神農(nóng)架川金絲猴雄性社會結(jié)構(gòu)研究

楊萬吉 姚 輝 余輝亮 李 強 劉 強 黃天鵬 王曉菊 吳 鋒 楊敬元*

(1.神農(nóng)架金絲猴保育生物學(xué)湖北省重點實驗室，神農(nóng)架林區(qū)，442421；2.中南林業(yè)科技大學(xué)生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院，長沙，410004)

金絲猴是仰鼻猴屬(Rhinopithecus)動物目前常用的中文名稱，該屬是舊大陸猴的一個分支，隸屬于哺乳綱(Mammalia)靈長目(Primates)猴科(Cercopithecidae)疣猴亞科(Colobinaes)[1]。仰鼻猴屬現(xiàn)有5個種，分別是川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)、滇金絲猴(Rh.bieti)、黔金絲猴(Rh.brelichi)、怒江金絲猴(Rh.strykeri)和越南金絲猴(Rh.avunculus)。川金絲猴數(shù)量較多，分布范圍較廣，在四川的南坪、松潘、黑水等22個縣，陜西秦嶺南坡，甘肅岷山與邛崍山和湖北神農(nóng)架均有分布；滇金絲猴分布于云南西北部和西藏的芒康地區(qū)；黔金絲猴主要分布于貴州的梵凈山；越南金絲猴分布在越南北部；怒江金絲猴分布在云南省怒江州的高黎貢山和臨近國界的緬甸地區(qū)[2-4]。前3種以川、黔、滇三省簡稱命名的金絲猴均是我國特有物種，被列為國家一級重點保護野生動物，同大熊貓(Ailuropodamelanoleuca)一樣被譽為“國寶”，也被叫作“第二國寶”[5-7]。神農(nóng)架川金絲猴僅分布于湖北省神農(nóng)架地區(qū)，處于川金絲猴分布的最東端，也是湖北省唯一的分布區(qū)，其種群數(shù)量僅1 400多只，為一個典型孤立小種群[8]。通過研究了解其行為習(xí)性及社會結(jié)構(gòu)變動，對于人類認(rèn)識自我、了解自我具有極其重要的科學(xué)價值。

神農(nóng)架川金絲猴成年雌雄具有明顯的兩性區(qū)別，成年雄性體型明顯大于雌性，雌性體重約為雄性體重的52%，成年雄性嘴角上方具1對嘴角瘤，雌性無此外顯嘴角瘤，成年雌性較雄性毛短且色淡。其次，川金絲猴不同生長階段毛色變化明顯，初生嬰猴四肢細(xì)長瘦小，顏面部淡藍(lán)色，雙眼微睜。出生2個月后毛色開始變化，以后隨著時間的推移毛色逐漸變化，至成年時毛色最為鮮艷[4，9]。

群體生活的靈長類動物的社會結(jié)構(gòu)主要有一夫一妻制、一夫多妻制和多夫多妻制3種形式。一夫一妻制的靈長類群體中包括1個成年雄性、1個成年雌性和它們的后代，如白掌長臂猿(Hylobateslar)、西白眉長臂猿(Hoolockhoolock)和西爪哇葉猴(Presbytiscomata)等。一夫多妻制的靈長類單元內(nèi)有1個成年雄性、多個成年雌性和多個青幼年個體，并由多個此類單元構(gòu)成一個群體，如獅尾狒(Theropithecusgelada)、印度烏葉猴(Trachypithecusjohnii)和黑白疣猴(Colobuspolykomos)等。亞洲疣猴大多是一夫多妻后宮式的方式組合起來，這種后宮式的單元只有1個成年雄性留在單元內(nèi)，其余成年和亞成年的雄性被該主雄逐出單元，另外組成全雄集體[10-11]。多夫多妻制的混雜結(jié)構(gòu)中個體間有較明確的等級關(guān)系，最高等級的個體往往作為領(lǐng)頭主導(dǎo)整個群體的行動，高等級的個體比低等級的個體具有更多的交配機會和食物資源[12]，其中存在父系、母系兩類模式，例如個別的長尾葉猴(Semnopithecusentellus)、長鼻猴(Nasalislarvatus)是以多夫多妻混雜的父系模式集合成群，橄欖綠疣猴(Procolobusverus)、東黑白疣猴(Colobusguereza)以多夫多妻混雜的母系模式集合成群[10-11]。

金絲猴的社會結(jié)構(gòu)屬于疣猴中典型一夫多妻后宮式的婚配方式。任仁眉教授等[13]對神農(nóng)架川金絲猴社會結(jié)構(gòu)的研究表明川金絲猴具有2個層次的基本社會單元，分別是1個成年雄性和多個成年雌性及多個青幼年個體組成的一雄多雌單元(one-male unit，簡稱OMU)，多個成年或青年雄性組成的全雄單元(all-male unit，簡稱AMU)。Liu等[14]在對云南塔城的滇金絲猴研究中，也得出其具有同川金絲猴一樣的一夫多妻后宮式的社會結(jié)構(gòu)。另外，向左甫教授團隊在對貴州焚凈山的黔金絲猴[15]和云南高黎貢山的怒江金絲猴[16]社會結(jié)構(gòu)研究中，同樣指明它們社會結(jié)構(gòu)的基本模式為一夫多妻制。嚴(yán)格來說，金絲猴群內(nèi)的OMU中主雄具有絕對優(yōu)勢的交配權(quán)，青年雄性在性成熟前離開繁殖群OMU進(jìn)入AMU中，而AMU中個體挑戰(zhàn)主雄是替換OMU中主雄的最直接方式，且占更大的比例[17-18]。本研究在個體識別的基礎(chǔ)上，詳細(xì)記錄神農(nóng)架川金絲猴一個群體內(nèi)雄性10年間在OMU中、AMU中和遷出群體的變動情況，對雄性遷移方式和遷移月齡進(jìn)行分析，探索了解神農(nóng)架川金絲猴雄性的社會結(jié)構(gòu)變化，為神農(nóng)架國家公園開展該物種的保護提供技術(shù)支持。

1 研究方法

1.1 研究對象

以神農(nóng)架大龍?zhí)秴^(qū)域分布的1個川金絲猴群體為研究對象。2005年始，神農(nóng)架國家公園的工作人員選擇大龍?zhí)秴^(qū)域1個數(shù)量為38只的金絲猴群體進(jìn)行長期跟蹤調(diào)查，并適度人工補食，2007年成功實現(xiàn)了與該群體的近距離接觸，截至2016年該群體數(shù)量增長至78只，OMU單元由3個增加至6個，AMU單元在1～2個間不斷變動。在近距離觀察基礎(chǔ)上，對群體內(nèi)每個個體根據(jù)外形特征和單元屬性進(jìn)行識別和命名，詳細(xì)記錄10余年來各個單元間雄性個體的遷移變動情況。

1.2 性別、年齡劃分與個體識別

青年猴外形相似，性別只能從外生殖器辨別；成年猴除外生殖器外還有3個第二性特征可區(qū)分，雌猴在胸部可見明顯的乳房和乳頭，雄猴在嘴角可見豆粒狀大小的肉瘤，雄猴頭頂多具棕紅色毛發(fā)，背上金黃色毛發(fā)明顯長于和多于雌猴。

2006年開始觀察時，已經(jīng)在群體內(nèi)的個體無法得知具體的出生日期，依據(jù)體型大小、毛色等，估計這些個體的年齡；2006年以后，所有個體出生均有準(zhǔn)確的出生日期。將川金絲猴劃分為5個年齡組。(1)嬰猴：年齡在1歲以下，剛出生的嬰猴外被毛為黑色，至3月大時黑毛脫光換上乳白色毛發(fā)，近1歲時頭頂與背上長出少許黃色毛發(fā)。生長發(fā)育過程相對均勻，平均每年體重增加2～3 kg，體長增加7～9 cm。(2)青年猴：雌性1～3歲，雄性1～4歲，近2歲時頭頂毛色逐漸變淡，隨后發(fā)育中背部黃色毛發(fā)轉(zhuǎn)濃變棕黑。(3)亞成年猴：雌性4歲，雄性5歲，身體大小接近成年個體，背部逐漸長出黑色背毛和金黃色披肩毛，頭頂額兩側(cè)毛發(fā)逐漸變棕黃。(4)成年猴：雌性5～17歲，雄性6～17歲，成年個體最重可達(dá)20 kg，最大體長60 cm，背部金黃色披肩毛較多(成年雌猴在育幼階段多會掉毛，披肩毛減少)。雌性個體乳房和乳頭變得明顯，雄性嘴角長出肉瘤。(5)老年猴：17歲以上的個體。

單元內(nèi)許多川金絲猴具有一些典型的特征，一些有斷尾、斷指(趾)的情況，一些眼睛內(nèi)有白色斑點，一些毛色較深，結(jié)合這些特征和五官輪廓、不同年齡個體大小差別、毛色差、不同性別等多次觀察識別，對猴群中全部個體進(jìn)行了命名及識別。

1.3 個體變動數(shù)據(jù)收集

2006—2016年在個體識別基礎(chǔ)上，針對川金絲猴個體在群體內(nèi)單元間變動和出走及進(jìn)入群體的情況，完成了1 800多d(每年183～200 d)的觀察記錄。將個體的變動分為：遷出，個體離開研究群或消失；遷入，個體從研究群外進(jìn)入群體；遷移，個體在研究群內(nèi)加入或離開OMU或AMU，或組成新的OMU。

把雄性和雌性聚集在一起活動，穩(wěn)定超過30 d定義為OMU的成立，OMU主雄位置的獲得與失去各分2類。OMU主雄獲得類型：一是孤雄與原OMU的主雄打斗，OMU中部分或全部雄性跟隨孤雄組成新的OMU；二是孤雄與原OMU的主雄未有打斗，雌性主動從原OMU出走跟隨孤雄組成新的OMU，雌性出走原因有剛成年避免近親父本交配的出走，主雄與其他雄猴發(fā)生爭斗時選擇勢強者或躲避性出走等。OMU中雌猴數(shù)量的增加和減少不列入主雄更替計數(shù)。

1.4 數(shù)據(jù)處理與分析

利用SPSS 19.0統(tǒng)計軟件(SPSS Inc.，Chicago，USA)進(jìn)行Spearman相關(guān)性分析和獨立樣本t檢驗，均使用雙尾顯著性檢驗，顯著性水平設(shè)為0.05。部分?jǐn)?shù)據(jù)僅進(jìn)行簡單的總和、均分統(tǒng)計及Excel表格作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 OMU主雄的變更

2006—2016年，猴群中OMU單元發(fā)生了16次主雄的替換(表1)。在計算主雄替換次數(shù)時，另外一些不穩(wěn)定的OMU單元(形成和消失在30 d以內(nèi)的)并未統(tǒng)計。

表1 2006—2016年神農(nóng)架川金絲猴單元主雄替換情況

所有16次主雄替換中，13次發(fā)生了新舊主雄的打斗，占全部的81.3%，其中11次替換集中發(fā)生在7—10月，為全部的68.8%，1、2、4月均未出現(xiàn)過變更(圖1)。

圖1 2006—2016年神農(nóng)架川金絲猴補食群單元主雄替換的月份分布Fig.1 The distribution of dominant male replacements golden snub-nosed monkeys in Dalongtan，Shennongjia from 2006 to 2016

2.2 OMU主雄的任期

統(tǒng)計了研究期間OMU單元主雄的任期(表2)，其中研究開始時便在研究群中的主雄都記為2006年1月開始，而在2016年還未結(jié)束任期的，其結(jié)束時間記做2016年12月。

表2 2006—2016年神農(nóng)架川金絲猴OMU單元主雄任期和配偶數(shù)

雄性任期平均為35.6個月(n=14，SD=27.5)，任期最久的雄性為BTm，長達(dá)8.5 a；最短任期的是YZMm，僅持續(xù)8個月。通過Spearman相關(guān)系數(shù)分析發(fā)現(xiàn)，主雄任期的長短與其同單元最多成年配偶數(shù)呈正相關(guān)(r=0.644，P<0.05)，而與雄性成為OMU主雄時的年齡呈負(fù)相關(guān)(r=-0.578，P=0.031)。排除DYm相隔3年第2次成為主雄的情況，可得雄性第1次成為OMU主雄的時間為76.2月齡(n=5，SD=3.4)。

2.3 青年雄性個體的遷移和遷出

對于雄性個體在單元間的遷移，主要關(guān)注它們從出生群首次遷移時的年齡，以及所遷至的單元類型。在觀察到的19次首次遷移中，16次都是去往AMU，占84.2%。另外，雄性第1次遷移發(fā)生在36.5月齡時(n=19，SD=12.0)，最晚首次遷移發(fā)生在52月齡時(表3)。至于遷出，排除掉1歲多隨母離群的XWB和2次人為轉(zhuǎn)移，余下16只雄性有9只約在60.6個月大時(n=9，SD=14.6)離開研究群，另外7只留在研究群。將遷出月齡與成為家長的月齡進(jìn)行獨立樣本t檢驗，發(fā)現(xiàn)遷出的月齡顯著小于成為家長的月齡(t=-2.327，P<0.05)。

表3 神農(nóng)架川金絲猴青年雄性個體的遷移和遷出情況

3 結(jié)論與討論

本研究發(fā)現(xiàn)，OMU主雄地位大部分是通過主動打斗獲得的，而且主雄的更替多發(fā)生在8月和10月。川金絲猴為季節(jié)性繁殖物種，針對該猴群，之前的研究表明，其受孕時間集中在9—10月[19]。雄性替換發(fā)生在雌性受孕之前，可以增加新主雄的繁殖成功機會[20-21]。但是，秦嶺川金絲猴的研究顯示[22]，大部分OMU的主雄替換模式中，沒有觀察到新舊主雄的打斗，或雄性個體身上的外傷，研究者推測是單元內(nèi)雌性主導(dǎo)了主雄替換，侵入雄性采取不斷靠近的策略吸引雌性遷移到自己的身邊形成新單元[23]。而本研究中神農(nóng)架川金絲猴通過打斗的直接替換占OMU主雄替換的80%，其他方式的主雄替換占20%，打斗替換過程不是短暫的一決勝負(fù)，從第1次打斗發(fā)生，至最后一次打斗，及至OMU原主雄遷出，最短的持續(xù)了10余天，最長的持續(xù)了6個月。AMU內(nèi)個體替換OMU主雄的方式多種多樣，其中通過引誘雌性的方式建立家庭的可能性不大，最終往往只有短暫的接觸或聚集[17]，期間OMU主雄對入侵雄性的驅(qū)趕也起了較大作用，比如阿拉伯狒狒(Papiohamadryas)和冠葉猴(Presbytispileata)會花費大量精力阻止全雄個體接近繁殖群內(nèi)的雌性個體[24-25]。與之相比，直接挑戰(zhàn)繁殖群主雄更易成功，所占替換方式的比例更高，同時本研究對于少于30 d的雌雄相聚不計入OMU構(gòu)成事件也是兩地金絲猴主雄替換方式產(chǎn)生差異的一個重要原因。但是，在主雄替換的打斗中一方或雙方雄性常受重傷，甚至死亡。本研究16次主雄替換中發(fā)生13次打斗，沖突中均有雄性受傷，最重的一次為大膽嘴巴左邊長6 cm的撕裂傷和右腿內(nèi)側(cè)貫穿咬傷。有研究報道了長鼻猴主雄替換事件中繁殖群主雄與全雄群沖突后受傷死亡事件[26]，這也是一種優(yōu)勝劣汰的自然選擇。

青年雄性均在4歲之前從出生單元遷移出，且大部分是被主雄驅(qū)趕而遷移到AMU，遷移年齡明顯小于性成熟的年齡。神農(nóng)架地區(qū)及秦嶺地區(qū)的川金絲猴群體研究均表明，雌猴第1次分娩年齡在5～6歲[27-28]，減去川金絲猴妊娠期194～203 d[29-30]，雌猴第1次與雄性交配并受孕時間為4～5歲，而亞成年雄性個體在3～4歲時爬跨行為明顯增加[31]，OMU主雄趨向于選擇在亞成年雄性4歲前驅(qū)趕其離開，應(yīng)該是避免近親繁殖的一種方式。其次，雄性個體總是從出生OMU先遷移至AMU，然后再遷出離開研究群，或者通過打斗成為OMU的主雄。通過比較遷出研究群的月齡，和第1次成為家長的月齡，發(fā)現(xiàn)前者顯著小于后者。雄性在成為主雄前遷出原群體進(jìn)入新群體，很大程度減少與親緣個體的接觸，能有更多繁殖機會[32-33]。

個體BTm的任期超過8年，這無疑是不同尋常的，秦嶺川金絲猴8年的觀測研究也僅只發(fā)現(xiàn)1例BZT任期超過5年[33]。研究期間發(fā)現(xiàn)，BTm所在OMU中的雌性，常常會同BTm一起攻擊AMU中的雄性或其他OMU的主雄，因此對于該主雄的任期，雌性在其中會起到較大作用，主雄的配偶數(shù)與主雄的任期長短呈現(xiàn)顯著的正相關(guān)關(guān)系。主雄的年齡與任期也存在顯著的負(fù)相關(guān)，研究也顯示出更為年輕力壯的主雄能夠打敗年老體弱雄性挑戰(zhàn)者，而雌性具有選擇性幫助雄性的情況。另一方面，觀察群雌性的首次受孕年齡大約為5歲，大于雄性的平均3年的任期(35.64個月)，主雄在其雌崽性成熟前就被替換，或其雌崽遷出出生單元，這個情況在一些葉猴類[34-35]研究中也有報道，符合近親交配避免假說[36]。綜上所述，本研究中川金絲猴雄性個體遷移出出生單元、遷出出生群體、第1次成為主雄的方式和時間特點等社會結(jié)構(gòu)變化的直接原因是不同雄性間的繁殖競爭，而其中一個重要影響因素是近親繁殖避免機制。