高山物種栗色鼠尾草(Salvia castanea Diels)訪花昆蟲多樣性與傳粉行為變化

肖漢文,黃艷波,王 琦,魏宇昆,*

1上海辰山植物園, 上海 201602 2 華東野生瀕危資源植物保育中心, 上海 201602

鼠尾草屬(SalviaL.)是唇形科(Lamiaceae)世界性分布的最大屬,約1000種[1—2],主要分布于北半球的溫帶、亞熱帶和南半球的亞熱帶高海拔地區(qū)[3—5]。根據(jù)傳粉者類型,鼠尾草屬可分為蜂媒傳粉(蜂媒花,melittophilae)和鳥媒傳粉(鳥媒花,ornithophily)。蜂媒傳粉物種主要分布于歐亞大陸、地中海沿岸、非洲東部及南非、澳洲以及北美部分地區(qū)；鳥媒傳粉物種分布于北美西部至墨西哥、中美洲和南美洲安第斯山脈及東部[3,6]。從鼠尾草屬的多樣性分布中心來看,墨西哥北部至南美洲中部的多樣性程度最高,東亞、西亞及地中海區(qū)系也是多樣性分布中心[7],中南美洲是進化類群的物種分化中心[8]。鼠尾草屬的2對雄蕊中的一對退化不育,而另一對雄蕊的花絲與伸長的藥隔形成具活動關節(jié)的杠桿結構,這種結構與昆蟲和蜂鳥的體型及傳粉行為高度適應,反映出該屬在唇形科中特有且演化程度較高的系統(tǒng)位置[9],杠桿狀雄蕊可能是該屬適應輻射和多樣性形成的關鍵性狀[10]。

作為鼠尾草屬的3個主要多樣性分布中心之一的東亞[11],該分支可能獨立起源于中國西南的橫斷山至喜馬拉雅山脈東段[12—14]。根據(jù)花器官結構和花粉接觸傳粉昆蟲的部位,將東亞區(qū)系的鼠尾草屬物種劃分為3種傳粉模式類型:短藥隔杠桿、長藥隔杠桿和退化杠桿[15]。在形態(tài)分類上,短藥隔杠桿類型屬于弧隔鼠尾草亞屬(Subg.SalviaBenth.),是中國鼠尾草屬下最大的分類群,包含44個種[16]。該類型物種花冠較大,雄蕊藥隔伸長較短,一般呈弧形,上下臂花粉囊均發(fā)育,傳粉時雄蕊上下臂的運動幅度較小,與典型長藥隔類型相比(如丹參S.miltiorrhiza),杠桿作用較弱,以背部杠桿傳粉模式為主,兼有其他傳粉方式,物種的分布區(qū)集中在海拔2000 m以上的中國西南高山和喜馬拉雅山脈兩側,以橫斷山區(qū)物種多樣性最為豐富[15—16]。

1 材料和方法

1.1 研究樣地及物種概況

本研究選擇云南省玉龍縣境內的玉龍雪山(27°09′ N, 100°15′ E)東坡為觀測實驗樣地,樣地生境為高山林緣草甸,平均海拔3050 m,面積約400 m2,樣地內植株個體數(shù)量為50—60株。該地區(qū)屬于西南季風和印度洋季風氣候,干濕季分明,11月至次年5月為旱季,6月至10月為雨季,年平均氣溫12.8℃,年均降水量935 mm[28—29]。栗色鼠尾草為多年生草本植物,分布海拔在2500—3500 m,生于疏林、林緣或林緣草地,株高為30—65 cm,根系粗大,葉寬大密集多數(shù)基生,葉片較厚且多毛。

1.2 花器官形態(tài)特征與開花物候

我們對單株花序總數(shù)、花序側生分枝數(shù)、單一分枝輪傘花序數(shù)、輪傘花序小花總數(shù)、輪傘花序同時開放小花數(shù)、單株總花數(shù)和單株每天總開花數(shù)進行統(tǒng)計記錄。用電子游標卡尺(精確度:0.01 mm)對花各部結構進行測量,測量的各部分如圖1所示。包括花冠長(corolla length, col)、花冠寬(corolla width, cow)、花冠高(corolla height, coh)、冠筒長(tube length, tul)、冠口高(entrance height, enh)、冠口寬(entrance width, enw)、花絲長(filament lenght, fil)、藥隔長(connective length, conl)、藥隔上臂長(length of upper connective arm, luca)、藥隔下臂長(length of lower connective arm, llca)、雌蕊長(pistil length, pil)等。在栗色鼠尾草盛花期的8—9月,詳細記錄單花花期、單株花序花期和群體花期。

圖1 栗色鼠尾草花器官測量示意圖

1.3 訪花昆蟲的行為和傳粉特征

在2014—2016年的盛花期,選擇晴好天氣條件(2014年9月10—12日；2015年9月4、5和8日；2016年9月13、15、17和18日),并在2014年選擇不同日期的全天陰雨條件(2014年9月8—9日),用SONY數(shù)碼攝錄機(HDR-CX510E)連續(xù)觀察錄制白天(8:00—18:00)樣地內固定標記的栗色鼠尾草單株花序所有訪花昆蟲及其訪花行為,鑒定昆蟲種類,統(tǒng)計訪花昆蟲的數(shù)量和訪花次數(shù),對訪花昆蟲進行形態(tài)指標測量,包括體長(body length)、胸寬(thorax width)、胸厚(thorax thickness)和喙長(tongue length)。

參考Talavera等[30]以及龔燕兵和黃雙全[31]的方法,確定訪花昆蟲行為,統(tǒng)計計算傳粉昆蟲的訪花時間及頻率等傳粉特征指標,具體內容如下:1)訪花行為(visiting behavior):分為3種類型,包括有效傳粉(effective pollination):訪花昆蟲在進入鼠尾草冠筒吸取花蜜的同時,將其攜帶的花粉帶入或將正在訪問花朵的花粉攜帶出去,并完成有效授粉的過程；盜蜜(nectar robbery):這類昆蟲訪花時并不進入花冠筒,而是通過在花萼上打洞取食花蜜,也不會觸碰柱頭及傳遞花粉,是一種非有效的傳粉行為；取食花粉(feeding pollen):訪花時,這類昆蟲僅落至在花冠口取食花粉,并不觸碰柱頭,無法完成授粉過程,也是一種非有效的傳粉行為。2)訪花相對頻次(relative frequency,F):指某一種訪花昆蟲在記錄視頻中的出現(xiàn)次數(shù)占所有訪花昆蟲出現(xiàn)總次數(shù)的相對比例。3)昆蟲單花訪花時間(visiting time per flower,T):即訪花者從登陸花冠口到訪花結束后飛離花冠的時間。4)活躍度(activity rate,AR):以單只昆蟲每分鐘的訪問花朵數(shù)量表示,代表了此種昆蟲對栗色鼠尾草的偏好程度和傳粉潛力。5)訪花頻率(visitation rate):用指數(shù)IVR=F×AR表示,訪花頻率同時考慮了某種昆蟲的活躍度及其出現(xiàn)的相對頻次。6)昆蟲訪花日動態(tài),特指某一種訪花昆蟲,在單位時間段的訪花總次數(shù)占當天總開放花朵數(shù)的比例日變化曲線。

1.4 栗色鼠尾草的繁育系統(tǒng)特征

通過以下不同處理方式,可以了解栗色鼠尾草的繁育系統(tǒng)特征:1)開放授粉(open pollination),檢測自然狀態(tài)下的結實率；2)直接套袋(bagged),檢測其主動自交結實情況；3)同株異花授粉(geitonogamy),去雄后人工同株異花授粉,檢測自交親和性的結實情況；4)異株異花授粉(xenogamy),去雄后人工異株異花授粉,檢測異交親和性的結實情況；5)去雄不套袋(emasculated and unbagged),剪除未成熟雄蕊,檢測自然條件下昆蟲傳粉的結實情況。上述每種處理隨機選擇15株上共計101—158朵花,待果實完全成熟后統(tǒng)計結實率。

另外,為了劃分繁育系統(tǒng)類型,還需計算花粉與胚珠比(P/O),即每朵花的平均花粉數(shù)量除以胚珠數(shù)量。以及異交指數(shù)(outcrossing index, OCI),參考Dafni[32]的方法進行異交指數(shù)的計算1)花朵直徑<1 mm時記為0；1—2 mm時記為1；2—6 mm時記為2；花朵直徑>6 mm時記為3。2)花藥開裂時間與柱頭可授時期的間隔,雌雄蕊同時成熟或雌蕊先熟記為0；雄蕊先熟記為1。3)花藥與柱頭的空間相對位置,相同高度記為0；空間分離記為1。三者之和即為OCI值。評判標準為:OCI=0時,繁育系統(tǒng)為閉花受精型；OCI=1時,繁育系統(tǒng)為專性自交型；OCI=2時,繁育系統(tǒng)為兼性自交型；OCI=3時,繁育系統(tǒng)為自交親和型,有時需要傳粉者；OCI≥4時,繁育系統(tǒng)為異交型,部分自交親和,需要傳粉者。

1.5 數(shù)據(jù)分析

所有數(shù)據(jù)用SPSS 22.0(Chicago, IL, USA)進行分析,2014和2016年花各部形態(tài)指標的比較采用t檢驗,連續(xù)3年花序數(shù)量和開花特征,2014年和2015年不同處理方式的結實率用單因素方差分析,并用Tukey分析進行事后兩兩比較,檢驗差異源。

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2 結果

2.1 栗色鼠尾草的開花特征、花形態(tài)與傳粉方式

每年,栗色鼠尾草的始花期在07月25日左右,盛花期為9月5日—21日,至10月10日左右完全凋謝,果期大約為8月10日—10月20日。2014年我們記錄的單花花期為(74.58±6.13)h(n=14),單株花序花期為(13.67±0.27)d(n=3),群體花期約78 d。決定鼠尾草開花特征和影響傳粉行為比較重要的指標,如3年平均的單株花序總數(shù)為(4.49±0.21)個,花序側生分枝數(shù)是(5.94±0.74)個,單株總花數(shù)為(563.61±43.86)朵,單株每天總開花數(shù)為(65.71±12.16)朵。其中3年平均花序側生分枝數(shù)(平均為5.94,F=11.652,df=2/135,P<0.001)和單株每天總開花數(shù)(平均為65.71,F=15.508,df=2/259,P<0.001)有極顯著差異,主要表現(xiàn)在2015年均值顯著低于2014和2016年,3年的花序各層次的平均數(shù)量及開花特征見表1。

表1 栗色鼠尾草花序數(shù)量特征及年際差異比較

栗色鼠尾草的花呈現(xiàn)兩側對稱的筒狀結構,花冠口較寬,冠筒中部至基部明顯變窄且呈“S”形彎曲,上唇略上翹,下唇外翻垂直下伸。4枚雄蕊2枚完全退化不育,另外2枚可育雄蕊演化為特殊的杠桿結構,即每個花粉囊中的藥隔顯著伸長將2個藥室撐開,而花絲與藥隔的連接處形成具有類似“關節(jié)”(joint,j)的組織,以使得藥隔可以關節(jié)為軸,進行上下運動,關節(jié)以上稱為上臂(upper connective arm,uca),以下稱作下臂(lower connective arm,lca),上臂具有可育的花粉囊,組成上臂花藥(upper arm anther, uaa),成熟后縱向開裂散粉,隱藏在上唇內部,下臂具有較小的花粉囊,組成下臂花藥(lower arm anther, laa),下臂花藥內側靠合,只產(chǎn)生很少的花粉,成熟后橫向開裂散粉(圖1；圖2D—F)。2個花絲生于冠筒底部,靠近冠筒口兩側,略向冠筒中間傾斜。柱頭(stigma,s)稍伸出花冠,成熟后顯著二裂(圖2G)?；ü谕不烤哂幸粋€花盤(disc,d),可分泌花蜜(圖2G)。柱頭完成授粉后花冠脫落,花萼宿存包裹4枚小堅果(nutlet)。

栗色鼠尾草群體花期長,單株花朵數(shù)多,花序由輪傘花序組成假圓錐花序,單花具有熊蜂偏好型(typical bumblebee flower)的筒狀結構。栗色鼠尾草花形態(tài)結構屬于典型的短藥隔傳粉模式,杠桿作用較弱,以背部杠桿傳粉模式為主,花粉常涂抹在傳粉者頭部或背部(圖2H),借助腹部傳粉的情況較少。

圖2 栗色鼠尾草的花形態(tài)與傳粉機制

2.2 栗色鼠尾草的訪花昆蟲及其行為

2.2.1訪花昆蟲及其行為多樣性

我們對栗色鼠尾草連續(xù)3年的觀察,共記錄到9種訪花昆蟲(圖3)。按照訪花行為和傳粉有效性可分為3類:第一類是有效傳粉昆蟲,包括桔尾熊蜂Bombusfriseanus、灰熊蜂B.grahami、圣熊蜂B.religiosus和中華蜜蜂Apiscerana。3種熊蜂的傳粉行為相似,傳粉時昆蟲落置在下唇的著陸點,隨后進入花冠筒取食花蜜的同時,推動位于花冠口中間的下臂,通過杠桿作用,將上臂花粉涂抹在傳粉者背部,并攜帶出花冠,將其傳遞到相鄰小花已成熟向下彎曲的雌蕊柱頭,完成傳粉過程。中華蜜蜂訪花時,可正面推動杠桿運動,下臂花藥可以將花粉傳到蜜蜂頭部,當正面無法推動杠桿運動時,蜜蜂可倒掛著進入花冠,帶動杠桿上臂向下翻轉將花粉落置在腹部(圖3A—D)；第二類是盜蜜昆蟲,包括灰熊蜂B.grahami、桔尾熊蜂B.friseanus和小雅熊蜂B.lepidus,它們訪花時并不進入冠筒,而是通過在花萼上打洞取食花蜜,也不會觸碰柱頭及傳遞花粉(圖3E—G)；第三類昆蟲取食花粉,包括寬跗蚜蠅屬Platycheirus.sp、鼻顏蚜蠅屬Rhingia.sp、黑帶食蚜蠅Episyrphusbalteatus和隧蜂科彩帶蜂屬Nomia.sp的物種,這些昆蟲僅落至在花冠口取食花粉而并不觸碰柱頭,無法完成授粉過程,是一種非有效的傳粉行為(圖3H—K)。研究結果表明:圣熊蜂、小雅熊蜂、中華蜜蜂、寬跗蚜蠅屬、鼻顏蚜蠅屬、黑帶食蚜蠅和彩帶蜂屬具有單一的訪花行為,桔尾熊蜂和灰熊蜂則表現(xiàn)2種不同的訪花現(xiàn)象,既能夠有效傳粉,也存在盜蜜行為。

圖3 栗色鼠尾草的訪花昆蟲及其訪花行為

2.2.2昆蟲訪花行為的年際變化

在良好的天氣條件下,栗色鼠尾草傳粉昆蟲的年際(2014—2016年)變化很明顯,2014年以有效傳粉行為占絕對優(yōu)勢,至2015年發(fā)生逆轉,有效傳粉者的種類和傳粉頻率均急劇下降,并以盜蜜占絕對優(yōu)勢,盡管2016年的有效傳粉頻率有所恢復,但仍低于2014年。此外,連續(xù)3年訪花昆蟲的組成上也發(fā)生了明顯變化,如具有相同行為的昆蟲種類發(fā)生變化,以及同一種昆蟲在年際間的訪花行為發(fā)生了根本性的轉變——從有效傳粉改變?yōu)楸I蜜。

2014年的傳粉昆蟲組成為桔尾熊蜂、灰熊蜂、圣熊蜂和中華蜜蜂,其中桔尾熊蜂的相對訪花頻次為0.65±0.04(n=3),訪花頻率最高為2.59,是最主要的有效傳粉者。2種盜蜜昆蟲盡管具有相對較高的活躍度(桔尾熊蜂7.47,灰熊蜂8.37),但訪花頻率較低(桔尾熊蜂0.07,灰熊蜂0.03),而取食花粉昆蟲的活躍度(寬跗蚜蠅屬0.88、鼻顏蚜蠅屬1.46、彩帶蜂屬1.68)和訪花頻率均極低(均低于0.08,表2)。然而,2015年的傳粉昆蟲種類和有效傳粉次數(shù)均顯著減少,僅有桔尾熊蜂1種傳粉昆蟲,傳粉頻次(0.06±0.02)和頻率(0.15)也降至很低的水平,大多數(shù)的傳粉行為轉變?yōu)楸I蜜,桔尾熊蜂由2014年的主要傳粉者轉變?yōu)橹饕I蜜者,盜蜜頻次(0.74±0.10)和頻率(7.14)均較高。至2016年則完全未發(fā)現(xiàn)桔尾熊蜂的活動,而是由灰熊蜂和圣熊蜂進行傳粉,盡管兩種傳粉者的訪花頻次較低,但圣熊蜂單花訪花時間較短(3.10±0.23 s/朵),具有相對較高的活躍度(19.35)和訪花頻率(3.68),盜蜜者則轉變?yōu)榛倚芊浜托⊙判芊?同時灰熊蜂有相對較高的盜蜜頻次(0.71±0.21)和頻率(16.58),而取食花粉的2種昆蟲也具有較長的單花訪問時間以及較低的訪花頻次和頻率(表2)。

2.2.3昆蟲訪花行為與天氣的相關性

本研究對2014年的晴天與陰雨天氣的昆蟲訪花行為進行了對比觀測,在兩種天氣條件下,盡管訪花昆蟲的組成沒有改變,但不同訪花昆蟲出現(xiàn)的相對頻次變化較顯著(表2)。晴天時,桔尾熊蜂占所有訪花昆蟲的相對頻次為0.65±0.04,有效傳粉頻率為2.59,全天超過一半的訪花均為桔尾熊蜂的有效傳粉。陰雨天氣時,盡管訪花昆蟲的組成變化不大,但有效傳粉的數(shù)量明顯下降,轉變?yōu)榛倚芊涞谋I蜜為主(相對頻次0.29±0.14,訪花頻率2.43),桔尾熊蜂的相對頻次和有效傳粉頻率則分別降為0.20±0.07和0.80。同樣的,圣熊蜂的訪花頻率也明顯受到了天氣狀況的影響,而中華蜜蜂的影響卻小很多。取食花粉在總的訪花行為中占比較小,尤其在晴天條件下,但陰雨天寬跗蚜蠅屬昆蟲取食花粉頻率有比較高的水平(表2)。

表2 連續(xù)3年栗色鼠尾草訪花昆蟲的訪花特征及行為變化

桔尾熊蜂和圣熊蜂在兩種天氣條件下有相似的日動態(tài)規(guī)律,晴天主要都是傳粉行為,而陰雨天的傳粉頻率明顯降低,但總體趨勢均為單峰型,即中午的訪花頻率最高,早晚頻率降低(圖4)。中華蜜蜂的日動態(tài)則略有不同,晴天主要在8:00—13:00進行傳粉,陰雨天傳粉頻率沒有明顯規(guī)律,但基本出現(xiàn)在11:00以后。從圖4中可以看出,晴天總有效傳粉為單峰曲線,最大傳粉頻率出現(xiàn)在中午13:00—14:00,隨后快速下降；陰雨天總有效傳粉頻率日變化也為單峰型,峰值稍有提前,且總體頻率值顯著降低。盜蜜的情況與有效傳粉正好相反,陰雨天的訪花頻率顯著高于晴天,且日變化呈現(xiàn)雙峰曲線,早晚較高而中午較低。兩種天氣條件下取食花粉的日動態(tài)變化不顯著,只有陰雨天早晚較高,而其他時間段天氣對此行為的影響不大,均呈現(xiàn)較低的水平。

圖4 2014年晴天和陰雨天的昆蟲訪花日動態(tài)(晴天,n=3; 陰雨天,n=2)

2.3 栗色鼠尾草的繁育系統(tǒng)

栗色鼠尾草每朵花的花粉數(shù)量為12915.03±1964.70(n=10),每朵花具4個胚珠,花粉胚珠比(P/O)為3228±491；栗色鼠尾草的花朵直徑>6 mm,雌蕊先熟,雌雄異位,因此花朵異交指數(shù)(OCI)=5,根據(jù)P/O和異交指數(shù),栗色鼠尾草繁育系統(tǒng)為專性異交,需要傳粉者。

栗色鼠尾草2年的不同處理間結實率整體上存在顯著差異(圖5,2014,F=147.328,df=4/647,P<0.001；2015,F=216.591,df=4/711,P<0.001)。連續(xù)2年栗色鼠尾草都具有較高的自然結實率(2014,(88.58±1.54)%; 2015,(71.54±1.56)%,P<0.001)和較低的自交結實率(2014,(34.83±1.89)%; 2015,(15.48±1.94)%,P<0.001),且2015年均顯著低于2014年(圖5)。2年套袋的自交結實率顯著低于其他處理的結實率(圖5,2014,P<0.001; 2015,P<0.001),說明栗色鼠尾草主要依靠傳粉者授粉,相同年份的開放授粉和異株異花授粉的結實率(圖5,2014,P>0.940；2015,P>0.835)沒有顯著差異,說明栗色鼠尾草的傳粉不受花粉限制,自然去雄和開放授粉的結實率(圖5,2014,P>0.271；2015,P>0.308)也沒有顯著差異,表明傳粉也不受傳粉者的限制,同株異花授粉和異株異花授粉的結實率(圖5,2014,P>0.858；2015,P>0.979)之間無顯著差異,說明栗色鼠尾草沒有近交衰退。

圖5 連續(xù)2年栗色鼠尾草不同授粉方式的結實率比較

3 討論

栗色鼠尾草單株花序總數(shù)(4.49±0.21)和花序側生分枝數(shù)(5.94±0.74)較多,單株花量大(563.61±43.86)朵,說明其植株生長勢強,分枝較旺盛,花序較密集,有利于增加整株植物群體花朵的展示度,從而吸引更多的傳粉者。相應地,尤其是在自交親和的物種中,傳粉者可連續(xù)訪問同一株上的幾朵花,也增加了同株異花的授粉機會,從而增加花粉的散播和結實率[27]?；ㄐ騻壬种?shù)和植株總花數(shù)是植物生殖生長狀況的一種反映,單株每天總開花數(shù)無疑會對傳粉昆蟲的吸引能力和訪花頻率產(chǎn)生影響[33]。例如,2015年鼠尾草花序側生分枝數(shù)和單株每天總開花朵數(shù)顯著低于2014年,而2015年傳粉昆蟲種類的急劇減少,訪花行為的變化以及顯著降低的結實率可能均與此相關。

從本研究結果看,西南高山分布的栗色鼠尾草訪花昆蟲多樣性高,共有9種訪花昆蟲,分別屬于熊蜂屬Bombus、蜜蜂屬Apis、寬跗食蚜蠅屬Platycheirus、鼻顏蚜蠅屬Rhingia和彩帶蜂屬Nomia。而華東區(qū)系同域分布的南丹參S.bowleyana和舌瓣鼠尾草S.liguliloba僅有熊蜂屬1種傳粉昆蟲——三條熊蜂B.trifasciatus,當其訪問這兩種鼠尾草時,可通過機械隔離(mechanical isolation)使花粉落置在傳粉者身體的不同部位,形成合子前隔離從而維持物種穩(wěn)定,暗示它們具有較高程度的共生進化關系[34]。另外的研究還表明,我國北方分布的蔭生鼠尾草S.umbratica有4種有效傳粉熊蜂,在缺少傳粉者時,可發(fā)生延遲主動自交為其繁殖提供保障,而如果一旦有昆蟲訪問,其單次授粉即可充足受精結實,花朵隨即掉落從而減少資源消耗,是一種更加靈活的繁殖策略[35]。相比之下,在高山地區(qū)氣候多變的情況下,栗色鼠尾草的訪花昆蟲多樣性更高,較大冠筒的基部可能存貯更多的花蜜,產(chǎn)生更多的花粉吸引訪花昆蟲(未發(fā)表數(shù)據(jù)),從而強化傳粉服務,提高植物的繁殖成功和生態(tài)系統(tǒng)功能[36—38]。

盜蜜是指鳥類、昆蟲或其他訪花者通過在花上打洞而取食花蜜的現(xiàn)象[39],事實上,幾乎在所有具管狀花或有距的植物中都會發(fā)生盜蜜現(xiàn)象[40]。通常當?shù)氐臍夂驐l件、動植物形態(tài)的不匹配、昆蟲的資源競爭和領地爭斗以及覓食行為等都可能引起盜蜜的發(fā)生[41—47],本研究發(fā)現(xiàn),除了天氣條件可能引起栗色鼠尾草的盜蜜現(xiàn)象外,傳粉者體型與花器官的匹配程度和傳粉行為密切相關。2014年桔尾熊蜂的胸寬((6.14±0.13)mm)和胸厚((5.22±0.07)mm)與冠口寬((6.74±0.15)mm)和冠口高((5.20±0.09)mm)完全匹配,而灰熊蜂的胸寬((7.57±0.06)mm)和胸厚((6.06±0.44)mm)則大于冠口寬和高,體長+喙長((16.86±1.37)mm)顯著小于冠筒的長度((29.1±0.41)mm)(表3,表4),我們推測昆蟲與花形態(tài)結構的適應性是桔尾熊蜂主要進行傳粉而灰熊蜂主要進行盜蜜的原因之一。另一方面,栗色鼠尾草盜蜜者的訪花時間顯著短于有效傳粉的時間,單花訪花時間越短其相應的頻率越高,盜蜜者就能獲取更多的花蜜資源。同時,盜蜜減少了花蜜資源,傳粉者不得不飛向更遠的地方獲取花蜜,可將花粉傳遞到更遠的距離[48—50],可能促進了栗色鼠尾草的異花授粉。2015年傳粉者種類的急劇減少可能與昆蟲對環(huán)境的不同響應機制、熊蜂的活動規(guī)律、行為特征、不同天氣條件下花朵吸引傳粉昆蟲的細微變化相關[41—43],傳粉者行為的轉變,可能降低了栗色鼠尾草的自然結實率。除盜蜜之外,栗色鼠尾草還有取食花粉的昆蟲,取食花粉行為可能減少了花粉的數(shù)量,而花粉數(shù)量和質量的下降可能引起傳粉限制[51]。有效傳粉是保證植物繁殖成功的關鍵,盡管不同年份不同天氣條件下栗色鼠尾草均存在盜蜜和取食花粉的行為,但鼠尾草屬植物可能只需要很少的有效傳粉者拜訪,即可使單朵花的所有胚珠完成受精并結實[50]。另外,栗色鼠尾草在一定強度盜蜜和取食花粉情況下,仍然保證了較高的自然結實率,是否與較高的花粉質量和傳粉效率有關,以及非有效傳粉在多大程度影響結實,仍需進一步深入研究。

表3 栗色鼠尾草花形態(tài)指標及年際差異比較/mm

表4 2014年訪花昆蟲體型指標測量/mm

天氣條件和長期的年際變化都可能影響傳粉者的組成和行為變化[44,52—53]。在我們的研究中,2014年桔尾熊蜂在陰雨天有效傳粉頻率急劇下降(晴天∶陰雨天=2.59∶0.80),盡管盜蜜頻率在陰雨天略高于晴天,但均維持在極低的水平(晴天∶陰雨天=0.07∶0.67),同時陰雨天的有效傳粉和盜蜜頻率也幾乎沒有差別(有效傳粉∶盜蜜=0.80∶0.67)。另外,晴天天氣沒有影響灰熊蜂的有效傳粉和盜蜜頻率(有效傳粉∶盜蜜=0.01∶0.03),陰雨天的盜蜜頻率相比晴天發(fā)生了急劇增加(陰雨天∶晴天=2.43∶0.03)。因此桔尾熊蜂的有效傳粉受陰雨天影響極大,盜蜜維持在較低水平,基本不受影響；同時灰熊蜂的盜蜜行為也顯著受到陰雨天的影響,而傳粉維持在較低水平,基本不受影響(表2)。兩種天氣條件下栗色鼠尾草的傳粉特征主要體現(xiàn)在兩種訪花昆蟲角色的替代和行為的改變。即晴天由桔尾熊蜂執(zhí)行絕大部分的有效傳粉工作,陰雨天由灰熊蜂替代桔尾熊蜂的工作,但卻行使的是盜蜜行為。另一方面,桔尾熊蜂的行為變化主要與長期的年際變化相關,如2014年以有效傳粉為主(晴天訪花頻次為65%),2015年以盜蜜為主(占所有訪花頻次的74%),到了2016年,桔尾熊蜂完全消失(訪花頻次為0)。而短期的天氣變化僅顯著影響其有效傳粉,對盜蜜的頻率沒有影響。這種變化可能與桔尾熊蜂的生物學特性、鼠尾草的花器官年際變化或其他訪花者的行為相關?；倚芊渲饕惺贡I蜜行為,表面上看是受到了天氣和年際變化的明顯影響,本質上它的盜蜜行為可能很大程度上取決于桔尾熊蜂的訪花行為以及出現(xiàn)頻次,如兩種熊蜂同時出現(xiàn),資源競爭或領地爭斗都可能引起行為的轉變[45—47]。例如2014年灰熊蜂的盜蜜頻率在陰雨天明顯增加,可能與桔尾熊蜂在陰雨天的活動顯著減少有關；到了2015年,盡管桔尾熊蜂訪花行為發(fā)生顯著改變,轉變?yōu)楸I蜜,但其出現(xiàn)頻率仍很高,因而灰熊蜂的出現(xiàn)頻率仍維持較低水平；至2016年桔尾熊蜂完全消失后,灰熊蜂的盜蜜頻率發(fā)生了根本性的顯著增加。而另一種有效傳粉的圣熊蜂與灰熊蜂的行為相關性則不明顯。從以上分析可以推測栗色鼠尾草的傳粉效率和繁殖成功,取決于傳粉者的有效傳粉頻率,在保證一定水平的有效傳粉頻率的基礎上,繁殖成功則能夠得到保障,而盜蜜只是有效傳粉受到顯著影響后的次生產(chǎn)物,對繁殖成功不會造成顯著影響,可能只有當有效傳粉下降至某一閾值,繁殖的有效性才明顯下降,而傳粉者與盜蜜者的互作關系,盜蜜行為存在的生態(tài)學意義,及其從植物和傳粉者的角度如何理解其進化適應性,都有待更深入而系統(tǒng)地研究。

4 結論

連續(xù)3年的野外試驗和觀察,對廣布于喜馬拉雅山脈至橫斷山的栗色鼠尾草的傳粉昆蟲組成以及受環(huán)境氣候條件影響下的年際間,以及晴天和陰雨天的傳粉行為變化進行了研究。高山地區(qū)栗色鼠尾草訪花昆蟲和傳粉昆蟲多樣,傳粉者及其行為變化較為明顯。栗色鼠尾草的盜蜜現(xiàn)象較為普遍,主要盜蜜昆蟲為灰熊蜂和桔尾熊蜂。此外,天氣條件顯著影響桔尾熊蜂的傳粉和灰熊蜂的盜蜜行為,桔尾熊蜂的行為變化受年際變化較大,同時灰熊蜂的盜蜜行為很大程度上與桔尾熊蜂的活動相關。栗色鼠尾草為專性異交,主要依靠傳粉者進行授粉,缺少傳粉者時低程度的主動自交可為其繁殖提供保障,且沒有花粉限制和近交衰退。多變的天氣條件可能顯著影響著鼠尾草屬植物的傳粉者種類組成、訪花行為和傳粉效率,進而影響植物的繁殖成效和種群穩(wěn)定。有效傳粉頻率是保證鼠尾草植物繁殖成功的主要因素,盜蜜對栗色鼠尾草的繁殖成功在一定水平維持中性的影響。

致謝：感謝楊飄,羅卷和李桂彬在野外實驗中提供的幫助,馬永鵬博士,任宗昕博士,謝東佑博士,金冬梅博士,蔣凱博士和胡超博士對寫作給予幫助，特此致謝。