紅樹植物耐鹽–耐淹性的薈萃分析及其應(yīng)用對策

江鎞倩 李瑞利 沈小雪 張志 張月琪

紅樹植物耐鹽–耐淹性的薈萃分析及其應(yīng)用對策

江鎞倩 李瑞利?沈小雪 張志 張月琪

北京大學深圳研究生院環(huán)境與能源學院, 深圳 518055; ?通信作者, E-mail: liruili@pkusz.edu.cn

基于鹽度和潮汐淹水對紅樹植物篩選和定植的重要作用, 選擇 5 種中國造林工程中常用的紅樹植物, 采用文獻檢索和薈萃分析方法, 探究其耐鹽–耐淹性。結(jié)果表明: 白骨壤()的耐鹽–耐淹性最強, 能夠生長于高鹽度(40‰)和長時間淹水(16h/d)環(huán)境中; 秋茄()和桐花樹()具有較強的耐鹽–耐淹性, 能夠生長于中鹽度(30‰)和較長時間淹水(12h/d)環(huán)境中; 木欖()和無瓣海桑()的耐鹽性較低, 能夠生長于低鹽度(20‰)環(huán)境中, 前者可種植在較長時間淹水(12h/d)區(qū)域; 超過單一鹽度或淹水脅迫耐受限度時, 復合脅迫會降低紅樹植物的耐受性; 在實際造林應(yīng)用中, 白骨壤、秋茄和桐花樹具有較強的耐鹽–耐淹性, 適合中國南部沿海的紅樹林宜林地。最后, 提出相應(yīng)的工程應(yīng)用對策, 可為中國紅樹林的精準修復提供科學依據(jù)。

紅樹植物; 耐鹽; 耐淹; 人工造林; 生態(tài)修復

紅樹林是生長在熱帶和亞熱帶海岸潮間帶的木本植物群落, 具有重要的生態(tài)、社會和經(jīng)濟價值[1]。作為地球碳含量最大的生態(tài)系統(tǒng)之一[2], 每公頃紅樹林平均含碳 1023 噸[3], 通過提供食物、繁衍和育苗的棲息地吸引魚蝦[4], 可以有效地抵御極端洪水事件, 保護海岸線[5], 同時還具有促淤造陸的生態(tài)功能[6–7]。由于人類活動和氣候變化, 全球紅樹林面積正在大量減少。2000—2016 年間, 全球紅樹林面積因土地利用變化減少 62%[8]。紅樹林銳減的主要原因是其轉(zhuǎn)化為水產(chǎn)養(yǎng)殖業(yè)和農(nóng)業(yè)用地[9], 其次為道路建設(shè)、非法伐木、城市化建設(shè)以及旅游開發(fā)等[10]。此外, 氣候變化也會改變潮汐沼澤的結(jié)構(gòu)和功能, 如降雨增加會導致淡水流入和海平面上升, 從而改變紅樹林生境[11–12]。我國的紅樹林主要分布在廣東、廣西和海南等地[13], 是保護中國瀕危生物和跨國鳥類的重要區(qū)域[14]。歷史上, 我國紅樹林面積曾達 25 萬 hm2 [15]。1973—2000 年間, 紅樹林面積從 48801hm2降至 18702hm2, 之后得益于對剩余紅樹林的保護和恢復行動, 其面積以每年 1.8%的速度增長, 2015 年時增至 22419hm2。截至 2019 年, 中國 67%的紅樹林被列入保護區(qū), 得到較好的保護[16–17]。雖然中國紅樹林的恢復初見成效, 但還有艱巨的任務(wù)需要完成。

2020 年, 我國首個紅樹林保護修復專項行動計劃出臺, 明確提出對浙江、福建、廣東、廣西和海南現(xiàn)有紅樹林實施全面保護和修復。由于自然界存在一些紅樹生長限制因素, 紅樹林恢復項目往往完全失敗或達不到目標, 人工紅樹林的死亡率很高, 其中一個重要原因就是造林物種與種植環(huán)境不匹配[18–19]。由于不了解紅樹植物對種植環(huán)境的耐受程度[20], 因此不能評估造林物種合適的水文和生態(tài)條件[21]。鹽度和淹水是紅樹植物生長的重要環(huán)境因素。鹽度會影響紅樹植物的生長、離子水平、組織結(jié)構(gòu)、熱值變化、抗氧化酶活性以及相容性物質(zhì)合成等[22]。鹽分的增加會嚴重地抑制土壤微生物的養(yǎng)分循環(huán)和釋放, 導致紅樹林土壤因養(yǎng)分貧乏而退化, 進而破壞由潮汐主導的鹽度梯度, 對鹽度敏感的物種將不能適應(yīng)環(huán)境的變化[23]。由于紅樹植物生長在海岸潮間帶, 所以大部分時間處在潮水淹沒狀態(tài)中, 有的甚至處于沒頂淹水狀態(tài)[24–25]。紅樹林在潮間帶和河口地區(qū)的分布差異, 是浮力對其繁殖體的分選以及繁殖體在潮間帶建立的能力差異造成的[26]。由于海平面上升和人為壓力日益增加, 潮汐淹水可能造成某些紅樹物種消亡, 從而威脅紅樹林的分布和多樣性[27]。同時, 潮汐和鹽度的交互作用對紅樹林的影響不亞于單一因素。因此, 在選擇造林物種和造林區(qū)域時, 應(yīng)該著重考慮當?shù)丨h(huán)境的鹽度和淹水情況。

基于上述背景, 本研究選取秋茄、白骨壤、木欖、桐花樹和無瓣海桑 5 種國內(nèi)廣泛分布的紅樹植物[28–29], 采用薈萃分析方法, 探究不同紅樹植物的最適鹽度、最高耐受鹽度以及最適淹水時間和最高耐受淹水時間。結(jié)合國內(nèi)各宜林地和紅樹林修復規(guī)劃區(qū)域的鹽度和淹水條件, 篩選出適宜不同生境的造林樹種, 有針對性地提出未來造林工程的應(yīng)用對策, 以期可為紅樹林濕地恢復工程的樹種選擇以及幼苗保育提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 數(shù)據(jù)來源

本研究檢索了 Web of Science 數(shù)據(jù)庫(1970—2020 年)和中國知網(wǎng)數(shù)據(jù)庫, 英文檢索主題詞為“salinity”、“salt”、“NaCl”、“waterlogging”、“tide”、“sea level”、“inundate”+“”、“”、“”, “”和“”。中文檢索主題詞為“鹽度”、“淡水”、“NaCl”、“鹽脅迫”、“耐鹽”、“淹水”、“水位”、“水漬”、“潮汐”、“淹浸”+“白骨壤”、“秋茄”、“木欖”、“無瓣海桑”和“桐花樹”。同時, 補充搜索了電子數(shù)據(jù)庫檢索到的文獻中列出的參考文獻。

1.2 選擇標準

文獻及數(shù)據(jù)納入標準如下: 1)文獻研究的紅樹植物種類包含要研究的目標紅樹植物; 2)文獻中的實驗包含探究鹽度或淹水對紅樹植物影響, 或者鹽度–淹水對紅樹植物的復合影響; 3)文獻中包含以鹽度、淹水時間或鹽度–淹水時間為變量的實驗部分, 其他條件在同一個實驗中是相同的; 4)實驗結(jié)果至少有一對數(shù)據(jù)。雖然不同的實驗采用的紅樹植物的苗齡以及整個脅迫實驗的時間不同, 但每個實驗的其他條件以及施用的營養(yǎng)物質(zhì)是合理的, 并不限制紅樹植物的生長。

1.3 數(shù)據(jù)提取與篩選

對于符合標準的文獻, 提取其中的相關(guān)數(shù)據(jù)并建立電子數(shù)據(jù)庫。主要提取信息包括: 實驗材料信息、實驗時間、鹽度和淹水變量設(shè)定、實驗結(jié)果數(shù)據(jù)以及論文名稱、發(fā)表年月、作者和發(fā)表期刊。針對白骨壤、秋茄、桐花樹、木欖和無瓣海桑這 5 種具有代表性的工程紅樹植物, 綜合收集的數(shù)據(jù)從中選出 43 篇論文, 分別來自中國知網(wǎng)數(shù)據(jù)庫(23 篇)和 Web of Science 數(shù)據(jù)庫(20 篇)。為了充分地描述鹽度和淹水脅迫對紅樹植物的影響, 選取苗高、葉片數(shù)、葉面積、基徑、根長、總生物量、葉綠素含量、根活力、光合速率以及蒸騰速率等指標來表征紅樹植物的響應(yīng)。對所有數(shù)據(jù)采用 Excel 2016軟件進行統(tǒng)計, 用 Origin 2020 做箱型圖來展示收集的數(shù)據(jù)。

1.4 統(tǒng)計學分析

使用 Stata 16.0 軟件進行薈萃分析。使用檢驗(值)的定性分析和檢驗的定量分析來判斷納入文獻的異質(zhì)性, 如果>0.1 且I<50%, 則表明沒有異質(zhì)性, 采用固定效應(yīng)模型進行分析, 反之則采取隨機效應(yīng)模型進行分析。薈萃分析結(jié)果表明, 除淹水處理中的葉面積指標(=0.000,I = 73.1%)外, 其他納入分析的數(shù)據(jù)集均具有同質(zhì)性(>0.1 且< 50%), 說明相應(yīng)研究中的鹽度或淹水時間是影響紅樹植物生長的唯一因素, 其他實驗條件不產(chǎn)生影響; 各指標對鹽度或淹水時間的響應(yīng)趨勢相同(表 1)。

2 結(jié)果與分析

2.1 紅樹植物對鹽脅迫的響應(yīng)特征

白骨壤的苗高、總生物量和光合速率在鹽度小于 10‰的范圍內(nèi)達到最大值, 分別比對照組(淡水) 平均增加 132.6%, 42.2%和 15.2% (圖 1)。在鹽度10‰～20‰的范圍內(nèi), 白骨壤的根長、葉面積和蒸騰速率達到最大值, 分別比對照組平均增加 27.5%, 51.7% 和 56.4%。在鹽度 30‰～40‰的范圍內(nèi), 與對照組相比, 其苗高、根長和光合速率分別平均降低8.0%, 20.0%和 31.0%, 較高的鹽度會顯著地抑制白骨壤生長, 并改變其根部結(jié)構(gòu)[30]。因此, 白骨壤的最適鹽度范圍為 10‰～20‰, 最高耐受鹽度范圍為30‰～40‰, 其苗高、生物量、葉面積和光合速率對鹽度的響應(yīng)比較敏感。

表1 鹽度和淹水對紅樹植物生理生化指標影響的統(tǒng)計檢驗結(jié)果

圖1 白骨壤生長和生理生化指標對鹽度的響應(yīng)

秋茄的苗高、總生物量和光合速率在鹽度小于10‰的范圍內(nèi)均達到最大值, 分別比對照組平均增加 28.2%, 508.1%和 51.8% (圖 2)。在鹽度 10‰～ 20‰的范圍內(nèi), 葉綠素含量達到最大值, 比對照組平均增加 6.0%。在鹽度 30‰～40‰的范圍內(nèi), 與對照組相比, 秋茄的苗高和光合速率分別平均降低71.7%和 100%。因此, 秋茄的最適鹽度范圍在 10‰以內(nèi), 最高耐受鹽度范圍為 20‰～30‰, Ru 等[31]和邢建宏等[32]有相同的研究結(jié)果, 秋茄總生物量和光合速率對鹽度的響應(yīng)比較敏感。

在鹽度低于 10‰時, 桐花樹的葉綠素含量最 高[33], 總生物量也達到最大值, 分別比對照組平均增加 67.1%和 11.1% (圖 3)。在鹽度 10‰～20‰的范圍內(nèi), 苗高達到最大值, 比對照組增加 139.6%, 但總生物量和光合速率分別降低 30.3%和 26.6%。在鹽度 20‰～30‰的范圍內(nèi), 苗高和葉綠素含量分別降低 35.8%和 32.5%。因此, 桐花樹的最適生長鹽度在 10‰內(nèi), 最高耐受鹽度范圍為 20‰～30‰, Ke等[34]也有類似的研究結(jié)果, 其苗高和生物量對鹽度的響應(yīng)比較敏感。

圖2 秋茄生長和生理生化指標對鹽度的響應(yīng)

圖3 桐花樹生長和生理生化指標對鹽度的響應(yīng)

在鹽度小于 10‰的范圍內(nèi), 木欖葉面積和總生物量達到最大值, 分別比對照組平均增加 123.1%和149.3% (圖 4)。在鹽度 10‰～20‰的范圍內(nèi), 苗高達到最大值, 比對照組增加 26.7%, 葉面積和總生物量比對照組分別增加 36.9%和 70.5%。在鹽度 20‰ ～30‰的范圍內(nèi), 葉面積、葉綠素含量、光合速率和蒸騰速率與對照組相比分別降低 87.4%, 22.6%, 60.4%和 66.3%。木欖不是喜鹽植物, 但具有一定的耐鹽能力[35]。因此, 木欖最適鹽度為10‰的范圍以內(nèi), 最高耐受鹽度為 10‰～20‰, 這與 Barik 等[36]和鄭海雷等[37]的研究結(jié)果相同, 其葉面積、總生物量、光合速率和蒸騰速率對鹽度的響應(yīng)比較敏感。

圖4 木欖生長和生理生化指標對鹽度的響應(yīng)

無瓣海桑的苗高、葉綠素含量和總生物量在鹽度小于 10‰的范圍內(nèi)達到最大值, 分別比對照組平均增加 1.9%, 14.2%和 21.3% (圖 5)。在鹽度 10‰～ 20‰的范圍以內(nèi), 葉片數(shù)達到最大值, 與唐密等[33]的研究結(jié)果相同, 分別比對照組平均增加 12.1%。在鹽度 20‰～30‰的范圍內(nèi), 與對照組相比, 苗高、葉片數(shù)、葉綠素含量、總生物量和蒸騰速率平均降低83.0%, 24.8%, 92.0%, 83.3%和28.7%。因此, 無瓣海桑的最適鹽度范圍為 10‰以內(nèi), 最高耐受鹽度為 10‰～20‰, Rahman 等[38]也有相同的研究結(jié)論, 苗高、葉綠素含量和總生物量對鹽度的響應(yīng)比較敏感。

圖5 無瓣海桑生長和生理生化指標對鹽度的響應(yīng)

綜上, 所述 5 種紅樹植物對鹽度的最高耐受值表現(xiàn)為白骨壤(40‰)>秋茄和桐花樹(30‰)>木欖(20‰)>無瓣海桑(10‰); 白骨壤的最適鹽度為10‰～20‰, 秋茄、桐花樹、木欖和無瓣海桑的最適鹽度為 10‰以內(nèi)。鹽度升高會導致植物體內(nèi) Na+和 K+等離子升高[39], 合成大量的有機物質(zhì)(如氨基酸)作為調(diào)節(jié)滲透的保護劑[40–41], 提高其水分利用效率[42–43]。植物受到脅迫時會產(chǎn)生高濃度的 H2O2, 從而激活抗氧化防御系統(tǒng)[44]。例如, 隨脅迫程度加劇, 桐花樹根部中的過氧化物酶活性先上升后下降[45], 秋茄體內(nèi)超氧化物歧化酶和過氧化氫酶活性則逐漸降低[46]。當環(huán)境鹽分過高時, 植物的蒸騰速率將迅速下降[47], 并造成葉片早衰、光合面積減少以及葉綠體內(nèi)羧化酶減少, 光合速率降低[47–48]; 同時, 丙二醛含量會顯著上升, 破壞植物細胞膜, 造成植物新陳代謝紊亂[49]。

2.2 紅樹植物對淹水脅迫的響應(yīng)特征

淹水時間為 4～8 小時時, 白骨壤葉片數(shù)達到最大值(圖 6)。淹水時間為 8～12h 時, 苗高、基徑、葉綠素含量、總生物量、光合速率和根活力達到最大值。淹水時間為 12～16h 時, 白骨壤的苗高、基徑、葉片數(shù)、葉綠素含量、總生物量、光合速率以及根活力開始逐漸降低, 與最大值相比, 分別減低 20.3%, 45.4%, 3.4%, 19.2%, 51.1%, 33.0%和50.4%。淹水時間為 20～24 h 時, 各項指標分別下降 36.4%, 87.3%, 89.1%, 34.2%, 69.4%, 72.5%和81.2%。隨淹水時間增加, 葉面積先增加后降低, 淹水時間為 8～12h 時達到最大值。白骨壤對淹水具有很強的耐受性[50], 因此每日最佳淹水時間是 8～12 h, 能夠承受的最長淹水時間是 16 h。

淹水時間為 0～4h 時, 秋茄的葉片數(shù)達到最大值。淹水時間為 4～8h 時, 根長達到最大值(圖 7)。淹水時間為 8～12h 時, 苗高、總生物量、葉綠素含量和根活力達到最大值。淹水時間為 12～16h 時, 葉片數(shù)、根長、葉綠素含量和根活力分別下降16.8%, 34.3%, 29.2%和 16.6%。當淹水時間為 20～ 24h 時, 各項指標分別下降 38.9%, 52.2%, 41.1%和 93.0%, 此時苗高下降 21.7%。葉面積隨淹水時間的增加而降低, 淹水時間為 0～4h 時達到最大值。因此, 秋茄每日最佳淹水時間為 4～8h, 淹水時間在 8h 以內(nèi)時生長良好, 劉濱爾等[51]有相同的研究結(jié)論, 秋茄能夠承受的最長淹水時間是 12h, 超過 12 h 將不適合生長。

圖6 白骨壤生長和生理生化指標對淹水脅迫的響應(yīng)

圖7 秋茄生長和生理生化指標對淹水脅迫的響應(yīng)

淹水時間為 8～12h 時, 桐花樹的生物量、葉面積、葉片數(shù)、苗高和基徑達到最大值[52], 此時, 其葉片的水分利用率也達到最大值[53]。12h 后, 各項指標開始下降。淹水超過 16 h 會影響桐花樹根系硝酸還原酶活性, 降低根系中硝態(tài)氮和銨態(tài)氮含量, 影響其氮代謝[54]。在淹水條件下, 桐花樹會提高根部孔隙度和氣孔數(shù)量來保證氧氣的運輸和利用[55]。因此, 桐花樹的每日最佳淹水時間為 8～12h, 能夠承受的最大淹水時間為 16 h。

淹水時間在 12h 以內(nèi)時, 木欖的基徑逐漸增加, 在淹水時間在 16h 以內(nèi)時, 其苗高逐漸增加[56]。淹水超過 12h后, 木欖的葉片結(jié)構(gòu)會發(fā)生顯著的變化, 導致光合作用降低以及水分運輸減少[57]。因此, 木欖能夠承受的每日淹水時間為 12h。

綜上所述, 白骨壤和桐花樹耐淹水能力較強, 每日最多能夠承受 16h 的淹水, 其次是秋茄和木欖, 能夠承受的最大淹水時間為 12h。

形態(tài)結(jié)構(gòu)是反應(yīng)植物對周圍環(huán)境適應(yīng)情況的重要指標[58], 水淹環(huán)境下根系活動受到限制[59], 此時紅樹植物傾向于產(chǎn)生輕質(zhì)通氣組織[60], 增加根系中的氮和磷為植物提供充足的養(yǎng)分[61]。短期淹水時, 紅樹植物體內(nèi)水分運輸和細胞結(jié)構(gòu)保持相對穩(wěn)定, 水分的增加可以提高葉片的葉綠素含量[62], 此時會產(chǎn)生抗氧化酶來抵抗淹水的傷害[63], 隨著淹水時間的增加, 紅樹植物的水分儲存、光合作用和葉肉電導率等功能將減弱[64], 合成大量丙二醛來損害細胞膜[65]。

2.3 紅樹植物對鹽度–淹水復合脅迫的響應(yīng)

不同物種的各項指標對鹽度和淹水的敏感性存在差異[66]。淹水和鹽脅迫都會降低植物的生產(chǎn)力, 在淹水條件下, 植物可能對鹽度更加敏感[67]。若淹水或鹽度處于紅樹植物的耐受范圍內(nèi), 復合脅迫對紅樹植物不會造成顯著的影響(表 2)。如當鹽度為 7‰時, 秋茄的葉片數(shù)在淹水時間 4h 時達到最大值, 苗高在淹水時間 12h 時達到最大值[68], 與單一淹水脅迫的情況類似; 淹水時間為 8h 時, 秋茄的苗高、生物量以及光合速率在鹽度為 5‰時達到最大值[69], 與單一鹽分脅迫的情況類似。

表2 鹽度?淹水復合脅迫對紅樹植物的影響

說明: 實驗條件指鹽度(‰)或淹水時間(h), “單一脅迫最適條件”是本文結(jié)論。

反之, 若超出其耐受范圍時, 復合脅迫會導致紅樹植物的耐受性降低(表 2)。如當鹽度為 25‰時, 秋茄根活力在每日淹水 8h 時達到最大值[69], 而僅淹水脅迫下為 14h[71]; 木欖在鹽度為 30‰時, 能夠承受 8h 的淹水[70], 而單一淹水脅迫時最高能夠承受 12h 淹水。

2.4 應(yīng)用對策

由于環(huán)境和氣候的變化, 需要人工恢復紅樹 林[72]。目前, 從理論上講, 中國紅樹林約有 16800hm2的恢復潛力, 其中約 6400hm2是用于水產(chǎn)養(yǎng)殖的池塘, 可作為紅樹林恢復的優(yōu)先區(qū)域[73]?；謴蜐摿薮蟮膮^(qū)域有海南省的三亞、青蘭港和東寨港, 廣西省的北侖河口和鐵山港[74], 廣東省的陽江港、鎮(zhèn)海灣、珠江口和紅海灣等[75], 以及福建省的沙埕港、三沙灣、羅源灣和福清灣等處[76]。鹽度的季節(jié)變化和平均值對紅樹植物形態(tài)和生理的影響程度相同[77]。因此, 在考慮鹽度–淹水復合脅迫的情況下, 根據(jù)各省市最新發(fā)布的紅樹林修復保護規(guī)劃, 結(jié)合各宜林地水文情況, 本文提出相應(yīng)的造林物種建議(表 3)。值得注意的是, 選用無瓣海桑造林具有一定的爭議性。碳儲存是紅樹林造林的主要目標之一, 種植無瓣海桑可以迅速地增加紅樹林的面積和生物量[78], 但也可能阻礙本地物種的生長和發(fā)展, 改變本地植被的結(jié)構(gòu), 甚至影響本地紅樹林生態(tài)系統(tǒng)的功能, 因此在決定造林之前, 需要謹慎地考慮其入侵性[79–81]。

在紅樹林恢復過程中, 除需要將最常見的鹽度和淹水因素納入考慮外, 還需綜合考慮其他環(huán)境影響因素, 如淡水流入及其周期、沉積物質(zhì)地、有機質(zhì)含量、溫度、光照和風浪條件等。若種植區(qū)域寒害頻發(fā), 可選擇耐寒的秋茄和桐花樹[82]。若灘涂屬于養(yǎng)分不充足的沙質(zhì)沉積物, 可選擇桐花樹和白骨壤[83]。若需要在郁閉度較高的林下種植, 可選擇耐蔭的桐花樹; 若種植區(qū)域的郁閉度不高, 則適合種植白骨壤、秋茄和木欖[84–85]。風浪較大的海岸, 適合種植高大速生的無瓣海桑; 其后緣風浪較小, 可種植本土紅樹植物[86]。

需要注意的是, 由于局部地形地貌的影響, 上述限制性環(huán)境因素會出現(xiàn)不同的組合, 紅樹林地理環(huán)境主要有以下幾種類型[87]。

1)河流主導。這一類形受風浪影響較小, 河流帶來的陸源沉積物沉積物營養(yǎng)充足, 影響因素主要是淡水流入及其周期。

2)潮汐主導。這一類型頻繁受到潮汐淹浸, 影響因素主要是潮汐淹浸高度和淡水補充的缺乏。

3)波浪主導。這種類型的影響因素是沉積物以沙質(zhì)為主, 同時受到高強度的海浪沖刷, 導致定植困難。

4)河流和波浪復合主導。這一類形包括海灘和瀉湖, 影響因素是潮汐高度和海浪強度。

5)碳酸鹽基質(zhì)。這一類型的影響因素是土壤碳酸鹽含量高, 鈣化嚴重。因此, 需要因地制宜, 詳細地考察以上因素在各宜林地的現(xiàn)實情況, 合理分配推薦樹種的種植位置。

5 種紅樹植物的詳細栽培方法見表 4。不同的樹種適宜的種植方式不同, 大致分為兩種。1)胚軸插植: 將紅樹植物胚軸直接或催芽后插植在造林地, 如秋茄和桐花樹可采取這種方式。2)幼苗移植: 先將種子或胚軸在苗圃里育成小苗, 再將小苗移植到造林地, 如無瓣海?？刹扇∵@種方式。造林地的位置選擇也至關(guān)重要, 不同的樹種適合生長在不同的潮位, 如桐花樹和木欖適合種植在高、中潮位, 造林時要根據(jù)樹種特性進行選擇。為了提高人工林的生態(tài)穩(wěn)定性和多樣性, 需要根據(jù)不同樹種的生態(tài)位和中間關(guān)系, 進行合理的物種搭配, 從而提高人工林的造林效率, 如秋茄、桐花樹和白骨通壤常混交造林。

表3 紅樹林宜林地特征及造林樹種推薦

說明: 無瓣海桑人工造林可能具有生態(tài)風險[88], 請謹慎選擇; 加粗地區(qū)因高鹽度或長時間淹水需考慮鹽度–淹水的復合脅迫效應(yīng)。

表4 5種紅樹植物栽植方法

3 結(jié)論

1)5 種中國廣泛分布的紅樹植物對鹽度的最高耐受值如下: 白骨壤(40‰)>秋茄和桐花樹(30‰)>木欖(20‰)>無瓣海桑(10‰), 白骨壤的最適鹽度范圍為 10‰～20‰, 秋茄、桐花樹、木欖和無瓣海桑的最適鹽度范圍在10‰以內(nèi)。

2)白骨壤和桐花樹的耐淹水能力較強, 每日最多能夠承受 16h 的淹水, 其次是秋茄和木欖, 能夠承受的淹水時間為 12h。

3)當未超出紅樹植物的鹽度或淹水耐受限度時, 鹽度–淹水復合效應(yīng)不顯著。反之, 復合脅迫會降低紅樹植物的耐受性。

4)白骨壤和秋茄適應(yīng)性較廣, 在大多數(shù)宜林地都能生長, 桐花樹和木欖次之。此外, 如需選無瓣海桑作為造林樹種, 則應(yīng)綜合考慮樹種優(yōu)勢及其生態(tài)風險。

[1]Costa E S, Sa F, Gomes L E O, et al. Can severe drought periods increase metal concentrations in mangrove sediments? A case study in eastern Brazil. Science of the Total Environment, 2020, 748: 142443

[2]Senger D F, Hortua D A S, Engel S, et al. Impacts of wetland dieback on carbon dynamics: a comparison between intact and degraded mangroves. Science of the Total Environment, 2021, 753: 141817

[3]Donato D C, Kauffman J B, Murdiyarso D, et al. Mangroves among the most carbon-rich forests in the tropics. Nature Geoscience, 2011, 4(5): 293–297

[4]Du Jianguo, Hu Wenjia, Nagelkerken I, et al. Seagrass meadows provide multiple benefits to adjacent coral reefs through various microhabitat functions. Ecosys-tem Health and Sustainability, 2020, 6(1): 1812433

[5]Tomiczek T, Wargula A, Lomonaco P, et al. Physical model investigation of mid-scale mangrove effects on flow hydrodynamics and pressures and loads in the built environment. Coastal Engineering, 2020, 162: 103791

[6]Cahoon D R, Mckee K L, Morris J T. How plants influence resilience of salt marsh and mangrove wetlands to sea-level rise. Estuaries and Coasts, 2021, 44(4): 883–898

[7]Lee S Y, Primavera J H, Dahdou-Guebas F, et al. Ecological role and services of tropical mangrove ecosystems: a reassessment. Global Ecology and Bio-geography, 2014, 23(7): 726–743

[8]Goldberg L, Lagomasino D, Thomas N, et al. Global declines in human-driven mangrove loss. Global Change Biology, 2020, 26(10): 5844–5855

[9]Bryan-Brown D N, Connolly R M, Richards D R, et al. Global trends in mangrove forest fragmentation. Scientific Reports, 2020, 10(1): 7117

[10]Daza D A V, Moreno H S, Portz L, et al. Mangrove forests evolution and threats in the Caribbean Sea of Colombia. Water, 2020, 12(4): 1113

[11]Gilby B, Weinstein M P, Baker R, et al. Human actions alter tidal marsh seascapes and the provision of ecosystem services. Estuaries and Coasts, 2021, 44(6): 1628–1636

[12]Zhao Xiaochen, Rivera-Monroy V H, Wang Hongqing, et al. Modeling soil porewater salinity in mangrove forests (Everglades, Florida, USA) impacted by hydro-logical restoration and a warming climate. Ecological Modelling, 2020, 436: 109292

[13]盧元平, 徐衛(wèi)華, 張志明, 等. 中國紅樹林生態(tài)系統(tǒng)保護空缺分析. 生態(tài)學報, 2019, 39(2): 684–691

[14]何斌源, 范航清, 王瑁, 等. 中國紅樹林濕地物種多樣性及其形成. 生態(tài)學報, 2007, 27(11): 4859–4870

[15]廖寶文, 張喬民. 中國紅樹林的分布、面積和樹種組成. 濕地科學, 2014, 12(4): 435–440

[16]Wang Wenqing, Fu Haifeng, Lee S Y, et al. Can strict protection stop the decline of mangrove ecosystems in China? From rapid destruction to rampant degrada-tion. Forests, 2020, 11(1): no. 55

[17]Jia Mingming, Wang Zongming, Zhang Yuanzhi, et al. Monitoring loss and recovery of mangrove forests during 42 years: the achievements of mangrove con-servation in China. International Journal of Applied Earth Observation and Geoinformation, 2018, 73: 535–545

[18]Syahid L N, Sakti A D, Virtriana R, et al. Determining optimal location for mangrove planting using remote sensing and climate model projection in southeast Asia. Remote Sensing, 2020, 12(22): 3734

[19]Wodehouse D C J, Rayment M B. Mangrove area and propagule number planting targets produce sub-optimal rehabilitation and afforestation outcomes. Estuarine Coastal and Shelf Science, 2019, 222: 91–102

[20]Devaney J L, Marone D, Mcelwain J C. Impact of soil salinity on mangrove restoration in a semiarid region: a case study from the Saloum Delta, Senegal. Resto-ration Ecology, 2021, 29(2): e13186

[21]Sharma S, Nadaoka K, Nakaoka M, et al. Growth performance and structure of a mangrove afforestation project on a former seagrass bed, Mindanao Island, Philippines. Hydrobiologia, 2017, 803(1): 359–371

[22]廖巖, 陳桂珠. 鹽度對紅樹植物影響研究. 濕地科學, 2007, (3): 266–273

[23]Manea A, Geedicke I, Leishman M R. Elevated car-bon dioxide and reduced salinity enhance mangrove seedling establishment in an artificial saltmarsh community. Oecologia, 2020, 192(1): 273–280

[24]陳鷺真, 王文卿, 林鵬. 潮汐淹水時間對秋茄幼苗生長的影響. 海洋學報(中文版), 2005, 27(2): 141–147

[25]陳鷺真, 林鵬, 王文卿. 紅樹植物淹水脅迫響應(yīng)研究進展. 生態(tài)學報, 2006, 26(2): 586–593

[26]Wang Wenqing, Li Xiaofeng, Wang Mao. Propagule dispersal determines mangrove zonation at intertidal and estuarine scales. Forests, 2019, 10(3): no. 245

[27]Xie Danghan, Schwarz C, Bruckner M Z M, et al. Mangrove diversity loss under sea-level rise triggered by biomorphodynamic feedbacks and anthropogenic pressures. Environmental Research Letters, 2020, 15 (11): 114033

[28]楊盛昌, 陸文勛, 鄒禎, 等. 中國紅樹林濕地: 分布、種類組成及其保護. 亞熱帶植物科學, 2017, 46(4): 301–310

[29]鄭俊鳴, 舒志君, 方笑, 等. 紅樹林造林修復技術(shù)探討. 防護林科技, 2016(1): 99–103

[30]Zhao Yan, Wang Xun, Wang Youshao, et al. Effects of salt on root aeration, nitrification, and nitrogen uptake in mangroves. Forests, 2019, 10(12): 1131

[31]Ru Q M, Xiao Q, Lin P, et al. Short- and long-term effects of NaCl on physiological and biochemical characteristics in leaves of a true mangrove,. Russian Journal of Plant Physiology, 2009, 56(3): 363–369

[32]邢建宏, 潘德灼, 譚芳林, 等. NaCl脅迫對秋茄幼苗根系抗氧化系統(tǒng)的影響. 熱帶亞熱帶植物學報, 2018, 26(3): 241–248

[33]唐密, 李昆, 向洪勇, 等. 鹽脅迫對兩種紅樹植物生態(tài)、生理及解剖結(jié)構(gòu)的影響. 生態(tài)科學, 2014, 33(3): 513–519

[34]Ke Lin, Zhang Chunguang, Guo Chuling, et al. Effects of environmental stresses on the responses of mangrove plants to spent lubricating oil. Marine Pollution Bulletin, 2011, 63: 385–395

[35]Nandy Datta P, Dasgupta N, Das S. Differential expression of physiological and biochemical characters of some Indian mangroves towards salt tolerance. Physiology and Molecular Biology of Plants: An International Journal of Functional Plant Biology, 2009, 15(2): 151–160

[36]Barik J, Mukhopadhyay A, Ghosh T, et al. Mangrove species distribution and water salinity: an indicator species approach to Sundarban. Journal of Coastal Conservation, 2018, 22(2): 361–368

[37]鄭海雷, 林鵬. 培養(yǎng)鹽度對海蓮和木欖幼苗膜保護系統(tǒng)的影響. 廈門大學學報(自然科學版), 1998, 37(2): 3–5

[38]Rahman M S, Sass-Klaassen U, Zuidema P A, et al. Salinity drives growth dynamics of the mangrove treeBuch. -Hamin the Sundarbans, Bangladesh. Dendrochronologia, 2020, 62: 125711

[39]靖姣姣, 張穎, 白志英等鹽脅迫對小麥代換系滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的影響及染色體效應(yīng). 植物遺傳資源學報, 2015, 16(4): 743–750

[40]Dasgupta N, Nandy P, Sengupta C, et al. Salinity mediated biochemical changes towards differential adaptability of three mangroves from Indian Sundar-bans. Journal of Plant Biochemistry and Biotechno-logy, 2014, 23(1): 31–41

[41]Wang Lingxia, Pan Dezhou, Lv Xiaojie, et al. A multilevel investigation to discover whythrives in high salinity. Plant Cell and Environment, 2016, 39(11): 2486–2497

[42]陳堅, 李妮亞, 劉強, 等. NaCl處理下兩種引進紅樹的光合及抗氧化防御能力. 植物生態(tài)學報, 2013, 37(5): 443–453

[43]Wang Wenqing, Xu Li, You Siyang, et al. Daily salinity fluctuation alleviates salt stress on seedlings of the mangrove. Hydrological Processes, 2020, 34(11): 2466–2476

[44]Asaeda T, Barnuevo A. Oxidative stress as an indicator of niche-width preference of mangrove. Forest Ecology and Management, 2019, 432: 73–82

[45]許麗璇, 王春鳳, 王慧云, 等. 桐花樹抗重金屬鉛脅迫的谷胱甘肽及抗氧化酶作用. 中國農(nóng)學通報, 2010, 26(15): 215–220

[46]王芳洲, 王友紹. Cu2+、Pb2+脅迫對秋茄幼苗可溶性蛋白和抗氧化酶活性的影響. 生態(tài)科學, 2020, 39 (4): 10–18

[47]Perri S, Entekhabi D, Molini A. Plant osmoregulation as an emergent water-saving adaptation. Water Re-sources Research, 2018, 54(4): 2781–2798

[48]He Yi, Yu Chenliang, Zhou Li, et al. Rubisco decrease is involved in chloroplast protrusion and Rubisco-containing body formation in soybean () under salt stress. Plant Physiology and Biochemistry, 2014, 74: 118–124

[49]廖巖, 趙肖, 陳桂珠. 鹽脅迫對無瓣海桑幼苗根莖葉膜保護系統(tǒng)的影響. 海洋環(huán)境科學, 2009, 28(2): 154–158

[50]Chen Yaping, Ye Yong. Early responses of(Forsk.) Vierh. to intertidal elevation and light level. Aquatic Botany, 2014, 112: 33–40

[51]劉濱爾, 廖寶文, 方展強. 不同潮汐和鹽度下紅樹植物幼苗秋茄的化學計量特征. 生態(tài)學報, 2012, 32(24): 7818–7827

[52]羅美娟, 張守攻, 崔麗娟, 等. 桐花樹幼苗生長 與生物量分配對淹水脅迫的響應(yīng). 浙江林業(yè)科技, 2012, 32(4): 15–19

[53]羅美娟, 崔麗娟, 張守攻, 等. 淹水脅迫對桐花 樹幼苗水分和礦質(zhì)元素的影響. 福建林學院學報, 2012, 32(4): 336–340

[54]羅美娟. 淹水脅迫對桐花樹幼苗氮代謝的影響. 福建林業(yè), 2017(6): 29–32

[55]Cheng Hao, Wu Meilin, Li Changda, et al. Dynamics of radial oxygen loss in mangroves subjected to waterlogging. Ecotoxicology, 2020, 29(6): 684–690

[56]Xiao Yan, Wang Wenqing, Chen Luzhen. Stem ana-tomical variations in seedlings of the mangrovegrown under periodical water-logging. Flora, 2010, 205(8): 499–505

[57]Wang Wenqing, Xiao Yan, Chen Luzhen, et al. Leaf anatomical responses to periodical waterlogging in simulated semidiurnal tides in mangroveseedlings. Aquatic Botany, 2007, 86(3): 223–228

[58]黃依依, 蔡水花, 譚淑娟, 等. 真紅樹植物和半紅樹植物葉片性狀的比較研究. 廣西植物, 2020, 40 (3): 345–355

[59]宋香靜, 李勝男, 郭嘉, 等. 環(huán)境變化對濕地植物根系的影響研究. 水生態(tài)學雜志, 2017, 38(2): 1–9

[60]Ye Y, Gu Y T, Gao H Y, et al. Combined effects of simulated tidal sea-level rise and salinity on seedlings of a mangrove species,(L.) Druce. Hydrobiologia, 2010, 641(1): 287–300

[61]Ye Y, Tam N F Y, Wong Y S, et al. Does sea level rise influence propagule establishment, early growth and physiology ofand?. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2004, 306(2): 197–215

[62]沈小雪, 姜立得, 陶佳偉, 等. 退化秋茄林的補水修復實驗研究. 北京大學學報(自然科學版), 2019, 55(4): 699–708

[63]Li Huan, Li Zan, Shen Zhijun, et al. Physiological and proteomic responses of mangrove plantseedlings to simulated periodical inundation. Plant and Soil, 2020, 450: 231–254

[64]Xiao Yan, Jie Zuliang, Wang Mao, et al. Leaf and stem anatomical responses to periodical waterlogging in simulated tidal floods in mangroveseedlings. Aquatic Botany, 2009, 91(3): 231–237

[65]伍卡蘭, 彭逸生, 陳耿, 等. 非潮汐淹水對白骨壤膜脂過氧化系統(tǒng)的影響. 環(huán)境科學與管理, 2012, 37(8): 146–150

[66]Janousek C N, Dugger B D, Drucker B M, et al. Salinity and inundation effects on productivity of brackish tidal marsh plants in the San Francisco Bay-Delta Estuary. Hydrobiologia, 2020, 847(20): 4311–4323

[67]Janousek C N, Mayo C. Plant responses to increased inundation and salt exposure: interactive effects on tidal marsh productivity. Plant Ecology, 2013, 214(7): 917–928

[68]游惠明. 秋茄幼苗對鹽度、淹水環(huán)境的生長適應(yīng). 應(yīng)用生態(tài)學報, 2015, 26(3): 675–680

[69]廖寶文. 三種紅樹植物對潮水淹浸與水體鹽度適應(yīng)能力的研究[D]. 北京: 中國林業(yè)科學研究院, 2010

[70]黃麗, 譚芳林, 林捷, 等. 木欖幼苗對淹水?鹽脅迫的生理響應(yīng). 防護林科技, 2018(12): 1–4

[71]廖寶文, 邱鳳英, 譚鳳儀, 等. 紅樹植物秋茄幼苗對模擬潮汐淹浸時間的適應(yīng)性研究. 華南農(nóng)業(yè)大學學報, 2009, 30(3): 49–54

[72]Ellison A M, Felson A J, Friess D A. Mangrove rehabilitation and restoration as experimental adap-tive management. Frontiers in Marine Science, 2020, 7: no. 327

[73]Hu Wenjia, Wang Yuyu, Zhang Dian, et al. Mapping the potential of mangrove forest restoration based on species distribution models: a case study in China. Science of the Total Environment, 2020, 748: 142321

[74]Hu W, Wang Y, Dong P, et al. Predicting potential mangrove distributions at the global northern distri-bution margin using an ecological niche model: De-termining conservation and reforestation involvement. Forest Ecology and Management, 2020, 478: 118517

[75]晁碧霄, 胡文佳, 陳彬, 等. 基于MaxEnt模型的廣東省紅樹林潛在適生區(qū)和保護空缺分析. 生態(tài)學雜志, 2020, 39(11): 3785–3794

[76]胡文佳, 晁碧霄, 王玉玉, 等. 基于最大熵模型 的福建省紅樹林潛在適生區(qū)評估. 中國環(huán)境科學, 2020, 40(9): 4029–4038

[77]Bompy F, Lequeue G, Imbert D, et al. Increasing fluctuations of soil salinity affect seedling growth performances and physiology in three Neotropical mangrove species. Plant and Soil, 2014, 380: 399–413

[78]Yu Chenxi, Feng Jianiang, Liu Kai, et al. Changes of ecosystem carbon stock following the plantation of exotic mangrovein Qi’ao Island, China. Science of the Total Environment, 2020, 717: 137142

[79]Ren Hai, Guo Qinfeng, Liu Hong, et al. Patterns of alien plant invasion across coastal bay areas in southern China. Journal of Coastal Research, 2014, 30(3): 448–455

[80]Peng Yisheng, Diao Junming, Zheng Mingxuan, et al. Early growth adaptability of four mangrove species under the canopy of an introduced mangrove plan-tation: implications for restoration. Forest Ecology and Management, 2016, 373: 179–188

[81]Zhang Yasong, Yu Chenxi, Xie Junjie, et al. Comparison of fine root biomass and soil organic carbon stock between exotic and native mangrove. Catena, 2021, 204: 105423

[82]陳鷺真, 鄭文教, 楊盛昌, 等. 紅樹林耐寒性和向海性生態(tài)系列對氣候變化響應(yīng)的研究進展. 廈門大學學報(自然科學版), 2017, 56(3): 305–313

[83]張喬民, 隋淑珍, 張葉春, 等. 紅樹林宜林海洋環(huán)境指標研究. 生態(tài)學報, 2001, 21(9): 1427–1437

[84]姜仲茂, 管偉, 丁功桃, 等. 不同光照和淹浸程度對木欖幼苗生長的綜合效應(yīng). 生態(tài)環(huán)境學報, 2018, 27(10): 1883–1889

[85]譚淑娟, 李婷, 余素睿, 等. 光照強度對 8 種紅 樹植物幼苗生長和生物量分配的影響. 生態(tài)科學, 2020, 39(3): 139–146

[86]李玫, 廖寶文, 陳玉軍, 等. 深水光灘紅樹林恢復工程技術(shù)——以珠海野貍島為例. 林業(yè)科技通訊, 2021(2): 20–23

[87]Yuvaraj E, Dharanirajan K, Jayakumar S, et al. Geomorphic settings of mangrove ecosystem in South Andaman Island: a geospatial approach. Journal of Earth System Science, 2014, 123(8): 1819–1830

[88]Xie Wei, Zhong Cairong, Li Xinnian, et al. Hybridiza-tion with natives augments the threats of introduced species inmangroves. Aquatic Botany, 2020, 160: 103166

[89]陳偉, 鐘才榮. 紅樹植物白骨壤的育苗技術(shù). 熱帶林業(yè), 2006, 34(4): 26–27

[90]黃良宙, 陳貳, 羅建華, 等. 湛江七種紅樹植物造林試驗. 熱帶林業(yè), 2019, 47(4): 44–47

[91]吳鐘親, 陳修仁, 田樂宇, 等. 退塘還林紅樹林混交造林技術(shù). 林業(yè)科技通訊, 2021(2): 30–34

[92]廖寶文, 鄭德璋, 鄭松發(fā), 等. 紅樹植物桐花樹育苗造林技術(shù)的研究. 林業(yè)科學研究, 1998, 11(5): 23–29

[93]王杰瑤, 李金鳳. 桐花樹的育苗技術(shù). 熱帶林業(yè), 2009, 37(2): 30–31

[94]鐘才榮, 李海生, 陳桂珠. 無瓣海桑的育苗技術(shù). 廣東林業(yè)科技, 2003, 19(3): 68–70

[95]李云, 鄭德璋, 廖寶文, 等. 無瓣海桑引種育苗試驗. 林業(yè)科技通訊, 1995(5): 21–22

Meta-analysis of Mangrove Salt-Waterlogging Tolerance and Application Strategies

JIANG Biqian, LI Ruili?, SHEN Xiaoxue, ZHANG Zhi, ZHANG Yueqi

School of Environment and Energy, Peking University Shenzhen Graduate School, Shenzhen 518055; ? Corresponding author, E-mail: liruili@pkusz.edu.cn

The success of mangrove afforestation depends on the selection and plantation of mangrove species, in which salinity and waterlogging are important factors. In this study, based on literature retrieval and meta-analysis, we evaluated the salt and waterlogging tolerance of five mangrove species commonly used in domestic afforestation projects. The results showed thatwas the most tolerant to salinity and waterlogging, which could grow in extreme salinity (40‰) and long-term waterlogging (16 h/d) site. Meanwhile,andhad the ability to withstand salinity and waterlogging, which could adapt to moderate salinity (30‰) and short-term inundation (12 h/d) environment. Whileandwere salt-sensitive, which grew better at low level of salinity (20‰) place, and the former could be planted in short-term immersion (12 h/d) area. When salinity or duration of immersion was out of the limit, compound stress would decrease the tolerance capabilities of mangroves. In the practical application of afforestation,,andwere highly adaptable to aquatic environments with a high level of salinity and prolonged waterlogging, which were suitable afforestation species for mangrove wetland in southern China. This study also put forward the corresponding application strategies which contributes to the ecological restoration of mangroves in China.

mangrove; salt tolerance; waterlogging tolerance; artificial afforestation; ecological restoration

北京大學學報(自然科學版) 第58卷 第4期 2022年7月

Acta Scientiarum Naturalium Universitatis Pekinensis, Vol. 58, No. 4 (July 2022)

10.13209/j.0479-8023.2022.062

深圳市自然科學基金重點(JCYJ20200109140605948)資助

2021–08–23;

2021–09–22