數(shù)量,雖然動物對某一食物的喜食性與糞便當(dāng)中該物質(zhì)的殘留量不成正比[23],但能準(zhǔn)確反映動物消化道可傳播種子的種類和數(shù)量。

中國靈長類的種子傳播研究因受野外工作時(shí)間長、難以收集糞便和復(fù)雜的種子萌發(fā)實(shí)驗(yàn)等因素影響,僅有極少關(guān)于靈長類種子傳播的研究[24—26]。如通過直接觀察和收集長臂猿糞便確定西黑冠長臂猿 (Nomascusconcolor) 取食的果實(shí)種類和數(shù)量[24];基于野外糞便分析和人工籠養(yǎng)投喂等方式獲得川金絲猴 (Rhinopithecusroxellana) 的種子腸道滯留時(shí)間和種子損壞率[27],這兩項(xiàng)研究初步確定西黑冠長臂猿和川金絲猴是有效的種子傳播者。然而對于分布于溫帶森林生態(tài)系統(tǒng)的黑白仰鼻猴種子傳播生態(tài)功能的關(guān)注較少。黑白仰鼻猴 (Rhinopithecusbieti) 為我國的旗艦物種,然而對其保護(hù)呼吁的重點(diǎn)在其可愛和性感紅唇,忽視了其生態(tài)功能,因此,開展其種子傳播潛力研究將為其保護(hù)提供生態(tài)功能的視角。關(guān)于黑白仰鼻猴的種子傳播生態(tài)功能研究較少,大部分研究僅關(guān)注其食性及取食的食物部位[28—32],僅有李寧等于2008—2015年通過在夜棲地和午休地收集糞便分析拉沙山黑白仰鼻猴種子傳播特點(diǎn)[33],但仍不能評估黑白仰鼻猴種子傳播的物種數(shù)和數(shù)量,其傳播的種子種類和數(shù)量等尚不明確。以往評估種子傳播數(shù)量是通過動物取食頻次和每次取食數(shù)量的乘積來計(jì)算[19],而黑白仰鼻猴取食果實(shí)時(shí)會破壞部分種子,取食頻次和每次取食數(shù)量并不能真正反映傳播的數(shù)量。因此,本研究擬通過直接觀察法和糞便分析法對云嶺省級自然保護(hù)區(qū)拉沙山黑白仰鼻猴種子傳播有效性 (傳播數(shù)量) 進(jìn)行評估,從取食的物種數(shù)和糞便殘留物種數(shù)量兩方面評價(jià)黑白仰鼻猴種子傳播潛力。

1 方法

1.1 研究區(qū)

研究地點(diǎn)位于云南省怒江傈僳族州蘭坪縣云嶺省級自然保護(hù)區(qū)拉沙山 (99°15′E,26°20′N),位于橫斷山脈南緣云嶺山系的中部。拉沙山對云嶺山脈動植物南上北下的交流和過渡起著重要的連接作用,是中國“三江并流”世界自然遺產(chǎn)地、國家級風(fēng)景名勝區(qū)的重要組成部分[34]。主要保護(hù)對象為以黑白仰鼻猴和須彌紅豆杉 (Taxuswallichiana) 等為代表的珍稀瀕危野生動植物及其棲息環(huán)境,以及以杜鵑 (Rhododendronspp.) 為代表的高山花卉種質(zhì)資源地、原始森林生態(tài)系統(tǒng)和蘭坪縣城周邊重要的水源涵養(yǎng)地[34]。主要植被類型為暗針葉林、針闊混交林、闊葉落葉林和常綠闊葉林,年均降雨量為910 mm,85%的降雨出現(xiàn)在5—10月,全年可分為干季和濕季[33]。

1.2 研究對象

黑白仰鼻猴分布于云嶺山脈狹長區(qū)域 (98°37′—99°41′E,26°14′—29°20′N),東以金沙江為界,西至瀾滄江東側(cè),南起云南省云龍縣,北至西藏自治區(qū)芒康縣,主要分布于云南省云龍、蘭坪、玉龍、維西、德欽、劍川及西藏芒康等縣份[35]。黑白仰鼻猴猴群活動區(qū)域的主要植被類型為落葉闊葉林、針闊混交林、暗針葉林和針葉林[36],地衣是其最主要的食物,果實(shí)性植物也是其重要的食物[33];猴群活動范圍大,日移動距離為168—3084 m[37]。本研究的對象為云嶺省級自然保護(hù)區(qū)的拉沙山猴群。

1.3 數(shù)據(jù)收集與分析

1.3.1直接觀察法

2018年11月—12月、2019年2月—10月,每天自猴群離開過夜地起至猴群進(jìn)入過夜地休息為止跟蹤猴群,在猴群活動區(qū)域?qū)γ娴拈_闊區(qū)域用單筒望遠(yuǎn)鏡觀察猴群,采用瞬時(shí)掃描取樣法[33],每隔20 min收集1次所觀察到的黑白仰鼻猴個體行為,有取食行為時(shí)記錄取食部位和種類。

1.3.2糞便分析法

2018年11月—2019年10月 (2019年7月未收集到糞便樣本,于2021年7月對數(shù)據(jù)進(jìn)行了補(bǔ)充),跟蹤猴群,待其排便后,用自封袋收集其糞便,標(biāo)記采集時(shí)間及地點(diǎn)并帶回實(shí)驗(yàn)室。用清水浸泡至糞便散開,再用0.5 mm的篩網(wǎng)進(jìn)行清洗[34],后放到解剖盤中分揀出糞便中殘留的所有種子(含種子殘?jiān)头N皮),自然晾干后裝入自封袋進(jìn)行保存,標(biāo)記分揀日期、浸泡時(shí)長。分別統(tǒng)計(jì)每粒糞便中種子有無情況、殘留種子的總數(shù)、完整種子數(shù)、非完整種子數(shù)、物種數(shù)等信息。在猴群活動區(qū)域采集植物果實(shí),在實(shí)驗(yàn)室進(jìn)行解剖,清除果肉后拍照留檔并記錄物種信息,用于比對糞便中的種子的物種信息。

1.3.3數(shù)據(jù)分析

統(tǒng)計(jì)黑白仰鼻猴每月食果頻次占取食頻次的比例,及各個月份直接觀察記錄到的黑白仰鼻猴取食的植物果實(shí)物種數(shù)。統(tǒng)計(jì)2018年11月—2019年10月每月糞便總數(shù)及有完整種子糞便數(shù)、有完整種子的糞便比率 (有完整種子糞便粒數(shù)/挑洗糞便粒數(shù)) 和殘留的植物種子物種數(shù)。

2 結(jié)果

2.1 直接觀察評估種子傳播潛力

共觀察到黑白仰鼻猴取食植物11513次,其中取食果實(shí)2119次,每月平均食果比例為(15.31±20.15)%。僅在7—12月有果實(shí)取食行為,共取食13種果實(shí)。8—11月的食果比例及物種數(shù)較多,2019年9月食果比例和果實(shí)物種數(shù)達(dá)到高峰,分別為50.58%和13種。食果比例低的月份物種數(shù)少,食果比例高的月份物種數(shù)多 (表1)。

表1 2018年11月—2019年10月直接觀察法收集到黑白仰鼻猴的果實(shí)取食時(shí)間比例及物種數(shù)Table 1 The percentage of time spent on fruits and the number of species consumed by Rhinopithecus bieti according to direct observation method form Nov.2018 to Oct.2019

2.2 糞便分析評估種子傳播潛力

2018年11月8日—2019年10月27日及2021年7月收集的糞便中均有完整種子,共挑洗黑白仰鼻猴糞便9596粒,有4236粒糞便挑洗出完整種子,有完整種子的糞便比率為35.19%±35.43%,共分揀出植物種子18種 (圖1)。2019年10月分揀出完整種子的糞便比率最高,為89.40%;2—6月黑白仰鼻猴取食果實(shí)較少,分揀出完整種子的糞便比率較低。其中9月至第二年1月,分揀出完整種子的糞便比率均大于50%。糞便種子殘留顯示食果高峰期為8—12月,物種數(shù)在8—12月、1月較多,8月份分揀出植物物種數(shù)最多,為12種,有完整種子殘留的糞便比率高的月份分揀出的植物物種數(shù)多 (表2)。

圖1 2018年11月—2019年10月糞便分析法收集到的黑白仰鼻猴取食的種子Fig.1 The seed residue in feces of black-and-white snub-nosed monkey detected by fecal analysis method Nov.2018 to Oct.2019

表2 2018年11月—2019年10月糞便分析法收集到黑白仰鼻猴有種子殘留的糞便比例及物種數(shù)Table 2 Percentage of feces with seed residence and number of species of fruits consumed by Rhinopithecus bieti according to fecal analysis method form Nov.2018 to Oct.2019

2.3 綜合評估黑白仰鼻猴種子傳播潛力及其差異

綜合兩種方法發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴種子傳播物種數(shù)量不同,主要為取食果實(shí)的月份和取食果實(shí)種類有差異。從取食果實(shí)的月份來看,直接觀察法11個月中僅有6個月記錄到黑白仰鼻猴取食了果實(shí)類食物,而糞便分析法發(fā)現(xiàn)12個月都有取食果實(shí)類食物;從取食果實(shí)類食物物種數(shù)來看,糞便分析法的物種總數(shù)大于直接觀察法的物種總數(shù) (18 Vs.13)。直接觀察法記錄到黑白仰鼻猴取食的13種植物隸屬于6科9屬 (表3);通過糞便分析法發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴消化道傳播的18個形態(tài)種,其中已鑒定有9種,隸屬于6科8屬 (表4)?？傊?結(jié)合兩種方法發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴可傳播種子的植物種類共20種。

表3 2018年11月—2019年10月直接觀察法收集到拉沙山黑白仰鼻猴取食果實(shí)的物種Table 3 Number fruit species consumed by the black and white supine monkeys collected by direct observation method in Mt.Lasha from Nov.2018 to Oct.2019

表4 2018年11月—2019年10月糞便分析法收集到拉沙山黑白仰鼻猴取食果實(shí)的物種Table 4 Number fruit species consumed by the black and white supine monkeys collected by fecal analysis method in Mt.Lasha from Nov.2018 to Oct.2019

3 討論

靈長類的種子傳播可促進(jìn)森林植被的更新,許多靈長類動物通過種子傳播促進(jìn)了特定區(qū)域生境的恢復(fù)[38],然而不同的研究方法對靈長類種子傳播潛力的評估結(jié)果存在差異,基于單一方法不能完整揭示食果動物的種子傳播物種數(shù)和傳播的種子數(shù)量[39],應(yīng)綜合不同研究方法評估食果動物的種子傳播潛力。本研究用直接觀察法和糞便分析法評估黑白仰鼻猴種子傳播潛力,發(fā)現(xiàn)在傳播物種和傳播月份上存在不同,糞便分析法發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴取食18種果實(shí),且全年每月都可傳播種子;而直接觀察法發(fā)現(xiàn)僅有6個月取食了植物果實(shí),共13種。這與通過兩種方法比較臺灣獼猴 (MacacaCyclopis) 取食的主要植物物種和取食的季節(jié)性變化模式是相似的,糞便中出現(xiàn)的部分植物未直接觀察記錄到,也有些直接觀察記錄到取食的植物物種未在糞便樣本中發(fā)現(xiàn),且對果實(shí)的取食比例因方法而異[40]。結(jié)合直接觀察與糞便分析兩種方法表明,云南拉沙山黑白仰鼻猴可對20種植物進(jìn)行種子傳播。

糞便分析是評估靈長類對植物種子傳播潛力的重要途徑,植物果實(shí)在靈長類取食后僅果肉被消化道消耗,種子會隨糞便排出 (消化道傳播),這增加了種子在新生境中萌發(fā)的機(jī)會[41]。本研究中,糞便種子殘留結(jié)果增加了對黑白仰鼻猴果食性比例和種子傳播的認(rèn)識。以往黑白仰鼻猴食性研究僅在物候上有果實(shí)的月份記錄到黑白仰鼻猴取食果實(shí),如2008—2010年對云南拉沙山黑白仰鼻猴食性研究發(fā)現(xiàn)取食果實(shí)的比例僅為7.3%,且僅在6—11月觀察到黑白仰鼻猴取食果實(shí)[42]。直接觀察法發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴小昌都猴群取食花或果實(shí)的比例僅為2.5%,2、3、4月未觀察到取食果實(shí)行為[42]。本研究與已有研究基于直接觀察法僅記錄到黑白仰鼻猴1、2、3、8、9、10、11月取食果實(shí),取食果實(shí)的比例為13.9/8.8%的結(jié)果相一致[43]。而本研究的糞便分析法發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴全年取食果實(shí),特別是在冬季糞便中種子殘留數(shù)量極高,這說明黑白仰鼻猴冬季會在地上搜索地上果實(shí)作為其重要食物資源。因此,本研究結(jié)果增加了對黑白仰鼻猴果實(shí)性比例和種子傳播月份的認(rèn)識,為今后比較不同季節(jié)取食種子的傳播有效性提供機(jī)會。

被傳播后的種子能否萌發(fā)是評估靈長類對植物種子傳播是否成功的關(guān)鍵,在果食性靈長類取食的果實(shí)中,有超過70%的果實(shí)中的種子在經(jīng)過靈長類傳播后,種子萌發(fā)率得到了提高[44]。本研究對象拉沙山黑白仰鼻猴猴群的日移動距離達(dá) (1826.10±603.89) m[37],且黑白仰鼻猴年周期家域9.56—25.24 km2[45],因此,黑白仰鼻猴通過取食果實(shí)可將植物種子帶到遠(yuǎn)離母樹的區(qū)域,其種子傳播區(qū)域可覆蓋整個棲息地,這對于森林生態(tài)系統(tǒng)的維持和植被演替有潛在作用。此外,本研究發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴取食包括成熟與未成熟的果實(shí),可通過萌發(fā)實(shí)驗(yàn)來評估黑白仰鼻猴對這些果實(shí)中種子的傳播質(zhì)量;還發(fā)現(xiàn)黑白仰鼻猴在冬季取食掉落在地上的果實(shí),探究冬季熟透的果實(shí)與其他季節(jié)未成熟或成熟果實(shí)被黑白仰鼻猴取食后其種子的萌發(fā)率是否有差異,將有利深入了解黑白仰鼻猴種子傳播質(zhì)量的機(jī)理。未來這些方面的研究將有助于更全面了解黑白仰鼻猴的種子傳播有效性。

總之,黑白仰鼻猴全年每月都有可能傳播種子,建議從生態(tài)功能視角加強(qiáng)黑白仰鼻猴的保護(hù)和宣傳;未來對于靈長類物種的種子傳播潛力可綜合使用糞便分析法和直接觀察法更好地評估其對植物種子傳播的有效性及對森林生態(tài)系統(tǒng)更新的貢獻(xiàn)。