極低浮游動(dòng)物豐度生境食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)食物組成與攝食策略

陳國(guó)柱

（1.西南林業(yè)大學(xué)云南省高原濕地保護(hù)修復(fù)與生態(tài)服務(wù)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，昆明 650224；2.西南林業(yè)大學(xué)云南省滇池濕地生態(tài)系統(tǒng)國(guó)家定位觀測(cè)研究站，昆明 650224；3.西南林業(yè)大學(xué)國(guó)家高原濕地研究中心/濕地學(xué)院，昆明 650224）

云貴高原地處喀斯特地貌區(qū)域，獨(dú)特的巖溶地下河和出露巖溶泉是該區(qū)魚(yú)類(lèi)演化的關(guān)鍵物質(zhì)基礎(chǔ)。巖溶水體常因營(yíng)養(yǎng)貧乏而使餌料資源受限。長(zhǎng)期演化中，土著魚(yú)類(lèi)以特化形式適應(yīng)了此類(lèi)棲息地，而外來(lái)入侵種能否或如何適應(yīng)這種棲息地是有待探明的重要科學(xué)問(wèn)題。浮游動(dòng)物豐度被認(rèn)為是制約依賴(lài)于浮游動(dòng)物為食的魚(yú)類(lèi)仔稚魚(yú)早期存活的關(guān)鍵生態(tài)因子（殷名稱(chēng)，1991）。在巖溶水體中，極低的浮游動(dòng)物豐度將是考驗(yàn)入侵魚(yú)類(lèi)仔稚魚(yú)早期生存的關(guān)鍵性因素，觀察入侵魚(yú)類(lèi)仔稚魚(yú)在餌料資源不足生境中的適應(yīng)策略將有助于揭示其關(guān)鍵入侵生態(tài)學(xué)機(jī)制。

星云湖是云南九大高原湖泊之一，面積30 余km2，近代以來(lái)陷入了重度富營(yíng)養(yǎng)化污染及大量入侵種入侵的雙重困境。盡管如此，在湖周廣闊的面山區(qū)域分布著相當(dāng)豐富的巖溶泉，當(dāng)?shù)亓?xí)慣稱(chēng)為“龍?zhí)丁?，許多土著魚(yú)類(lèi)孑遺種群得以保存，如長(zhǎng)臀云南鰍Yunnanilus analis、長(zhǎng)鰾盤(pán)Discogobio macrophysallidos（金錦錦等，2021）。這些水體水質(zhì)清冽但營(yíng)養(yǎng)貧乏，初步調(diào)查顯示其浮游動(dòng)物豐度周年維持在極低水平。然而，在長(zhǎng)期的觀察中發(fā)現(xiàn)，入侵種食蚊魚(yú)Gambusia affinis在許多泉眼中已形成穩(wěn)定種群。食蚊魚(yú)是世界入侵范圍最廣泛的小型魚(yú)類(lèi)（Krumholz，1948；陳國(guó)柱等，2008a），1920s 經(jīng)上海引入中國(guó)大陸（潘炯華等，1980），它對(duì)云貴高原泉潭生境的入侵可能對(duì)該區(qū)關(guān)鍵生物多樣性造成重要的影響。Fairfax等（2007）指出，食蚊魚(yú)的入侵是美國(guó)荒漠地區(qū)以泉眼為主要棲息生境的小型特有魚(yú)類(lèi)瀕?；驕缃^的關(guān)鍵因素。作為入侵者，食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)如何成功克服極低餌料豐度所帶來(lái)的困境？深入了解該問(wèn)題將為理解食蚊魚(yú)在極端環(huán)境中的生存與擴(kuò)散策略提供重要幫助。

本文以星云湖“天中”龍?zhí)度菏澄敏~(yú)種群為研究對(duì)象，針對(duì)其生境浮游動(dòng)物豐度、仔稚魚(yú)食物組成及攝食策略等問(wèn)題展開(kāi)研究，以揭示食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)對(duì)極低餌料豐度生境的適應(yīng)性及適應(yīng)策略，為進(jìn)一步探索其早期生活史及入侵機(jī)制奠定基礎(chǔ)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域

“天中”龍?zhí)度何挥谠颇鲜∮裣薪▍^(qū)大街鎮(zhèn)大營(yíng)村村委會(huì)擺寨村以北、江華公路兩側(cè)，星云湖東南角（102°47′54.10″E，24°16′58.63″N，海拔1 776 m），自北向南記為1～5號(hào)龍?zhí)叮?號(hào)、5號(hào)龍?zhí)堕g直線(xiàn)距離約800 m。1號(hào)龍?zhí)蹲畲?，面積近50 m2，最大水深約2.5 m；其余4 個(gè)龍?zhí)缎钏嬖?～10 m2之間，最大水深約0.6 m，各以30～40 cm 寬出水水道與下游農(nóng)田灌溉渠道網(wǎng)連接。各龍?zhí)毒鶠楫?dāng)?shù)剞r(nóng)業(yè)主要灌溉水源。食蚊魚(yú)在3 號(hào)、4 號(hào)、5 號(hào)龍?zhí)兜臄?shù)量較多，2 號(hào)龍?zhí)遁^少，1 號(hào)龍?zhí)秳t因2020 年建造煙葉烘干房而硬化覆蓋了南側(cè)出水道，食蚊魚(yú)種群數(shù)量降至偶見(jiàn)。各龍?zhí)吨兄饕某了参餅楹谠錒ydrilla verticillata，在5—8 月可形成植被覆蓋水面，但常被當(dāng)?shù)厝酥芷谛郧謇怼Ｔ谑卟耸斋@期，各龍?zhí)稙椴宿r(nóng)清洗蔬菜場(chǎng)所。流水周年不斷，在3 號(hào)龍?zhí)秾?duì)側(cè)馬路旁山巖為一抽水房，定期抽水作為飲用水源。本研究以3 號(hào)、4 號(hào)龍?zhí)稙槭澄敏~(yú)樣品采集地；1～5 號(hào)龍?zhí)毒M(jìn)行浮游動(dòng)物樣品采集與分析。

1.2 樣品采集

2021—2022 年每年5 月底“天中”龍?zhí)秴^(qū)域食蚊魚(yú)開(kāi)始繁殖，6 月初仔稚魚(yú)逐步增多，但較星云湖湖區(qū)的種群延后約1 個(gè)月。在食蚊魚(yú)繁殖盛期采集仔稚魚(yú)，并對(duì)應(yīng)在仔稚魚(yú)出現(xiàn)盛期（6—7月）、消失期（11 月）采集浮游動(dòng)物樣品，以檢視其周年變動(dòng)情況。

浮 游 動(dòng) 物 樣 品 在2021 年6 月14 日、11 月14 日，2022 年6 月25 日、7 月16 日共采集4 次。采集時(shí)，以500 mL塑料量杯在龍?zhí)吨胁杉?0 L水樣，由13 號(hào)浮游動(dòng)物采集網(wǎng)過(guò)濾濃縮至25 mL 水體后轉(zhuǎn)入50 mL離心管，即加入2～3 mL甲醛固定待檢。

魚(yú)類(lèi)樣品采集在2021 年6 月14 日、6 月19 日，2022年6月25日、7月16日進(jìn)行。以網(wǎng)孔2 mm，網(wǎng)口直徑40 cm的手抄網(wǎng)采集，10%甲醛固定待檢。

樣品分析在室內(nèi)進(jìn)行。在顯微鏡下鑒定浮游動(dòng)物種類(lèi)，清點(diǎn)數(shù)量。在體視顯微鏡下解剖食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)，鑒定及清點(diǎn)其消化道中食物種類(lèi)、數(shù)量等。

食蚊魚(yú)體長(zhǎng)9.5 mm以下或腹鰭未完全長(zhǎng)成的仔稚魚(yú)對(duì)水體浮游動(dòng)物餌料資源高度依賴(lài)。為探究特定貧營(yíng)養(yǎng)水體對(duì)其早期攝食的影響，以體長(zhǎng)＜9.5 mm的食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)為研究對(duì)象，因此，文中若其無(wú)特別指出體長(zhǎng)等的未性成熟個(gè)體，則依原文獻(xiàn)統(tǒng)一表述為幼魚(yú)。

1.3 數(shù)據(jù)處理

1.3.1 指標(biāo)計(jì)算 以常規(guī)魚(yú)類(lèi)攝食生態(tài)學(xué)指標(biāo)（竇碩增，1996；薛瑩，金顯仕，2003）等進(jìn)行分析：

出現(xiàn)頻率（F/%）=100Fi/Fs，式中，F(xiàn)i為某一食物種類(lèi)在其消化道中出現(xiàn)的食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)總數(shù)，F(xiàn)s為總檢查食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)數(shù)。

數(shù)量百分比（N/%）=100Ni/Ns，式中，Ni為某一食物種類(lèi)在食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道中的數(shù)量，Ns為食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道中各種食物種類(lèi)總數(shù)。

攝食強(qiáng)度（ind./ind.）=某一食物種類(lèi)在平均每尾食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道中的數(shù)量。

食物充塞度：以腸中食物團(tuán)占據(jù)腸道的長(zhǎng)短判定其所占腸道比例，定義為食物充塞度指數(shù)。完全空腸定為0，腸道充滿(mǎn)食物且前端略膨大定為1，分析時(shí)以食物團(tuán)長(zhǎng)度占據(jù)腸道比例在0～1 間連續(xù)定性取值。

特定餌料豐度（%）=食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道某種食物的數(shù)量/出現(xiàn)該種食物的食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道中食物的數(shù)量。

肥滿(mǎn)度（K）=100×體重/體長(zhǎng)3（mg·mm-3）。

1.3.2 統(tǒng)計(jì)分析 單因素相似性分析（ANOSIM）比較年際、不同地點(diǎn)食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)食物組成的差異性，顯著性水平設(shè)為α=0.05。

食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)攝食策略分析采用Amundsen等（1996）修改的Costello（1990）圖形法，以特定餌料豐度（%）與出現(xiàn)頻率（%）作圖。利用該圖形分析攝食策略時(shí)，集中在右上角的餌料為主要餌料，左下角為稀有餌料；若餌料集中在左上角，則表明種內(nèi)個(gè)體間食物組成差異較大，而當(dāng)餌料集中在右下角，則表明種內(nèi)個(gè)體間食物組成差異較小，重疊程度大；餌料集中在特定餌料豐度軸中線(xiàn)下側(cè)，且沿x軸方向分布，為廣食性策略；而餌料集中在中線(xiàn)上側(cè)，為狹食性策略。

2 結(jié)果

2.1 浮游動(dòng)物豐度

2021—2022年4次調(diào)查中，各龍?zhí)吨懈∮蝿?dòng)物餌料豐度均維持在極低水平，僅2021 年6 月14 日1號(hào)龍?zhí)吨械呢S度達(dá)18.4 ind.·L-1（表1）。

表1 “天中”龍?zhí)度焊∮蝿?dòng)物豐度Table 1 Zooplankton abundance in the Tianzhong springs

各次調(diào)查總體均值未超過(guò)7 ind.·L-1，分別為6.98 ind.·L-1、1.14 ind.·L-1、0.76 ind.·L-1和2.92 ind.·L-1，周年均值為2.95 ind.·L-1。浮游動(dòng)物中橈足類(lèi)及其無(wú)節(jié)幼體占絕對(duì)數(shù)量?jī)?yōu)勢(shì)，4 次調(diào)查分別占77.4%、68.4%、81.6%和53.4%。

2.2 食物組成

3 號(hào)龍?zhí)?021 年、2022 年食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道食物充塞度指數(shù)依次為0.78±0.09、0.72±0.13，4 號(hào)龍?zhí)兜臑?.41±0.26、0.66±0.12。整體均值為0.70±0.16，食物充塞度水平較高。

食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)消化道中共檢出31 種食物類(lèi)型：橈足類(lèi)、卵及幼體在出現(xiàn)頻率、數(shù)量百分比上均占據(jù)了絕對(duì)優(yōu)勢(shì)（主要是鋸緣真劍水溞Eucylops serrulatus）（表2）；對(duì)橈足類(lèi)的攝食強(qiáng)度分別為：3 號(hào) 龍 潭20.2 ind./ind.±11.7 ind./ind.（2021 年）、12.1 ind./ind.±5.7 ind./ind.（2022 年）；4 號(hào) 龍 潭4.1 ind./ind.±3.8 ind./ind.（2021 年）、4.1 ind./ind.±5.4 ind./ind.（2022年）。

表2 “天中”龍?zhí)度菏澄敏~(yú)仔稚魚(yú)食物組成Table 2 Food composition of larval-juvenile mosquitofish in Tianzhong Springs

3號(hào)龍?zhí)吨惺澄敏~(yú)仔稚魚(yú)在2021年、2022年檢出的食物多樣性指數(shù)分別為0.45±0.35（0～1.39）、0.13±0.26（0～0.94）。4號(hào)龍?zhí)稙?.54±0.44（0～1.30）、0.56±0.39（0～1.39）。在所有樣品中未檢出空腸個(gè)體（食物充塞度為0），而食物多樣性指數(shù)為0（僅攝食1種食物）的個(gè)體則達(dá)24.3%。

單因素相似性分析（ANOSIM）顯示，3、4 號(hào)龍?zhí)吨惺澄敏~(yú)仔稚魚(yú)各自年際間食物組成并未檢出具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的差異（P＞0.05），R值分別為0.057、0.145；但兩地點(diǎn)間具有顯著差異（P＜0.01），R=0.201。

2.3 攝食策略

2021年，3號(hào)龍?zhí)吨惺澄敏~(yú)仔稚魚(yú)的主要食物是橈足類(lèi)及其卵，其余食物種類(lèi)雖多，但為稀有食物，表現(xiàn)出以橈足類(lèi)及其卵為主要食物的狹食性策略（圖1：a）；4 號(hào)龍?zhí)吨?，橈足?lèi)表現(xiàn)出極高的特定餌料豐度，呈現(xiàn)明顯的狹食性策略（圖1：b）。

圖1 3號(hào)（a、c）和4號(hào)（b、d）“天中”龍?zhí)吨惺澄敏~(yú)仔稚魚(yú)攝食策略分析Fig.1 Feeding strategy of larval-juvenile mosquitofish in No.3 （a，c）and No.4 （b，d）Tianzhong Springs

2022 年，3 號(hào)龍?zhí)吨惺澄敏~(yú)仔稚魚(yú)食物種類(lèi)少，橈足類(lèi)為主要食物，呈現(xiàn)明顯的狹食性策略（圖1：c）；4 號(hào)龍?zhí)吨?，食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)食物種類(lèi)較多，且多數(shù)食物在特定餌料豐度中線(xiàn)下側(cè)，偏向于廣食性策略（圖1：d）。

2.4 肥滿(mǎn)度

在3 號(hào)、4 號(hào)龍?zhí)吨?，食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)在2021 年、2022 年的肥滿(mǎn)度指數(shù)分別為2.1±0.2、2.2±0.2、2.2±2.6、2.1±2.8，總體均值為2.1±2.4。地點(diǎn)、年份間均無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)差異。

3 討論

3.1 食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)對(duì)低餌料豐度生境的適應(yīng)

當(dāng)浮游動(dòng)物餌料豐度低于一定水平，仔稚魚(yú)的存活就會(huì)受到嚴(yán)重影響（Houde，1987；Milleret al.，1988；殷名稱(chēng)，1991）。對(duì)大鱗副泥鰍Paramisgurnus dabryanus（李新蕊等，2018）、花鱸Lateolabrax japonicus（謝仰杰等，2004）、大眼獅鱸Sander vitreus仔魚(yú)（Zornet al.，2020）的研究均顯示其餌料密度需大于100 ind.·L-1才能存活或獲得良好的生長(zhǎng)狀況。美國(guó)密歇根湖湖灣春季大型浮游動(dòng)物豐度較長(zhǎng)時(shí)間低于5 ind.·L-1（Zornet al.，2020），是造成大眼獅鱸仔魚(yú)補(bǔ)充困難引發(fā)年際種群數(shù)量波動(dòng)的關(guān)鍵因素（Mayet al.，2021）。

研究顯示，“天中”龍?zhí)度核w浮游動(dòng)物豐度維持在極低水平，周年總體均值不超過(guò)3 ind.·L-1。這種餌料豐度水平對(duì)其他魚(yú)類(lèi)仔稚魚(yú)的生存是危險(xiǎn)因素，但對(duì)食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)則并未構(gòu)成明顯的威脅。與金錦錦等（2020）的數(shù)據(jù)比較，“天中”龍?zhí)斗N群食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)肥滿(mǎn)度指數(shù)與餌料較為豐富的滇池花紅園種群（＞300 ind.·L-1）并無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)差異（2.1±2.4 vs.2.7±3.5）；且食物充塞度情況顯著高于后者（0.70±0.16 vs.0.55±0.18，P＜0.05）。解剖鏡下仔稚魚(yú)腸道皺褶充盈飽滿(mǎn)，未檢出遭受饑餓脅迫所呈現(xiàn)的皺褶松弛、潰散現(xiàn)象；它們主要攝食的橈足類(lèi)（鋸緣真劍水溞）形體也飽滿(mǎn)勻稱(chēng)，是生長(zhǎng)狀態(tài)良好的餌料。這些都表明在低浮游動(dòng)物餌料豐度條件下，食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)仍獲得良好生長(zhǎng)。

極強(qiáng)的早期攝食能力（Pyke，2005；陳國(guó)柱等，2008b）可能是食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)能夠適應(yīng)低餌料豐度生境的關(guān)鍵。食蚊魚(yú)為卵胎生魚(yú)類(lèi)，初產(chǎn)仔魚(yú)（稚魚(yú)）在產(chǎn)出后2 h 左右便可攝食外源食物，口裂寬可達(dá)2 mm（陳國(guó)柱等，2008b），這些特點(diǎn)可以擴(kuò)大其餌料供應(yīng)范圍，是對(duì)不同生境形成適應(yīng)性的關(guān)鍵生物學(xué)基礎(chǔ)。而完善的身體發(fā)育狀況賦予食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)早期極強(qiáng)的游動(dòng)能力，支持其對(duì)水體大范圍搜索，提高了其在低餌料豐度環(huán)境中仍能獲取足夠食物的幾率。對(duì)鯡Clupea harengus（Munk& Kiorboe，1985）和大西洋鱈Gadus morhua仔魚(yú)（Puvanendran & Brown，2002）的研究顯示，仔魚(yú)能通過(guò)增加覓食時(shí)間，擴(kuò)大搜索范圍來(lái)應(yīng)對(duì)低餌料豐度條件脅迫。盡管如此，要確切厘清食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)對(duì)低餌料豐度條件的攝食適應(yīng)機(jī)制，尚需開(kāi)展更深入的實(shí)驗(yàn)觀察。

3.2 橈足類(lèi)對(duì)食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)生存與種群擴(kuò)張潛力的重要性

橈足類(lèi)在營(yíng)養(yǎng)條件較低、捕食壓力較大的環(huán)境下仍能保持較強(qiáng)的種群穩(wěn)定能力，與其自身生物學(xué)特點(diǎn)（快速運(yùn)動(dòng)能力和高繁殖力）密切相關(guān)。在許多水體中，橈足類(lèi)成為關(guān)鍵性餌料類(lèi)群（楊關(guān)銘等，1999），如在撫仙湖，橈足類(lèi)及其幼體占甲殼類(lèi)浮游動(dòng)物數(shù)量比的60%以上（潘繼征等，2009）；在新豐江水庫(kù)即使加入輪蟲(chóng)，其數(shù)量比也超過(guò)60%（趙帥營(yíng)，韓博平，2007）；在“天中”龍?zhí)吨?，其?shù)量比周年變化為53.4%～81.6%。橈足類(lèi)從無(wú)節(jié)幼體到成蚤，形成連續(xù)尺寸的食物資源，是仔幼魚(yú)及小型魚(yú)類(lèi)的可持續(xù)利用的重要資源（朱成德，1986）?！疤熘小饼?zhí)兜氖澄敏~(yú)仔稚魚(yú)食物組成年際間未檢出顯著差異，顯示以橈足類(lèi)為核心的食物鏈在該區(qū)域形成了穩(wěn)定的運(yùn)行系統(tǒng)，保證了食蚊魚(yú)仔稚魚(yú)狹食性策略能夠?qū)崿F(xiàn)。

橈足類(lèi)在世界各地均是食蚊魚(yú)（G.affinis、G.holbrooki）的常見(jiàn)食物之一，對(duì)其仔稚魚(yú)的生存及種群擴(kuò)展均具有重要作用：在匈牙利Hévíz 湖中食蚊魚(yú)幼魚(yú)消化道橈足類(lèi)的出現(xiàn)頻率約為5%（Specziár，2004）；在土耳其農(nóng)田生境的為9.0%（Sokolov & Chvaliova，1936）；在法國(guó)卡瑪格濕地，7 月可達(dá)73.4%（Crivelli & Boy，1987）；在昆明花紅園，8 月 為59.6%，10—11 月 為74.7%（金 錦 錦 等，2020）；而本研究區(qū)域的則高達(dá)100%。在印度奈尼塔爾湖，橈足類(lèi)及其無(wú)節(jié)幼體在食蚊魚(yú)幼魚(yú)消化道的出現(xiàn)頻率分別為20%、53.7%（Singh & Gupa，2010）。而以成魚(yú)及幼魚(yú)群體一起統(tǒng)計(jì)的研究顯示，橈足類(lèi)在食蚊魚(yú)消化道的出現(xiàn)頻率在中國(guó)廣州的最高值可達(dá)100%（潘炯華等，1980）；在西班牙巴塞羅那巴尼奧萊斯湖的周年均值為46.1%（García-Berthou，1999）；在土耳其塞伊汗大壩湖則為9.8%（Erguden，2013）。從攝食量來(lái)看，食蚊魚(yú)幼魚(yú)在葡萄牙蒙德戈河谷稻田攝食橈足類(lèi)的均值為14.6 ind./ind.（Cabralet al.，1998）；在昆明花紅園 為2.7 ind./ind.（8 月），3.5 ind./ind.（10—11 月）（金錦錦等，2020）；在本研究區(qū)域?yàn)?.1～20.2 ind./ind.。顯然，橈足類(lèi)在許多生境中都是食蚊魚(yú)重要食物資源，是其能廣泛擴(kuò)散的重要物質(zhì)基礎(chǔ)。

另一方面，橈足類(lèi)是許多高海拔貧營(yíng)養(yǎng)水體的優(yōu)勢(shì)浮游動(dòng)物物種（如滇西北橫斷山區(qū)），且物種多樣性較高（舒樹(shù)森等，2013）。本文研究結(jié)果提示，有橈足類(lèi)等食物資源支持，使得食蚊魚(yú)具有向高海拔貧營(yíng)養(yǎng)水體區(qū)域入侵?jǐn)U散的重要潛力及現(xiàn)實(shí)性。滇西北海拔3 000 m 以上等尚未被食蚊魚(yú)入侵的區(qū)域，避免從食蚊魚(yú)入侵區(qū)域引入養(yǎng)殖魚(yú)類(lèi)與放流物種是阻止食蚊魚(yú)入侵的關(guān)鍵策略。