土壤動物對黔中地區(qū)喀斯特森林凋落物分解的影響

鄧承佳，袁 訪，卜通達(dá)，梁 紅，宋理洪

(貴州大學(xué)農(nóng)學(xué)院，貴州 貴陽 550025)

凋落物分解是連接地上和地下生態(tài)過程的重要紐帶，也是森林生態(tài)系統(tǒng)中營養(yǎng)元素循環(huán)的關(guān)鍵環(huán)節(jié)[1-3]。凋落物分解是植物向土壤提供養(yǎng)分的基本生態(tài)過程，分解速率受凋落物C/N 值、分解者群落和植被類型等的影響[4-6]。伴隨凋落物的分解，植物養(yǎng)分逐漸回歸到土壤中，因而凋落物質(zhì)量損失速率及分解過程在維持土壤肥力方面起著關(guān)鍵作用[7]。

土壤動物是生存在土壤中和凋落物葉下的各種動物的總稱，是森林生態(tài)系統(tǒng)的重要組成部分，調(diào)控土壤生態(tài)過程重要的生物驅(qū)動因子，對生態(tài)系統(tǒng)功能和穩(wěn)定性具有重要作用[8]。土壤動物通過其繁殖、生長等生命活動提高植物—土壤動物—土壤系統(tǒng)中營養(yǎng)物質(zhì)的循環(huán)速率，在養(yǎng)分循環(huán)中非常關(guān)鍵[9]。土壤動物首先會對凋落物進(jìn)行破碎、對植物殘體進(jìn)行粉碎由此增加碎屑表面積，其次通過攝食、分泌排泄物等方式改善土壤微環(huán)境，間接促進(jìn)微生物的生長，以此直接、間接地促進(jìn)凋落物的分解[10-11]。土壤動物促進(jìn)植物凋落物分解的同時，其群落格局也受凋落物基質(zhì)的變化而發(fā)生改變[12]。凋落物分解中不同體型土壤動物也發(fā)揮著不同作用，中小型土壤動物在植物凋落物破碎化和增加凋落物質(zhì)量損失等方面具有重要作用；大型土壤動物則通過取食、排泄和掘穴等生命活動，促進(jìn)養(yǎng)分元素的循環(huán)[13-14]。García-Palacios 等[15]的研究結(jié)果表明，全球尺度上土壤動物平均可增加27%的凋落物質(zhì)量損失；其中，熱帶旱生林和熱帶濕潤雨林中分別增加了22%和32%，針葉林中增加了13%，落葉林中增加了21%，農(nóng)業(yè)生態(tài)系統(tǒng)中增加了30%。以往關(guān)于森林凋落物分解的研究主要集中在北方長白山地區(qū)以及西部的四川地區(qū)等地[16-19]。近年來，關(guān)于我國喀斯特森林凋落物分解的研究有一些報道，但對土壤動物在其中作用的認(rèn)識還不夠深入。

本研究以黔中地區(qū)喀斯特森林優(yōu)勢植物為對象，開展土壤動物對凋落物分解的影響研究。將深入喀斯特森林養(yǎng)分循環(huán)、土壤動物多樣性及其生態(tài)功能的認(rèn)識。本研究擬采用凋落物袋分解法，調(diào)查木本植物（圓果化香樹、翅莢香槐）、草本植物（白茅）及其混合凋落物的分解特征和土壤動物群落在其中的作用，擬重點解決以下問題：①黔中喀斯特森林不同C/N 值凋落物的分解特征（質(zhì)量損失率）；②黔中喀斯特森林凋落物分解過程中土壤動物群落組成特征；③不同體型土壤動物對凋落物分解的貢獻(xiàn)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)域概況

試驗小區(qū)位于中國科學(xué)院地球化學(xué)研究所普定喀斯特生態(tài)系統(tǒng)定位觀測研究站附近（105°45′31″E， 26°21′35″ N；海拔：1 197 m）；屬亞熱帶季風(fēng)濕潤氣候，冬無嚴(yán)寒，夏無酷暑，全年氣候溫和，雨量充沛。年均日照時數(shù)1 164.9 h，無霜期301 d，年平均氣溫15.1 ℃，年平均降水1 378.2 mm。該區(qū)森林以次生常綠和落葉闊葉混交林為主。優(yōu)勢樹種包括圓果化香樹（Platycarya longipesWu）、翅莢香槐（Cladrastis platycarpa（ Maxim.） Makino）、 云 南 鼠 刺（IteayunnanensisFranch.）和窄葉石櫟（Lithocarpus onfinisHuang）等；草本主要有白茅（Imperata cylindrica（L.） Beauv.）、千 里 光（Senecio scandensBuch-Ham.）和矛葉藎草（Arthraxon lanceolatus（Roxb.） Hochst.）等[20-21]。

1.2 樣品布設(shè)及樣地設(shè)置

2019 年10 月于樣地附近收集新鮮凋落物。其中，木本植物圓果化香樹和翅莢香槐采集新鮮凋落葉，草本植物白茅采集當(dāng)年干枯的莖葉。將采集到的凋落物分裝、帶回實驗室洗凈風(fēng)干。按表1 設(shè)置草本植物凋落物、木本植物凋落物和混合凋落物處理，共5 種。5 種處理凋落物初始C/N 值見表1。其中，草本植物白茅的莖C/N 值為100.44±2.42、葉C/N 值為33.61±1.53。按表1 稱取6.00 ± 0.01 g凋落物，裝入尺寸15 cm × 20 cm、孔徑分別為0.01 mm、2 mm、和4 mm 的凋落物袋中（凋落物袋近地面孔徑均為0.01 mm，大氣接觸面為上述相應(yīng)孔徑）。0.01 mm 凋落物袋排除所有土壤動物；2 mm 凋落物袋允許中小型土壤動物進(jìn)入；4 mm 凋落物袋允許大型、中小型土壤動物進(jìn)入[22]。2020 年1 月在研究區(qū)域分別選取5 個約100 m2，分布均勻、距離適中、養(yǎng)分光照等相似的樣地（5次重復(fù)），將分裝好的凋落物袋隨機(jī)擺放在樣地中，使其接近凋落物凋落后的自然環(huán)境。每樣地中放置5 種凋落物處理的3 種孔徑凋落物袋各5 袋（總計：5 次采樣 × 5 樣地重復(fù) × 5 凋落物組合 × 3孔徑=375 袋），布設(shè)完樣地后隨即進(jìn)行第一次采樣，將第一次采集凋落物袋帶回實驗室計算路途損耗量。

1.3 凋落物樣品的采集處理與土壤動物分離鑒定

分別于2020 年的1 月2 日、4 月15 日、7 月27 日、10 月10 日，2021 年1 月13 日將凋落物樣品取回。每次采樣，分別在5 個重復(fù)樣地中取3 種網(wǎng)孔5 種凋落物組合的凋落物袋各一袋（5 凋落物組合 × 3 孔徑 × 5 重復(fù)=75 袋）。采用Tullgren干漏斗法分離中小型土壤動物，手撿法采集大型土壤動物。參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[23]，鑒定到目或科水平并計數(shù)；在土壤動物分離完成后，將凋落物樣品置于60 ℃恒溫烘箱，烘干至恒質(zhì)量并記錄。

1.4 數(shù)據(jù)統(tǒng)計與分析

根據(jù)各類群土壤動物個體數(shù)量占總數(shù)量的百分比來劃分?jǐn)?shù)量等級，個體數(shù)占總數(shù)10.0%以上的土壤動物為優(yōu)勢類群，1.0%～10.0%土壤動物為常見類群，1.0%以下土壤動物為稀有類群[23]。

凋落物質(zhì)量損失率Lc（%）、土壤動物對凋落物質(zhì)量損失的貢獻(xiàn)率Cf（%）等計算公式如下：

式中，Lc為質(zhì)量損失率，M0為初始凋落物質(zhì)量（g），Mt為經(jīng)時間t后的凋落物殘留量（g）；Cf為土壤動物貢獻(xiàn)率；Lf為土壤動物引起的凋落物質(zhì)量損失（所有土壤動物時，4 mm 孔徑內(nèi)與0.01 mm孔徑內(nèi)凋落物質(zhì)量損失之差；中小型土壤動物時，2 mm 孔徑內(nèi)與0.01 mm 孔徑內(nèi)凋落物質(zhì)量損失之差）；Lt為全部質(zhì)量損失（所有土壤動物時，即為4 mm 孔徑內(nèi)凋落物質(zhì)量損失；中小型土壤動物時，即為2 mm 孔徑內(nèi)凋落物質(zhì)量損失）；Cfb為大型土壤動物貢獻(xiàn)率，Cfa為所有土壤動物貢獻(xiàn)率，Cfm為中小型土壤動物貢獻(xiàn)率。

采用單因素方差分析及最小顯著差異法比較不同分解期內(nèi)各孔徑凋落物袋內(nèi)的凋落物質(zhì)量損失率、中小型和大型土壤動物對黔中地區(qū)喀斯特森林凋落物質(zhì)量損失率的貢獻(xiàn)，采用主坐標(biāo)分析（PCoA）研究不同孔徑凋落物袋土壤動物群落結(jié)構(gòu)特征。使用隨機(jī)森林模型（Random forest）評估土壤動物不同類群對凋落物質(zhì)量損失貢獻(xiàn)的重要程度及其顯著性。數(shù)據(jù)統(tǒng)計分析與作圖采用R 語言，“multicomp”“rfPermute”“ggplot2”等程序包完成。

2 結(jié)果

2.1 黔中喀斯特森林優(yōu)勢植物凋落物分解特征

5 種處理凋落物質(zhì)量損失率均隨分解時間延長逐漸升高（圖1）。分解初期（1 月至4 月）與分解末期（10 月至次年1 月）各處理凋落物質(zhì)量損失率增長幅度均相對平緩，分解中期（4 月至7 月、7 月至10 月）凋落物質(zhì)量損失率增長幅度較大。在4 次采樣中，不同處理間凋落物分解速率均表現(xiàn)出顯著差異（P< 0.05，圖1）。原位分解1 年后，草本植物白茅凋落物質(zhì)量損失率最高（處理I，50.58%），草本、木本植物混合凋落物損失率居中（處理V，39.04%），木本植物凋落物翅莢香槐損失率最低（處理III，38.15%）；凋落物分解速率總體表現(xiàn)為草本植物凋落物較木本植物凋落物分解快（圖1）。

圖1 白茅、圓果化香樹、翅莢香槐及其混合凋落物的質(zhì)量損失率Fig. 1 Litter mass loss rate. l,lmperata cylindrica(lC); ll,Platycarya longipes(PL); lll,Cladrastis platycarpa(CP); lV, PL + CP; V, lC + PL + CP.

凋落物的C/N 與其質(zhì)量損失率的回歸分析結(jié)果顯示，凋落物質(zhì)量損失率與凋落物初始C/N 正相關(guān)（圖2）。排除含草本（白茅）凋落物的處理（處理I、處理V）進(jìn)一步分析結(jié)果顯示，凋落物質(zhì)量損失率與其初始C/N 值顯著負(fù)相關(guān)（P<0.01）：損失率在碳氮比為37.40 的處理II 圓果化香樹時最高，達(dá)43.99%；損失率在碳氮比為39.61的處理III 翅莢香槐時最低，為38.15%（圖3）。

圖2 凋落物C/N 比與質(zhì)量損失率回歸分析Fig. 2 Regression analysis graph of C/N ratio and mass loss rate

“”為圓果化香樹，“ + ”為翅莢香槐，“ × ”為圓果化香樹 + 翅莢香槐）

2.2 凋落物分解過程中土壤動物群落特征

試驗期凋落物袋內(nèi)，共捕獲到土壤動物13 733 頭，隸屬于21 個類群。其中，2 mm 網(wǎng)孔凋落物袋中共收集到土壤動物6 840 頭，隸屬于21 個類群，優(yōu)勢類群為前氣門亞目、中氣門亞目、甲螨亞目以及長角?目，共占總個體數(shù)的87.79%；常見類群為膜翅目、鞘翅目和環(huán)總科，共占總個體數(shù)的7.19%；稀有類群14 類，共占總個體數(shù)的5.01%（表2）。4 mm 網(wǎng)孔凋落物袋中共收集到土壤動物6 893 頭，隸屬于21 個類群，其中優(yōu)勢類群為前氣門亞目、中氣門亞目、甲螨亞目和長角?目，共占總個體數(shù)的85.97%；常見類群為膜翅目、鞘翅目、蜘蛛目和環(huán)總科，共占總個體數(shù)的9.52%；稀有類群13 類，共占總個體數(shù)的4.51%（表2）。

表2 不同孔徑網(wǎng)袋凋落物中土壤動物統(tǒng)計Table 2 Composition of groups and individuals of soil fauna in different-sized meshes during litter decomposition

續(xù)表 2

PCoA 分析結(jié)果顯示（圖4）：凋落物分解袋內(nèi)，土壤動物群落結(jié)構(gòu)僅在不同采樣時期（即，凋落物分解不同階段）具有顯著差異（P< 0.01），而不同孔徑和不同凋落物處理的凋落物袋中，土壤動物群落結(jié)構(gòu)差異不顯著（P> 0.05）。土壤動物個體數(shù)在不同孔徑凋落物袋中的差異不顯著（P>0.05），在不同取樣時間（不同分解階段）差異顯著（P< 0.01，表3）；土壤動物類群數(shù)在不同孔徑凋落物袋和不同取樣時間中的差異均不顯著（P> 0.05，表4）。

表3 凋落物分解過程中不同孔徑凋落物袋和不同取樣時間土壤動物個體數(shù)量雙因素方差分析Table 3 Statistic results of soil fauna individuals under different mesh size litterbags and sampling time

表4 凋落物分解過程中不同孔徑凋落物袋和不同取樣時間土壤動物類群數(shù)量雙因素方差分析Table 4 Statistic results of soil fauna group numbers under different mesh size litterbags and sampling time

圖4 土壤動物群落PCoA Fig. 4 PCoA plot of soil fauna community

2.3 喀斯特生境土壤動物對凋落物分解的貢獻(xiàn)

經(jīng)1 年原位分解，0.01 mm、 2 mm 和4 mm孔徑凋落物袋內(nèi)的凋落物質(zhì)量損失率分別為38.56%、 41.36%和47.14%，差異顯著（P< 0.05，圖5），土壤動物作用顯著。土壤動物對凋落物質(zhì)量損失率的貢獻(xiàn)為24.89%；其中，中小型土壤動物對凋落物質(zhì)量損失的貢獻(xiàn)率平均為15.34%（11.41%～17.59%），大型土壤動物對植物凋落物質(zhì)量損失貢獻(xiàn)率平均為9.55% （6.83%～13.39%）（圖6）。在4 月的樣品采集中，中小型土壤動物對5 種凋落物質(zhì)量損失率的貢獻(xiàn)顯著大于大型土壤動物的貢獻(xiàn)（P< 0.05）；另外3 次的樣品采集中，中小型土壤動物與大型土壤動物對凋落物質(zhì)量損失率的貢獻(xiàn)無顯著差異（P> 0.05）；總體上，土壤動物對凋落物分解的貢獻(xiàn)率在分解前期較后期大（圖6）。

圖5 不同孔徑凋落物袋中凋落物質(zhì)量損失率Fig. 5 Mass loss rate of litters in different-mesh-size litterbags

圖6 中小型、大型土壤動物對凋落物分解的貢獻(xiàn)率Fig. 6 Contribution of soil fauna to litter decomposition. l,lmperata cylindrica(lC); ll,Platycarya longipes(PL);lll,Cladrastis platycarpa(CP); lV, PL + CP; V, lC + PL + CP.

隨機(jī)森林模型結(jié)果顯示：前氣門亞目、長角?目、短角?目、偽蝎目、中氣門亞目和蟻甲科等6 個類群依次在黔中地區(qū)喀斯特森林凋落物的分解中起重要作用（圖7,P< 0.05）。

圖7 隨機(jī)森林模型中土壤動物各類群的重要性Fig. 7 Random forest (RF) mean predictor importance (percentage of increase of mean square error) of various groups of soil fauna. ＊P< 0.05,＊＊P< 0.01, ＊＊＊P< 0.001.

3 討論與分析

凋落物分解是受凋落物質(zhì)量、分解者群落等多種生態(tài)因子調(diào)控的物理和化學(xué)過程[22,24]。決定分解速率的重要因子之一是凋落物的C/N 值，凋落物的初始C/N 值越低，分解越快[25-27]。本研究中，草本凋落物白茅（處理Ⅰ）在整個分解時期質(zhì)量損失率比其他處理均較高，但其初始C/N 值明顯高于其他處理（表1，圖1）。相關(guān)分析結(jié)果顯示，凋落物質(zhì)量損失率與凋落物初始C/N 正相關(guān)（圖2）。筆者發(fā)現(xiàn)，白茅分解過程中葉片損失較多（原位分解1 年后，幾乎全部分解）、莖損失較少?？赡艿脑蚴遣荼局参锇酌┤~片的C/N 值（33.61）較低、莖的C/N 值（100.44）較高，因而分解初期葉片被快速分解損失，產(chǎn)生較高的質(zhì)量損失率。趙紅梅等[28]在準(zhǔn)噶爾盆地對5 種草本植物凋落物的研究也顯示：葉片C/N 值（19～53）< 莖C/N 值（39～136），葉片損失速率較莖的損失速率快。排除含白茅凋落物的處理進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)，凋落物質(zhì)量損失率與其初始C/N 值顯著負(fù)相關(guān)（P< 0.01，圖3）。表明除白茅以外，一定范圍內(nèi)C/N 值較低的凋落物質(zhì)量損失率則越高。Frouz 等[29]研究顯示，當(dāng)?shù)蚵湮锏?C/N 值小于20 時，其分解速率能達(dá)到一個很高水平。而過高的C/N 值會抑制微生物的活性，降低參與凋落物分解的土壤節(jié)肢動物密度和類群數(shù)量，從而導(dǎo)致凋落物分解較慢[18,30]。

本研究中，捕獲的土壤動物優(yōu)勢類群為蜱螨目和彈尾目（表2）。這兩類土壤動物食性廣，主要取食植物凋落物碎屑、細(xì)菌以及真菌，少部分亦捕食其他小型土壤動物[31]。整個研究期間，2 mm、4 mm兩種孔徑凋落物袋中土壤動物群落組成相似，可能的主要原因主要是：①大型土壤動物（如膜翅目、蜘蛛目、蜈蚣目、姬馬陸目等），其捕食或取食行動是短暫性的，且有些土壤動物只在陰暗條件或者夜間才出來活動[32]，而本研究均在白天取回凋落物袋，這在一定程度上減少了凋落物袋內(nèi)大型土壤動物的捕獲數(shù)量；②大型土壤動物活動能力強(qiáng)，在野外進(jìn)行樣品收集時，它們可能已經(jīng)從凋落物袋中逃逸[13]；③中小型土壤動物在所捕獲的土壤動物類群中占絕大部分，且在數(shù)量上占有絕對優(yōu)勢。

土壤動物是凋落物分解中至關(guān)重要的生物因子[33]。本研究結(jié)果顯示，土壤動物對黔中地區(qū)喀斯特森林凋落物質(zhì)量損失的貢獻(xiàn)率為24.89%；其中，中小型土壤動物11.41%～17.59%（平均15.34%），大型土壤動物6.83%～13.39%（平均9.55%）。表明黔中喀斯特地區(qū)大型和中小型土壤動物對森林凋落物分解都有較大貢獻(xiàn)，這與在長白山[22]開展的研究結(jié)果相似。中小型土壤動物（蜱螨目與彈尾目）往往是各研究區(qū)的優(yōu)勢類群，同時也是影響凋落物分解的主要類群（表2），它們具有發(fā)育良好的口器，能夠分解破碎有機(jī)物，在凋落物分解過程中起著關(guān)鍵性作用[34]，中小型節(jié)肢動物遷移能力弱，通常具有很強(qiáng)的生境特化能力，以甲螨亞目為代表的螨類尤為典型[35]。由此中小型土壤動物在分解中的貢獻(xiàn)率大于大型土壤動物。分解前期（1～4 月），新鮮凋落物通常含土壤動物所需的營養(yǎng)物質(zhì)，凋落物進(jìn)入生態(tài)系統(tǒng)首先經(jīng)過植食性土壤動物的取食、咀嚼和混合，而后被真菌、細(xì)菌侵入，因而土壤動物貢獻(xiàn)率較高[13,30,36]。凋落物分解過程中，營養(yǎng)物質(zhì)逐漸減少，難以分解的物質(zhì)（木質(zhì)素、纖維素等）相對增多，由此分解前期土壤動物貢獻(xiàn)作用最大，而后則主要由微生物完成，導(dǎo)致后期土壤動物貢獻(xiàn)率較低[13,37]。

隨機(jī)森林模型結(jié)果表明，前氣門亞目、長角?目、短角?目、偽蝎目、中氣門亞目和蟻甲科是參與黔中喀斯特森林凋落物分解的關(guān)鍵類群，占據(jù)主導(dǎo)地位。中氣門亞目、前氣門亞目為雜食性土壤動物，食性廣；而長角?目、短角?目、偽蝎目為食菌性食肉性土壤動物，有利于形成更為復(fù)雜的食物網(wǎng)[31-32]，因而這幾類土壤動物在分解中起著重要作用。

4 結(jié)論

在黔中喀斯特森林，通過土壤動物對區(qū)域優(yōu)勢木本和草本植物凋落物分解的研究，主要有以下結(jié)論：

（1）不同凋落物處理間質(zhì)量損失率差異顯著。一定范圍內(nèi)凋落物質(zhì)量損失率與碳氮比成反比，C/N 值越低質(zhì)量損失率越大。

（2）凋落物袋中優(yōu)勢類群為蜱螨目和彈尾目，中小型土壤動物在所捕獲的土壤動物類群中占有優(yōu)勢。

（3）土壤動物對凋落物分解的平均貢獻(xiàn)率為24.89%，中小型土壤動物作用（15.34%）> 大型土壤動物作用（9.55%），土壤動物在凋落物分解前期的作用較大；前氣門亞目、長角?目、短角?目、偽蝎目、中氣門亞目和蟻甲科是參與凋落物分解的關(guān)鍵類群。