南沙美濟(jì)礁海域隆背笛鯛繁殖和食性的初步研究

王 騰 ，劉 永 ，李純?nèi)?，李純?，唐廣隆，肖雅元，林 琳，吳 鵬

1. 中國水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部南海漁業(yè)資源開發(fā)利用重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/廣東珠江口生態(tài)系統(tǒng)野外科學(xué)觀測研究站/廣東省漁業(yè)生態(tài)環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東 廣州 510300

2. 南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室 (廣州)，廣東 廣州 511458

隆背笛鯛 (Lutjanus gibbus) 隸屬笛鯛科、笛鯛屬，廣泛分布于熱帶和亞熱帶海域[1]，具有性成熟早、生長快、壽命長 (可高達(dá)38齡) 等特點(diǎn)，是存在雪卡毒素風(fēng)險(xiǎn)的魚類[2-3]，也是印度-太平洋海域商業(yè)漁業(yè)、手工漁業(yè)、休閑漁業(yè)和土著漁業(yè)的重要目標(biāo)物種[2]。隆背笛鯛占西太平洋島國圖瓦盧手釣漁獲捕撈的36%[3]和波納佩漁業(yè)生物量的26%[4]，也是我國南沙群島美濟(jì)礁海域手釣和刺網(wǎng)的優(yōu)勢物種[5]。隆背笛鯛肉質(zhì)鮮美、經(jīng)濟(jì)價(jià)值高，促使?jié)O民對其進(jìn)行高強(qiáng)度捕撈而忽視了種群的可持續(xù)性[6]；此外，產(chǎn)卵聚集是其生活史中的必須生態(tài)過程[7]，也導(dǎo)致其被過度捕撈[3]。

隆背笛鯛是一種典型的珊瑚礁魚類。我國南海珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)出現(xiàn)了嚴(yán)重退化[8]，而魚類是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的頂級消費(fèi)者，是其關(guān)鍵組成部分[9]。對魚類資源的保護(hù)尤其對優(yōu)勢關(guān)鍵物種的保護(hù)是珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)保護(hù)的重要環(huán)節(jié)[10]。為更好地制定保護(hù)和管理措施，需要了解魚類的基礎(chǔ)生物學(xué)信息[11]。然而，國內(nèi)鮮見有關(guān)隆背笛鯛的生物學(xué)研究。本研究對2020年于南沙美濟(jì)礁采集的隆背笛鯛樣本的雌雄比、性成熟體長、繁殖力、食性組成、營養(yǎng)級和營養(yǎng)生態(tài)位等生物學(xué)特征進(jìn)行了分析，以期為其漁業(yè)資源、珊瑚礁生態(tài)系統(tǒng)的保護(hù)和管理提供理論依據(jù)，同時(shí)也為其養(yǎng)殖提供有益參考。

1 材料與方法

1.1 調(diào)查方法與生物學(xué)測量

隆背笛鯛樣本是雇傭漁民于2020年7月在南沙美濟(jì)礁瀉湖海域潛水捕撈獲得。美濟(jì)礁 (115°32'E、9°54'N) 位于南沙群島中東部海域，屬于典型半封閉環(huán)礁，東西長約9 km，南北寬約6 km，瀉湖環(huán)礁內(nèi)水深20～30 m，礁坪面積14.69 km2，潟湖面積 30.62 km2，環(huán)礁總面積約56.6 km2。樣本經(jīng)速凍后，由科考船“南鋒”號帶回，進(jìn)行生物學(xué)測量 (測量體長、體質(zhì)量、性腺質(zhì)量等數(shù)據(jù))。體長精確至1 mm，體質(zhì)量和性腺質(zhì)量精確至0.01 g。性腺發(fā)育期采用I—VI期性腺成熟度劃分標(biāo)準(zhǔn)，規(guī)定性腺發(fā)育期達(dá)III期及以上個(gè)體為性成熟個(gè)體；攝食等級采用0～4級劃分標(biāo)準(zhǔn)[12]。兩性的體長分布差異采用Kolmogorov-Smirnov test (K-S test) 檢驗(yàn)。

1.2 繁殖

卡方檢驗(yàn)用于檢驗(yàn)雌雄比是否偏離1∶1[13]，顯著性水平為P<0.05。

性腺發(fā)育期III—VI期的魚類均記為成熟個(gè)體。將魚的體長劃分為10 mm的區(qū)間來計(jì)算50%性成熟體長 (L50)，以Logistic方程擬合各體長區(qū)間性成熟百分比，計(jì)算公式為：

式中：P為成熟百分比；a為參數(shù)；L為體長。

卵徑測量。先在解剖鏡下對隨機(jī)選取的性腺發(fā)育期為IV期的卵母細(xì)胞進(jìn)行拍照，然后用FishBC 3.0軟件對所拍照的卵母細(xì)胞進(jìn)行測量。

繁殖力 (F) 的計(jì)算采用質(zhì)量法，對準(zhǔn)確稱質(zhì)量后性腺發(fā)育期為IV期的卵巢，隨機(jī)稱取0.2 g，并計(jì)數(shù)所有有卵黃的卵母細(xì)胞，計(jì)算其繁殖力。體長(L) 和體質(zhì)量 (W) 的相對繁殖力分別用F/L和F/W計(jì)算。

1.3 食性

魚類在實(shí)驗(yàn)室解剖后，現(xiàn)場識別其胃含物，鑒定區(qū)分到大類。

解剖時(shí)從魚類背部選取一塊白色肌肉，用清水沖洗干凈，然后在60 ℃下烘烤48 h，再將其研磨成均勻粉末用于同位素測量。所有樣品的碳、氮穩(wěn)定同位素 (δ13C、δ15N) 分析均在中國科學(xué)院水生生物研究所進(jìn)行，所用儀器為美國Thermo公司的元素分析儀和 Delta Plus Finnigan MAT 253同位素質(zhì)譜儀，測定樣品中的δ13C和δ15N，計(jì)算公式如下：

式中：δ表示穩(wěn)定同位素豐度；X為13C或15N；R為13C/12C或15N/14N；Rsample為樣品所測得的同位素比值；Rstandard為標(biāo)準(zhǔn)物質(zhì)的同位素比值；δ13C和δ15N測定的標(biāo)準(zhǔn)物質(zhì)分別為PDB (美洲擬箭石)和大氣氮。每測定10個(gè)樣品插入1個(gè)標(biāo)準(zhǔn)樣品。Rsample營養(yǎng)級的計(jì)算公式為：

式中：TL為計(jì)算生物的營養(yǎng)級；δ15Nsample和δ15Nbaseline分別為魚類樣品和選取的基準(zhǔn)生物的氮穩(wěn)定同位素比值；λ為基準(zhǔn)生物營養(yǎng)級，本研究選取植食性魚類灰額刺尾魚 (Acanthurus glaucopareius) 作為基準(zhǔn)生物，發(fā)現(xiàn)本海域灰額刺尾魚(δ15N=3.93) 是植食性魚類 δ15N 最低的魚類 (λ=2)；TEF為相鄰營養(yǎng)級的富集度，取值為3.4‰[14]。

利用R軟件的SIAR和SIBER[15]軟件包計(jì)算隆背笛鯛的營養(yǎng)生態(tài)位。本研究選取δ13C范圍(CRb)、δ15N范圍 (NRb)、凸多邊形面積 (Total area of convex hull, TA)[16]和校正標(biāo)準(zhǔn)橢圓 (Corrected standard ellipse area, SEAc)[15]4種營養(yǎng)生態(tài)位定量指標(biāo)進(jìn)行分析。CRb和NRb分別為隆背笛鯛的δ13C和δ15N的最大值與最小值之差，描述魚類利用食物資源碳、氮的范圍。TA為所有隆背笛鯛個(gè)體δ13C-δ15N二維空間包圍構(gòu)成的凸多邊形面積，表示魚類占據(jù)的生態(tài)位總大小。SEAc為隆背笛鯛個(gè)體δ13C-δ15N二維空間包圍大概40%數(shù)據(jù)點(diǎn)的橢圓面積，表示魚類占據(jù)的核心生態(tài)位的大小。

2 結(jié)果

2.1 體長-體質(zhì)量特征

共采集隆背笛鯛樣本67尾，體長介于115～270 mm (平均198.08 mm)；體質(zhì)量介于51.41～665.43 g (平均256.7 g) (表1)。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)表明，雌、雄隆背笛鯛體長和體質(zhì)量的差異均不顯著(P>0.05)，但雌性的平均體長和體質(zhì)量均大于雄性(表1)。隆背笛鯛兩性的體長分布差異顯著 (P<0.05)，雌性以大個(gè)體分布為主，而雄性的中大型個(gè)體較多且分布較均勻 (圖1)。

表1 美濟(jì)礁海域隆背笛鯛體長、體質(zhì)量特征Table 1 Body length and body mass of L. gibbus from Meiji Reef

圖1 美濟(jì)礁隆背笛鯛體長分布Fig. 1 Distribution of body length of L. gibbus from Meiji Reef

2.2 性比與性成熟體長

美濟(jì)礁海域共鑒別雌、雄隆背笛鯛分別為30和15尾，無法鑒別雌、雄性樣本22尾 (表1)，雌雄比為2∶1，不符合1∶1的理論值 (P<0.05)。

美濟(jì)礁隆背笛鯛雌、雄性的L50分別為204.757和201.623 mm，雌性略大于雄性 (圖2)。

圖2 美濟(jì)礁隆背笛鯛個(gè)體性成熟比例的邏輯斯蒂曲線Fig. 2 Logistic curve of sexual maturity percentage of L. gibbus from Meiji Reef

2.3 卵徑特征

本研究隨機(jī)挑選了2尾性腺發(fā)育期為IV期的個(gè)體性腺進(jìn)行卵徑測量 (共測量306粒)，卵徑介于0.176～0.419 mm (平均0.296 mm)。卵徑頻率分布顯示，美濟(jì)礁隆背笛鯛的卵徑頻率分布為典型單峰型分布 (圖3)。

圖3 美濟(jì)礁隆背笛鯛的卵徑分布頻率分布注：a. 體長為 230 mm，體質(zhì)量為 366.91 g；b. 體長為 220 mm，體質(zhì)量為 314.50 g。Fig. 3 Oocyte size-frequency distribution of L. gibbus from Meiji ReefNote: a. Body length: 230 mm, and body mass: 366.91 g; b. Body length: 220 mm, and body mass: 314.50 g.

2.4 繁殖力

本研究共獲取了21尾性腺發(fā)育期達(dá)到IV期的隆背笛鯛性腺，計(jì)算了所有個(gè)體的繁殖力。繁殖力為 51 858 粒 (體長215 mm)～276 205粒 (體長230 mm)，平均139 145 粒。體長的相對繁殖力為241.20 粒?cm?1(體長 215 mm)～1 200.89 粒?cm?1(體長230 mm)，平均611.61粒?cm?1。體質(zhì)量的相對繁殖力為 164.48 粒?g?1(體長 215 mm)～763.53 粒?g?1(體長 230 mm)，平均 407.72 粒?g?1。

美濟(jì)礁隆背笛鯛的繁殖力與體長、體質(zhì)量成顯著的冪函數(shù)關(guān)系 (圖4)。

圖4 美濟(jì)礁隆背笛鯛繁殖力與體長和體質(zhì)量的相關(guān)性Fig. 4 Relationships of fecundity-body length and fecundity-body mass of L. gibbus from Meiji Reef

2.5 食性

本研究67尾魚中僅有7尾存在胃含物，空胃率高達(dá)89.56%。胃含物分析表明，螃蟹出現(xiàn)率最高 (4次)，是美濟(jì)礁隆背笛鯛最主要的食物，其他胃含物均僅出現(xiàn)1次，分別是魚、螺、貝、蝦和珊瑚沙。

隨機(jī)選取了15尾隆背笛鯛 (體長140～236 mm)進(jìn)行穩(wěn)定同位素分析，δ15N介于7.13‰～9.27‰，平均8.44‰；δ13C介于?15.75‰～?14.11‰，平均?14.11‰ (表2)。獨(dú)立樣本t檢驗(yàn)表明，美濟(jì)礁隆背笛鯛性成熟 (7尾) 與未性成熟 (8尾) 個(gè)體δ15N和δ13C均無顯著性差異 (P>0.05)。δ15N與體長呈現(xiàn)顯著正相關(guān)性 (P<0.05)，即隨體長的增加而增加；δ13C與體長無相關(guān)性 (P>0.05，圖5)，說明隆背笛鯛食性隨個(gè)體的發(fā)育發(fā)生了轉(zhuǎn)變。通過營養(yǎng)級計(jì)算公式，使用δ15N計(jì)算得到隆背笛鯛營養(yǎng)級介于2.94～3.57 (平均3.33)，性成熟個(gè)體營養(yǎng)級均值為3.40，未性成熟個(gè)體營養(yǎng)級均值為3.27，較性成熟個(gè)體小了0.13個(gè)營養(yǎng)級。

圖5 美濟(jì)礁隆背笛鯛的體長與δ13 C、δ15 N的相關(guān)性Fig. 5 Relationships of body length-δ13 C and body length-δ15 N of L. gibbus from Meiji Reef

表2 美濟(jì)礁隆背笛鯛的δ13C、δ15N和營養(yǎng)生態(tài)位指標(biāo)Table 2 δ13C, δ15N values and trophic niche metrics for L. gibbus from Meiji Reef

從TA來看，美濟(jì)礁隆背笛鯛占據(jù)的營養(yǎng)生態(tài)寬幅為4.51‰2，性成熟個(gè)體為1.82‰2，未性成熟個(gè)體為2.79‰2；從SEAC的面積來看，整體營養(yǎng)生態(tài)寬幅為2.17‰2；性成熟個(gè)體為1.61‰2，未性成熟個(gè)體為2.30‰2(表2)。這說明性成熟個(gè)體的營養(yǎng)生態(tài)寬幅較未性成熟個(gè)體明顯變窄，食性變得更加專一。

3 討論

L50是漁業(yè)管理的重要參數(shù)，也是制定魚類最小可捕規(guī)格的重要參考依據(jù)。本研究中隆背笛鯛雌、雄性L50均約為200 mm，與其他水域的研究結(jié)果較相似，如密克羅尼西亞水域雌、雄分別為188.77和182.62 mm[17]；新喀里多尼亞水域分別為235.30和226.52 mm[3]；美屬薩摩亞水域未區(qū)分雌雄，為218.62 mm[18]。此外，所有研究結(jié)果均顯示雌性性成熟體長大于雄性，雌性更大個(gè)體參與繁殖有利于后代的成活。

卵徑頻率分布一般可以說明魚類的產(chǎn)卵類型。本研究發(fā)現(xiàn)美濟(jì)礁隆背笛鯛的卵徑頻率分布為單峰型，說明其為同步發(fā)育卵巢[19]。West[20]指出卵徑頻率分布只能是繁殖方式的一個(gè)佐證，最終需要通過性腺組織切片來驗(yàn)證。Nanami等[21]通過對隆背笛鯛性成熟性腺進(jìn)行組織切片分析，發(fā)現(xiàn)大量未被吸收的產(chǎn)后卵泡，這一結(jié)果充分證實(shí)隆背笛鯛為分批繁殖魚類。而其性腺為同步發(fā)育，因此可以認(rèn)為隆背笛鯛是同步分批產(chǎn)卵魚類。

卵徑大小是魚類繁殖策略的重要組成部分，是魚類對單個(gè)后代的繁殖投入。本研究發(fā)現(xiàn)隆背笛鯛的卵徑特別小，平均卵徑不到0.3 mm，這一結(jié)果與同屬魚類金焰笛鯛 (L. fulviflamma) 類似，其IV期卵母細(xì)胞的最大卵徑為0.42 mm[22]，與本研究的0.419 mm基本一致。

卵徑小一般意味著繁殖力大。本研究的最大繁殖力為276 205粒。繁殖力是魚類種群評估的重要參數(shù)和評估魚類補(bǔ)充量的重要計(jì)算依據(jù)。有關(guān)隆背笛鯛繁殖力的研究較少，僅Longenecker和Langston[17]對2尾隆背笛鯛性腺進(jìn)行了繁殖力評估。本研究對21尾隆背笛鯛進(jìn)行了繁殖力分析，發(fā)現(xiàn)其體長和體質(zhì)量均與繁殖力呈顯著冪函數(shù)關(guān)系，這一規(guī)律與其他笛鯛屬魚類一致，如金焰笛鯛[22]、西大西洋笛鯛 (L. campechanus)[23]、畫眉笛鯛 (L. vitta)[24]等。笛鯛為繁殖力很強(qiáng)的魚類，其最大與最小的繁殖力可相差2個(gè)數(shù)量級[25]。本研究的最大繁殖力和最小繁殖力相差1個(gè)數(shù)量級，但最大個(gè)體遠(yuǎn)小于Fishbase記錄的最大全長 (500 mm)，因此也符合這一規(guī)律。這也證實(shí)了大個(gè)體魚類在繁殖中起主導(dǎo)和決定性的作用。Barneche等[26]通過分析342種海洋魚類發(fā)現(xiàn)，79.1%的魚類繁殖能量輸出隨個(gè)體大小呈超比例的增加，成冪函數(shù)關(guān)系。體長61 cm的美國紅魚 (L. campechanus) 懷卵量為9.3×106粒，相當(dāng)于212尾體長為42 cm小個(gè)體的總懷卵量[27]。此外，像隆背笛鯛這一類具有季節(jié)性集群產(chǎn)卵的魚類，大個(gè)體在繁殖過程中占據(jù)主導(dǎo)地位，可通過抑制小個(gè)體同類繁殖來維護(hù)種群結(jié)構(gòu)的穩(wěn)定[27]。

食性研究可以了解魚類在生態(tài)系統(tǒng)中的能量流動(dòng)，確定魚類在生態(tài)系統(tǒng)中的位置[28]。美濟(jì)礁隆背笛鯛主要攝食蟹類，這一結(jié)果與Nanami和Shimose[29]的研究吻合，其分析了4種笛鯛屬魚類食性，并從形態(tài)學(xué)方面證實(shí)了隆背笛鯛以蟹類為食的原因。隆背笛鯛擁有較高的體高、短的圓錐狀牙齒和較小的頜結(jié)構(gòu)，這決定其不具備較大的咬合力，也導(dǎo)致其更容易捕獲底棲生物如螃蟹和蝦類等[28]。

食性轉(zhuǎn)變是魚類生活史中的普遍現(xiàn)象[30]。本研究通過穩(wěn)定同位素分析發(fā)現(xiàn)，隆背笛鯛食性隨個(gè)體大小發(fā)生了轉(zhuǎn)變，這一結(jié)果不僅與其他隆背笛鯛的研究[31]相似，也與墨西哥笛鯛 (L. guttatus)[32]、L. peru[33]、巴哈馬笛鯛 (L. synagris)[17]、雙色笛鯛(L. analis)[34]、西大西洋笛鯛[35]等研究結(jié)果一致。無論是隆背笛鯛還是其他笛鯛屬魚類，其攝食魚類比例均隨著個(gè)體發(fā)育逐漸增加。本研究也證實(shí)了這一觀點(diǎn)，美濟(jì)礁隆背笛鯛性成熟的個(gè)體營養(yǎng)生態(tài)位寬度較未性成熟個(gè)體窄，說明其食性來源更窄，更多攝食魚類。另外，攝食高營養(yǎng)級的魚類也導(dǎo)致了性成熟個(gè)體的營養(yǎng)級比未性成熟個(gè)體高。這一結(jié)果與墨西哥笛鯛[32]研究相似，小個(gè)體的營養(yǎng)級為3.8，大個(gè)體為4.0，同時(shí)生態(tài)位寬度也明顯較小個(gè)體窄。食性的轉(zhuǎn)變與個(gè)體的形態(tài)、行為、棲息地等的改變息息相關(guān)[30]。Valle-Lopez等[32]研究表明，笛鯛食性的轉(zhuǎn)變是因?yàn)椴煌笮〉聂~類形態(tài)學(xué)存在差異。笛鯛捕食選擇性與嘴的直徑相關(guān)，小個(gè)體魚類只有較小口裂，導(dǎo)致其只能捕食小的食物如甲殼類，而大個(gè)體魚類口裂較大，能夠捕食魚類等大個(gè)體食物；此外，大個(gè)體魚類的游泳和捕食獵物的能力也會(huì)明顯增加。食性的轉(zhuǎn)變是魚類為了減少競爭、增加共存的一種潛在捕食生存策略[33]。

本文對隆背笛鯛繁殖和食性進(jìn)行了初步研究，為其生物學(xué)研究提供了基礎(chǔ)資料，并為其資源的保護(hù)、管理和可持續(xù)發(fā)展提供理論依據(jù)，也為今后這一優(yōu)質(zhì)種質(zhì)物種的養(yǎng)殖提供基礎(chǔ)的理論參考。