南亞熱帶不同演替階段森林優(yōu)勢樹種葉片構建成本與機械抗性的協(xié)同關系

韋伊, 劉慧, 賀鵬程, 劉小容, 葉清*

南亞熱帶不同演替階段森林優(yōu)勢樹種葉片構建成本與機械抗性的協(xié)同關系

韋伊1,2, 劉慧1, 賀鵬程1, 劉小容1, 葉清1*

(1. 中國科學院華南植物園, 退化生態(tài)系統(tǒng)植被恢復與管理重點實驗室，廣東省應用植物學重點實驗室，廣州 510650; 2. 中國科學院大學，北京 100049)

為探究不同演替階段森林優(yōu)勢種葉片資源獲取策略的差異以及葉片構建成本與機械抗性的關系，對我國南亞熱帶不同演替階段森林14優(yōu)勢種的葉片構建成本、機械抗性、角質層厚度和比葉重等結構性狀進行測定。結果表明，與演替早期相比，演替晚期優(yōu)勢種具有更高的單位面積葉片構建成本、葉片撕裂力以及穿透力，但其葉片最大光合速率較低；同時，單位面積葉片構建成本與機械抗性呈顯著正相關關系，而葉片角質層厚度、比葉重等結構性狀也與葉片構建成本、機械抗性均呈顯著正相關。因此，從葉片能量投資策略上反映了南亞熱帶森林演替進程中葉片構建成本與機械抗性的協(xié)同關系。

葉片撕裂力；葉片穿透力；能量投資；葉片壽命；光合速率

葉片構建成本是指植物合成葉片生物量所需的碳骨架、葡萄糖量和生物合成所需的化學能，表征植物葉片水平上的能量投資策略[1]，同時也是研究葉片碳經(jīng)濟投資的重要指標[2]。通過將葉片構建成本與葉片光合速率、葉片氮、磷含量等葉片經(jīng)濟性狀相結合，能夠揭示不同生境下葉片資源獲取與結構投資間的成本效益策略[3–5]。故葉片構建成本被廣泛應用于探究不同生境下植物環(huán)境適應性、物種生存策略以及生物地理分布格局[6–8]。有研究表明，與本土物種相比，入侵種具有更低的葉片構建成本，更高的比葉面積和光合能力，在開闊生境中具有競爭優(yōu)勢，有利于其快速繁殖[9–11]。葉片構建成本在不同光照條件下也存在差異，低光照條件下，葉片通過降低防御成本來獲取最大光合碳增益，其葉片構建成本較低且成本回報時間較短[4,12–13]。此外，葉片構建成本還能用來評估植物對環(huán)境脅迫的抵抗力[14–15]，以及植物響應干旱脅迫時的恢復能力[16]。

葉片機械抗性是衡量葉片保護光合組織免受非生物傷害(風、雨等)和生物傷害(蟲食)等機械損傷而產(chǎn)生的相對碳投資的關鍵指標[17]，包括葉片撕裂力、穿透力以及剪切力。葉片機械抗性的強弱取決于葉片結構的差異[18]，如葉片密度[19–21]、角質層[22]、干物質含量[23]和細胞壁厚度[24]等。同時，葉片生長環(huán)境也會影響葉片機械抗性[25]，He等[26]的研究表明耐陰樹種的葉片機械抗性顯著強于喜光樹種。理論上，葉片機械抗性較高的植物，往往具有較高的葉片撕裂力和穿透力，同時光合碳增益較低。這可能與葉片氮元素在結構構建-光合作用中的分配機制有關，葉片向葉肉細胞壁分配的氮比例越大，可作用于光合作用的氮越少，從而導致光合氮利用效率和光合作用降低[27–28]。

同一森林不同演替階段的植物可能表現(xiàn)出不同的生理生態(tài)特性[29–31]，了解演替過程中的植物特性不僅有助于解釋物種更替的形成機制，而且也可為森林管理和恢復重建提供指導[32]。隨著森林演替的發(fā)展，優(yōu)勢樹種葉片構建成本碳投資策略可能從葉片經(jīng)濟學譜的“快速償還”端向“慢速償還”端轉變。即“快速償還”端的資源獲取型植物，具有較高的葉片光合速率、葉片氮、磷含量以及較低的葉片構建成本；而“慢速償還”端的資源保守型植物則將更多資源投入到自身防御結構中，以提高葉片防御性能和延長葉片壽命[33–34]。另一方面，葉片機械抗性也與葉片經(jīng)濟學譜相耦合，葉片機械抗性越強，抵御外界物理脅迫能力越強，從而葉片壽命有所提高[35]。但在以往研究中，關于森林不同演替階段優(yōu)勢樹種葉片構建成本與機械抗性間直接聯(lián)系的研究仍然有限，探究不同演替階段優(yōu)勢樹種葉片構建成本與機械抗性之間的聯(lián)系，不僅能夠揭示森林演替變化機制，還有助于了解優(yōu)勢樹種生存策略。

本研究假設鼎湖山南亞熱帶森林中，演替晚期優(yōu)勢樹種葉片比演替早期植物葉片更傾向于“慢速償還”端的資源保守和更強的防御策略，葉片構建成本與機械抗性較高，而光合速率較低；同時，葉片構建成本與機械抗性存在協(xié)同關系。本研究選取中國南方鼎湖山亞熱帶常綠林中處于演替早期和晚期共14種優(yōu)勢樹樹種，測定葉片構建成本、葉片機械抗性(如葉片撕裂力和穿透力)、結構性狀(葉片角質層厚度、比葉重和葉片密度等)和葉片光合速率、氣孔導度等性狀，探討葉片構建成本與機械抗性的關系，為闡明不同森林演替階段優(yōu)勢樹種生存策略提供參考。

1 材料和方法

1.1 研究地點和植物材料

本研究在廣東省肇慶市中國科學院鼎湖山森林生態(tài)系統(tǒng)定位研究站(23°09′21″～23°11′30″ N, 112°30′39″～112°33′41″ E)中進行。鼎湖山屬于南亞熱帶濕潤季風氣候，水熱條件豐富，年均溫20.9 ℃，最熱月為7月(28.1℃)；最冷月為1月(12.0 ℃), 年均降雨量為1 900 mm，年均蒸發(fā)量為1 115 mm, 年均相對濕度為81.5%。

演替早期階段的森林(海拔200～300 m)受到人類長期干擾。優(yōu)勢樹種為對光照要求較高的灌木、小喬木，如白楸()等，冠層高度約2 m。土壤(0～10 cm) pH為4.29，有機質31.50 g/kg,氮含量1.10 g/kg，磷含量0.40 g/kg，年均儲水量(0～ 75 cm)為254.36 mm。

演替晚期階段的森林(海拔200～300 m)為中國南方的頂級群落，主要優(yōu)勢樹種為錐()和華潤楠()等，冠層高度15 m，蓋度95%。土壤(0～10 cm) pH為3.89，有機質48.69 g/kg，氮含量1.76 g/kg，磷含量0.29 g/kg，年均儲水量(0～75 cm)為381.03 mm。

根據(jù)前人[7]和鼎湖山長期群落調查結果[36]，本研究從每個演替階段森林中各選取7種常見和典型的優(yōu)勢樹種(表1)，選取完全展開、健康成熟葉片進行相關性狀的測定(表2)，記錄樹種個體的生活型、冠層和采樣高度。

表1 南亞熱帶森林不同演替階段優(yōu)勢樹種的基本特征

表2 優(yōu)勢樹種的葉片性狀

ns:>0.05; *:<0.05; **:<0.01; ***:<0.001.

1.2 葉片比葉重和葉片密度

每樹種選取3～5株生長良好的植株，每株取20～30片完全展開的成熟葉片，去除葉柄用Li-Cor 3000A便攜式葉面積儀測定葉片面積，并稱葉片鮮質量，然后放置于70 ℃烘箱中烘72 h，再稱干質量。葉片比葉重(leaf mass per area, LMA, g/cm2)為葉片干質量與面積的比值，葉片密度(leaf density, LD, g/cm3)=LMA/LT。

1.3 葉片構建成本和葉片N、P含量

烘干保存的葉片經(jīng)磨碎、過篩后，用于葉片N含量(Nmass, mg/g)、P含量(Pmass, mg/g)和葉片構建成本(leaf construction cost per area, CCarea, g Glu/m2)的測定。Nmass利用凱氏定氮法測定，Pmass利用原子吸收光譜法測定[37]。

葉片灰分含量根據(jù)樣品在馬弗爐中550℃完全燃燒4 h后測定，樣品在全自動氧彈熱量儀(Model 6400, Parr, IL, USA)完全燃燒后計算葉片去灰分熱值，為干質量熱值(CV)與單位質量去灰分含量的比值，即Hc=CV/(1-Ash)。葉片構建成本被定義為構建1 g葉片干物質所需的葡萄糖量，根據(jù)Williams等[1]提出的公式計算：CCmass=[(0.06968Hc–0.065) (1–Ash)+7.5(KN/14.0067)]/0.89, 式中，Hc為除去灰分的燃燒熱值(kJ/g)，Ash為灰分含量(g/g)，N為全氮含量(g/g)，K表示N的氧化還原狀態(tài)(硝態(tài)N: +5; 氨態(tài)N: –3)。鼎湖山地區(qū)土壤的主要氮源是氨態(tài)氮[36]，因此K取值–3。單位面積葉片構建成本為單位質量葉片構建成本(CCmass)與比葉重(LMA)的乘積，即CCarea=CCmass×LMA。

1.4 葉片機械抗性

每物種選擇3～5株成熟且健康植株，分別采集1～2根向陽枝條上10～20片成熟健康葉片，置于潮濕的密封塑料袋中保存。葉片撕裂力(force to tear, Ft, kN/m)為撕裂單位寬度的葉片所需要的最大的力[19], 取葉片中脈兩側長25 mm，寬5 mm的矩形樣品[38]，用數(shù)碼測力計(±0.001 N, HA+DPI, 樂清, 中國)測定葉片撕裂力。葉片穿透力(force to punch, Fp, kN/m2)為穿透單位周長的葉片所需要的最大的力[19], 用測力計記錄直徑為0.6 mm的金屬棒穿透葉片(避過中脈)所需的最大的力。

1.5 葉片厚度與角質層厚度

每種植物選取3株成熟個體的3片成熟葉片,進行葉片解剖結構分析。用0.1 mol/L磷酸緩沖液(pH=7.2)配制終濃度為2.5%戊二醛和2%多聚甲醛的固定液固定葉片，并制成寬約1 mm、長約2 mm的矩形樣品，保存于4 ℃冰箱直至完全固定，再用樹脂包埋，常溫保存，用超薄切片機(UC6; Leica, Germany)制備厚度為0.5～1m的半薄切片和厚度為70～100 nm的超薄切片。對半薄切片和超薄切片分別使用甲基藍和鉛鹽染色，在超景深數(shù)碼體視鏡(DVM6 a; Leica, Germany)和透射電子顯微鏡(Tecnai G2 Spirit BioTWIN; FEI, Czech)下觀察并拍攝，最后用圖片測量軟件Image J測定半薄切片的葉片厚度(leaf thickness, LT,m)和超薄切片的角質層厚度(cuticle thickness, Tc,m)。

1.6 葉片壽命

葉片壽命(leaf lifespan, LLS, wk)是通過長期實地觀測來確定的。2013年生長季開始時(4月)，每物種選取5棵健康成熟植株的50片新葉并標記, 每周記錄葉片的生長和死亡情況直到2016年底。以葉片出現(xiàn)到凋落時間差的平均值為LLS[13]。

1.7 葉片光合速率和氣孔導度

每物種從3～5株成熟個體中選取9～15片成熟、向陽、健康葉片，用便攜式光合儀(Li-6400, Li-Cor, Lincoln, NE, USA)測定葉片的最大光合速率[maxi- mum photosynthesis per area, Aarea,mol/(m2·s)]和氣孔導度[stomatal conductance per area, gsarea, mol/(m2·s)],于晴天的上午9:00—11:00時進行，測定時光合有效輻射為1 500mol/(m2·s)，CO2濃度為400mol/mol,葉片溫度設置為25 ℃，空氣濕度為50%～75%，經(jīng)過15 min的光誘導后開始測定。

1.8 數(shù)據(jù)分析

單因素方差分析(One-Way Anova)用于檢驗不同演替階段優(yōu)勢樹種葉片性狀間的差異；線性回歸(linear regression)用于檢驗葉片性狀間的相關性；主成分分析(PCA)用于檢驗葉片性狀與不同演替階段優(yōu)勢樹種的更替機制的關聯(lián)性。所有數(shù)據(jù)分析均在R統(tǒng)計軟件(version 4.0.3)中進行。

2 結果和分析

2.1 葉片性狀的差異

與演替早期相比，演替晚期優(yōu)勢樹種葉片的CCarea極顯著升高(<0.001, 圖1: A)，演替早期和晚期分別為83.95和143.51 g Glu/m2，演替晚期優(yōu)勢樹種葉片的平均Ft和Fp分別為0.57 kN/m、0.38 kN/m2,顯著高于演替早期的0.30 kN/m和0.27 kN/m2(圖1: B, C)。此外，演替晚期優(yōu)勢樹種葉片的LLS (91.29周)極顯著高于演替早期(20.29周)(<0.001, 圖1: D)。從演替早期到演替晚期，優(yōu)勢樹種葉片的LMA、LD和Tc均呈現(xiàn)增長趨勢(圖1: E; 表2)，分別增加了1.73、1.45和3.13倍。

優(yōu)勢樹種葉片的Aarea從演替早期到演替晚期呈顯著下降趨勢(<0.05, 圖1: F)，分別為11.85和8.35mol/(m2·s)，且演替早期葉片的gsarea極顯著高于晚期(<0.001)，分別為0.37和0.13 mol/(m2·s), 優(yōu)勢樹種葉片的Nmass和Pmass也呈現(xiàn)同樣的下降趨勢(表2)。

圖1 南亞熱帶森林不同演替階段優(yōu)勢樹種葉片性狀差異。*: P<0.05；**: P<0.01; ***: P<0.001; CCarea、Ft、Fp、LLS、LMA和Aarea見表2。

2.2 不同演替階段葉片性狀間關系

相關分析結果表明(表3)，CCarea與Ft、Fp均呈顯著正相關(<0.05)，LLS與CCarea、Ft均呈顯著正相關，Tc與CCarea和Ft也呈顯著正相關，同時，LMA與CCarea和Fp呈顯著正相關關系。此外，CCarea與gsarea、Pmass均呈顯著負相關，而Aarea與gsarea、Nmass和Pmass均呈顯著正相關，但與Fp呈顯著負相關。

主成分分析結果表明，第一主軸的解釋率為61.6%，演替早晚期優(yōu)勢樹種主要沿第一主軸分布(圖3: A)。第一主軸與Aarea、gsarea、Nmass以及Pmass呈正相關，而與CCarea、Ft、LLS等性狀呈負相關(圖3: B)，與演替早期相比，演替晚期優(yōu)勢樹種具有較高CCarea、Ft、Fp和較長LLS，而Aarea、gsarea和養(yǎng)分含量較低。

3 結論和討論

本研究分析了南亞熱帶森林演替早、晚期14種優(yōu)勢樹種的葉片構建成本和機械抗性等相關性狀的差異及其相關性，結果表明，演替晚期優(yōu)勢樹種傾向于“慢速償還”端的資源保守策略，具有較高CCarea、機械抗性(Ft和Fp)、LLS和LMA，Aarea、Nmass和Pmass較低，而演替早期的則相反。此外, 本研究結果還表明，CCarea與機械抗性存在協(xié)同關系，而Tc和LMA是其協(xié)同關系的重要生理結構基礎, 高CCarea和高機械抗性的物種往往具有較厚細胞壁、高度發(fā)達的角質層以及厚壁組織，有利于延長LLS[28,39]。

3.1 優(yōu)勢樹種的葉片構建成本和機械抗性

本研究結果表明，與演替早期相比，演替晚期植物葉片的碳獲取策略傾向于“慢速償還”端的資源保守策略。演替晚期植物無法快速獲取資源，但葉片機械抗性較強且壽命較長，以長期的、低效的方式償還葉片碳投資成本，表現(xiàn)為CCarea、LMA和LLS較高，但Aarea、Nmass和Pmass較低。隨著森林演替進程，演替晚期優(yōu)勢樹種CCarea、LMA和機械抗性(Ft和Fp)均顯著高于演替早期，表明演替晚期優(yōu)勢樹種對于葉片結構構建投入的碳成本增加，從而有利于葉片韌性的提高。這與Mason等[40]的研究結果一致，即葉片對于防御結構的高投資會推動葉片能量投資策略向資源保守型轉變。同時，高CCarea的物種往往需要用更長的時間來償還構建葉片所投入的成本[15,41]，故演替晚期優(yōu)勢樹種表現(xiàn)出更長的LLS。相反，演替晚期優(yōu)勢樹種具有較低的Aarea, 這是由于演替晚期優(yōu)勢樹種具有較低的Nmass和Pmass,且其LMA較高，不利于氮磷養(yǎng)分累積[42]，從而無法為光合作用提供充足的養(yǎng)分支撐。此外, 與演替早期相比，演替晚期優(yōu)勢樹種gsarea較低，通過葉片的水分和二氧化碳含量減少，從而導致Aarea下降[43]。

表3 優(yōu)勢樹種葉片性狀間的相關分析

*:<0.05；**:<0.01；***:<0.001.

圖2 不同演替階段優(yōu)勢樹種葉片性狀的主成分分析。A: 優(yōu)勢樹種分布; B: 葉片性狀分布。縮寫見表1。

而演替早期優(yōu)勢樹種傾向于“快速償還”端的資源獲取策略，能夠快速進行碳同化并投資于新葉組織構建中，有利于快速獲取光資源和養(yǎng)分，但對于單位面積葉片的碳投入較小，從而降低葉片機械抗性，使葉片易受到蟲食和病原體等外界脅迫。這與Zhu等[7]對南亞熱帶森林不同演替階段中優(yōu)勢樹種葉片光合性狀研究結論一致，即演替早期階段優(yōu)勢樹種擁有更高光合速率以及生長速率[6,44]。這是在森林演替背景下，植物對于環(huán)境資源競爭加劇的結果，由于不同演替階段的環(huán)境干擾程度以及養(yǎng)分資源顯著不同[7,45]，優(yōu)勢植物采取了不同的適應性策略。演替晚期森林土壤的儲水量和養(yǎng)分含量會增加，但隨森林郁閉度的提高，林下植被對于光資源的競爭日益激烈，演替晚期優(yōu)勢樹種通過改變優(yōu)勢樹種的群落組成，并積極調整葉片投資，以平衡成本效益[8,30]，故其CCarea較高，但葉片資源利用效率和光合速率較低。而在開闊的演替早期森林中, 優(yōu)勢樹種葉片光合速率較高，可在較短時間內吸收更多能量，為植物生長和群落構建提供機會[39,46]。

3.2 葉片構建成本與機械抗性協(xié)同性

本研究結果印證了CCarea與Ft、Fp的協(xié)同關系，進一步說明葉片防御能力越強，所需要投入的成本就越多[18]。隨著森林演替進程，土壤養(yǎng)分和光輻照等環(huán)境資源的供應與植被生長養(yǎng)分需求間的不平衡逐漸擴大，在資源競爭激烈的條件下，演替晚期優(yōu)勢樹種傾向于采取“慢速償還”策略。雖然演替晚期優(yōu)勢樹種葉片光能利用率較低，無法快速獲取和積累大量環(huán)境資源[7]，但通過增加對葉片骨架的能量投資來提高物理抗性，以滿足持續(xù)獲取資源完成自身長期生存和繁殖的需要[22]。而葉片機械抗性的提高不僅影響著葉片投入成本的多少，還能夠間接影響葉片維護成本以及成本償還時間的快慢，本研究發(fā)現(xiàn)LLS分別與CCarea和機械抗性(Ft和Fp)呈顯著正相關關系，進一步證實了優(yōu)勢樹種葉片在演替進程中對于自身防御能力的能量投資逐漸增多，有利于獲取更長的生命周期。

同時，本研究結果表明，隨著Tc的增加，CCarea和Ft也隨之提高。由于葉片角質層作為葉片屏障作用的主要支撐，富含高能量的角質和蠟質，角質層越厚，所需要的構建成本越高[47]。Onoda等[22]的研究表明隨高密度角質層的加厚，在增加葉片投資成本的基礎上還能提高葉片抗撕裂性，有利于延長葉片壽命。另一方面，本研究中LMA與CCarea和葉片F(xiàn)t、Fp呈顯著正相關，這與前人的研究結果一致，LMA越高，葉肉細胞壁和葉片角質層所占葉片體積比例越大[48–49]，植物對于構建葉片保衛(wèi)結構或葉肉組織投入也越多，由此能夠更好抵御蟲食壓力或失水脅迫[50]。這表明隨著森林演替的進行，葉片對防御結構投入的能量逐漸增多，面對環(huán)境巨變或自然災害時擁有更大的生存優(yōu)勢，能更好地抵御蟲食或強風干擾。

主成分分析表明葉片構建成本與機械抗性共同作用于演替早晚期優(yōu)勢樹種的葉片碳投資策略。第一主軸揭示了葉片碳投資在防御結構和光合結構上的權衡作用，演替晚期優(yōu)勢樹種除了表現(xiàn)較低的Aarea、Nmass和Pmass以外，還表現(xiàn)出較高的CCarea、機械抗性(Ft和Fp)、LMA和LLS等典型的慢速償還策略特征[33]。相比較而言，演替早期優(yōu)勢樹種更傾向于快速積累資源提高競爭力的“快速償還”策略。

本研究結果表明，隨植物對環(huán)境資源的競爭愈發(fā)激烈，對葉片結構構建投資越多的植物，即擁有較高CCarea和葉片機械抗性(Ft和Fp)的植物，在森林演替進程中擁有更大的生存優(yōu)勢。本研究從葉片能量投資策略的角度出發(fā)，揭示了葉片構建成本與機械抗性的協(xié)同性，有助于進一步理解南亞熱帶森林群落的演替和物種適應環(huán)境的生理生態(tài)機制，為預測森林群落動態(tài)變化提供科學支撐。然而，由于演替晚期森林物種比較豐富，包括需光樹種與耐陰樹種，而本研究選取的14種森林優(yōu)勢樹種均為耐陰樹種，在代表性方面有一定的局限性。但本研究主要圍繞不同森林演替階段優(yōu)勢樹種葉片構建成本與機械抗性間的協(xié)同性關系進行探究，需光樹種如白楸，在演替晚期森林中多出現(xiàn)于開放的林窗和路邊等光照條件較好的地方；而耐陰樹種能夠更好地適應演替晚期森林蔭蔽的環(huán)境，故演替晚期森林的優(yōu)勢樹種多為耐陰樹種。因此，未來須在更多優(yōu)勢樹種的基礎上對森林演替階段葉片構建成本與機械抗性的協(xié)同關系進行探究。

[1] WILLIAMS K, PERCIVAL F, MERINO J, et al. Estimation of tissue construction cost from heat of combustion and organic nitrogen content [J]. Plant Cell Environ, 1987, 10(9): 725–734. doi: 10.1111/1365-3040. ep11604754.

[2] CAPLAN J S, WHEATON C N, MOZDZER T J. Belowground advan- tages in construction cost facilitate a cryptic plant invasion [J]. Aob Plants, 2014, 6: plu020. doi: 10.1093/aobpla/plu020.

[3] POORTER H, PEPIN S, RIJKERS T, et al. Construction costs, chemical composition and payback time of high- and low-irradiance leaves [J]. J Exp Bot, 2006, 57(2): 355–371. doi: 10.1093/jxb/erj002.

[4] COSTE S, ROGGY J C, SCHIMANN H, et al. A cost-benefit analysis of acclimation to low irradiance in tropical rainforest tree seedlings: Leaf life span and payback time for leaf deployment [J]. J Exp Bot, 2011, 62(11): 3941–3955. doi: 10.1093/jxb/err092.

[5] ZHU S D, CHEN Y J, CAO K F, et al. Interspecific variation in branch and leaf traits among threetree species from different succe- ssional tropical forests [J]. Funct Plant Biol, 2015, 42(4): 423–432. doi: 10.1071/fp14201.

[6] NAVAS M L, DUCOUT B, ROUMET C, et al. Leaf life span, dynamics and construction cost of species from Mediterranean old- fields differing in successional status [J]. New Phytol, 2003, 159(1): 213–228. doi: 10.1046/j.1469-8137.2003.00790.x.

[7] ZHU S D, SONG J J, LI R H, et al. Plant hydraulics and photo- synthesis of 34 woody species from different successional stages of subtropical forests [J]. Plant Cell Environ, 2013, 36(4): 879–891. doi: 10.1111/pce.12024.

[8] XIAO Y H, LIU S R, TONG F C, et al. Dominant species in subtropical forests could decrease photosynthetic N allocation to carboxylation and bioenergetics and enhance leaf construction costs during forest succession [J]. Front Plant Sci, 2018, 9: 117. doi: 10.3389/fpls.2018.00117.

[9] OSUNKOYA O O, BAYLISS D, PANETTA F D, et al. Leaf trait co-ordination in relation to construction cost, carbon gain and resource- use efficiency in exotic invasive and native woody vine species [J]. Ann Bot, 2010, 106(2): 371–380. doi: 10.1093/aob/ mcq119.

[10] FENG Y L, LI Y P, WANG R F, et al. A quicker return energy-use strategy by populations of a subtropical invader in the non-native range: A potential mechanism for the evolution of increased competitive ability [J]. J Ecol, 2011, 99(5): 1116–1123. doi: 10.1111/j.1365-2745. 2011.01843.x.

[11] HEBERLING J M, FRIDLEY J D. Resource-use strategies of native and invasive plants in eastern north American forests [J]. New Phytol, 2013, 200(2): 523–533. doi: 10.1111/nph.12388.

[12] PONS T L, POORTER H. The effect of irradiance on the carbon balance and tissue characteristics of five herbaceous species differing in shade- tolerance [J]. Front Plant Sci, 2014, 5: 12. doi: 10.3389/fpls.2014.00012.

[13] ZHU S D, LI R H, SONG J, et al. Different leaf cost-benefit strategies of ferns distributed in contrasting light habitats of sub-tropical forests [J]. Ann Bot, 2016, 117(3): 497–506. doi: 10.1093/aob/mcv179.

[14] SUáREZ N. Leaf construction cost inas affected by salinity under field conditions [J]. Biol Plantarum, 2005, 49(1): 111–116. doi: 10.1007/s10535-005-1116-0.

[15] ZHU S D, CAO K F. Contrasting cost-benefit strategy between lianas and trees in a tropical seasonal rain forest in southwestern China [J]. Oecologia, 2010, 163(3): 591–599. doi: 10.1007/s00442-010-1579-3.

[16] BARROS V, MELO A, SANTOS M, et al. Different resource-use strategies of invasive and native woody species from a seasonally dry tropical forest under drought stress and recovery [J]. Plant Physiol Biochem, 2020, 147: 181–190. doi: 10.1016/j.plaphy.2019.12.018.

[17] ENRICO L, DíAZ S, WESTOBY M, et al. Leaf mechanical resistance in plant trait databases: Comparing the results of two common measu- rement methods [J]. Ann Bot, 2016, 117(1): 209–214. doi: 10.1093/ aob/mcv149.

[18] WESTBROOK J W, KITAJIMA K, BURLEIGH J G, et al. What makes a leaf tough? Patterns of correlated evolution between leaf toughness traits and demographic rates among 197 shade-tolerant woody species in a neotropical forest [J]. Am Nat, 2011, 177(6): 800–811. doi: 10. 1086/659963.

[19] ONODA Y, WESTOBY M, ADLER P B, et al. Global patterns of leaf mechanical properties [J]. Ecol Lett, 2011, 14(3): 301–312. doi: 10. 1111/j.1461-0248.2010.01582.x.

[20] KITAJIMA K, LLORENS A M, STEFANESCU C, et al. How cellulose- based leaf toughness and lamina density contribute to long leaf life- spans of shade-tolerant species [J]. New Phytol, 2012, 195(3): 640–652. doi: 10.1111/j.1469-8137.2012.04203.x.

[21] MéNDEZ-ALONZO R, EWERS F W, JACOBSEN A L, et al. Covariation between leaf hydraulics and biomechanics is driven by leaf density in Mediterranean shrubs [J]. Trees, 2019, 33(2): 507–519. doi: 10.1007/s00468-018-1796-7.

[22] ONODA Y, RICHARDS L, WESTOBY M. The importance of leaf cuticle for carbon economy and mechanical strength [J]. New Phytol, 2012, 196(2): 441–447. doi: 10.1111/j.1469-8137.2012.04263.x.

[23] BLUMENTHAL D M, MUELLER K E, KRAY J A, et al. Traits link drought resistance with herbivore defence and plant economics in semi-arid grasslands: The central roles of phenology and leaf dry matter con- tent [J]. J Ecol, 2020, 108(6): 2336–2351. doi: 10.1111/1365-2745.13454.

[24] CHOONG M F, LUCAS P W, ONG J S Y, et al. Leaf fracture toughness and sclerophylly: Their correlations and ecological impli- cations [J]. New Phytol, 1992, 121(4): 597–610. doi: 10.1111/j.1469- 8137.1992.tb01131.x.

[25] ALVAREZ-CLARE S, KITAJIMA K. Physical defence traits enhance seedling survival of neotropical tree species [J]. Funct Ecol, 2007, 21(6): 1044–1054. doi: 10.1111/j.1365-2435.2007.01320.x.

[26] HE P C, WRIGHT I J, ZHU S D, et al. Leaf mechanical strength and photosynthetic capacity vary independently across 57 subtropical forest species with contrasting light requirements [J]. New Phytol, 2019, 223(2): 607–618. doi: 10.1111/nph.15803.

[27] ONODA Y, HIKOSAKA K, HIROSE T. Allocation of nitrogen to cell walls decreases photosynthetic nitrogen-use efficiency [J]. Funct Ecol, 2004, 18(3): 419–425. doi: 10.1111/j.0269-8463.2004.00847.x.

[28] ONODA Y, WRIGHT I J, EVANS J R, et al. Physiological and struc- tural tradeoffs underlying the leaf economics spectrum [J]. New Phytol, 2017, 214(4): 1447–1463. doi: 10.1111/nph.14496.

[29] BAZZAZ F A, PICKETT S T A. Physiological ecology of tropical succession: A comparative review [J]. Annu Rev Ecol Syst, 1980, 11: 287–310. doi: 10.1146/annurev.es.11.110180.001443.

[30] REICH P B, ELLSWORTH D S, UHL C. Leaf carbon and nutrient assimilation and conservation in species of differing successional status in an oligotrophic amazonian forest [J]. Funct Ecol, 1995, 9(1): 65–76. doi: 10.2307/2390092.

[31] NAVAS M L, ROUMET C, BELLMANN A, et al. Suites of plant traits in species from different stages of a Mediterranean secondary succession [J]. Plant Biol, 2010, 12(1): 183–196. doi: 10.1111/j.1438-8677.2009. 00208.x.

[32] MCGILL B J, ENQUIST B J, WEIHER E, et al. Rebuilding community ecology from functional traits [J]. Trends Ecol Evol, 2006, 21(4): 178– 185. doi: 10.1016/j.tree.2006.02.002.

[33] WRIGHT I J, REICH P B, WESTOBY M, et al. The worldwide leaf economics spectrum [J]. Nature, 2004, 428(6985): 821–827. doi: 10. 1038/nature02403.

[34] DONOVAN L A, MAHERALI H, CARUSO C M, et al. The evolution of the worldwide leaf economics spectrum [J]. Trends Ecol Evol, 2011, 26(2): 88–95. doi: 10.1016/j.tree.2010.11.011.

[35] ARMANI M, GOODALE U M, CHARLES-DOMINIQUE T, et al. Structural defence is coupled with the leaf economic spectrum across saplings of spiny species [J]. Oikos, 2020, 129(5): 740–752. doi: 10. 1111/oik.06960.

[36] ZHANG Q M. Dataset of China Ecosystem Research Network: Dinghushan Forest Ecosystem Research Station (1998—2008) [M]. Beijing: China Agriculture Press, 2011.

張倩媚. 中國生態(tài)系統(tǒng)研究網(wǎng)絡數(shù)據(jù)集: 鼎湖山森林生態(tài)系統(tǒng)研究站(1998—2008) [M]. 北京: 中國農(nóng)業(yè)出版社, 2011.

[37] YAN B G, LIU G C, FAN B, et al. Relationships between plantstoi- chiometry and biomass in an arid-hot valley, southwest China [J]. Chin J Plant Ecol, 2015, 39(8): 807–815. doi: 10.17521/cjpe.2015.0077.

閆幫國, 劉剛才, 樊博, 等. 干熱河谷植物化學計量特征與生物量之間的關系 [J]. 植物生態(tài)學報, 2015, 39(8): 807–815. doi: 10.17521/ cjpe.2015.0077.

[38] DIAZ S, HODGSON J G, THOMPSON K, et al. The plant traits that drive ecosystems: Evidence from three continents [J]. J Veg Sci, 2004, 15(3): 295–304. doi: 10.1111/j.1654-1103.2004.tb02266.x.

[39] ALONSO-FORN D, SANCHO-KNAPIK D, FERRIO J P, et al. Revi- siting the functional basis of sclerophylly within the leaf economics spectrum of oaks: Different roads to rome [J]. Curr For Rep, 2020, 6(4): 260–281. doi: 10.1007/s40725-020-00122-7.

[40] MASON C M, DONOVAN L A. Does investment in leaf defenses drive changes in leaf economic strategy? A focus on whole-plant ontogeny [J]. Oecologia, 2015, 177(4): 1053–1066. doi: 10.1007/s00 442-014-3177-2.

[41] OSUNKOYA O O, DAUD S D, WIMMER F L. Longevity, lignin content and construction cost of the assimilatory organs ofspecies [J]. Ann Bot, 2008, 102(5): 845–853. doi: 10.1093/aob/mcn162.

[42] LUSK C H, ONODA Y, KOOYMAN R, et al. Reconciling species- level vs plastic responses of evergreen leaf structure to light gradients: Shade leaves punch above their weight [J]. New Phytol, 2010, 186(2): 429–438. doi: 10.1111/j.1469-8137.2010.03202.x.

[43] DAMOUR G, SIMONNEAU T, COCHARD H, et al. An overview of models of stomatal conductance at the leaf level [J]. Plant Cell Environ, 2010, 33(9): 1419–1438. doi: 10.1111/j.1365-3040.2010.02181.x.

[44] POORTER L, BONGERS F. Leaf traits are good predictors of plant performance across 53 rain forest species [J]. Ecology, 2006, 87(7): 1733–1743. doi: 10.1890/0012-9658(2006)87[1733:Ltagpo]2.0.Co;2.

[45] OSTERTAG R, WARMAN L, CORDELL S, et al. Using plant func- tional traits to restore Hawaiian rainforest [J]. J Appl Ecol, 2015, 52(4): 805–809. doi: 10.1111/1365-2664.12413.

[46] CHAI Y F, YUE M, WANG M, et al. Plant functional traits suggest a change in novel ecological strategies for dominant species in the stages of forest succession [J]. Oecologia, 2016, 180(3): 771–783. doi: 10. 1007/s00442-015-3483-3.

[47] DE VRIES F W T P, BRUNSTING A H M, VAN LAAR H H. Products, requirements and efficiency of biosynthesis a quantitative approach [J]. J Theor Biol, 1974, 45(2): 339–377. doi: 10.1016/0022-5193(74)90119-2.

[48] SHIPLEY B, LECHOWICZ M J, WRIGHT I, et al. Fundamental trade- offs generating the worldwide leaf economics spectrum [J]. Ecology, 2006, 87(3): 535–541. doi: 10.1890/05-1051.

[49] KITAJIMA K, POORTER L. Tissue-level leaf toughness, but not lamina thickness, predicts sapling leaf lifespan and shade tolerance of tropical tree species [J]. New Phytol, 2010, 186(3): 708–721. doi: 10.1111/j. 1469-8137.2010.03212.x.

[50] HOU H, LIU H, HE P C, et al. Different leaf construction strategies in evergreen and deciduous species of Magnoliaceae [J]. J Trop Subtrop Bot, 2019, 27(3): 272–278. doi: 10.11926/jtsb.3978.

侯皓, 劉慧, 賀鵬程, 等. 木蘭科常綠與落葉物種葉片構建策略的差異 [J]. 熱帶亞熱帶植物學報, 2019, 27(3): 272–278. doi: 10.11926/ jtsb.3978.

Coordination between Leaf Construction Cost and Mechanical Resistance of Dominant Woody Species in Subtropical Forests at Different Successional Stages

WEIYi1,2, LIUHui1, HE Pengcheng1, LIU Xiaorong1,YE Qing1*

(1. Key Laboratory of Vegetation Restoration and Management of Degraded Ecosystem, Guangdong Provincial Key Laboratory of Applied Botany,South China Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences,Guangzhou 510650, China; 2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

In order toreveal the leaf energy investment strategy of subtropical forest trees at different successional stages and the correlations between leaf construction cost and mechanical resistance, the suits of leaf traits, including force to tear (Ft), force to punch (Fp), leaf mass per area (LMA), leaf lifespan (LLS), leaf construction cost per area (CCarea), leaf cuticle thickness (Tc), and leaf maximum photosynthesis per area (Aarea), for 14 dominant woody species from subtropical forests at different successional stages were measured, and the correlations between leaf construction cost and mechanical resistance were analyzed. The results showed that the dominant species from late successional forest had higher CCarea, Ftand Fp, but lower Aareathan those in early successional forest. In addition, CCareawas positively correlated with both Ftand Fp. Moreover, the structural traits, such as Tcand LMA, were positively correlated with CCareaand mechanical resistance. Therefore, it was illustrated the coordination between CCareaand mechanical resistance, along with the changes in structural traits might be responsible (at least partially) for this shift of leaf energy investment strategy for trees occurred at different successional subtropical forests.

Leaf force to tear; Leaf force to punch; Energy investment; Leaf lifespan; Photosynthesis

10.11926/jtsb.4502

2021-08-16

2021-11-05

中國科學院戰(zhàn)略性先導科技專項(XDA13020601); 國家自然科學基金項目(32001106); 中國博士后科學基金資助項目(2020M672861, 2021T140676)資助

This work was supported by the Strategic Priority Research Program of the Chinese Academy of Sciences (Grant No. XDA13020601), the National Natural Science Foundation of China (Grant No. 32001106), and the Project for Postdoctoral Science of China (Grant No. 2020M672861, 2021T140676).

韋伊，女，碩士研究生，從事植物生理生態(tài)研究。E-mail: weiyi@scbg.ac.cn

. E-mail: qye@scbg.ac.cn