植物MYB轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控次生代謝及逆境響應(yīng)的研究進展

位欣欣 蘭海燕

（新疆大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院 新疆生物資源基因工程重點實驗室，烏魯木齊 830017）

轉(zhuǎn)錄因子又稱反式作用因子，可與基因啟動子區(qū)相關(guān)順式作用元件特異結(jié)合，激活基因的表達。目前已經(jīng)報道了多種植物相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子，如MYB、bHLH、AP2/ERF、WRKY、NAC等［1］，其 中MYB轉(zhuǎn)錄因子家族是分布最廣、功能最強的一類。MYB轉(zhuǎn)錄因子由N端保守的MYB域得名，由于進化上的保守性使其幾乎存在于所有真核生物中。v-Myb是在禽類成髓細胞病毒（avian myeloblastosis virus，AMV）中發(fā)現(xiàn)的第一個MYB 轉(zhuǎn)錄因子，Kranz等［2］在玉米（Zea mays）中克隆了首個植物MYB基因，隨后，在真菌和動植物中又發(fā)現(xiàn)了眾多的MYB轉(zhuǎn)錄因子。植物中的MYB轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)和功能更為保守，在調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育、初級和次級代謝以及生物和非生物脅迫響應(yīng)中發(fā)揮著重要作用［1］。本文基于前人的研究成果，總結(jié)并討論了植物MYB轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)、相關(guān)生物學(xué)功能以及參與植物激素應(yīng)答調(diào)控機制等方面的研究進展，以期為相關(guān)研究提供借鑒。

1 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子的結(jié)構(gòu)與分類

MYB 轉(zhuǎn)錄因子的共同特征是具有保守的MYBDNA結(jié)合域，該結(jié)構(gòu)域由1-4個不完整的重復(fù)片段（R）組成，每個重復(fù)序列編碼3個α-螺旋，包含大約50-53個氨基酸殘基。在這3個螺旋中，第二和第三個螺旋形成螺旋-轉(zhuǎn)角-螺旋（helix-turn-helix，HTH）結(jié)構(gòu)。MYB轉(zhuǎn)錄因子可以通過HTH結(jié)構(gòu)插入到靶DNA的大溝中進行結(jié)合，從而調(diào)控靶基因的表達。通常每個MYB重復(fù)結(jié)構(gòu)域包含3個保守的色氨酸殘基，這些殘基被18-19個氨基酸隔開形成二級結(jié)構(gòu)［3］。

根據(jù)結(jié)合結(jié)構(gòu)域所包含的R結(jié)構(gòu)的數(shù)目，MYB家族被分為4個亞類：1R-MYB家族、R2R3-MYB家族、3R-MYB家族和4R-MYB家族（圖1）［3］。其中，1R-MYB家族包含一個MYB結(jié)構(gòu)域，在調(diào)控植物轉(zhuǎn)錄和維持染色體結(jié)構(gòu)中起重要作用［4］；R2R3-MYB家族基因在MYB結(jié)合結(jié)構(gòu)域中包含兩個保守的R2和R3重復(fù)序列，同時在C末端可變區(qū)內(nèi)包含一個調(diào)控結(jié)構(gòu)域（激活或抑制功能）。其成員眾多，功能多樣，廣泛參與細胞分化、次生代謝［5］、環(huán)境脅迫以及病蟲害的侵襲［6］；3R-MYB家族基因保守結(jié)構(gòu)域由R1、R2和R3組成，多參與細胞分化及細胞周期的調(diào)控；4R-MYB亞家族基因的保守結(jié)構(gòu)域由4個R1/R2重復(fù)序列組成，目前在植物中發(fā)現(xiàn)的該亞家族基因數(shù)目還很少。

圖1 植物MYB轉(zhuǎn)錄因子的分類Fig.1 Classification of plant MYB transcription factors

2 MYB參與植物次生代謝調(diào)控

2.1 在黃酮生物合成中的作用

黃酮類化合物主要包括花青素、異黃酮、黃酮醇等，這些化合物能夠幫助植物抵御非生物和生物脅迫，MYB則通過激活黃酮類代謝合成途徑中的多個基因，參與此類化合物的生物合成。已知花青素生物合成受MYB-bHLH-WD（MBW）三元復(fù)合物的轉(zhuǎn)錄調(diào)控，目前已在植物中鑒定出多種與花青素合成相關(guān)的MYB蛋白，如楊梅（Myrica rubra）MrMYB1與MrWD40-1和MrbHLH1相 互 作 用，形成MBW復(fù)合體調(diào)節(jié)楊梅中花青素的積累［5］。美洲黑楊（Populusdeltoides）PdMYB118可與bHLH轉(zhuǎn)錄因子PdTT8相互作用，從而調(diào)節(jié)創(chuàng)傷誘導(dǎo)的花青素的積累［7］。類似的還有茄子（Solanum melongena）SmMYB75［8］、紅 梨（Pyrus pyrifolia）PyMYB10和PyMYB114［9］等。除了正調(diào)控外，楊樹（Populus）中PtrMYB57可 與bHLH131和PtrTTG1相 互 作 用負調(diào)控花青素的生物合成［10］，行使類似功能的還有 葡 萄（Vitis vinifera）中 的VvMYBC2L2［11］、菊花（Chrysanthemum morifolium）中的CmMYB #7和CmMYB6等［12］。除了廣泛參與花青素的生物合成，MYB在其他黃酮類化合物的合成中也發(fā)揮重要作用。如杜梨（Pyrus betulifolia）PbMYB12b［13］、蘋果（Malus domestica）MdMYB22［14］等可正向調(diào)控黃酮醇的生物合成。大豆（Glycine max）GmMYB176通過激活大豆查爾酮合成酶基因的表達調(diào)控異黃酮類生物合成［15］。

2.2 在木質(zhì)素生物合成中的作用

木質(zhì)素是維管植物次生細胞壁的重要組成成分，木質(zhì)素賦予植物細胞壁機械強力，增加莖的硬度和強度，從而抵御外界環(huán)境造成的傷害。MYB轉(zhuǎn)錄因子廣泛參與木質(zhì)素的次生代謝調(diào)控，如擬南芥AtMYB20、AtMYB42和AtMYB43可激活木質(zhì)素合成相關(guān)基因并介導(dǎo)次生壁形成，沉默該基因使擬南芥木質(zhì)素合成大量減少并導(dǎo)致植株生長發(fā)育缺陷［16］。其他物種MYB轉(zhuǎn)錄因子參與木質(zhì)素生物合成也得到證實，如玉米ZmMYB167［17］、毛白楊（Populus tomentosa）PtoMYB216［18］等。此外，MYB轉(zhuǎn)錄因子也可抑制木質(zhì)素的生物合成，菊花CmMYB8可導(dǎo)致轉(zhuǎn)基因植物中木質(zhì)素含量降低并改變木質(zhì)素的組成［19］。柳橙（Citrus sinensis）中的CsMYB330和CsMYB308具有相反的調(diào)控作用，前者可激活木質(zhì)化過程，后者則抑制木質(zhì)化過程［20］。桉（Eucalyptus）EgMYB1可與組蛋白變體EgH1.3發(fā)生特異性相互作用，強烈抑制木質(zhì)素在木質(zhì)部細胞壁的沉積，從而防止次生壁過早或不適當?shù)哪举|(zhì)化［21］。此外，香蕉（Musa nana）MusaMYB31［22］也能抑制木質(zhì)素合成。

2.3 參與合成其他次生代謝產(chǎn)物

除了參與黃酮類、木質(zhì)素等的合成，MYB轉(zhuǎn)錄因子還參與其他次生代謝產(chǎn)物的合成調(diào)控。番茄（Solanum lycopersicum）表皮毛狀體調(diào)節(jié)因子Woolly和SlMYB31通過調(diào)控SlCER6的表達，協(xié)同作用于番茄角質(zhì)層蠟質(zhì)的生物合成［23］。麻瘋樹（Jatropha carcas）JcMYB1通過調(diào)控脂肪酸（fatty acid，F(xiàn)A）和甘油三酯（triglyceride，TG）生物合成基因的表達，參與種子油脂的合成，并改變FA的組成［24］。研究發(fā)現(xiàn)，辣椒（Capsicum annuum）中的CaMYB31可能是辣椒素類合成基因的主調(diào)控因子［25］。丹參（Salvia miltiorrhiza）SmMYB98可能調(diào)控丹參毛狀根中丹參酮和丹酚酸的生物合成［26］。表1總結(jié)了MYB轉(zhuǎn)錄因子在不同植物次生代謝過程中的主要調(diào)控作用。

3 MYB參與植物非生物和生物脅迫響應(yīng)

鹽、干旱、高低溫、病蟲害等因素嚴重影響植物的生長和發(fā)育，植物則進化出一系列內(nèi)在分子機制響應(yīng)各種環(huán)境脅迫，其中MYB轉(zhuǎn)錄因子在應(yīng)對生物和非生物脅迫中起到積極的作用。

3.1 鹽脅迫響應(yīng)

MYB轉(zhuǎn)錄因子通過提高植物的抗氧化能力應(yīng)對鹽脅迫。擬南芥AtMYB49通過上調(diào)過氧化物酶和胚胎晚期豐富蛋白基因，提高植株抗氧化能力；其突變體atmyb49則表現(xiàn)較高的電解質(zhì)滲漏率和較低的耐鹽性。同時，AtMYB49還可直接與AtMYB41、ASFT、FACT、CYP86B1等角質(zhì)、木質(zhì)和蠟質(zhì)生物合成相關(guān)基因的啟動子結(jié)合并激活其表達，促進角質(zhì)層的形成［28］。水稻OsMYB6通過提高脯氨酸（proline，Pro）含量及各種抗氧化酶（peroxidase，POD；catalase，CAT；superoxide dismutase，SOD）的活性耐受鹽脅迫［29］。玉米ZmMYB3R還能調(diào)節(jié)氣孔開度賦予玉米耐鹽性［30］。

MYB轉(zhuǎn)錄因子還可調(diào)節(jié)下游基因表達增強植株耐鹽性。植物中SOS2（salt overly sensitive 2）編碼絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶，通過磷酸化激活Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體SOS1，促進Na+外流，增強植物的耐鹽性。AtMYB42可調(diào)節(jié)SOS2的表達正調(diào)控耐鹽性，與野生型相比，AtMYB42過表達株系耐鹽性增強，而atmyb42突變體則表現(xiàn)鹽敏感［31］。AtMYB30通過調(diào)節(jié)線粒體選擇性氧化酶AOX1a（alternative oxidase 1a）基因的表達調(diào)節(jié)植物耐鹽性，鹽脅迫下，AtMYB30可結(jié)合在AOX1a的啟動子上促進該基因表達，維持細胞氧化還原穩(wěn)態(tài)，從而賦予植株耐鹽性［32］。AtMYB12除了促進類黃酮合成和清除活性氧（reactive oxygen species，ROS）外，還可上調(diào)脫落酸（abscisic acid，ABA）和脯氨酸合成相關(guān)基因的表達［33］。在擬南芥中過表達野草莓（Fragaria vesca）FvMYB24基因能夠上調(diào)鹽脅迫相關(guān)基因SOS1、SOS2、SOS3、NHX1、LEA3等的表達，從而提高轉(zhuǎn)基因擬南芥的耐鹽性［34］。將獼猴桃（Actinidia chinensis）AcMYB3R基因在擬南芥中過表達，可顯著上調(diào)RD29A、RD29B、COR15A、RD22等應(yīng)激反應(yīng)基因的表達，使轉(zhuǎn)基因植株的耐鹽性顯著增強［35］。

MYB蛋白的修飾在鹽脅迫響應(yīng)中起重要作用。AtMYB74在鹽脅迫下的表達受RdDM（RNA-directed DNA methylation）通 路 控 制，24-nt siRNA靶 向AtMYB74轉(zhuǎn)錄起始位點上游約500 bp的區(qū)域，使其高度甲基化，使得過表達AtMYB74的轉(zhuǎn)基因種子萌發(fā)表現(xiàn)出超敏反應(yīng)［36］。此外，鹽脅迫可以改變水稻OsMYB91啟動子區(qū)的甲基化，從而誘導(dǎo)OsMYB91在鹽脅迫條件下的高水平表達［37］。蒺藜苜蓿MtMYBS1在鹽脅迫下高表達，由此導(dǎo)致其啟動子及基因的3'末端的DNA甲基化水平降低，而啟動子區(qū)及翻譯起始位點附近組蛋白的H3K9ac修飾水平升高，從而增強耐鹽性［38］。

3.2 干旱脅迫響應(yīng)

MYB作為植物生物合成代謝中最重要的轉(zhuǎn)錄因子家族之一，可通過調(diào)節(jié)黃酮類及花青素等化合物的合成參與植物耐旱性。擬南芥MYB12和MYB75可促進黃酮醇和花青素積累及相關(guān)基因（CHS［chalcone synthase］、FLS［flavonol synthase］、DFR［dihydroflavonol reductase］、LDOX/ANS［leucoanthocyanidin dioxygenase/anthocyanidin synthase］）的表達，從而增強植株對干旱的耐受性［33，39-40］。過表達大豆GmMYB12可增加下游類黃酮的產(chǎn)生和黃酮生物合成途徑相關(guān)基因的表達，從而提高種子萌發(fā)、根系發(fā)育和生長過程中對干旱脅迫的抗性［27］。

角質(zhì)層是植物葉表面重要的結(jié)構(gòu)層，也是氣孔的組成部分。角質(zhì)層包括角質(zhì)和蠟質(zhì)，其生物合成受到MYB轉(zhuǎn)錄因子的廣泛調(diào)控。在擬南芥中，AtMYB30、AtMYB94和AtMYB96是蠟質(zhì)合成基因的正調(diào)控因子。AtMYB96的過表達可促進表皮蠟質(zhì)合成，從而增強擬南芥的抗旱性；而atmyb94和atmyb96雙突變體的角質(zhì)層失水速率加快，由此表明AtMYB94與AtMYB96在角質(zhì)層形成過程中具有協(xié)同作用［41］。研究發(fā)現(xiàn)，與AtMYB96同源的小麥TaMYB31也可通過上調(diào)蠟質(zhì)生物合成基因和干旱響應(yīng)基因的表達發(fā)揮耐旱作用［42］。另一方面，AtMYB41可負調(diào)控角質(zhì)層合成基因ATT1和LACS2的表達，其過表達導(dǎo)致植株矮化、細胞變小、葉片表面滲透性增強等，對干旱脅迫表現(xiàn)超敏性［43］。

氣孔孔徑的調(diào)節(jié)是植物控制水分流失的重要方式。AtMYB60是第一個被發(fā)現(xiàn)參與氣孔運動調(diào)控的轉(zhuǎn)錄因子，其在保衛(wèi)細胞中特異表達并受白光和藍光誘導(dǎo)促進氣孔開啟；黑暗、干燥、ABA等信號則抑制其表達，導(dǎo)致氣孔關(guān)閉。在atmyb60突變體中，光誘導(dǎo)的氣孔開放受到抑制，從而增強植物的抗旱性；而AtMYB60過表達則使擬南芥植株對干旱表現(xiàn)超敏反應(yīng)［44］。AtMYB44在保衛(wèi)細胞中高表達，然而它對干旱的響應(yīng)存在相反的論點。Jung等［45］的研究表明，AtMYB44過表達增強了種子萌發(fā)和氣孔關(guān)閉過程中對ABA的敏感性，從而提高了植株的耐旱性。Jaradat等［46］則認為AtMYB44能夠與ABA受體RCARs/PYR1/PYLs特異結(jié)合從而負調(diào)控ABA信號。AtMYB96主要表達于葉片的保衛(wèi)細胞，其過表達能夠提高氣孔對ABA和干旱的敏感性［47］。棉花GaMYB85則通過降低葉片的氣孔密度和氣孔開度，使ABA誘導(dǎo)下氣孔迅速關(guān)閉，從而降低失水率，提高植株耐旱性［48］。

3.3 極端溫度脅迫響應(yīng)

MYB轉(zhuǎn)錄因子參與植物低溫響應(yīng)的機制目前存在兩種假說，依賴CBF/DREB（C-repeat binding transcription factor/dehydrate responsive element binding factor）轉(zhuǎn) 錄 因 子 的ICE1（inducer of CBF expression）-CBFs機制和不依賴CBF的機制。研究發(fā)現(xiàn)，AtMYB96可被冷脅迫誘導(dǎo)，并通過HHP1/2/3（heptahelical protein）蛋白激活I(lǐng)CE1的轉(zhuǎn)錄活性，從而誘導(dǎo)下游CBF因子的表達，增強植物抗凍性［49］。而AtMYB15在翻譯后受MPK6的修飾，使其Ser-168位點發(fā)生磷酸化，從而降低MYB15與CBF3啟動子的親和力，最終抑制CBF基因的表達［50］。此外，受冷脅迫誘導(dǎo)的蘋果MdMYB23轉(zhuǎn)錄因子直接與MdCBF1/2的啟動子結(jié)合并激活其表達，通過CBFs低溫調(diào)控途徑賦予轉(zhuǎn)基因植物抗寒性［51］。大部分MYB轉(zhuǎn)錄因子可能通過CBFs非依賴途徑調(diào)控植物耐寒性，如AtMYBC1過表達植株對低溫脅迫敏感，而atmybc1突變體和AtMYBC1過表達植株中CBF途徑中的CBF/DREB低溫脅迫響應(yīng)關(guān)鍵基因表達無明顯區(qū)別；而CBF過表達植株中AtMYBC1的轉(zhuǎn)錄水平也無明顯差異，由此表明，AtMYBC1通過不依賴CBF途徑的方式負調(diào)控擬南芥的低溫耐受性［52］。

MYB 轉(zhuǎn)錄因子也參與植物的高溫脅迫響應(yīng)。在擬南芥中，AtMYB30通過Annexin介導(dǎo)的胞質(zhì)鈣信號調(diào)控氧化和熱脅迫應(yīng)答［53］。百合（Lilium longiflorum）LlMYB305在熱脅迫下激活LlHSC70啟動子活性參與植株耐熱性［54］。番茄MYB轉(zhuǎn)錄因子SlLeAN2可調(diào)控花青素合成，并通過調(diào)節(jié)光合作用和提高POD、SOD、CAT的活性增強耐熱性［55］。過表達水稻OsMYB55可增強轉(zhuǎn)基因水稻的氨基酸代謝，從而提高植株的耐熱性并降低高溫對籽粒產(chǎn)量的影響［56］。

3.4 其他非生物脅迫響應(yīng)

MYB轉(zhuǎn)錄因子在應(yīng)對低磷脅迫中具有重要作用。大豆GmMYB48可與GmSPX1相互作用增強轉(zhuǎn)基因植株對低磷脅迫耐受性［57］。過表達小麥MYB轉(zhuǎn)錄因子TaPHR3-A1可增強轉(zhuǎn)基因植物對低磷耐性，并可調(diào)節(jié)小麥產(chǎn)量相關(guān)性狀［58］。此外，水稻MYB轉(zhuǎn)錄因子OsARM1受砷離子的誘導(dǎo)并與砷轉(zhuǎn)運蛋白相結(jié)合調(diào)節(jié)水稻對砷的吸收［59］。MYB還參與金屬離子脅迫響應(yīng)。擬南芥AtMYB4通過增強抗氧化能力、提高植物螯合素合成酶1（phytochelatin synthase，PCS1）和金屬硫蛋白1C（metallothionein，MT1C）的表達來調(diào)節(jié)鎘耐受性［60］。在矮牽牛中過表達蘿卜（Raphanus sativus）RsMYB1基因，能促進重金屬解毒相關(guān)基因的表達，如谷胱甘肽巰基轉(zhuǎn)移酶基因GST（glutathione S-transferase）、絡(luò)合素酶基因PCS（phytochelatin synthase）以及SOD、CAT等，從而賦予轉(zhuǎn)基因植物對鋅、銅、鎘等重金屬離子的耐受性［61］。鹽角草（Salicornia brachiata）SbMYB15通過限制轉(zhuǎn)基因植物對金屬離子的攝取并調(diào)節(jié)抗氧化防御系統(tǒng)，從而緩解鎘、鎳離子對轉(zhuǎn)基因煙草的脅迫作用［62］。

3.5 參與植物生物脅迫響應(yīng)

自然界中的生物脅迫可大致分為真菌、細菌及植食性昆蟲的侵害，MYB轉(zhuǎn)錄因子在應(yīng)對真菌和細菌侵染方面具有一定的作用。蘋果MdMYB30通過調(diào)節(jié)蠟質(zhì)的生物合成增強了轉(zhuǎn)基因擬南芥對假單胞桿 菌（Pseudomonas syringae pv tomatoDC3000）的抗性，并提高轉(zhuǎn)基因蘋果愈傷組織對蘋果炭疽病菌（Glomerella cingulata（Stonem.）Spauld. et Schrenk）的抗性［63］。MdMYB73則通過水楊酸（salicylic acid，SA）途徑提高蘋果對真菌性葡萄孢菌（Botryosphaeria dothidea）的抗性［64］。辣椒感染青枯病菌（Ralstonia solanacerum）后可使MYB轉(zhuǎn)錄因子CaPHL8上調(diào)表達，通過激活免疫相關(guān)基因的表達增強辣椒的防御反應(yīng)［65］。野生葡萄中VdMYB1可激活類黃酮代謝關(guān)鍵調(diào)控因子二苯乙烯合成酶（stilbene synthase，STS）基因的表達，從而增加白藜蘆醇的含量并提高葡萄葉片對白粉病菌的抗性［66］。芥菜（Brassicajuncea）BjMYB1可通過與幾丁質(zhì)酶基因BjCHI1啟動子上的W-box-like元件結(jié)合，從而提高轉(zhuǎn)基因擬南芥對灰霉病菌的抗性［67］。

苯丙氨酸解氨酶（phenylalanine ammonia-lyase，PAL）是植物防御植食性昆蟲的關(guān)鍵酶，水稻OsMYB30可上調(diào)OsPAL6和OsPAL8的表達，導(dǎo)致轉(zhuǎn)基因水稻中SA和木質(zhì)素的生物合成增加，從而提高轉(zhuǎn)基因水稻對褐飛虱（Nilaparvata lugens（Stdl））的防御［68］。過表達野生大豆（Glycine soja）GsMYB15的轉(zhuǎn)基因擬南芥葉片飼喂棉鈴蟲可顯著抑制其幼蟲免疫相關(guān)基因的表達水平［6］。表2總結(jié)了MYB轉(zhuǎn)錄因子在植物脅迫響應(yīng)中的作用。

表2 MYB轉(zhuǎn)錄因子在植物脅迫響應(yīng)中的作用Table 2 Roles of MYB transcription factors（TFs）in plant stress responses

4 MYB轉(zhuǎn)錄因子參與植物激素應(yīng)答調(diào)控機制

MYB轉(zhuǎn)錄因子參與多種生物學(xué)過程的調(diào)節(jié)，雖然信號通路錯綜復(fù)雜，但通常與各種植物激素相關(guān)。以模式植物擬南芥為例（圖2）［69-78］，MYB96不僅可以通過CBFs途徑參與低溫響應(yīng)，也可通過ABA信號通路調(diào)控耐旱性。在高濃度ABA條件下，MYB96可通過調(diào)節(jié)組蛋白脫乙酰酶HDA15（histone deacetylase）促進組蛋白H3和H4去乙酰化并抑制GTP結(jié)合蛋白ROPs（Rho-related GTPases of plants）的表達，從而在ABA途徑中起負調(diào)控作用，包括ABA介導(dǎo)的氣孔關(guān)閉和干旱響應(yīng)［69］。在MYB96受MIEL1（RING-type E3 ligase）泛素化介導(dǎo)的降解途徑中，ABA通常會抑制MIEL1的表達，從而促進MYB96的積累，使MYB96在種子萌發(fā)期通過促進初級種子休眠的正調(diào)節(jié)因子ABI4（ABA insensitive 4）的表達，抑制種子萌發(fā)［70］。此外，MYB96還可通過RD22（responsive to dehydration 22）介導(dǎo)的ABA信號誘導(dǎo)生長素結(jié)合酶GH3的表達，從而將ABA信號途徑與其他激素調(diào)節(jié)通路聯(lián)系起來，共同調(diào)控干旱條件下側(cè)根的發(fā)育以及維持生長素的穩(wěn)態(tài)［71］。不僅如此，MYB96還可將ABA介導(dǎo)的非生物脅迫信號與水楊酸誘導(dǎo)的病原體抗性反應(yīng)相聯(lián)系，其過表達能夠促進SA合成基因SID2（salicylic acid induction deficient 2）的上調(diào)表達，導(dǎo)致內(nèi)源游離態(tài)SA和SAG（SA-β-glucoside）濃度升高，從而提高植株抗病能力［72］。

圖2 擬南芥MYB轉(zhuǎn)錄因子參與ABA介導(dǎo)信號模式圖Fig. 2 Schematic diagram of ABA-mediated signaling in which MYB transcription factors are involved in Arabidopsis

除參與ABA介導(dǎo)的氣孔關(guān)閉外，MYB轉(zhuǎn)錄因子還參與ABA調(diào)控的其他信號通路。如MYB33和MYB101已被鑒定為種子萌發(fā)過程中ABA信號的正調(diào)控因子［73］，MYB7則通過抑制ABI5（ABA insensitive 5）的表達作為種子萌發(fā)過程中ABA信號的負調(diào)控因子起作用［74］。此外，MYB2受干旱和ABA的誘導(dǎo)，通過結(jié)合RD22的啟動子正向調(diào)控該基因的表達，從而導(dǎo)致種子萌發(fā)對ABA敏感性增加；MYB2還可直接結(jié)合在miR399f（microRNA399 precursor gene）上的MYB結(jié)合元件驅(qū)動該基因的表達，從而降低種子萌發(fā)和根系生長對ABA的敏感性［75］。過表達MYB37可上調(diào)ABF2/3、DREB2A和MYC2等ABA應(yīng)答與耐受相關(guān)基因的表達，從而在耐受細胞脫水過程中發(fā)揮作用［76］。

MYB蛋白也通過ABA信號途徑調(diào)控植物耐鹽性。蛋白磷酸酶家族PP2C（protein phosphatase 2C，PP2Cs）作為ABA信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑中的負調(diào)控因子，其主要成員有ABI1、ABI2、HAB1、AHG3和PP2CA。當MYB20受NaCl誘導(dǎo)表達時，可與ABI1和PP2CA的啟動子核心元件ACGT結(jié)合，抑制二者的表達，最終提高植物耐鹽性［77］。MYB44也通過調(diào)控PP2Cs參與耐鹽反應(yīng)，在過表達MYB44的轉(zhuǎn)基因植株中，鹽脅迫下PP2Cs表達降低，而myb44突變體株系的PP2Cs表達增強，導(dǎo)致鹽脅迫耐受性降低［78］。

MYB轉(zhuǎn)錄因子對植物生長發(fā)育的調(diào)控機制與植物激素密切相關(guān)（圖3）［79-84］。Song等［79］提出模型闡明茉莉酸（jasmonic acid，JA）調(diào)控擬南芥雄性育性的分子機制。當JA水平升高時，COI1（coronatine insensitive 1）與JAZs（jasmonate-ZIM domain containing protein，JAZ）蛋白之間相互作用形成復(fù)合體，使JAZs在26S蛋白酶體中被泛素化降解，釋放出被JAZs抑制的MYB21和MYB24，隨后二者與bHLH轉(zhuǎn)錄因子MYC形成 MYB-MYC 復(fù)合物，激活調(diào)控雄蕊發(fā)育所需的相關(guān)基因的表達；而在coi1突變體中，MYB21和MYB24的N端與JAZs蛋白相互作用，從而抑制雄蕊發(fā)育早期基因的表達。研究發(fā)現(xiàn)，赤霉素（gibberellin，GA）對擬南芥雄蕊發(fā)育的調(diào)控作用位于JA信號通路的上游，GA通過26S蛋白酶體途徑觸發(fā)DELLA蛋白降解，從而解除DELLA蛋白對JA生物合成基因DAD1和LOX1的抑制，隨后促進JA的合成并解除被JAZs抑制的MYB21、MYB24和MYB57蛋白，進而促進雄蕊花絲的發(fā)育［80］。MYB轉(zhuǎn)錄因子除參與JA和GA途徑調(diào)控雄蕊發(fā)育之外，還參與生長素途徑（auxin）調(diào)控花藥開裂。生長素應(yīng)答因子ARF17（auxin response factor 17）可 驅(qū)動MYB108和NST1（NAC secondary wall thickening promoting factor 1）的表達促進花藥內(nèi)壁木質(zhì)化和開裂［81］。此外，MYB26、ARF8.4（auxin response factor 8.4）和NST1/NST2構(gòu)成的基因通路也調(diào)控花藥內(nèi)壁的木質(zhì)化并促進花藥開裂［82］。

圖3 MYB轉(zhuǎn)錄因子參與植物激素調(diào)控生長發(fā)育網(wǎng)絡(luò)圖Fig. 3 MYB transcription factors involved in plant hormone regulation of growth and development network

在表皮毛發(fā)育過程中，GA、JA和細胞分裂素CK（cytokinin）均具有促進作用，而SA則抑制表皮毛生長。與調(diào)控雄蕊發(fā)育過程類似，GA和JA信號分別誘導(dǎo)DELLAs和JAZs降解，從而解除對WD/bHLH/MYB（MBW）復(fù)合物的抑制，兩條激素調(diào)控通路協(xié)同作用并相互依賴地調(diào)節(jié)擬南芥毛狀體發(fā)育［83］。此外，CK通過鋅指蛋白ZFP6（zinc finger protein 6）調(diào)節(jié)MBW復(fù)合體，SA則通過細胞周期調(diào)節(jié)因子CPR5（cell progression regulator 5）調(diào)控MBW復(fù)合體，進而影響毛狀體的形成［84］。目前植物激素與MYB轉(zhuǎn)錄因子相互作用調(diào)控細胞生長發(fā)育的研究已較為深入，但詳細調(diào)控網(wǎng)絡(luò)還需進一步構(gòu)建。

5 展望

MYB轉(zhuǎn)錄因子廣泛存在于植物中，并積極參與植物生長發(fā)育調(diào)控及脅迫響應(yīng)。MYB家族內(nèi)部成員在結(jié)構(gòu)和功能上具有一定的相關(guān)性，可通過分析其蛋白結(jié)構(gòu)和表達模式來預(yù)測未知MYB轉(zhuǎn)錄因子的生物學(xué)功能。迄今為止，對MYB的研究多集中于單一因子的孤立作用，對其在不同信號通路中與其他因子的相互作用機制尚待深入探索；與此同時，不同MYB轉(zhuǎn)錄因子存在功能冗余，利用傳統(tǒng)的分子生物學(xué)方法難以揭示其作用機制。隨著CRISPR/Cas9等技術(shù)的發(fā)展，MYB轉(zhuǎn)錄因子調(diào)控網(wǎng)絡(luò)的研究將成為熱點，這對進一步揭示MYB響應(yīng)多種逆境脅迫的作用機制并應(yīng)用于生產(chǎn)實踐具有重要意義。