中東大西洋翼柄柔魚種群、年齡、生長及性成熟特征

張鑫浩，劉必林，2，3，4，5*，李綱，2，3，4，5，于涵

(1.上海海洋大學(xué) 海洋科學(xué)學(xué)院，上海 201306； 2.國家遠(yuǎn)洋漁業(yè)工程技術(shù)研究中心，上海 201306； 3.大洋漁業(yè)資源可持續(xù)開發(fā)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 201306； 4.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)開發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，上海 201306； 5.農(nóng)業(yè)農(nóng)村部大洋漁業(yè)資源環(huán)境科學(xué)觀測實(shí)驗(yàn)站，上海 201306)

翼柄柔魚Sthenoteuthispteropus隸屬于槍形目Teuthida開眼亞目Oegopsida柔魚科Ommastrephidae鳶烏賊屬Sthenoteuthis，廣泛分布于大西洋熱帶和溫帶開闊水域，資源豐富[1]，在赤道、幾內(nèi)亞、安哥拉及加勒比等海域形成漁場[2]。翼柄柔魚一般可分為兩個群體，全年產(chǎn)卵，產(chǎn)卵高峰期為秋冬季節(jié)，其最大潛在產(chǎn)卵量可達(dá)1 580萬粒；生命周期一般不超過一年，最高可達(dá)2年；作為大型捕食者，成熟翼柄柔魚個體白天棲息于400 m以深水域，日落后上升至上層水域進(jìn)行攝食[3-4]。翼柄柔魚不僅是重要的潛在經(jīng)濟(jì)物種，同時在海洋生態(tài)系統(tǒng)中也具有重要地位，是劍魚Xiphiasgladius[5]等兇猛魚類的重要餌料。目前，關(guān)于翼柄柔魚的種群結(jié)構(gòu)[6]、生活習(xí)性[7]、年齡與生長[3]和攝食生態(tài)[6]等生物學(xué)特性已有初步研究，但這些研究已較為久遠(yuǎn)，數(shù)據(jù)也相對匱乏。本研究中，根據(jù)中東大西洋翼柄柔魚的胴長、體質(zhì)量及耳石微結(jié)構(gòu)數(shù)據(jù)，對其種群、性成熟、年齡和生長等漁業(yè)生物學(xué)特性進(jìn)行分析，以期為中國合理開發(fā)該資源提供參考。

1 材料與方法

1.1 材料

中國魷釣漁船于2020 年5月在中東大西洋生產(chǎn)時，隨機(jī)采集翼柄柔魚樣本682尾。樣本在實(shí)驗(yàn)室解凍后，測定其體質(zhì)量、胴長，并鑒定性別及性腺成熟度，體質(zhì)量與胴長測定分別精確至1 g和1 mm，性腺成熟度分為Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ和Ⅴ 5個等級，其中，Ⅰ和Ⅱ表示性未成熟，Ⅲ、Ⅳ和Ⅴ表示性成熟。所有樣本取出耳石，用清水洗凈后置于體積分?jǐn)?shù)為75%的乙醇中保存。

1.2 方法

1.2.1 耳石微結(jié)構(gòu)觀察與日齡鑒定 根據(jù)劉必林等[8-9]的方法，將耳石提取、包埋、切割、研磨和拋光，將研磨好的耳石切片置于光學(xué)顯微鏡(400×)下用CCD裝置拍照, 并采用Photoshop 8.0軟件對圖像進(jìn)行疊加處理。沿耳石核心向背區(qū)外圍區(qū)邊緣計(jì)數(shù)生長紋數(shù)目，同時，根據(jù)耳石微結(jié)構(gòu)特征計(jì)數(shù)仔魚、稚魚階段的輪紋數(shù)目。計(jì)數(shù)時每個樣本獨(dú)立計(jì)數(shù)3次，每次計(jì)數(shù)的輪紋數(shù)目與平均值的差值低于5%，則認(rèn)為計(jì)數(shù)結(jié)果可靠[9]。

1.2.2 生長方程的建立 采用線性、指數(shù)、對數(shù)、冪函數(shù)、Logistic、von Bertalanffy和Gomoertz 7個生長模型[8]擬合翼柄柔魚胴長的生長，其方程為

線性模型：Yt=a+bt，

(1)

指數(shù)模型：Yt=aebt，

(2)

對數(shù)模型：Yt=a+bln(t)，

(3)

冪函數(shù)模型：Yt=atb，

(4)

Logistic模型：Yt=a/(1+e-b(t-c))，

(5)

von Bertalanffy模型：Yt=a(1-e-b(t-c))，

(6)

Gomoertz模型：Yt=ae1-e-b(t-c)。

(7)

其中：Yt為胴長(mm)；t為日齡(d);a、b、c為常數(shù)。

赤池信息準(zhǔn)則(AIC)值最小的模型為最適生長模型[10]。AIC計(jì)算公式為

AIC=2k+nln(SRS/n)。

(8)

其中：k為模型的參數(shù)數(shù)量;n為樣本數(shù)量；SRS為剩余平方和。

1.2.3 生長率的計(jì)算 以30 d為一個組間距，計(jì)算翼柄柔魚樣本胴長與體質(zhì)量的瞬時生長率(IGR,%/d)和絕對生長率(AGR,mm/d或g/d)，由于280～399 mm胴長樣本較少，數(shù)據(jù)不準(zhǔn)確可能會造成誤差，故不計(jì)入。具體計(jì)算公式[8,11]為

IGR=(lnS2-lnS1)/(t2-t1)×100%，

(9)

AGR=(S2-S1)/(t2-t1)。

(10)

其中：S1、S2分別為開始(t1)和結(jié)束(t2)時的胴長或體質(zhì)量(mm或g)。

1.2.4 初次性成熟胴長 以50 mm作為一個胴長組間距，統(tǒng)計(jì)其中翼柄柔魚性成熟個體占總體的比例，利用邏輯斯蒂方程擬合初次性成熟胴長(mm)，其計(jì)算公式[12]為

Pi=1/(1+e-(c+dLi))。

(11)

其中：Pi為胴長組內(nèi)性成熟個體所占的比例(%)；Li為給定胴長組的胴長(mm)；c、d為估算參數(shù)；初次性成熟胴長L50%=-c/d。

2 結(jié)果與分析

2.1 翼柄柔魚群體組成

從圖1可見：中東大西洋翼柄柔魚的胴長為124～580 mm，平均胴長為307.2 mm，優(yōu)勢胴長組為200～399 mm，約占總體的81%；體質(zhì)量為80～6 365 g，平均體質(zhì)量為1 334.8 g，優(yōu)勢體質(zhì)量組為0～1 999 g，約占總體的84%。

圖1 中東大西洋翼柄柔魚的胴長及體質(zhì)量分布Fig.1 Mantle length and body weight of orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus in the Eastern Central Atlantic Ocean

2.2 耳石微結(jié)構(gòu)

翼柄柔魚的耳石可分為背區(qū)、側(cè)區(qū)、吻區(qū)和翼區(qū)4個部分。其中，背區(qū)的生長紋最為清晰，背區(qū)根據(jù)生長紋的寬度劃分為核心、核心區(qū)、后核心區(qū)、暗區(qū)和外圍區(qū) 5個部分(圖2A)；背區(qū)生長紋上存在6類不同的標(biāo)記輪(圖2B、圖2C)。

2.3 年齡組成與孵化日期

耳石輪紋計(jì)數(shù)顯示, 翼柄柔魚日齡為105～365 d，優(yōu)勢日齡組為100～249 d，約占總體的80.20%(圖3)。年齡最大的個體胴長為510 mm，體質(zhì)量為5 015 g；年齡最小的個體胴長為148 mm，體質(zhì)量為590 g。其中，翼柄柔魚發(fā)育到仔魚階段需要35～48 d，稚魚階段為74～129 d。樣本孵化日期為2019年5月—2020年2月，孵化高峰期為11月—次年1月，約占總體的73%(圖4)。

2.4 生長模型與生長速率

對翼柄柔魚胴長與耳石日齡數(shù)據(jù)采用7個生長模型來擬合，根據(jù)赤池信息準(zhǔn)則(表1)，翼柄柔魚年齡(t)與胴長(L)的關(guān)系最符合Logistic模型，其生長方程為Lt=553.605/(1+e-0.012(t-168.109))(圖5)。翼柄柔魚胴長的平均IGR和AGR分別為0.45%/d和0.77 mm/d，體質(zhì)量的平均IGR和AGR分別為1.21%/d和13.93 g/d(表2)。

A—耳石背區(qū)微結(jié)構(gòu)；B、C—6種不同的標(biāo)記輪。A—microstructure of otolith dorsal region; B and C—six different marking rings.圖2 翼柄柔魚耳石背區(qū)微結(jié)構(gòu)及標(biāo)記輪Fig.2 Statolith dorsal dome microstructure and checks of orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus

圖3 翼柄柔魚年齡組成Fig.3 Age composition of orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus

圖4 翼柄柔魚孵化日期Fig.4 Hatching date of orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus

2.5 初次性成熟胴長

翼柄柔魚Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ期樣本分別占總體的44.3%、32.9%、5.8%和17.0%。根據(jù)翼柄柔魚的胴長與性腺成熟度，利用Logistic生長模型擬合其初次性成熟胴長，經(jīng)過擬合后得到的關(guān)系式為Pi=1/(1+e-(-20.673+0.056Li))(R2=0.980，P<0.01，圖6)，初次性成熟胴長370 mm。

表1 不同生長方程胴長-日齡擬合度檢驗(yàn)Tab.1 Parameters of different equations fitted to mantle length-age

圖5 翼柄柔魚日齡與胴長的關(guān)系Fig.5 Relationship between age and mantle length for orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus

表2 中東大西洋翼柄柔魚的瞬時生長率和絕對生長率Tab.2 Mantle length IGR and AGR of orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus in the Eastern Central Atlantic Ocean

圖6 翼柄柔魚初次性成熟胴長Fig.6 Mantle length of orange back flying squid Sthenoteuthis pteropus at first maturity

3 討論

3.1 翼柄柔魚群體結(jié)構(gòu)

翼柄柔魚分類地位上曾被歸屬為柔魚科柔魚屬Ommastrephes[13]，近年來有學(xué)者將其歸為柔魚科鳶烏賊屬Sthenoteuthis[14]。本研究中所采集的翼柄柔魚樣本胴長為124～580 mm，主要為200～399 mm，與柔魚屬種類相比，其胴長大于柔魚O.bartrami(212～361 mm)[15]，小于卡氏柔魚O.caroli(510～760 mm)[16]；但與鳶烏賊屬的鳶烏賊S.oualaniensis相比，其胴長大于中型群(190～250 mm)，小于大型群(400～500 mm)[17]。根據(jù)初次性成熟胴長大小,翼柄柔魚可分為大型群(380～450 mm)和中型群(230～270 mm)兩個種群[4]。本研究中，通過擬合性腺成熟度與胴長關(guān)系，計(jì)算出翼柄柔魚初次性成熟胴長為370 mm，當(dāng)屬于大型群。與同為柔魚科的其他屬種類相比，翼柄柔魚的初次性成熟胴長明顯大于柔魚屬的柔魚(雌性262 mm，雄性256 mm)[15]；與同為鳶烏賊屬的其他種類相比，翼柄柔魚的初次性成熟胴長與鳶烏賊的大型群(393 mm)相似，大于中型群(214 mm)、小型群(196 mm)及微型群(147 mm)[18]。

3.2 翼柄柔魚耳石微結(jié)構(gòu)

頭足類耳石生長紋最早在真蛸Octopusvulgaris中被發(fā)現(xiàn)，后來的研究發(fā)現(xiàn)，翼柄柔魚耳石也具有類似的生長紋結(jié)構(gòu)，它是由明暗相間的兩條生長紋交錯組合而成[19-20]。根據(jù)生長紋的寬度，可將背區(qū)分為核心區(qū)、后核心區(qū)、暗區(qū)和外圍區(qū)，耳石暗區(qū)的生長紋最寬，其次為后核心區(qū)，而外圍區(qū)和核心區(qū)的生長紋最窄。本研究中，翼柄柔魚的耳石核心區(qū)直徑為24～40 μm，略大于Arkhipkin等[3]的研究結(jié)果(25～28 μm)，這與耳石切片的研磨角度選擇有關(guān)，研磨平面不同會影響直徑的長短。本研究團(tuán)隊(duì)在莖柔魚Dosidicusgigas[21]、鳶烏賊[8]等耳石中發(fā)現(xiàn)了不同類型的標(biāo)記輪，這與其發(fā)育、攝食和生活環(huán)境[22]相關(guān)。本研究中，在翼柄柔魚耳石中也同樣發(fā)現(xiàn)了這類標(biāo)記輪。在耳石的后核心區(qū)與暗區(qū)過渡帶存在標(biāo)記輪，這表示柔魚科種類的仔魚期結(jié)束，而暗區(qū)和外圍區(qū)的過渡帶則表示稚魚期的結(jié)束。根據(jù)這一特性，本研究中估算翼柄柔魚的仔魚年齡為35～48 d，稚魚的年齡為74～129 d，這與Xu等[23]估算的莖柔魚仔魚(23～38 d)與稚魚(70～109 d)年齡范圍相似。

3.3 翼柄柔魚的年齡與生長

Uozumi等[24]首次通過連續(xù)采樣法驗(yàn)證了雙柔魚Nototodarussloanii耳石的生長紋具有“一日一齡”的周期性，之后其他學(xué)者們運(yùn)用實(shí)驗(yàn)室飼養(yǎng)法及化學(xué)標(biāo)記法驗(yàn)證了萊氏擬烏賊Sepioteuthislessoniana[25]和槍烏賊Loligovulgaris[26]等種類的耳石輪紋均具有日周期性。本研究中，通過生長紋計(jì)數(shù)得出翼柄柔魚的日齡為105～365 d，與印度洋西北海域鳶烏賊大型群體日齡(120～300 d)相似[9]，大于南海鳶烏賊中型日齡(45～125 d)和微型群體日齡(44～95 d)[27]。因此，根據(jù)日齡分布可以判斷出翼柄柔魚與大型群鳶烏賊相似，均具有生命周期不超過一年的特性。根據(jù)日齡結(jié)合捕撈日期，推算出翼柄柔魚孵化日期主要集中在11月—次年1月，這符合翼柄柔魚8月進(jìn)行洄游產(chǎn)卵的習(xí)性[13]，同時也證明了這批次的翼柄柔魚大部分屬于秋冬生群體，這與Arkhipkin等[3]認(rèn)為秋季為翼柄柔魚主要的孵化季節(jié)的結(jié)論相一致。

頭足類生長模型一般是基于耳石生長紋與其胴長建立的相關(guān)性。由于受到生物(餌料、天敵)與環(huán)境(海溫、海流和鹽度等)等因素的影響[13]，頭足類生物的生長模型存在差異[28]。Liu等[29]研究秘魯外海的莖柔魚時發(fā)現(xiàn)，不同孵化時間下，夏秋群體的胴長與耳石日齡呈顯著的指數(shù)關(guān)系，而春冬群體的胴長與耳石日齡呈線性關(guān)系。Markaida等[30]研究加利福尼亞灣莖柔魚時發(fā)現(xiàn)，耳石日齡與胴長符合Logistic模型。根據(jù)赤池信息準(zhǔn)則，本研究中的翼柄柔魚符合Logistic模型，這與Arkhipkin[3]對秋生群體翼柄柔魚研究所得的對數(shù)(雌性)和線性(雄性)生長模型存在差異。進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)，Arkhipkin的樣本胴長集中在0～250 mm，與本試驗(yàn)胴長組(200～399 mm)差異較大，而同在100～210 d年齡段內(nèi)的樣本，與本研究中的生長模型的變化趨勢相似，故認(rèn)為胴長分布可能是兩者出現(xiàn)差異的主要原因。

本研究中，從邏輯斯蒂生長方程可看出，不同年齡階段翼柄柔魚的生長速率不同，在130～279 d階段中，翼柄柔魚胴長的瞬時和絕對生長率逐漸加快(表2)，這一生長趨勢符合頭足類基本生長特性；而在220～249 d階段中，翼柄柔魚胴長的瞬時和絕對生長率突然下降，這可能與多種因素有關(guān)，例如水溫、餌料等因素的突然變化會對頭足類的生長產(chǎn)生顯著影響[26]。此外，樣本數(shù)量較少也可能會導(dǎo)致結(jié)果出現(xiàn)偏差。

4 結(jié)論

1)中東大西洋海域翼柄柔魚初次性成熟胴長為370 mm，主要為大型群體，性成熟與鳶烏賊大型群相似，而與同科的柔魚屬種類有較明顯差異。

2)中東大西洋海域翼柄柔魚壽命一般不到一年，孵化時間主要集中在11月—次年1月，為秋冬生群體，生長符合Logistic模型，表明中東大西洋翼柄柔魚與柔魚科生物年齡與生長特性具有相似性。