外來入侵生物小火蟻國外研究進展及我國應對策略建議

江幸福， 任麒麟， 戈 悅， 張 蕾

(植物病蟲害生物學國家重點實驗室， 中國農(nóng)業(yè)科學院植物保護研究所, 北京 100193)

世界自然保護聯(lián)盟(International Union for Conservation of Nature, IUCN)將5種入侵螞蟻列入全球100種最具威脅的重大入侵生物名錄，包括小火蟻Wasmanniaauropunctata、入侵紅火蟻Solenopsisinvicta、長腳捷山蟻Anoplolepisgracilipes、阿根廷蟻Linepithemahumile和熱帶大頭家蟻Pheidolemegacephala[1]。我國臺灣地區(qū)目前已報道了除阿根廷蟻以外的其他幾種螞蟻的入侵[2-4]。2022年華南農(nóng)業(yè)大學Chen等對來自廣東省汕頭市的樣品進行了鑒定，確定小火蟻入侵我國大陸，但目前尚不清楚其入侵途徑以及種群分布范圍和種群數(shù)量[5]。為科學評估小火蟻對我國農(nóng)林業(yè)生產(chǎn)、人類健康以及生態(tài)環(huán)境的風險，本文主要綜述了國外有關(guān)小火蟻發(fā)生分布、蟻群生物生態(tài)學、危害特性、傳播途徑、監(jiān)測技術(shù)以及防控措施等的研究進展，并提出當前我國的應對策略建議。

1 國外小火蟻研究進展

1.1 發(fā)生分布

小火蟻原產(chǎn)于南美洲中南部熱帶地區(qū)，現(xiàn)已入侵北美洲、非洲、大洋洲、歐洲和亞洲等約44個國家和地區(qū)[6]。小火蟻能適應多種生境，可在石縫、枯木和樹皮等位置筑巢[7-8]，其分布與人類改造的棲息地密切相關(guān)，人類活動對小火蟻的適生潛力和擴散具有重要影響[9-10]。2021年我國臺灣臺中市首次報道了小火蟻的入侵[4]，隨即在臺中市烏日區(qū)、大肚區(qū)和和平區(qū)開展了監(jiān)測，除大肚區(qū)未監(jiān)測到外，烏日區(qū)與和平區(qū)小火蟻的監(jiān)測率分別為20.18%和5.22%，研究者進一步對這兩個區(qū)域小火蟻工蟻的攻擊行為進行了研究，結(jié)果表明，這兩個區(qū)域的小火蟻巢間攻擊行為不明顯，表明這兩個區(qū)域的工蟻可能來自單一入侵源的超級群落(supercolony)[4]。我國大陸于2022年1月在廣東省汕頭市朝南區(qū)采集到疑似小火蟻的樣品，經(jīng)華南農(nóng)業(yè)大學Chen等對其形態(tài)和DNA分子進行鑒定，確定為入侵小火蟻[5]。

1.2 小火蟻形態(tài)學特征

小火蟻屬于切葉蟻亞科Myrmicinae沃氏蟻屬Wasmannia，其腹柄節(jié)(petiole)和后腹柄節(jié)(post-petiole)明顯，區(qū)別于切葉蟻亞科的多數(shù)其他螞蟻[11]。小火蟻工蟻體型較小，體長1.0～1.5 mm，體色淺棕色至橙色，通常移動較慢。觸角11節(jié)，末端2節(jié)顯著膨大。腹柄節(jié)前部延伸，明顯可見，后腹部具發(fā)達螫針。小火蟻工蟻區(qū)別于沃氏蟻屬其他工蟻的特征主要包括：頭部前額隆線(frontal carinae)明顯，延伸至頭部后部形成明顯的觸角溝(antennal scrobes)；并胸腹節(jié)(propodeum)具一對長且尖銳的刺；第一結(jié)節(jié)(腹柄節(jié))后部側(cè)面呈明顯矩形[5-6]。

雌蟻具兩對翅，開始產(chǎn)卵后脫翅轉(zhuǎn)變?yōu)橄伜?。蟻后體型較大，體長約4.5 mm，體色呈紅褐色，很容易與工蟻區(qū)分[6]。蟻后體軀著生稀疏長針狀毛。頭部正面觀寬闊，頭寬大于0.75 mm，復眼位于頭部前緣并突出，大而明顯；觸角溝明顯且具網(wǎng)紋狀刻紋。大顎前緣齒突5個。背面觀前中胸寬而發(fā)達，表面細直條刻紋密集。并胸腹節(jié)刺發(fā)達，刺長與基部寬度近似[4]。小火蟻蟻后與工蟻的體型差異在沃氏蟻屬中最大，可以作為鑒定和區(qū)分的重要特征[12]。雄蟻體型、體色與蟻后相似，具有明顯的單眼和翅。頭部呈橢圓形，頭寬5.5～6.2 mm，寬度略窄于蟻后；側(cè)面觀復眼占據(jù)頭部一半。觸角13節(jié)，鞭節(jié)末端不膨大。并胸腹節(jié)不具刺。腹部末端無螫針，而是延伸出發(fā)達的外生殖器[13]。

1.3 蟻群生物生態(tài)學特性

1.3.1生殖習性

多數(shù)螞蟻的工蟻和雌性生殖蟻由受精卵發(fā)育而成，而雄蟻由未受精卵發(fā)育而成[14]。小火蟻的工蟻也是由受精卵發(fā)育而成的[15-17]。但小火蟻蟻后通過無性孤雌生殖產(chǎn)生雌性生殖蟻，在這一過程中僅發(fā)生有絲分裂(無減數(shù)分裂)，蟻后可以將相同的母體基因傳遞給所有子代蟻后，從而創(chuàng)造出不包含雄性遺傳物質(zhì)的克隆譜系[16]。而小火蟻的雄蟻是由蟻后產(chǎn)出的受精卵(二倍體)發(fā)育而成，但是其所有母系基因在受精后都被消除，原本的二倍體卵轉(zhuǎn)化為單倍體，從而發(fā)育為雄性，雄性的遺傳譜系完全基于父系遺傳物質(zhì)[16,18]，這樣的繁殖特性與蟻后的孤雌生殖密切相關(guān)，似乎受到雌性控制[19-20]。盡管小火蟻大多數(shù)種群維持著雌性和雄性獨立的遺傳譜系，但不育的工蟻是典型的有性生殖產(chǎn)物，小火蟻工蟻較高的雜合程度(遺傳變異性)可能有助于種群適應非原生地的各種環(huán)境[21]，這種生殖策略被認為可能提高了小火蟻入侵的成功率。

1.3.2種群行為特征

在原生地，小火蟻種群可表現(xiàn)為單蟻后型，不同于紅火蟻Solenopsisinvicta，單蟻后型的小火蟻蟻巢內(nèi)工蟻數(shù)量有限，一般只有幾百頭工蟻[6]，工蟻對非同巢個體表現(xiàn)出攻擊性，并捍衛(wèi)蟻巢領(lǐng)地。在入侵地，小火蟻種群通常表現(xiàn)為多蟻后、多蟻巢型結(jié)構(gòu)，單個蟻巢通常包含多個蟻后、大量幼體和幾百至幾千頭工蟻，同一區(qū)域內(nèi)存在多個蟻巢，工蟻總數(shù)能夠增長至數(shù)百萬，形成超級群落，工蟻不建立和捍衛(wèi)領(lǐng)地邊界，且對這些超級群落中的其他個體沒有攻擊性[6,22,55]。

小火蟻成功入侵的一個重要原因可能是其蟻巢中工蟻的行為具有靈活性。小火蟻蟻巢中的高齡工蟻主要負責覓食，而低齡工蟻主要負責育幼和防御，但當缺少低齡工蟻時，高齡工蟻也可將覓食、育幼和防御等所有任務承擔下來[23]。而小火蟻蟻后同樣具備類似的行為可塑性，當蟻巢中一半的工蟻被移除，蟻后表現(xiàn)出育幼和巢外覓食行為[24]。小火蟻行為的靈活性有利于小火蟻種群的存活和蟻巢的建立，是其能夠成功入侵的重要原因之一。

1.3.3食性特征

小火蟻食性雜，工蟻覓食喜好動物殘體、植物組織、食物殘渣等。其中動物殘體包括其他昆蟲和節(jié)肢動物、無脊椎動物以及脊椎動物等的殘體，植物組織包括種子、花、葉和莖等。小火蟻較為偏好植物花外蜜腺產(chǎn)生的蜜露[25-26]。此外，一些半翅目昆蟲分泌的蜜露富含碳水化合物，也是小火蟻喜好的營養(yǎng)食物來源[27]。小火蟻在人類住宅中偏好取食富含脂肪的肉類和油料食物，包括培根、肥肉、花生醬和橄欖油等[28]。

1.3.4溫度適應性

小火蟻溫度適應性較廣，野外調(diào)查發(fā)現(xiàn)，小火蟻工蟻在空氣溫度5.9℃環(huán)境中仍然存在覓食活動，且小火蟻的溫度耐受能力具有較強的可塑性，試驗表明小火蟻能夠耐受的臨界低溫為4.2℃，工蟻能夠耐受的臨界高溫為43.0℃[29]。陳乃中等根據(jù)小火蟻在北美洲的分布情況以及我國與北美洲氣候類型的相似性，利用GARP生態(tài)位模型對其在中國的潛在地理分布進行了分析，表明小火蟻在我國的適生區(qū)主要集中于東南大部分地區(qū)，其次適生區(qū)擴展到了東北的吉林中南部和遼寧中部，而西北和東北的大部分地區(qū)由于溫度限制不利于小火蟻的發(fā)生，但西北仍存在零散的適生區(qū)[30]。但更精準和詳細的國內(nèi)適生區(qū)分析還需進一步根據(jù)其耐低溫和高溫能力，結(jié)合我國地理學和氣候?qū)W來詳細分析。

1.4 危害特性

因被小火蟻蜇咬后人體會產(chǎn)生強烈疼痛感，且小火蟻入侵后會破壞當?shù)氐霓r(nóng)林業(yè)生產(chǎn)和生物多樣性，所有入侵地都將其認為是重要害蟲[6,31]。其主要危害特性如下。

1.4.1危害人類和動物健康

小火蟻蜇咬會使人的皮膚產(chǎn)生如電燒傷般的疼痛感，同時也會引起不同程度的過敏現(xiàn)象，嚴重時甚至會使被蜇者出現(xiàn)過敏性休克[6,32]。由于小火蟻多在樹上覓食活動，工人在農(nóng)事操作過程中常被樹上掉落的小火蟻蜇咬。小火蟻對眼睛的蜇刺可以引起角膜損傷[33]。除了對人類的身體健康造成威脅外，小火蟻對家畜和野生動物同樣造成危害。在所羅門群島，很多狗遭受小火蟻蜇刺后致盲，壽命很少超過5年[34]。小火蟻工蟻常覆蓋家畜飼料，在家畜進食過程中攀咬其鼻和眼睛，導致家畜失明[33]。在非洲加蓬，已經(jīng)報道家貓和野生動物(包括野豬、大象和豹等)的失明與小火蟻有關(guān)[35-36]。

1.4.2危害人類居家生活

小火蟻也是一種住房害蟲。在佛羅里達半島的夏季，幾乎任何時間都能夠在房屋周圍觀察到少量小火蟻[37]。小火蟻在人類居住的房屋中為害污染食物、衣物和床鋪等。相比于甜味食物，工蟻更加傾向覓食富含脂肪的肉類和油料食物，取食培根、肥肉、花生醬和橄欖油等食料[28,38]。小火蟻會被骯臟和汗?jié)竦囊挛锼?，并對屋?nèi)設施，如床鋪和家具等造成破壞[28,39]。

1.4.3破壞當?shù)厣锒鄻有?/p>

入侵螞蟻的存在通常會破壞當?shù)氐纳锒鄻有?，并對區(qū)域內(nèi)生態(tài)系統(tǒng)產(chǎn)生負面影響[40]。小火蟻競爭能力較強，在入侵新喀里多尼亞地區(qū)后完全破壞了當?shù)匚浵伒亩鄻有院拓S度。小火蟻的食物資源超過本地螞蟻，并占據(jù)了當?shù)貏游锓N群未充分開發(fā)的各種筑巢地點，入侵后小火蟻生物量占當?shù)匚浵伾锪康?6%[41]。在以色列，小火蟻種群密度逐漸增高，幾乎取代了當?shù)氐奈浵伔N群[42]。

小火蟻成功入侵并建立種群后，類似的生物多樣性喪失的現(xiàn)象在很多地方都被證實。除了對當?shù)匚浵伾鏄?gòu)成威脅，小火蟻的入侵導致許多物種瀕臨滅絕[25]。在加拉帕戈斯群島地區(qū)，小火蟻影響各種節(jié)肢動物，導致飛行昆蟲、多種蛛形綱動物、爬行動物和鳥類等當?shù)匾吧鷦游飻?shù)量減少[31]。在夏威夷，小火蟻入侵后分布廣泛，遍及4 000多個地點，對瀕臨滅絕的爬行動物和鳥類的生存造成巨大威脅[43]。

1.4.4危害農(nóng)業(yè)生產(chǎn)

盡管小火蟻可以直接取食植物種子、花、葉和莖等組織，且偏好取食植物花器蜜腺產(chǎn)生的蜜露[25-26]，但尚未有小火蟻直接取食植物造成巨大損失的報道。除了直接取食危害外，小火蟻還叮咬農(nóng)業(yè)勞作人員，影響農(nóng)事操作。另外，小火蟻吸食昆蟲蜜露，與當?shù)匕氤崮亢οx(蚜蟲和介殼蟲等)形成共生關(guān)系，增加半翅目害蟲的種群數(shù)量，有利于這些害蟲對農(nóng)作物取食為害，同時這些害蟲也會傳播病毒和真菌等使農(nóng)作物染病，從而間接危害農(nóng)作物生長[6,38-39,44-46]。

1.5 傳播途徑

1.5.1自然短距離傳播

大多數(shù)螞蟻通過雌、雄生殖蟻在高空中婚飛進行自然擴散。例如紅火蟻，交配后雌性生殖蟻飛行至適合地點建立新巢，其最遠飛行距離不超過5 km(無風環(huán)境)[47]。然而小火蟻主要是以分巢(budding)方式建立新的蟻巢，即巢內(nèi)已交尾的蟻后會隨著一批工蟻與幼蟲搬離原蟻巢至附近地點建立新巢，其傳播距離遠小于婚飛傳播[14]。另一個自然傳播方式與紅火蟻相似，即借助植物殘體和漂浮植物等漂移擴散傳播，特別是附著在原木等載體上隨水流傳播[6,48]。

1.5.2人為遠距離傳播

分巢擴散的方式其物種擴散距離通常很近，螞蟻的遠距離傳播很大程度上是通過人類活動介導的擴散方式在新地點定殖[49]。與紅火蟻等其他螞蟻人為傳播的途徑類似，小火蟻的遠距離傳播也主要通過人類攜帶、貨物運輸以及交通工具傳播，主要包括受蟻巢侵染的培養(yǎng)基質(zhì)、園藝植物和土壤廢料等，也能夠通過農(nóng)耕機械、木質(zhì)包裝和集裝箱等運輸傳播[6,48,50-51]。在非洲地區(qū)，商業(yè)伐木和多種形式的自然資源開采都增加了小火蟻的遠距離傳播，加速了該害蟲的擴散[36]。

1.6 監(jiān)測技術(shù)

1.6.1引誘劑監(jiān)測

與紅火蟻類似，小火蟻也喜歡高脂肪和高蛋白質(zhì)類食物[28,52]。因此，國外報道一般用高油脂的花生醬作為引誘劑來監(jiān)測小火蟻[42,53]。我國臺灣參考紅火蟻誘集方法，采用洋芋片(薯片)誘集監(jiān)測小火蟻[4]，結(jié)果表明對小火蟻有較好的引誘力。

1.6.2目測監(jiān)測

小火蟻通常在人為干擾程度較多的生態(tài)環(huán)境中筑巢，如在人工森林系統(tǒng)、人工干預程度較高的農(nóng)田系統(tǒng)、設施農(nóng)業(yè)、苗圃和人工道路附近等地筑巢，在人類居住區(qū)如房屋、畜棚等地也能發(fā)現(xiàn)小火蟻[10,37]。小火蟻蟻巢一般不像紅火蟻那樣形成隆起的蟻丘，其通常在載體淺層表面筑巢，如在樹葉表層、樹干表層等[6]。目測監(jiān)測可根據(jù)小火蟻形態(tài)學特征對其進行初步判斷，但由于小火蟻體型很小，通過肉眼很難準確識別，可采樣后通過其DNA(線粒體COⅠ基因)準確鑒定[5]。

1.7 檢疫與防控措施

夏威夷島的檢疫措施是針對所有在培養(yǎng)基質(zhì)或土壤中生長的植物，在其運輸前使用花生醬引誘，如果發(fā)現(xiàn)小火蟻，則必須在離島前對植物進行處理[50]。目前國外也將輻照(irradiation)視為可以用于小火蟻檢疫處理的一種方法。試驗表明輻照劑量≥70 Gy即可使小火蟻蟻后無法繁殖，而100 Gy輻照劑量能夠顯著縮短蟻后壽命，提高輻照劑量并結(jié)合運輸過程中的冷藏環(huán)境，可能有利于控制出口貨物中的小火蟻[54]。

防治措施主要包括農(nóng)業(yè)防治和化學藥劑防治等方式。根據(jù)小火蟻喜歡在植物殘枝、樹葉等地筑巢，可及時清除植物殘枝和清潔田地等。在圣達菲島地區(qū)，反復砍伐和焚燒植被并結(jié)合使用殺蟲劑，實現(xiàn)了對小火蟻的根除[6]?；瘜W防治主要利用餌劑誘殺。利用小火蟻嗜好取食富含油脂和蛋白質(zhì)的食物，如花生醬和植物油等，可選擇性地使用食物誘餌結(jié)合化學藥劑對小火蟻進行誘殺，以降低其種群數(shù)量。通過毒餌誘殺已經(jīng)證實在夏威夷地區(qū)實現(xiàn)了對小火蟻種群暫時的抑制[55]，部分地區(qū)使用包括茚蟲威在內(nèi)的多種殺蟲劑后，成功根除了小火蟻[56]。

2 我國應對小火蟻的策略建議

2.1 迅速開展監(jiān)測調(diào)查，科學開展風險分析

我國臺灣地區(qū)于2021年首次報道小火蟻后，通過及時監(jiān)測調(diào)查，表明小火蟻還處于入侵初始階段，其入侵源可能來自同一來源，也并未在臺灣各地擴散。我國大陸于2022年首次在廣東汕頭發(fā)現(xiàn)小火蟻，目前該蟲在汕頭、廣東省甚至華南地區(qū)的發(fā)生危害和種群擴散程度均不清楚。建議相關(guān)省份和有關(guān)部門結(jié)合全國外來入侵物種普查、農(nóng)林植物疫情監(jiān)測等工作，盡快摸清小火蟻在廣東省及華南地區(qū)的具體分布和發(fā)生危害情況。在監(jiān)測調(diào)查基礎(chǔ)上，結(jié)合當前小火蟻的種群入侵階段以及擴散種群的豐度和范圍，以及小火蟻生物生態(tài)學和危害特性，科學開展風險分析。

2.2 在監(jiān)測調(diào)查和風險分析基礎(chǔ)上及時論證其管理地位

目前，小火蟻在我國的發(fā)生危害和種群擴散程度還不十分清楚，建議將其作為外來入侵生物管控，同時進一步調(diào)查分析其分布情況、危害風險和傳播途徑等，在科學開展風險分析的基礎(chǔ)上，根據(jù)相關(guān)結(jié)果及時論證將其列入檢疫性有害生物名單、實施檢疫控制的必要性和可行性。

2.3 結(jié)合小火蟻監(jiān)測調(diào)查，妥善處置

在及時開展小火蟻監(jiān)測調(diào)查的基礎(chǔ)上，結(jié)合小火蟻在廣東省及華南地區(qū)的具體分布和危害情況，對調(diào)查發(fā)現(xiàn)確定發(fā)生小火蟻的區(qū)域，建議相關(guān)省份和有關(guān)部門采取有力措施組織撲滅，實施根除。衛(wèi)生健康部門參照紅火蟻制定小火蟻診療方案，為可能出現(xiàn)的人體健康事件做好應對準備。

2.4 加強小火蟻監(jiān)測和防控技術(shù)儲備，提高應急防控能力

由于小火蟻屬于境外入侵害蟲，我國對其生物學、危害特性、傳播途徑、監(jiān)測技術(shù)和防控技術(shù)等均未開展過研究。為防止該蟲在我國大范圍傳播和種群增長，需要借鑒國外研究的成果，盡快研究明確小火蟻在我國的適生區(qū)、危害特性、傳播途徑以及高效的監(jiān)測和防治方法，以便為小火蟻防控和根除措施提供技術(shù)支撐。