珠海城區(qū)臭鼩身體大小和臟器指數(shù)的性別及季節(jié)差異

母華強 陳 艷

(廣東省珠海市第二中學(xué)，珠海，519000)

臟器重能反映動物的生長發(fā)育情況和生理生態(tài)狀況，并可作為動物對環(huán)境適應(yīng)的近似指標(biāo)[1]。溫帶地區(qū)許多小型哺乳動物臟器的形態(tài)學(xué)改變常與其功能相適應(yīng)，表現(xiàn)出性別或季節(jié)差異，多種生理活動之間可能存在權(quán)衡關(guān)系[2]。例如，雌雄長爪沙鼠(Merionesunguiculatus)的部分臟器濕重和腸道長度的適應(yīng)性改變與食物組成的季節(jié)性變化有關(guān)[3]，但在免疫及生殖器官之間未檢出明確的權(quán)衡關(guān)系[4]；經(jīng)短光周期和低溫處理，褐家鼠(Rattusnorvegicus)和金色中倉鼠(Mesocricetusauratus)的心、肺濕重增加[5]；雄性成體布氏田鼠(Lasiopodomysbrandtii)心、胃和小腸干重指數(shù)顯著增加[6]；赤腹松鼠(Callosciuruserythraeus)的肝濕重在春、秋季最低，脾濕重秋季最高，妊娠雌鼠的肝、肺、腎濕重高于未妊娠雌鼠，其季節(jié)差異可能與雌雄鼠的繁殖狀態(tài)及季節(jié)有關(guān)[7]；繁殖期的雌性黑線倉鼠(Cricetulusbarabensis)消化道濕重增加[8]。

雖然整合分析小型哺乳動物臟器可塑性變化的資料越來越多，但主要集中于嚙齒動物(Rodentia)，對勞亞食蟲目(Eulipotyphla)中的鼩鼱科(Soricidae)物種研究較少。Pucek[1]對普通鼩鼱(Sorexaraneus)臟器重量的性別及季節(jié)變化進行了研究。而鼩鼱科中的臭鼩(Suncusmurinus)是我國南方城市中常見的野生哺乳動物之一，與人類的關(guān)系密切，同時是印鼠客蚤(Xenopsyllacheopis)[9]和鼠疫桿菌(Yersiniapestis)[10]等的寄主。有關(guān)臭鼩臟器形態(tài)學(xué)變化的綜合分析研究未見報道，這限制了對其適應(yīng)環(huán)境變化機理的理解，不利于種群的防控。

臭鼩屬于勞亞食蟲目鼩鼱科臭鼩屬[11]動物，以蜚蠊目(Blattaria)昆蟲等為食[12]，主要分布于亞洲東部、東南部及西南部，在我國南方為常見種，為中國產(chǎn)最大鼩鼱[13]。臭鼩性二態(tài)(sexual size dimorphism，SSD)特征明顯，雄性大于雌性[14]，體脂含量低[15]，不耐冷[16]，對環(huán)境變化特別敏感[11]。主要繁殖季為4—6月和8—10月，每胎1～5仔，幼仔約3周后斷奶[17]。

2019年5月—2021年3月，對廣東省珠海市城區(qū)雄性臭鼩，以及處于不同繁殖狀態(tài)的雌性臭鼩的身體大小、臟器指數(shù)等進行了測定，欲達(dá)到以下目的：(1)了解亞熱帶氣候條件下城市環(huán)境中臭鼩身體大小及臟器的性別差異及意義。(2)了解臭鼩臟器不同季節(jié)的形態(tài)適應(yīng)特征，為深入理解小型哺乳動物應(yīng)對季節(jié)變化的生理機制研究提供形態(tài)學(xué)基礎(chǔ)。

1 研究區(qū)概況

珠海市位于廣東省南部(21°48′—22°27′ N，113°3′—114°19′ E)，屬亞熱帶季風(fēng)氣候區(qū)，氣候濕潤，年均相對濕度79%，年均氣溫22.4 ℃，年日照時間1 605～2 545 h[18]。城區(qū)主要位于香洲區(qū)，綠化良好，街道兩側(cè)多帶狀綠化帶，有眾多城區(qū)綠地公園。根據(jù)當(dāng)?shù)氐慕邓畬⒁荒陝澐譃榇杭?1—3月，雨季前)、夏季(4—9月，雨季)及秋季(10—12月，雨季后)3個生態(tài)季節(jié)[19]。春季和秋季降水少，月均降水量100 mm以下，夏季濕熱、降水多，月降水量200～400 mm。

2 研究方法

2.1 樣本的獲取及測量

臭鼩樣本于2019年5月—2021年3月在珠海市香洲區(qū)城區(qū)約5 km2(22°15′50″—22°17′0″ N，113°32′40″—113°34′40″ E)的范圍內(nèi)捕獲。以醬油煎豬皮為誘餌，在城區(qū)綠化帶內(nèi)隱蔽處用中型鐵板鼠鋏單線布鋏，同一季節(jié)中布鋏樣線不重復(fù)，以降低捕打強度。采用鋏夜法，于無雨天傍晚將鋏置于綠化帶的隱蔽處，第2天早上收鋏。調(diào)查期內(nèi)每月布鋏，統(tǒng)計季布鋏數(shù)及捕獲率(捕獲率=捕獲數(shù)/放鋏數(shù)×100%)，捕獲率可作為種群相對密度的指標(biāo)[14]。

將被捕獲臭鼩個體帶回室內(nèi)稱體重(body mass，BM)，測量體長(body length，BL)等，對樣本區(qū)分雌雄。根據(jù)雌鼩的繁殖狀況，將其分為未懷孕雌性(nonpregnant female，子宮無胚胎，乳頭不顯露)、懷孕雌性(pregnant female，子宮中有胚胎)和哺乳雌性(lactating female，子宮無胚胎，乳頭脹大及周圍皮膚裸露)。解剖并分離心、肺、肝、脾、腎、睪丸、胃和腸(臭鼩無盲腸，小腸與大腸界限不明顯，大、小腸合并分析)等器官，去除表面的結(jié)締組織，擠出心室心房中的殘存血液，去除胃及腸內(nèi)容物并用清水清洗干凈，用吸水紙吸去各器官表面的水分。用電子天平稱量胴體重及各臟器重量。因臭鼩的年齡劃分比較困難，故未進行年齡鑒定。由于臭鼩出生后雌性3周可達(dá)性成熟[13]，獨立生活過程中幼年期很短[20]，因此捕獲個體中大多數(shù)獨立生活已有相當(dāng)時間。本研究區(qū)域，懷孕的最小雌性個體體重為24 g[14]，故將此體重以下的雌性個體剔除，雄性個體參照楊士劍等[20]的標(biāo)準(zhǔn)，將睪丸長度在5 mm及以下的雄性剔除，剩余個體所測數(shù)據(jù)用于后續(xù)分析。

為了消除攝食、個體大小對臟器重量的影響，用胴體重代替體重[21-22]計算各臟器指數(shù)(臟器重/胴體重×100，表示每100 g胴體所承載的器官重量)[23]，以表示器官的相對重量，用于數(shù)據(jù)分析。

2.2 數(shù)據(jù)分析

采用Kolmogorov-Smirnov test檢驗數(shù)據(jù)的正態(tài)性，方差齊性用Levine檢驗。經(jīng)檢驗，腎指數(shù)為非正態(tài)分布，故經(jīng)對數(shù)轉(zhuǎn)換使之標(biāo)準(zhǔn)化。用單因素方差分析(one-way ANOVA)比較身體量度和各臟器指數(shù)在性別間、不同繁殖狀態(tài)的雌性間以及各季節(jié)間的差異。若滿足方差齊性，用LSD test進行組間身體大小量度和臟器指數(shù)的多重比較，否則，用Dunnett test?？赡懿煌詣e或不同繁殖狀態(tài)雌性的同一變量在不同季節(jié)間的變化存在差異，故在性別間或不同繁殖狀態(tài)雌性間未有顯著差異的變量，在進行季節(jié)間差異的比較中未合并處理。所有統(tǒng)計分析均在SPSS 21中進行，以P<0.05為有顯著差異(雙尾檢測)。

3 結(jié)果與分析

3.1 捕獲情況

共布鋏2 001個鋏日，捕獲330只臭鼩。季捕獲率由大到小為夏季、秋季、春季(表1)。最終324只個體數(shù)據(jù)用于后續(xù)分析。

表1 臭鼩捕獲的情況

3.2 身體大小和臟器指數(shù)的性別差異

臭鼩體長、體重及胴體重在雌雄間的差異顯著(體長，F(xiàn)=226.69，P<0.001；體重，F(xiàn)=355.62，P<0.001；胴體重，F(xiàn)=432.97，P<0.001)，雄性個體顯著大于雌性個體(圖1)。

除心指數(shù)、脾指數(shù)(心指數(shù)，F(xiàn)=2.84，P>0.05；脾指數(shù)，F(xiàn)=0.90，P>0.05)外，其余臟器指數(shù)在雌雄個體間差異顯著(肝指數(shù)，F(xiàn)=7.97，P<0.01；肺指數(shù)，F(xiàn)=7.77，P<0.01；腎指數(shù)，F(xiàn)=82.03，P<0.001；胃指數(shù)，F(xiàn)=175.66，P<0.001；腸指數(shù)，F(xiàn)=91.04，P<0.001)，雄性個體均顯著低于雌性(圖1)。

圖1 臭鼩身體大小和臟器指數(shù)的性別差異Fig.1 Sexual variations of body size and visceral organs indices in Suncus murinus by one-way ANOVA test 注：雄性個體和雌性個體樣本數(shù)分別為158和166 Note：The sample size of male and female is 158 and 166

3.3 身體大小和臟器指數(shù)在不同繁殖狀態(tài)雌性間的差異

臭鼩體長、體重和胴體重在未懷孕雌性、懷孕雌性及哺乳雌性間的差異顯著(體長，F(xiàn)=7.92，P<0.001；體重，F(xiàn)=15.46，P<0.001；胴體重，F(xiàn)=12.83，P<0.001)，未懷孕雌性個體顯著小于懷孕雌性和哺乳雌性個體(表2)。

肝指數(shù)(F=1.22，P>0.05)、心指數(shù)(F=2.19，P>0.05)、肺指數(shù)(F=1.47，P>0.05)、脾指數(shù)(F=1.16，P>0.05)、腎指數(shù)(F=0.85，P>0.05)及胃指數(shù)(F=1.69，P>0.05)在不同繁殖狀態(tài)的雌性間的差異均不明顯，僅腸指數(shù)(F=3.03，P<0.05)差異顯著，哺乳雌性個體顯著高于未懷孕雌性及懷孕雌性個體(表2)。

表2 臭鼩身體大小和臟器指數(shù)在不同繁殖狀態(tài)雌性間的差異

3.4 身體大小和臟器指數(shù)的季節(jié)差異

雄性臭鼩個體在身體大小量度上，僅體長在季節(jié)間的差異顯著(F=13.93，P<0.001)，夏季顯著長于春季和秋季。臟器指數(shù)方面，其肝指數(shù)夏季顯著高于秋季(F=3.26，P<0.05)，脾指數(shù)夏季顯著高于春季和秋季(F=11.91，P<0.001)，胃指數(shù)夏季和秋季顯著高于春季(F=3.87，P<0.05)，腸指數(shù)則是夏季顯著低于春季和秋季(F=13.64，P<0.001)，其余臟器指數(shù)季節(jié)間無顯著差異。

未懷孕雌性臭鼩個體所有身體大小量度和臟器指數(shù)在季節(jié)間均無顯著性差異(P>0.05)。

懷孕雌性臭鼩個體在身體大小量度上，僅體長夏季顯著長于春季和秋季(F=5.73，P<0.01)。臟器指數(shù)方面，其脾指數(shù)夏季最高，且顯著高于春季(F=8.04，P<0.001)，胃指數(shù)春季和夏季明顯高于秋季(F=5.53，P<0.01)，腸指數(shù)則是春季明顯高于夏季和秋季(F=4.61，P<0.05)，其余臟器指數(shù)季節(jié)間無顯著差異。

哺乳雌性臭鼩個體在身體大小量度上，僅體長夏季顯著長于秋季(F=3.35，P<0.05)。臟器指數(shù)方面，僅脾指數(shù)在季節(jié)間的差異顯著(F=3.33，P<0.05)，夏季顯著高于秋季(P<0.05)。

4 討論

4.1 臭鼩身體大小及臟器指數(shù)的性別差異

哺乳動物性二態(tài)現(xiàn)象非常普遍，大多數(shù)情況下，雄性個體大于雌性[24]。一般認(rèn)為哺乳動物的性二態(tài)是通過內(nèi)部性選擇進化而來，大的個體在獲得食物資源等方面更具優(yōu)勢，可提高其生存機會[25]或更有利于在性選擇中獲得成功[26]。然而近來也有學(xué)者認(rèn)為自然選擇作用是哺乳動物性二態(tài)進化的驅(qū)動因素[27]，如繁殖期間兩性面臨的捕食風(fēng)險具有差異，雌性較小的體重有助于降低其繁殖過程中的死亡率[28]。臭鼩性兇猛，在夜間覓食中經(jīng)常發(fā)出尖厲的叫聲，研究人員在調(diào)查中常發(fā)現(xiàn)體表具傷痕的個體。臭鼩雄性身體顯著大于雌性(圖1)，對雄性臭鼩來說，大的個體可以更容易獲得食物資源、占據(jù)配偶和逃避捕食，單位體重散熱少，能量消耗少，代謝相對低，故其大多臟器指數(shù)(相對重量)低于雌性。同時，雌性具有較高的肝指數(shù)、腎指數(shù)、胃指數(shù)和腸指數(shù)等，與個體小、代謝強、單位體重耗能多相適應(yīng)。

4.2 繁殖對雌性臭鼩臟器指數(shù)的影響

小型哺乳動物的繁殖是一個非常耗能的過程，哺乳期的能量消耗更高[11，29]，然而能量儲備往往有限，雌性只能提高攝食量[30]或?qū)Σ煌纳砉δ茏鞒鰴?quán)衡[31]，比如在繁殖期減少對其他生理活動的能量投入[32]，可能導(dǎo)致與攝食、消化和代謝等有關(guān)的臟器進行適應(yīng)性調(diào)整。研究顯示，雌性黑線倉鼠哺乳期攝食量顯著增加，消化道重量及肝重顯著高于斷乳后[33]；妊娠期北社鼠(Niviventerconfucianus)的肝、心、肺和腎的重量大于未妊娠鼠[34]，赤腹松鼠的肝、腎和肺亦有類似的現(xiàn)象[7]。對鼩鼱科其他幾個物種的研究表明，懷孕雌性個體的攝入能量與非懷孕雌性相差不大，但哺乳期雌性的能量攝入急劇增加[30]。臭鼩肝、心、肺、脾、腎和胃指數(shù)在未懷孕雌性、懷孕雌性及哺乳雌性之間未見明顯差異，但哺乳雌性的腸指數(shù)顯著高于未懷孕雌性和懷孕雌性，這暗示雌鼩哺乳期雖有著更高的能量需求，并未明顯影響到產(chǎn)熱、免疫等過程，肝、脾等器官在大小上并未表現(xiàn)出明顯的能量補償性變化，而是主要通過增加腸道的相對重量，提高消化和吸收功能，來滿足繁殖過程(特別是哺乳期)能量需求的增加。

4.3 臭鼩身體大小和臟器指數(shù)的季節(jié)差異

動物身體大小受到內(nèi)外多種因素的復(fù)雜影響，并能作出適應(yīng)性的調(diào)整。臭鼩除在夏季具有較長的體長外，體重在季節(jié)間未有明顯的差異(表3)，這可能與臭鼩所處的亞熱帶環(huán)境氣候較溫暖，食物資源比較豐富有關(guān)。夏季較高的種群密度(表1)并未對身體大小產(chǎn)生明顯影響。

動物臟器重量常存在季節(jié)差異，隨環(huán)境條件的變化作適應(yīng)性調(diào)整，或存在權(quán)衡關(guān)系[2]。肺是哺乳動物機體與外界進行氣體交換的器官，心推動血液流動，為組織細(xì)胞供氧及營養(yǎng)物質(zhì)，腎是機體代謝強弱的重要指示器官。在溫度較低的冬季，一些物種的心、肺或腎重明顯增加[5-6，35-36]，以利于提高動物抵御寒冷的能力。而該地區(qū)雄性臭鼩及不同繁殖狀態(tài)的雌鼩的上述3種器官指數(shù)無明顯的季節(jié)差異，可能與所處亞熱帶環(huán)境有關(guān)，春、秋氣溫雖有所下降，但未對機體代謝造成明顯的影響。

肝是重要的產(chǎn)熱器官，易受光周期、溫度、生境變化，甚至食物中纖維素含量的影響[37]，比其他器官對環(huán)境的反應(yīng)更劇烈、敏感[1]。在寒冷冬季或冷馴化條件下，動物肝重增加顯著[6，38]，雄性長爪沙鼠可能因取食含纖維素較高的食物，導(dǎo)致肝重在夏季最高[3]。本研究中，雄性臭鼩肝指數(shù)是夏季最高，顯著高于秋季。夏季是臭鼩的繁殖盛季，成年雄性臭鼩大多數(shù)參與繁殖，其肝指數(shù)在夏季增加，有利于其繁殖過程能量需求的增加。

脾質(zhì)量常用來衡量動物的免疫功能，季節(jié)變化具有多樣性[39]。動物的繁殖、免疫、產(chǎn)熱等都需要能量，在繁殖期間會減少免疫等生理活動的能量投入，表現(xiàn)出補償性代價[31]，在集中繁殖的季節(jié)，免疫功能下降[39-40]，如紅背(Myodesrutilus)、白尾松田鼠(Phaiomysleucurus)的脾重在夏季最低[41-42]。雄性、懷孕雌性及哺乳雌性臭鼩的脾指數(shù)均在夏季最高，特別是懷孕雌性和哺乳雌性，脾指數(shù)在繁殖盛季并未表現(xiàn)出減小的補償性變化。一方面可能是當(dāng)?shù)叵募径嘤辏懈嗟牟≡w感染(解剖發(fā)現(xiàn)夏季中有較高比例的肝，在顏色或形態(tài)或質(zhì)地方面表現(xiàn)出異常)，機體需要一定強度的免疫活動來應(yīng)對；另一方面可能是夏季雖然種群密度大，但其食物資源也相應(yīng)豐富，自身能量獲得方面未有明顯的限制，即使是在繁殖的盛季，脾指數(shù)并未減小，反而更高。

消化道是動物對食物消化、吸收的場所，形態(tài)學(xué)可指示機體面臨能量壓力的大小[43]。消化道形態(tài)的季節(jié)變化與溫度、食物條件及繁殖有關(guān)[44]。在寒冷的冬季食物缺乏，繁殖所需能量增加時，消化道質(zhì)量增加[33，45-46]。臭鼩體脂少[15]，機體能量儲備有限，所需能量主要靠及時的攝食來滿足。臭鼩在秋季可能因食物資源相對減少導(dǎo)致肥滿度下降[14]。雄性臭鼩在秋季具有較高的胃、腸指數(shù)，通過提高食物的消化、吸收能力來適應(yīng)食物資源的不足。不過，懷孕雌性臭鼩胃、腸指數(shù)卻是春季最高，顯著高于秋季。春季種群密度在一年中最低(表1)，加之食物資源的逐漸增多，春季懷孕雌性較高的胃、腸指數(shù)有利于身體的恢復(fù)，肥滿度也較高[14]，能夠快速進入繁殖狀態(tài)，以利于一年中種群數(shù)量的快速恢復(fù)。未懷孕雌性個體的身體大小和臟器指數(shù)均無顯著的季節(jié)差異，大多數(shù)未懷孕雌性個體由出生后的幼體發(fā)育形成，身體受外界環(huán)境影響的時間不長所致。

5 結(jié)論

臭鼩雄性顯著大于雌性的性二態(tài)現(xiàn)象，臟器指數(shù)的性別差異體現(xiàn)了對環(huán)境和自身營養(yǎng)、能量平衡的適應(yīng)。臭鼩部分臟器指數(shù)季節(jié)差異明顯，雄性臭鼩肝指數(shù)及脾指數(shù)在夏季(繁殖盛季)顯著增高，秋季具有更高的腸指數(shù)，懷孕雌性在春季具有較高的胃、腸指數(shù)。臭鼩的肝、脾、胃、腸隨自身能量需求或季節(jié)間的環(huán)境變化作出適應(yīng)性調(diào)整，但存在性別和不同繁殖狀態(tài)差異。