硅對植物抗逆性影響的研究進展

蘇素苗，楊春雷，饒雄飛，李小坤，3

1.華中農業(yè)大學資源與環(huán)境學院/農業(yè)農村部長江中下游耕地保育重點實驗室/華中農業(yè)大學微量元素研究中心，武漢 430070；2.湖北省煙草科學研究院，武漢 430030；3.華中農業(yè)大學雙水雙綠研究院，武漢 430070

硅是地殼中的第二豐富元素，其含量僅次于氧[1］。植物根系主要以硅酸的形態(tài)吸收硅[2］，植物中的硅含量因植物種類的不同存在較大差異。作為禾本科（如水稻、小麥等）、甜菜、木賊屬植物以及某些硅藻品種的必需元素[3］，硅在水稻、小麥和甘蔗等禾本科作物上的作用效果極為顯著。

水稻缺硅的典型癥狀是葉尖壞死、生長停滯、葉片萎蔫、植株呈“垂柳狀”[4］，其主要原因是缺硅導致植株組織內的硅化細胞數(shù)量減少，細胞機械強度減弱，植株呈柔軟易倒伏的形態(tài)，同時植株自身的物理防御屏障受損，在生長過程中更易受重金屬及其他逆境因素的影響而表現(xiàn)出葉尖壞死、生長受阻的現(xiàn)象。而施用硅肥后，硅在細胞壁中沉積可以顯著改善水稻植株和葉片的形態(tài)，使得植株挺拔、葉片伸長并增厚，葉片與莖稈間的夾角減小[5］，受光照更加充分，從而提高群體光合作用。此外，龔金龍等[6］研究發(fā)現(xiàn)施用硅肥可以促進水稻根系生長，增加根系活力，改善根系通氣組織和根部的氧化能力，提高水稻根系對水分和養(yǎng)分的吸收，從而提高產量。Lavinsky等[7］研究發(fā)現(xiàn)施硅處理水稻的每穗粒數(shù)、結實率和千粒重等產量性狀顯著增加。與水稻相同，甘蔗是喜硅禾本科作物[8］，硅含量占其葉片干質量的0.1%~3.2%，每季可從土壤中獲取70~800 kg/hm2有效硅[9］。施硅有利于促進甘蔗對營養(yǎng)元素的吸收，提高甘蔗葉中轉化酶的活性，提高糖分累積。施硅處理甘蔗的出苗率可提高27%~39%，含糖量增加4.5%~12.7%，產量提高10%~21%[8］。

番茄是“非喜硅作物”[10］，但在硅缺乏時卻出現(xiàn)生長發(fā)育受阻的現(xiàn)象，具體表現(xiàn)為：葉片發(fā)黃，下部葉出現(xiàn)壞死斑點，并逐漸向上部葉片擴展；生長停滯、新葉畸形；嚴重時葉片枯萎、脫落；開花少，且開花后不能正常授粉，果實畸形或不結果[4］。此外，諸多研究表明，硅在甜瓜、香蕉、棉花等多種作物中表現(xiàn)出類似促進作物生長、提高產量和改善品質的正效應[11-13］。

如今，隨著人們對硅素營養(yǎng)的深入研究，硅在緩解植物各種生物脅迫和非生物脅迫、增強植物抗逆性方面的優(yōu)勢已被充分證實。本文對現(xiàn)有研究成果進行綜述，歸納了硅增強植物對生物脅迫和非生物脅迫抗性的相關作用機制，以期為施用硅肥增強作物抗逆性的研究提供理論支撐。

1 硅緩解植物生物脅迫的相關機制

1.1 抗病性

礦質營養(yǎng)可以影響作物對病害的防御能力，被認為是調控作物病害的重要影響因素之一，通過調節(jié)礦質營養(yǎng)元素含量可以減輕許多作物病害的發(fā)生程度。硅增強作物對病害的抵御能力已被許多學者證實。作為水稻的必需元素，研究表明，施硅可以顯著降低水稻稻瘟病的發(fā)病率及病情指數(shù)[14］。此外，施硅還可以抑制胡麻葉斑病、白葉枯病、番茄和苦瓜的腐霉菌、大豆銹病等多種病害的發(fā)生[15］。硅營養(yǎng)通過加強作物對病菌的物理、生化及分子防御屏障以提高作物抗病性。具體機制如下：

1）物理防御。研究表明，禾本科植物葉片表皮細胞硅化現(xiàn)象明顯，施硅處理增加了葉片表皮細胞單位面積硅化細胞的頻率[15］，硅化細胞的數(shù)量增加可以增強植物的機械強度并形成保護層，防止病原菌的侵入。此外，硅在葉片角質層下面的表皮組織中形成角質-硅質雙層，這一結構的形成進一步加固物理屏障，阻止病原菌入侵。易曉璇等[16］研究認為，施硅處理的葉片表皮細胞中形成的乳突可以防御病原菌的侵染。施硅導致水稻葉片啞鈴狀體上的硅沉積增多，氣孔保衛(wèi)細胞上硅乳突積累，能降低稻瘟病的發(fā)病率和病情指數(shù)[17］。

2）生化防御。物理防御機制是防止病原菌入侵的第一道屏障，除此之外，硅還參與生物化學防御過程。通過誘導植物自身合成次生代謝抗性物質以激活植物的誘導性防御，增強抵抗病原菌入侵的能力。Ng 等[18］研究發(fā)現(xiàn)施硅可增加水稻表皮細胞壁中的木質素和木質素-碳水化合物復合物的含量，以增強水稻對米曲霉感染的抗性。此外，硅通過提高植物中可溶性酚類化合物的含量來抑制入侵病原體的生長，同時提高植物對病害的抵抗力[19］。

3）分子防御。目前有關硅參與調控分子防御機制的相關研究較少。Rodrigues 等[20］研究發(fā)現(xiàn)施硅能夠促使水稻對稻瘟病原菌產生應激反應，誘導表達編碼PR?1、POD 等基因，同時積累大量的酚類物質和木質素，抑制病菌生長。Kauss 等[21］研究發(fā)現(xiàn)，在染病的黃瓜葉片中有一種新的編碼富含脯氨酸的蛋白基因表達增強，同時二氧化硅沉積有利于細胞壁的強化，說明相關蛋白的結構性積累可能在某些細胞發(fā)育階段的硅質沉積中起作用。

1.2 抗蟲性

害蟲是嚴重影響農作物產量和品質的重要因素。植物抗蟲性指害蟲與植物之間在一定條件下相互作用的表現(xiàn)，研究表明在單子葉和雙子葉植物中，植物體內硅含量與抗蟲性呈正相關[22］。作物吸收硅后，在作物體內形成硅化細胞，使莖、葉表層細胞壁加厚，角質層增加，從而提高抗蟲能力。硅增強植物的抗蟲機制表現(xiàn)為提高植物的抗生性、耐害性和不選擇性3個方面[23］：

1）抗生性。抗生性是指由于植物具備某些特性，對害蟲的侵害產生各種不利于害蟲的反應，具體表現(xiàn)為害蟲活動困難、食量減少、生殖力下降、生長發(fā)育延緩、體質量減輕、死亡率增高等[24］。Han等[25］研究發(fā)現(xiàn)施硅可以顯著延長稻縱卷葉螟幼蟲的發(fā)育時間，降低幼蟲的存活率和化蛹率，并降低稻縱卷葉螟的食物轉化效率以增強水稻的抗生性。洪鼎剴等[26］研究發(fā)現(xiàn)，取食外源施硅玉米會減輕草地貪夜蛾幼蟲的體質量，影響其生育期，并通過提高玉米植株內超氧化物歧化酶、過氧化氫酶和多酚氧化酶等防御酶的活性以參與玉米對草地貪夜蛾的防御響應。

2）耐害性。耐害性是害蟲對作物有正趨性，但作物能耐受害蟲的侵害而不致顯著降低產量和品質[24］。狄浩等[27］研究發(fā)現(xiàn)，施硅處理可以有效抑制葉螨對棉花植株的受害指數(shù)，與對照相比，基施硅肥處理棉花的干物質含量增加35.22%，說明基施硅肥處理可以減輕葉螨脅迫下棉花干物質積累量的損失。

3）不選擇性。不選擇性是由于植物的某些特性，害蟲不趨向植物取食、產卵或棲居[28］。賈路瑤等[29］研究發(fā)現(xiàn)，施硅能顯著降低白背飛虱成蟲在水稻上的棲息率和產卵率，與不施硅相比，中硅濃度及高硅濃度處理的水稻白背飛虱成蟲的棲息率分別降低48.0% 和67.4%，產卵率分別降低34.8% 和46.1%。同樣韓永強等[23］研究發(fā)現(xiàn)施硅對降低稻縱卷葉螟對水稻的選擇性及著卵率有顯著效果，與對照相比，低硅濃度和高硅濃度處理條件下稻縱卷葉螟初孵幼蟲對水稻葉片的選擇比例分別降低33.1%和26.7%，而成蟲在水稻上的著卵量分別較對照減少45.3%和27.6%，著卵率分別降低18.6%和11.0%，證明硅有助于增強害蟲對植物的不選擇性以提高抗蟲能力。

2 硅緩解植物非生物脅迫的相關機制

2.1 抗旱性

水作為生命之源，是保證農作物正常生長的第一要素，因此，干旱是影響農業(yè)生產的第一大威脅。干旱環(huán)境通常導致作物含水量降低、氣孔關閉、生長受抑制、光合作用減弱、生理代謝紊亂等，嚴重時造成作物死亡。諸多研究證實，硅能顯著提高干旱脅迫下水稻、玉米、黃瓜等多種作物的抗旱性[30-32］。而硅營養(yǎng)提高植物抗旱性的機制主要有以下幾方面：

1）改善植物根系發(fā)育。植物根系是植物吸收土壤中水分和礦質養(yǎng)分的重要器官，當植物遭遇干旱脅迫時，根系會最先感知并作出相應改變，如主根增長、側根和根毛數(shù)量增多等。已有研究證實硅可以改善根系生長包括形態(tài)特征以及總根和主根長度[33］。在干旱脅迫條件下，施用硅肥可以提高根系質膜完整性，增強抗氧化防御能力，減輕膜的氧化損傷以提高根系的導水率[34］。

2）參與硅化作用。植物吸收的硅主要以硅酸的形態(tài)運輸?shù)降厣喜?，其中大部分硅酸沉積在細胞壁與表皮細胞的角質層之間，降低水分散失，減輕因強光失水過多而造成的萎蔫，提高植物對水分的吸收利用[3］。部分硅則在葉片角質層下面的表皮組織中形成角質-硅質雙層結構，抑制蒸騰，減少氣孔開合，從而降低水分蒸發(fā)，提高光合作用效率及水分利用率[33］。

3）調節(jié)干旱脅迫下植物的生理代謝活動。干旱脅迫下施用外源硅肥可以有效平衡花生的離子穩(wěn)態(tài)，增強光合色素的合成，并誘導可溶性糖和多酚類化合物等滲透物質的積累以緩解氧化應激，改善干旱脅迫下花生的生長和產量[35］。Cao 等[36］研究發(fā)現(xiàn)施硅顯著改善了干旱脅迫下番茄葉綠體PSⅡ和PSⅠ之間的吸收光分配，同時調節(jié)抗氧化酶活性，降低干旱脅迫下番茄葉綠體的活性氧水平，保護番茄的葉綠體結構在干旱脅迫下免受氧化損傷。曾瑞兒等[37］研究發(fā)現(xiàn)，與單獨干旱脅迫相比，干旱脅迫下施硅處理花生幼苗的凈光合速率、氣孔導度、胞間CO2濃度、實際光化學速率、最大光化學效率和光化學淬滅系數(shù)及抗氧化酶活性均顯著升高，而葉綠素含量、丙二醛含量、蒸騰速率和非光化學淬滅系數(shù)下降，說明干旱脅迫下施硅能有效提高光能轉化率和光合速率，提高葉片抗氧化酶活性，降低膜脂過氧化程度，增強花生的抗旱能力，緩解干旱脅迫對花生的傷害。鄭世英等[38］研究證實適宜濃度的外源硅肥能有效促進干旱脅迫下野生大豆幼苗的生長，提高抗氧化酶活性，降低細胞膜透性、游離脯氨酸及可溶性糖含量，緩解干旱脅迫對野生大豆幼苗的危害，提高野生大豆的抗旱能力。

4）調控礦質營養(yǎng)吸收，維持養(yǎng)分平衡。諸多研究證明在干旱脅迫條件下施用硅肥能夠調節(jié)植物對養(yǎng)分的吸收和轉運，維持植物體的養(yǎng)分平衡，提高植物對環(huán)境脅迫的抵抗力。Chen 等[39］研究發(fā)現(xiàn)，與不施硅處理相比，施硅處理可以降低干旱脅迫下水稻植株中K、Na、Ca、Mg、Fe的含量，表明施硅可能通過調節(jié)植株對礦質養(yǎng)分的吸收來提高水稻的抗旱性。與Chen等[39］的結論相似，Pei等[40］研究發(fā)現(xiàn)，在水分脅迫下Na、Mg、K 和Ca 在小麥地上部無積累，硅的添加反而降低這些礦質元素的濃度。

2.2 耐鹽性

植物生長環(huán)境中的鹽分超過其耐鹽閾值時，通常會導致土壤水勢下降，引發(fā)滲透壓力，使植物吸水困難，甚至引起細胞脫水，誘發(fā)離子毒害，影響植物正常的生理代謝，抑制其生長發(fā)育，最終引起作物產量降低，品質下降[41］。大量研究證明，缺硅導致植物對環(huán)境脅迫的適應能力減弱，適量施硅可顯著提高作物的耐鹽性，降低作物鹽害[42-44］。硅營養(yǎng)提高植物耐鹽性的機制主要有以下幾方面：

1）穩(wěn)定鹽脅迫下作物細胞的結構和功能[42］。甘草葉片的顯微結構受鹽脅迫影響較大，主要表現(xiàn)為葉肉細胞數(shù)目減少、細胞性狀改變、排列松散等，而在施加外源硅后，葉肉細胞排列緊密且細胞結構完整，維管束面積增大，木質部導管數(shù)量增多，表明施用外源硅肥在一定程度上可以緩解鹽脅迫對細胞造成的損害[43］。房江育等[44］研究發(fā)現(xiàn)，硅能調節(jié)鹽脅迫下煙草細胞的長寬比例，改善細胞形態(tài)，保持細胞數(shù)量增長的同時，穩(wěn)定細胞的均勻形態(tài)，減少畸形細胞的數(shù)量，以保證細胞的旺盛分裂及代謝。王建寰等[45］研究發(fā)現(xiàn)，施加外源硅肥可緩解鹽脅迫對葉片結構的損傷，保持葉綠體片層結構及膜系統(tǒng)完整，增加葉片中的淀粉粒、嗜鋨顆粒含量，以防細胞空泡化，緩解鹽脅迫對葉片葉綠體和線粒體造成的傷害。

2）調節(jié)離子的選擇性吸收以平衡離子濃度，減輕離子毒害。鹽脅迫下植物對Na+的高吸收會抑制K+和Ca2+等離子的吸收，擾亂細胞代謝，產生活性氧而減緩植物生長。閆國超等[46］研究發(fā)現(xiàn)，添加外源硅顯著降低鹽脅迫下水稻地上部Na 含量，增加水稻地上部K 含量，同時降低水稻地上部Na/K 比值和選擇性轉運系數(shù)。施硅能減少鹽脅迫下植物對Na的吸收、轉運和生物積累，并降低Na/K 比值從而減輕鹽誘導的植物毒害[47］。

3）參與調控作物的生理代謝活動，提高作物耐鹽性。Xie 等[48］研究表明，在鹽堿地種植玉米時，一定劑量的硅肥能夠提高玉米的光合速率、氣孔導度和胞間CO2濃度，同時顯著降低玉米的蒸騰速率，意味著施用適量硅肥可顯著提高鹽堿脅迫下玉米的光合效率。研究表明，對處于鹽脅迫下的金合歡增施硅肥，可促進葉綠素a、葉綠素b、總葉綠素和類胡蘿卜素等光合色素的合成，提高凈CO2同化的光合活性，同時可提高抗氧化酶活性和抗壞血酸含量以保護其免受鹽脅迫誘導的氧化損傷[49］。

2.3 重金屬脅迫抗性

近年來，重金屬污染成為農業(yè)生產活動中不可回避的問題，植物在生長過程中，其種子萌發(fā)、根系發(fā)育和生理代謝過程等相關指標都會受到重金屬的影響。研究表明，施加適量的外源硅肥能有效緩解重金屬脅迫對植物生長的抑制和毒害作用[50］。在實際生產中，硅肥常被推薦用于鎘污染稻田修復。王怡璇等[51］研究發(fā)現(xiàn)，土壤施硅可以促進水稻根表鐵膜的形成，加強鐵膜對鎘的吸附作用，顯著降低鎘從根系鐵膜向根部和鎘從根部向莖稈的轉運。彭華等[52］研究發(fā)現(xiàn)，施硅降低了鎘由莖稈向葉片和稻殼的轉運，降低稻米的鎘積累，并顯著增加莖稈、葉片和稻殼的硅含量，增加幅度分別為44.1%、71.5%和28.8%。硅營養(yǎng)主要通過以下機制增強植物重金屬脅迫抗性：

1）提高土壤介質pH，降低重金屬生物有效性。王怡璇等[51］研究發(fā)現(xiàn)，施用硅肥提高了土壤pH，且土壤pH 隨硅肥施用量的增加而升高。土壤pH 的升高使得帶負電的土壤膠體吸附重金屬離子的能力提高，從而降低重金屬的生物有效性。pH 的改變使Cd、Zn、Cu、Pb 等重金屬離子在土壤中發(fā)生沉淀，沉積在根系表面，從而抑制了植物對重金屬離子的吸收，緩解重金屬對根系的毒害作用，從而有效緩解重金屬污染[50］。彭華等[52］的研究表明，施用硅肥能夠提高土壤pH 0.160~0.290 個單位，降低鎘的生物有效性，并增加土壤有效硅含量。

2）參與植物體的生理代謝活動，減緩重金屬的毒害作用。Wang等[53］研究發(fā)現(xiàn)，納米硅能夠促進鎘脅迫下水稻幼苗的生長發(fā)育，提高鎂、鐵、鋅、葉綠素含量和谷胱甘肽含量，降低丙二醛含量，改善抗氧化酶活性從而減輕水稻的鎘毒害。張翠翠等[54］的研究結果表明，施硅處理使得水稻葉片葉綠素含量及可溶性蛋白含量顯著升高，葉片質膜透性、丙二醛含量、過氧化物活性和可溶性糖含量顯著降低，產量增加，說明硅緩解植物重金屬毒害的內在機制與其對抗氧化酶系統(tǒng)的調節(jié)作用有關。

3）調控相關基因的表達。Ma 等[55-56］研究發(fā)現(xiàn)硅轉運蛋白基因OsLSi1和硅外排轉運蛋白基因OsLSi2可調控水稻對硅的吸收與轉運。而砷可以借助硅的吸收轉運蛋白基因OsLSi1和OsLSi2進入水稻根系[57］。Kim 等[58］研究表明，向重金屬脅迫的水稻中添加硅，重金屬轉運蛋白基因（OsHMA2和OsHMA3）的mRNA表達顯著下調，而負責硅轉運的基因（OsLSi1和OsLSi2）的mRNA表達顯著增加。

2.4 其他抗逆性

諸多研究證實硅在增強作物抗倒伏、耐高溫及抗凍害能力等方面也具有積極作用。佘恒志等[59］研究發(fā)現(xiàn)，適量施硅肥能增加莖稈基部第二節(jié)間長度、直徑、鮮質量和抗折力，降低甜蕎倒伏率9%~22%。王懷鵬等[60］研究結果顯示，玉米葉面施硅處理下，基部第3 節(jié)節(jié)間穿刺強度和抗折力分別較對照提高4.63%~13.35%和2.27%~28.43%，說明噴施適宜濃度硅肥可以提高硅質化程度以增強莖稈基部節(jié)間穿刺強度，從而改善玉米的抗倒伏性能。此外，施硅可以改善莖稈中的斷裂阻力、纖維素、半纖維素和木質素含量，同時降低莖長和倒伏指數(shù)，從而降低水稻倒伏的風險[61］。而硅提高作物抗倒伏性的主要機制是通過在作物體內沉積二氧化硅，增強硅化程度以提高作物的機械強度，從而發(fā)揮抗倒伏的作用[62］。

目前硅增強植物的耐高溫機制的研究較少?，F(xiàn)有研究表明，外源硅能誘導增強水稻花器官的抗熱能力，減輕結實率的降低，提高雜交水稻的耐高溫性[63］。吳晨陽等[64］研究結果顯示，與對照相比，施硅處理的2 個雜交水稻品種的穎花受精率分別提高10.6 和4.7 個百分點，每柱頭花粉萌發(fā)數(shù)增加16.9%和39.6%，花粉萌發(fā)率上升11.3 和7.0 個百分點，表明外源硅能改善高溫脅迫下雜交水稻的花粉發(fā)育質量。李文彬等[65］研究發(fā)現(xiàn)，與對照相比，加硅處理可使水稻花藥的開裂率和柱頭上的授粉量分別提高130%和66%，與此同時，沉積在小穗內稃和外稃中的硅可能通過減少花中水分的蒸騰損失，減輕花粉粒吸水膨脹過程受高溫脅迫的影響。

低溫脅迫包括冷害和凍害兩方面，冷害和凍害都會使植物的各項活動減緩或停止，嚴重威脅作物的產量形成及品質優(yōu)化。硅增強植株抗凍性的機制主要包括硅化細胞及角質-硅質雙層的形成，除增強物理防御外，硅參與植物體內的代謝活動以調節(jié)植物的生理生化指標，進而提高植株的抗凍性[10］。陳海燕[66］研究表明，在低溫脅迫下，增施硅制劑對水稻抗低溫生理指標和保護酶活性具有積極影響，可顯著提高過氧化物酶及過氧化氫酶活性，增加可溶性糖和脯氨酸含量，降低丙二醛含量。

綜上所述，施用硅肥對緩解植物生物脅迫和非生物脅迫具有積極作用，現(xiàn)將硅增強植物在抗旱、耐鹽、抗病蟲害、抗倒伏等生物和非生物脅迫下抗逆能力的主要內在機制做如下歸納（圖1）。

圖1 硅緩解植物生物及非生物脅迫的內在作用機制及外在表征（改自文獻[33］）Fig.1 Internal mechanism and external characterization of silicon alleviating biotic and abiotic stresses in plants（modified from the reference[33］）

3 結論與展望

硅作為地殼中除氧以外最豐富的元素，對植物的生長和發(fā)育起重要作用，并能增強植物抵抗各種生物脅迫和非生物脅迫的能力。目前，雖然已有大量報道闡述了硅可通過調控植株構型和影響生理生化代謝等途徑緩解環(huán)境脅迫，但其深層作用機制尚未明確，還存在許多值得關注的問題，故對未來硅的研究方向提出以下幾點展望：

1）硅抵抗各種脅迫的耦合機制。目前自然災害頻發(fā)，植物需同時抵御多重脅迫。例如高溫伴隨著干旱，生理性病害和蟲害并發(fā)，這些情況下硅介導的植物主要生理代謝途徑和分子生物學機制需要進一步探究，以便能在更加廣泛的環(huán)境條件下，深入解析硅緩解多重脅迫的有效機制。

2）利用學科交叉技術，深入研究硅提高植物抗逆性的生物化學及分子機制。隨著細胞生物學、基因組學、蛋白質組學以及代謝組學的發(fā)展，可將多學科技術手段應用于硅抗逆性的研究，進而將硅的研究從單一技術，拓展到細胞尺度代謝過程、基因調控多方面的研究領域，從而更加透徹地闡明硅素提高植物抗逆性的作用機制。

3）加強新型硅肥及配套施用技術的研發(fā)。由于硅素對植物的眾多有益作用，目前硅肥也被廣泛應用于農業(yè)生產。除了常見的速溶硅肥、液體硅肥、硅鉀肥等，新型納米硅肥和生物硅肥由于其良好的肥效也受到市場的積極推廣。例如納米硅粒子介導的分子靶向技術，有利于研發(fā)新的抵御各種生物脅迫和非生物脅迫的新型復合肥料。此外，生物硅肥采用先進生物發(fā)酵復合技術加工而成，可有效利用土壤中的含硅礦物，具有綠色環(huán)保的優(yōu)點，因此，新型硅肥的研制尚需進一步加強。此外，新型肥料的應用需配套新的施用技術，要考慮施用時期和施用量等因素，并通過相應的田間試驗，進行肥效對比，以更好地為農業(yè)生產服務。